全 文 ：收稿日期:2005-09-23;修订日期:2006-12-25
基金项目:广东省自然科学基金重点项目(05103295);教育部重点项目(01141);广州市科技计划项目(2001-J-010-01)资助
作者简介:陈思嘉(1980—),女,硕士研究生;研究方向为生物无机化学
通讯作者:郑文杰 ,教授 ,博士生导师;E-mai l:tzhwj@jnu.edu.cn
硒胁迫对钝顶螺旋藻抗氧化酶系统的影响
陈思嘉1　杨　芳1 ,2　郑文杰1 ,2　白　燕1　黄　峙3　周艳晖1
(1.暨南大学化学系 ,广州　510632;2.暨南大学水生生物研究所 ,广州　510632;3.暨南大学生物系 ,广州　510632)
摘要:在钝顶螺旋藻的对数生长期进行硒胁迫处理 , 研究硒胁迫强度和硒胁迫时间对钝顶螺旋藻抗氧化
酶系统与脂质过氧化作用的影响 。 设置 4 个胁迫实验组 , 分别从第 5 天到第 10 天分次加硒 , 累计加硒量
均为 1000mg/ L 。 结果表明 , 硒胁迫实验组中钝顶螺旋藻的抗氧化酶活性均高于对照组或与对照组相当 ,
其中 GPX 的变化最大 , 实验组 Ⅰ 中的 GPX 活性为对照组的 20.5 倍;SOD 的变化趋势与 GPX 相近 , 但对较
低的硒胁迫的响应不敏感;POD 、CAT 和 APX 的活性均随硒胁迫强度的减小而上升;各硒胁迫实验组中只
有实验组 Ⅰ 的 MDA 含量高于对照组;藻体对·OH 的清除能力与藻体的 MDA 含量呈负相关 , 提示了硒对
钝顶螺旋藻抗氧化系统的双重效应 。
关键词:硒;钝顶螺旋藻;抗氧化酶;硒胁迫强度
中图分类号:Q945.11　　文献标识码:A　　文章编号:1000-3207(2007)05-0706-06
　　硒是人体和动物必需的微量元素。硒的生物学
功能主要是通过各种硒酶和硒蛋白来实现的 。近年
来 ,硒在植物体内的生理功能越来越受到人们的关
注 ,其中最重要的就是硒的抗氧化性。研究表明 ,硒
对生物体具有双重效应 ,低浓度下有抗氧化作用 ,可
抑制脂质过氧化反应 ,而高浓度时则起氧化剂的作
用 ,会加剧脂质过氧化产物的累积[ 1] 。螺旋藻是富
集和转化硒的理想载体 ,对硒具有很强的耐受力 ,但
硒对螺旋藻抗氧化酶系统的影响尚未见报道 。研究
发现 ,在螺旋藻的对数生长期进行分次加硒处理 ,可
大大提高螺旋藻的富硒量(最高可达 1301.17μg/g),
并且在累计加硒量达 1000 mg/L 的情况下 ,对螺旋
藻的生长仍有促进作用[ 2] 。但硒也是一个有毒
元素 ,关于土壤硒污染对作物的生理生化影响
也有报道[ 3 , 4] 。研究硒胁迫对螺旋藻抗氧化酶
系统的影响 , 不仅有助于阐明螺旋藻对高硒胁
迫的适应机制 , 也有助于阐明硒在水体中的生
态毒理效应 。
1　材料与方法
1.1　材料与仪器 　PYX-800G-A 型光照培养箱;
JY92-Ⅱ型超声波细胞粉碎机;TU-1901型双光束紫
外/可见分光光度计。亚硒酸钠(Na2SeO3)为国产分
析纯。
1.2　螺旋藻的培养与硒胁迫处理 　钝顶螺旋藻
(Spirulina platensis)藻种由暨南大学水生生物研究所
藻种室提供 ,本实验室保种。采用 Zarrouk 培养基 ,
于 250mL三角烧瓶中接种处于对数生长期的螺旋
藻藻液 100mL(初始藻密度 A560=0.20),置于恒温光
照培养箱中 ,光照强度 4000lx ,光暗时间对比为 12h∶
12h/d ,温度 30℃,pH=8.5。培养至第11天采收。
硒胁迫实验组:按表 1 在钝顶螺旋藻的对
数生长期添加 Na2SeO3储备液 , 以 Se(IV)计 Se
量 , 各 实 验 组 培 养 液 中 硒 的 累 计 量 均 为
1000mg/ L 。
1.3　生物量的测定 　每天同一时间测定藻液的
A560 ,重复 3次取平均值 ,绘制生长曲线。生物量W
(g/L)用干质量表示 ,即每升藻液所含的藻的干重。
测定方法如下:培养 1000mL 的钝顶螺旋藻 ,每天测
定藻液的 A560 ,同时取一定体积(50—100 mL)的藻
液用0.45μm的微孔滤膜抽滤 ,蒸馏水洗涤 ,于 70℃
下烘干至质量恒定 ,测定藻体干质量 ,做出螺旋藻的
A560与生物量的直线回归方程 ,通过该方程将各实
验组第 1天—第 10天的 A560换算为相应的生物量。
第 31卷 第 5 期 水 生 生 物 学 报 Vol.31 , No .5
2 0 0 7 年 9 月 ACTA HYDROBIOLOGICA SINICA Sep., 2 0 0 7　
表 1　各实验组添加硒的时间和添加硒量(mg/ L)
Tab.1　The time and the concentrations of Se adding(mg/ L)
实验组 … 5d 6d 7d 8d 9d 10d 11d
CK
Ⅰ 300 400 300
Ⅱ 300 400 300
Ⅲ 300 400 300
Ⅳ 300 400 300
各实验组第11天的生物量直接采收后测定 ,作为螺
旋藻的最终生物量。
1.4　硒胁迫强度 χSe的计算　硒胁迫强度 χSe是一
动态变化的参量[ 5] ,某实验组某一时刻的硒胁迫强
度 ,定义为至该时刻已加入的累计硒总量 CSe与该
时刻相应的生物量 W的比值为硒胁迫强度χSe ,即
χSe(g/g)=CSe(g/L)/W(g/L) (E1)
1.5　抗氧化酶活性的测定　取第 11天采收的藻泥
分别测定各种抗氧化酶的活性 ,藻体的抗活性氧能
力与丙二醛含量 。
谷胱甘肽过氧化物酶(GPX)活性的测定参照文
献[ 6]的方法 ,以每分钟氧化 1μmol谷胱甘肽的酶量
为一个GPX活力单位 。
超氧化物歧化酶(SOD)活性的测定参照
Beauchamp等[ 7]建立的 ,Bewley 等[ 8]改进的氮蓝四唑
光化学还原反应法。以不加酶液的体系为对照组 ,1
个SOD活力单位定义为能引起反应初速度(指不加
酶时)半抑制时的酶用量 ,按下式求得:
SOD活力单位(U)=(A对照-A样品)/ 50% A对照×
样品稀释倍数 (E2)
过氧化氢酶(CAT)活性的测定参照 Chance 和
Maehly
[ 9]的方法 , 以每分钟 A240下降 0.01 为 1 个
CAT活力单位。
抗坏血酸过氧化物酶(APX)活性的测定参照文
献[ 10]的方法 ,以每分钟氧化 1 μmol抗坏血酸的酶
量为 1个APX活力单位(ε290=2.8 L/mmol·cm)。
过氧化物酶(POD)活性的测定采用愈创木酚显
色法[ 11] ,以每分钟 A470上升 0.01为 1个 POD 活力
单位 。
可溶性蛋白含量用考马斯亮兰法测定。酶活力
以每毫克蛋白计 。
1.6　抗活性氧能力的测定　采用南京建成生物工
程研究所的活性氧测定试剂盒 ,按照说明书上的操
作进行测定。测定原理是利用 Fenton反应产生羟自
由基 ,H2O2的量和 Fenton 反应产生的·OH 的量成正
比 ,当给予电子受体后 ,用 gress试剂显色 ,形成红色
物质 ,其呈色与·OH 的多少成正比关系 。定义每毫
克组织蛋白在 37℃下反应 1min ,使反应体系中H2O2
的浓度降低 1 mmol/L为一个抗活性氧单位。
1.7　丙二醛(MDA)含量的测定　MDA 含量的测定
参照文献 [ 12] 的方法 , 以每克藻体的干重计。
(ε532-ε600=155 L/mmol·cm ,ε为摩尔吸光系数)
以上实验均同时做 3 组平行 ,所得数据在 Mi-
crocal Origin 6.0上进行平均值和标准偏差的计算与
显著性差异分析。
2　结果与讨论
2.1　各实验组的硒胁迫强度及其对钝顶螺旋藻生
长的影响
钝顶螺旋藻的 A560与生物量有良好的线性关
系 ,通过实验求得其直线回归方程为
W(g/L)=0.0211+0.5083×A560 , r=0.9957 ,
n=22 , p<0.0001 (E3)
因此可用 A560估算螺旋藻每天的生物量 ,并作为硒
胁迫强度χSe的计算依据 ,所得χSe见表 2。从表 2可
以看出 ,从实验组 Ⅰ — Ⅳ,其最大的χSe值(加硒第 3
天的χSe)依次变小 ,且每天的 χSe也依次变小 ,硒胁
迫时间也依次缩短。因此 ,实验组 Ⅰ的硒胁迫时间
最长 ,硒胁迫强度最大 ,并按 Ⅰ — Ⅳ依次减小。在同
一实验组中 ,开始加硒的前 3天 ,随着累计加硒量的
增加 ,χSe相应增大 ,至加硒的第 3天出现最大值 ,此
后逐渐下降 。
有研究报道 ,在螺旋藻接种的第 1天添加硒 ,当
硒浓度≥200mg/L 时 ,对藻的生长有抑制作用[ 13] 。
本实验在螺旋藻的对数生长期分次加硒 ,累计加硒
量为 1000mg/L ,却可在实验组 Ⅲ和Ⅳ中观察到硒对
螺旋藻生长的促进作用。如图 1和图 2所示 ,实验
组 Ⅰ — Ⅳ随着硒胁迫强度的减小和硒胁迫时间的缩
短 ,藻的最终生物量从第 Ⅰ组到第Ⅳ组依次提高。
第 Ⅰ组的硒胁迫强度最大 ,胁迫时间最长 ,因此其生
物量最低 ,比对照组下降了 21.6%。第Ⅳ组的硒胁
迫强度最小 ,胁迫时间最短 ,其生物量最高 ,比对照
5期 陈思嘉等:硒胁迫对钝顶螺旋藻抗氧化酶系统的影响 707　
组增加了 15.2%。实际上 ,按方程 E1和 E3计算 ,文
献[ 13]中的χSe已达 2.78 ,而本实验中的 χSe最高才
达1.54(实验组 Ⅰ的第 7天),实验组 Ⅲ和Ⅳ的χSe均
小于 1.0 ,因此 , Ⅲ和 Ⅳ均促进了藻的生长(p <
0.05)。这说明用硒胁迫强度的概念能更好地说明
硒对螺旋藻的胁迫实验结果 。在螺旋藻生长的不同
阶段 ,单位体积藻液中的藻细胞密度不同 ,因此 ,在
不同的时间加入相同量的硒 ,每个藻细胞所承受的
硒量是不同的 ,仅用硒添加浓度并不能反映藻体实
际耐受硒胁迫的真实情况。
表 2　各实验组第 5天 ～ 第 11天的硒胁迫强度χSe
Tab.2　The stress intensity of Se in test sets from the 5thto 11thday
实验组
Test sets
硒胁迫强度χSe(g/ g)The stress intensity of Se
5d 6d 7d 8d 9d 10d 11d
Ⅰ 0.65(0.46) 1.21(0.58) 1.54(0.65) 1.30(0.77) 1.16(0.86) 1.09(0.92) 1.02(0.98)
Ⅱ 0.48(0.63) 0.99(0.71) 1.16(0.86) 1.01(0.99) 0.93(1.08) 0.82(1.22)
Ⅲ 0.41(0.74) 0.74(0.94) 0.91(1.10) 0.82(1.22) 0.73(1.37)
Ⅳ 0.33(0.90) 0.63(1.11) 0.80(1.25) 0.69(1.44)
　　注:括号内的数值为各实验组第 5天—第 11天的生物量 W(g/ L);Note:The data in bracket are biomass(g/ L)of S.platensis in test sets from the
5thto 11thday
图 1　各实验组螺旋藻的生长曲线
Fig.1　The growth curves of S.platensis
图 2　各实验组螺旋藻的最终生物量
Fig.2　The final biomass of S.platensis
2.2　硒胁迫强度对钝顶螺旋藻抗氧化酶系统的影响
硒胁迫强度对钝顶螺旋藻抗氧化酶系统的影响
见表 3。4种硒胁迫处理均使钝顶螺旋藻的抗氧化
酶活性高于对照组或与对照组相当 。其中上升幅度
最大的是 GPX ,实验组 Ⅰ的 GPX 活性为对照组的
20.5倍 ,随着硒胁迫强度的减小 ,其升幅减小。SOD
的变化趋势与 GPX 相近 ,实验组 Ⅰ中的 SOD活性
最大 ,为对照组的 1.5 倍 , Ⅲ和 Ⅳ中的 SOD 与对
照组相比则无显著性差异(p >0.05), 说明 SOD
对较低的硒胁迫的响应不敏感 。实验组 Ⅰ 的
POD与对照组接近(p >0.05),随着硒胁迫强度
的减小 ,POD 活性上升 , 在实验组 Ⅳ中达到最大
值 ,为对照组的 4.4 倍 。CAT 和 APX的变化较同
步 ,两者的活性均随硒胁迫强度的减小而上升 ,
但 CAT 的变化幅度较大 。实验组 Ⅳ中的 CAT 活
性约为对照组的 3.6倍 ,而 APX 则比对照组上升
1倍左右 。
从以上抗氧化酶的变化可以看出 ,硒对螺旋藻
的GPX活性影响最大。已知硒是人体和动物谷胱
甘肽过氧化物酶的组成成分 ,但硒是否是植物必需
的元素还未证实。目前已在许多高等植物和藻类中
检测到GPX的活性 ,并证明其活性与植物体内的硒
含量呈显著的正相关[ 1 ,14] 。本实验在累计加硒量相
同(1000mg/L)的条件下 ,发现硒对螺旋藻中的GPX
有很强的诱导作用 ,但GPX的变化与藻体中的硒含
量[ 2]并没有太大的联系 ,而是与硒胁迫强度χSe密切
相关 ,χSe越大 ,GPX 活性越高。这说明 GPX的作用
也是螺旋藻抗氧化的重要机制之一。
由于各种抗氧化酶作用底物的相关性以及
活性氧种类在生物体内的相互转化作用 ,某一抗
氧化酶活性的变化 ,有可能影响到其他抗氧化酶
的活性 。POD 、CAT 、APX 和 GPX都有共同的作用
底物 H2O2 。在较高的硒胁迫强度(实验组 Ⅰ)下 ,
708　 水　　生　　生　　物　　学　　报 31卷
表 3　各实验组螺旋藻的抗氧化酶活性
Tab.3　The antioxidase activities of S.platensis
实验组
Test sets
各抗氧化酶活力Antioxidase activities(U/mg)
GPX SOD POD CAT APX
CK 1.20±0.41 20.9±1.1 0.71±0.11 0.42±0.04 18.3±1.3
Ⅰ 24.6±0.8　 30.6±1.8 0.81±0.12 1.08±0.06 28.0±1.9
Ⅱ 7.51±0.32 24.4±1.2 1.47±0.09 1.33±0.06 31.6±1.4
Ⅲ 4.53±0.60 22.0±1.5 2.48±0.07 1.45±0.05 36.5±1.2
Ⅳ 3.83±0.55 23.2±1.6 3.12±0.10 1.53±0.03 35.0±1.6
　　注:每个样品测定重复 3次;Note:All experiments were performed with 3 replicates
藻体主要是靠强化 GPX 的活性来抵抗由硒引起的
氧化胁迫 ,细胞中的 H2O2主要由 GPX清除 ,从而削
弱了H2O2对其他 3种酶的底物诱导作用 ,使其活性
变化较小。而在较低的硒胁迫强度下 ,GPX的升幅
减小 ,引起 POD 、CAT 与APX的代偿性变化 ,其活性
都有较大幅度的上升。另外 , POD的变化趋势还可
能与其生理功能有关 。POD除了起清除 H2O2和烷
基过氧化物的作用外 ,其重要的生理功能之一就是
调节植物内源激素的合成水平 ,从而控制植物细胞
的生长发育[ 15] 。在本实验中 ,硒胁迫强度越小 ,藻
的生长状况越好 ,其 POD活性也越高 。
SOD是生物体内清除超氧阴离子自由基(O-2 ·)
的唯一酶类 ,其他抗氧化酶只能通过活性氧之间的
动态平衡间接影响 O-2 ·的量。从 SOD较小的变化
幅度推测 ,硒胁迫下螺旋藻中的活性氧种类主要为
过氧化氢而不是超氧化物 。
2.3　各实验组钝顶螺旋藻的抗活性氧能力与丙二
醛(MDA)含量
各实验组钝顶螺旋藻的抗活性氧能力与丙二醛
(MDA)含量见图 3。从图 3可以看出 ,实验组 Ⅰ的
抗活性氧单位与对照组相比显著降低(p<0.01),实
验组 Ⅱ也低于对照组(p<0.05),而Ⅲ和Ⅳ则高于对
照组(p<0.05)。此方法测定的其实是植物组织清
除羟自由基的能力 ,以此代表组织的抗活性氧能力 。
羟自由基(OH)是目前所知的化学性质最活泼的活
性氧 ,极具破坏性 ,能造成多种生物分子 、细胞和组
织的氧化损伤。虽然各种硒胁迫处理均提高了螺旋
藻中抗氧化酶的活性 ,但实验组 Ⅰ和 Ⅱ的加硒方式
均降低了细胞对·OH 的清除能力 。这说明螺旋藻
中清除·OH 的物质基础除了GPX等各种抗氧化酶
外 ,其他的抗氧化物质也起着重要的作用。
MDA的含量随硒胁迫强度的减小而减小 ,各实
验组中只有实验组Ⅰ的MDA含量高于对照组(p<
0.05),实验组Ⅱ与对照组相当(p>0.05),而实验组
Ⅲ和Ⅳ则明显低于对照组(p<0.01)。MDA 是脂质
过氧化作用的典型产物 ,研究生物体的活性氧伤害
常用脂质过氧化作指标 。实验组 Ⅰ中的 MDA含量
上升 ,说明藻体中的活性氧含量已超出抗氧化系统
的防御极限 ,过量的活性氧攻击膜结构 ,导致 MDA
含量上升 。由于实验组 Ⅰ的生物量明显低于对照
组 ,藻体的氧化损伤可能是其主要原因之一 。实验
组Ⅲ和Ⅳ的MDA含量明显低于对照组 ,这说明硒的
加入诱导了藻体内各种抗氧化酶活性的上升 ,增强
了藻体对活性氧自由基的清除能力 ,而从两者的抗
活性氧能力来看也均高于对照组 ,因此其MDA 含量
有所下降 。从图 3还可以看出 ,螺旋藻的MDA 含量
与 藻 体 对 · OH 的 清 除 能 力 呈 负 相 关
(r=-0.9246 , n=5 , p<0.05)。已知·OH能直接启
动膜脂过氧化的自由基链式反应 ,产生的脂质过氧
化物继续分解形成低级氧化产物如MDA 等。硒胁
迫下螺旋藻的抗活性氧能力与 MDA含量的变化趋
势可能与此原理有关。
图 3　各实验组钝顶螺旋藻的抗活性氧能力与MDA含量
Fig.3　The abi lity of scavenging reactive oxygen species and
MDA contents of S.platensis
5期 陈思嘉等:硒胁迫对钝顶螺旋藻抗氧化酶系统的影响 709　
3　结　论
在钝顶螺旋藻的对数生长期采用分次加硒的方
法进行硒胁迫处理和高富硒培养 ,尽管累计加硒量
相同(均为 1000mg/L),但由于各实验组的硒胁迫强
度 、胁迫时间不同 ,从而显现出不同的效应。其中实
验组Ⅲ和Ⅳ对螺旋藻的生长表现出明显的促进效
应 ,其生物量高于对照组 。此外 ,硒胁迫实验组中螺
旋藻的 GPX 、SOD 、POD 、CAT 和 APX的活性均高于
或接近对照组。藻体对·OH 的清除能力和 MDA 含
量的变化反映了硒对螺旋藻抗氧化能力的双重影
响 ,这可能是硒对螺旋藻的生长具有双重效应的主
要原因之一。利用硒胁迫强度的概念可以很好的解
释实验事实 。但另一方面 ,由于加硒时藻的生长阶
段不同 ,其对硒的耐受力也存在一定的差异 ,但相比
较而言 ,由藻密度的不同引起的硒胁迫强度的变化
的因素是主要的 ,而有关藻的生理因素对其耐受硒
胁迫能力的影响我们将在下一步工作中探讨 。
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710　 水　　生　　生　　物　　学　　报 31卷
EFFECTS OF SELENIUM STRESSON ANTIOXIDASE SYSTEM OF
SPIRULINA PLATENSIS
CHEN Si-Jia1 ,YANG Fang1 , 2 ,ZHENG Wen-Jie1 , 2 ,BAI Yan1 ,HUANG Zhi3 and ZHOU Yan-Hui1
(1.Department of Chemistry , Jinan University , Guangzhou　510632 , China;2.Insititute of Hydrobiology , Jinan University , Guangzhou
510632 , China;3.Department of Biology , Jinan University , Guangzhou　510632, China)
Abstract:Selenium(Se)is an essential element for antioxidation reactions in human and animals.It acted as an antioxidant at
low concentrations , but as a pro-oxidant at higher ones , consequently it exerted dual effects on organisms.Previousworks have
shown that Spirulina platensis (S .platensis)possesses a good tolerance to high levels of Se and it is a good carrier for Se bio-
transformation.However , there is less information on Se-induced oxidative stress and antioxidant systems in S .platensis.In
this paper , we investigated the effects of Se stress on the antioxidase system and lipid peroxidization of S .platensis.There were
five test sets in the experiment.Se was added in the logarithm growth time of S .platensis from the 5th to 10thday respectively.
The accumulative concentrations of Se in test sets are all 1000 mg/L , but the time of Se addition was different.The results
showed that the activities of antioxidase in S .platensis under Se stress were higher than those in the control group or as high as
them.GPX changed enormously.The activity of GPX in test set Ⅰwas 20.5 times as high as control , and then dropped with the
decrease of Se stress intensity.The trend of SOD was similar to that of GPX , but its response to Se stress was not sensitive.
POD , CAT and APX increased with the drop of Se stress intensity.It was only in the experimental groupⅠ that the content of
MDA was higher than that in the control group.The ability of S .platensis to scavenge hydroxy radical had a negative correlation
with the MDA content.Their changes indicated the dual effects of Se on the antioxidant system of S .platensis.The concept of
Se stress intensity can give a good explanation to the experimental results.
Key words:Selenium;Spirulina platensis ;Antioxidase;Stress intensity of selenium
5期 陈思嘉等:硒胁迫对钝顶螺旋藻抗氧化酶系统的影响 711