全 文 ：植物生态学报 2013, 37 (5): 443–453 doi: 10.3724/SP.J.1258.2013.00046
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2012-10-28 接受日期Accepted: 2013-03-04
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: liniya@vip.sina.com)
NaCl处理下两种引进红树的光合及抗氧化防御能力
陈 坚1 李妮亚1* 刘 强1 钟才荣2 黄 敏1 曾 佳1
1海南师范大学生命科学学院, 海口 571158; 2海南东寨港国家级自然保护区管理局, 海口 571129
摘 要 在长期盐胁迫(28天, NaCl浓度从100 mmol·L–1升至400 mmol·L–1)下, 比较研究了引进的无瓣海桑(Sonneratia
apetala)和拉关木(Laguncularia racemosa)幼苗叶片的气体交换、叶绿素含量、最大光化学效率(Fv/Fm)、O2–· 产生速率以及抗
氧化酶的活性, 探讨了两种红树幼苗光合、抗氧化防御能力的差异与耐盐性的关系。结果显示: NaCl处理没有明显地影响两
种红树幼苗的生长, 表明盐生植物对盐环境的适应性, 但两种红树的生理反应对NaCl处理存在较大的差异。在实验的第28天
(苗木的NaCl累计处理浓度递增到400 mmol·L–1)时, 与对照相比, 无瓣海桑叶片的净光合速率、水分利用效率增加, 气孔导
度、蒸腾速率和胞间CO2浓度/大气CO2浓度(Ci/Ca)相应降低; 然而, 拉关木叶的净光合速率、蒸腾速率和水分利用效率均回落
到对照的水平, 而气孔导度和Ci/Ca均增加, 表明同样的NaCl浓度处理对拉关木叶的净光合速率影响大于无瓣海桑。在NaCl
处理期间, 无瓣海桑Fv/Fm一直保持在0.8以上, 而拉关木的Fv/Fm为0.75以下, 说明无瓣海桑具有高于拉关木的潜在最大光合
能力。在实验的第7天(NaCl浓度为100 mmol·L–1)和14天(苗木的NaCl累计处理浓度递增到200 mmol·L–1)时, 两种红树O2–· 产生
速率迅速增加, 在实验的第28天(苗木的NaCl累计处理浓度递增到400 mmol·L–1)时, 无瓣海桑O2–· 产生速率是对照的5.3倍, 差
异极显著, 此时, 拉关木叶中O2–· 产生速率已降低到低于对照的水平。盐处理诱导了两种红树叶中抗氧化酶(超氧化物歧化酶
(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、抗坏血酸过氧化物酶(APX)、谷胱甘肽还原酶(GR)、过氧化物酶(POD))活性增加, 但拉关木增加
的幅度大于无瓣海桑, 表明拉关木能响应盐胁迫并上调抗氧化酶活性, 降低盐诱导的膜脂过氧化, 提高耐盐的能力, 无瓣海
桑通过提高水分利用效率来保持体内的水分, 同时, 保持PSII的最大光化学量子产量, 使得无瓣海桑在高盐处理时仍能保持
高于对照水平的光合速率。
关键词 抗氧化酶, 气体交换, 拉关木, 盐胁迫, 无瓣海桑
Antioxidant defense and photosynthesis for non-indigenous mangrove species Sonneratia
apetala and Laguncularia racemosa under NaCl stress
CHEN Jian1, LI Ni-Ya1*, LIU Qiang1, ZHONG Cai-Rong2, HUANG Min1, and ZENG Jia1
1College of Life Sciences, Hainan Normal University, Haikou 571158, China; and 2Administration Bureau of Dongzhai Harbor National Nature Reserve, Hai-
kou 571129, China
Abstract
Aims Sonneratia apetala, a native mangrove species in India, Bengal and Sri-Lanka, was introduced in 1985 to
Dongzhaigang Mangrove Nature Reserve in Hainan Island, China from Sundarban, southwest of Bangladesh.
Laguncularia racemosa, another mangrove species from Mexico was introduced to the same reserve in 1999. Our
objective was to investigate the salinity tolerance mechanism of S. apetala and L. racemosa in order to elucidate
adaptive strategies of the halophytes in stressful saline habitat.
Methods We investigated the effects of increasing soil NaCl (100–400 mmol·L–1) on gas exchange, O2
–
· produc-
tion rate, activity of antioxidant enzymes, and the relevance to salt tolerance over four weeks in 1-year-old seed-
lings of S. apetala and L. racemosa.
Important findings Seedlings of the two mangrove species acclimated to different salinity levels through
changing physiological and morphological traits. However, there were significant differences between S. apetala
and L. racemosa in photosynthesis and anti-oxidant defense under salt stress. Increasing NaCl stress significantly
elevated net photosynthetic rate (Pn), and stomatal conductance (Gs), intercellular CO2 concentration (Ci) and
transpiration rate (Tr) decreased. As a result, water use efficiency (WUE) increased in leaves of S. apetala seed-
lings. But L. racemosa showed a rapid increase of Pn in the initiation of salt stress, and Pn remained lower than
control levels at the end of the experiment. As a result, Ci and Gs increase with the decrease of Pn, Tr and WUE.
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The reduction occurred after exposure of L. racemosa seedlings to severe salinity, 400 mmol·L–1 NaCl (28 d).
These results indicated that the inhibitory effects of severe salinity were more pronounced in L. racemosa under
the same salinity. Moreover, the magnitude of variation of S. apetala maximum photochemical efficiency of PSII
(Fv/Fm) was significantly less than that of L. racemosa leaves. We speculated that photosynthetic capacity of S.
apetala was higher than L. racemosa. O2
–
· production rate markedly increased after the two seedlings were sub-
jected to 100 mmol·L–1 NaCl and 200 mmol·L–1 NaCl for 7 days and 14 days, respectively. However, O2
–
· pro-
duction rate in S. apetala leaves markedly increased upon increasing salinity and reached the highest level after
seedlings were subjected to 400 mmol·L–1 NaCl for 28 days, which was 5.3 fold of that in controls. In contrast to
S. apetala, O2
–
· production rate in L. racemosa leaves remained lower than control levels at the end of the ex-
periment. Activity of superoxide dismutase (SOD), ascorbate peroxidase (APX), catalase (CAT), peroxidase
(POD) and glutathione reductase (GR) was elevated corresponding to the increased O2
–
· production in the
salt-stressed two mangrove plants; however, the magnitude of increase of L. racemosa antioxidant enzyme activi-
ties was significantly greater than that of S. apetala, during the period of salt stress. We suggest that L. racemosa
plants were able to sense salt stress and up-regulated the antioxidant enzymes to reduce salt-induced lipid peroxi-
dation and membrane permeability, which contributed to maintenance of membrane integrity and salt tolerance in
L. racemosa. Sonneratia apetala seedlings might adapt resistance to severe salinity through improving photosyn-
thesis by higher WUE and maximum photochemical efficiency of PSII (Fv/Fm).
Key words antioxidant enzyme, gas exchange, Laguncularia racemosa, salt stress, Sonneratia apetala

红树植物是生长在海岸潮间带的木本植物类
群, 是一类盐生植物或耐盐植物。其生境不仅土壤
基质盐度高, 而且还受高盐海水的周期性浸渍。高
盐分含量对红树植物叶片的光合作用至少有两个方
面的潜在限制, 即高的叶片水分亏损和低的气孔导
度(Ball & Farquhar, 1984)。Li等(2008, 2009)的研究
表明 , 秋茄 (Kandelia obovata)和木榄 (Bruguiera
gymnorrhiza)这两种乡土红树叶片中Na+、Cl–随着盐
浓度的增加而增加, 光合速率随盐浓度的增加而降
低, 同时诱导超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化物酶
(POD)活性的提高。环境胁迫对植物的伤害在很大
程度上与植物体内产生过量的活性氧(ROS)有关,
所以, 胁迫条件下植物体内抗氧化防御系统中的抗
氧化酶系的活性往往决定着植物的抗逆能力(徐玲
等, 2012)。
无 瓣 海 桑 (Sonneratia apetala) 、 拉 关 木
(Laguncularia racemosa)是我国南部沿海2种重要的
红树优势种。无瓣海桑于1985年由孟加拉国引进,
其速生、耐浸淹(廖宝文等, 2004)、适应性广等特性
引起了有关专家和部门对无瓣海桑是否会导致生态
入侵的关注(朱宏伟等, 2012), 进而研究了光照、盐
度、温度等因素对无瓣海桑种子发芽和幼苗生长的
影响(李云等, 1998; 陈长平等, 2000; 刁俊明和陈桂
珠, 2008), 研究表明, 无瓣海桑种子只适宜在盐度
0%–10%下萌发, 盐度在10%以上时, 抑制无瓣海桑
种子发芽。无瓣海桑幼苗在盐度0%–25%可正常生
长, 盐度超过25%, 其生长就会受到抑制(陈长平等,
2000)。然而, 对于无瓣海桑幼苗盐适应的生理生化
机制还需进一步的研究。拉关木是1999年由墨西哥
引种而来, 其抗盐能力明显优于乡土树种(钟才荣
等, 2011)。但关于拉关木耐盐的生理机制还未见报
道。
本文以海南岛东寨港无瓣海桑和拉关木幼苗
为研究对象, 系统研究了人工栽培条件下盐胁迫对
其幼苗光合作用及抗氧化酶活性和活性氧水平的影
响, 比较这2种红树植物抗氧化防御能力的差异, 有
助于揭示盐度变化对2种红树植物生长的影响, 为
耐盐树种的选育提供一些参考指标。进一步了解红
树植物对其生境的适应性, 是红树林成功恢复的
基础。
1 材料和方法
1.1 材料培养
试验所用的无瓣海桑、拉关木幼苗为一年生实
生苗, 采自海南省海口市东寨港红树林自然保护区
(19˚51′ N, 110˚24′ E)海滩。无瓣海桑株高4–6 cm, 拉
关木株高5–10 cm, 于2011年12月定植于口径15
cm、高20 cm的圆形塑料花盆内, 每盆2–3株, 每3盆
一组作为3个重复, 栽培基质为土:海沙混匀(1:3)。用
1/4 Hoagland完全营养液浇灌并在室内培养 , 待
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2012年3月中旬叶片充分展开时, 每种红树幼苗挑
选大小基本一致的植株作为实验材料。
1.2 盐处理和采样
对两种红树 (24盆苗木 )都在第 1天用 1/4
Hoagland营养液为溶剂配成的100 mmol·L–1 NaCl溶
液处理苗木, 第8天(18盆苗木)仍用100 mmol·L–1
NaCl溶液处理 (使NaCl累计处理浓度递增到200
mmol·L–1)苗木 , 第 15天 (12盆苗木 )仍用 100
mmol·L–1 NaCl溶液处理(使NaCl累计处理浓度递增
到300 mmol·L–1)苗木 , 第22天(6盆苗木)仍用100
mmol·L–1 NaCl溶液处理(使NaCl累计处理浓度递增
到400 mmol·L–1)苗木, 每次每盆300 mL, 以只浇1/4
Hoagland完全营养液的苗木为对照。在盐处理后的
第7、14、21、28天, 进行气体交换、叶绿素SPAD
值和最大光化学效率(Fv/Fm)的测定, 每个处理时间
段测定3株植物, 随后采样, 对照的采样时间是在实
验的第28天。采样时每种红树每个处理为3个重复(3
株苗木)。采摘苗木的叶片后, 立即用液氮冷冻于
–70 ℃冰箱中, 用于测定酶活性和超氧阴离子自
由基。
1.3 气体交换测定
在盐处理的第7、14、21、28天, 使用LI-6400
便携式光合测定仪(LI-COR, Lincoln, USA), 测定以
上2种处理苗木的蒸腾速率(Tr)、气孔导度(Gs)和净
光合速率(Pn)。试验期间, 环境温度为26–30 ℃, 并
用镝灯补充光照, 使有效光合辐射(PAR)达到800–
1 000 μmol·m–2·s–1 。
1.4 叶绿素a荧光的测定
利用OS5p型脉冲调制式荧光仪(Opti-Sciences,
Hudson, USA), 选择与1.3同样的叶片, 在暗适应20
min后, 测定光系统II (PSII) Fv/Fm。
1.5 叶绿素测定
使用SPAD-502型叶绿素测定仪(Konica Minolta
Sensing, Tokyo, Japan), 选择与1.3同样的叶片, 对2
种红树植物叶片叶绿素含量进行测定, 在每片叶的
不同部位进行测定, 取其平均值。
1.6 酶提取液
取0.3 g叶片, 液氮研磨成粉末, 加入1.5 mL预
冷的酶蛋白提取液(50 mmol·L–1 PBS-K (pH 7.0)、1
mmol·L–1 EDTA、1% PVP), 匀浆后, 12 000 × g, 4 ℃
离心20 min, 收集上清液用于SOD、CAT和O2–· 产生
速率的测定。上述上清液中加入1 mmol·L–1抗坏血
酸(ASA)后, 用于测定抗坏血酸过氧化物酶(APX)
和谷胱甘肽还原酶(GR)活性。
1.7 抗氧化酶活性及O2–· 的测定
SOD活性测定采用氮蓝四唑 (NBT)比色法
(Giannopolits & Ries, 1977)。反应体系: 1.8 mL 0.05
mol·L–1磷酸缓冲液, 0.3 mL 130 mmol·L–1甲硫铵酸,
0.3 mL 750 µmol·L–1氮蓝四唑, 0.3 mL 100 µmol·L–1
EDTA-Na2, 0.3 mL 20 µmol·L–1核黄素, 测定管加
1.6中酶提取液0.05 mL, 对照管加0.05 mL的磷酸缓
冲液。对照管和测定管各取2只(各管的透光尽量一
致), 混合均匀后, 把一支对照管放在暗处, 其他3
支置于4 000 lx (30 μmol·m–2·s–1)日光灯下反应6 min
(此时对照照光管的吸光度达到最大值), 然后在560
nm处比色, 记下吸光值。
CAT活性测定采用Jiang和Zhang (2001)的方法,
3 mL反应液中含2.95 mL双蒸水, 0.02 mL 2% H2O2,
加入1.6中酶提取液0.03 mL, 在240 nm处测定其活
性, 20 s开始计时, 10 s记录一次, 记录10次。以不加
酶液为对照。
APX活性测定参照Mishra等(1993)和沈文飚等
(1996)的方法: 3 mL反应液中含双蒸水2.920 mL,
0.02 mL 15 mmol·L–1的抗坏血酸(ASA), 1.6中酶提
取液0.03 mL, 最后加入0.03 mL 30 mmol·L–1的H2O2
启动反应, 以不加酶提取液为对照, 然后在290 nm
处测定其活性。以每min氧化1 µmol ASA的酶量为
一个酶活性单位。
GR活性测定参照Jiang和Zhang (2001)的方法, 3
mL反应液中含2.05 mL 50 mmol·L–1的 PBS-K (pH
7.8), 0.3 mL 2 mmol·L–1的EDTA-Na2, 0.3 mL 0.15
mmol·L–1的NADPH, 0.3 mL 0.5 mmol·L–1的GSSG,
加入1.6中酶提取液0.05 mL, 以不加NADPH为对
照, 在340 nm处测定其活性。
O2
–
· 产生速率测定参考王爱国和罗广华(1990)
的方法进行。取1.6中获取的酶提取液1.0 mL加入1.0
mL 65 mmol·L–1的PBS-Na (pH 7.8)和1.0 mL 10
mmol·L–1的羟氨氯化物, 混匀后, 25 ℃水浴1 h, 取
1.0 mL混合液加入17 mmol·L–1的对氨基苯磺酸1.0
mL和7 mmol·L–1的α-萘氨1.0 mL, 25 ℃水浴20 min,
最后加入3.0 mL乙醚, 混匀离心(7 000 × g, 3 min),
取下层液相在530 nm比色测吸光值。
POD活性测定采用愈创木酚法。称取1 g叶片,
用50 mmol·L–1 (pH 5.5)磷酸缓冲液冰浴研磨提取,
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在4 ℃下, 1500 × g离心10 min, 取上清液定容于25
mL的容量瓶中。反应体系为2.7 mL磷酸缓冲液、
1.0 mL 2% H2O2、1.0 mL 0.05 mol·L–1愈创木酚和
0.3 mL酶液(以100 ℃沸水浴失活的酶液为对照)。
未加酶液的反应体系先在34 ℃水浴达到酶促反应
的最适温度, 然后再加入酶液, 摇匀, 同时记下时
间, 470 nm比色, 每30 s记录一个数据, 一共记录5
次。以每分钟内A470变化0.01为1个过氧化物酶活性
单位。
1.8 蛋白质含量测定
蛋白质含量按照Bradford (1976)的方法测定,
以小牛血清白蛋白(BSA, Sigma)为标准蛋白。
取0.1 mL 1.6中酶提取液加入到0.9 mL双蒸水
中, 再加入5 mL考马斯亮蓝, 混匀5 min后, 在590
nm比色测吸光值。每个指标重复测定3次。
1.9 数据处理
水分利用效率(WUE, μmol CO2·mmol–1 H2O)和
Ci/Ca的计算如下:
WUE = Pn/Tr
Ci/Ca = 细胞间CO2浓度/大气CO2浓度
数据用Excel、SPSS 16.0处理软件进行分析处理,
方差分析采用单因素方差分析法, 多重比较采用最
小显著差异法。
2 结果和分析
2.1 盐处理对无瓣海桑、拉关木叶片气体交换的影
响
如表1所示: 在800 μmol·m–2·s–1光强下, 无瓣海
桑净光合速率随着盐处理时间的延长和盐浓度的增
加而提高, 在实验的第21天、28天(苗木的NaCl累计
处理浓度分别递增到300 mmol·L–1、400 mmol·L–1)
时, 比对照增加12%–29%, 而在短期(7天和14天)低
浓度的盐(100 mmol·L–1 NaCl、200 mmol·L–1 NaCl)
处理时, 无瓣海桑Pn与未经盐处理的幼苗相比, 呈
现下降的趋势, 分别比对照降低8%–21%, 表明了
无瓣海桑幼苗对初始的盐胁迫较敏感。但随后很快
地盐适应, 恢复Pn, 并超过未经盐处理的无瓣海桑
幼苗, 说明盐生植物对高盐环境的适应性。
拉关木的幼苗在实验的第7天、14天、21天(NaCl
累计处理浓度由100 mmol·L–1递增到300 mmol·L–1)时,
Pn上升, 分别比对照增加45%、14%、10%, 随后在实
验的第28天(NaCl累计处理浓度递增到400 mmol·L–1)
时Pn降低, 比对照降低6%, 表明了高浓度盐胁迫对拉
关木幼苗Pn的影响大于对无瓣海桑幼苗Pn的影响。
在整个盐处理期间, 拉关木Gs都呈现增加的趋
势, 分别比对照增加15%–36% (表1), 表明盐处理


表1 NaCl处理对两种红树气体交换的影响(平均值±标准误差, n = 20)
Table 1 Effect of NaCl treatment on gas exchange of two mangrove plants (mean ± SE, n = 20)
树种
Species
盐处理
NaCl
treatment (d)
净光合速率
Pn (µmol
CO2·m– 2·s– 1 )
气孔导度
Gs (mmol
H2O·m– 2·s– 1)
蒸腾速率
Tr (mmol
H2O·m– 2·s– 1)
水分利用效率
WUE (µmol
CO2·mmol–1 H2O)
胞间CO2浓度/
大气CO2浓度
Ci/Ca
对照 CK 7.813a 247.083a 5.240a 1.491a 0.820a 无瓣海桑
Sonneratia apetala 7 6.135a 309.917b 3.282B 1.870B 0.897B
14 7.183a 94.058C 1.176C 6.111C 0.672C
21 8.757a 146.183D 2.192D 3.995D 0.723D
28 10.074b 206.000a 3.148B 3.200E 0.763E
对照 CK 5.472a 144.092a 3.417a 1.601a 0.793a
7 7.914B 202.200b 2.120b 3.730B 0.802a
拉关木
Laguncularia
racemosa
14 6.263a 224.167C 3.114a 2.011C 0.855B
21 6.025a 170.167b 2.939a 2.050c 0.828C
28 5.124a 197.167C 3.337a 1.750a 0.862B
NaCl处理: 1/4 Hoagland营养液(对照)、100 mmol·L–1 NaCl (7天)、200 mmol·L–1 NaCl (14天)、300 mmol·L–1 NaCl (21天)、400 mmol·L–1
NaCl (28天)。不同小写字母表示对照与4种NaCl处理间差异显著(p < 0.05); 不同大写字母表示对照与4种NaCl处理间差异极显著(p <
0.01)。
Ca, atmospheric CO2 concentration; Ci, intercellular CO2 concentration; Gs, stomatal conductance; Pn, net photosynthetic rate; Tr, transpira-
tion rate; WUE, water use efficiency. NaCl treatments: 1/4 strength Hongland’s nutrient solution (CK), 100 mmol·L–1 NaCl (7 d), 200
mmol·L–1 NaCl (14 d), 300 mmol·L–1 NaCl (21 d)、400 mmol·L–1 NaCl (28 d). Different small letters mean significant difference between
control and four NaCl treatments (p < 0.05); Different capital letters mean highly significant difference between control and four NaCl
treatments (p < 0.01).

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诱导拉关木的气孔阻力降低。无瓣海桑Gs值与拉
关木不同, 在盐处理7天(100 mmol·L–1 NaCl)时,
比对照增加20%, 随着盐处理浓度的增加 , Gs降
低 , 比对照降低了17%–62%, 达到极显著的水
平 , 表明高的盐浓度增加无瓣海桑幼苗的气孔
阻力。
从表1可以看出 , 两种红树的Tr随着盐处理
时间的延长、盐浓度增加, 都呈现降低的趋势, 与
对照相比 , 无瓣海桑的Tr降低了37%–78%, 与对
照相比差异显著, 而拉关木的Tr降低了2%–38%,
与对照相比, 差异不显著。
两种红树的WUE与对照相比, 均呈现增加的
趋势, 无瓣海桑增加的幅度远大于拉关木, 比对
照增加20%–76%, 均达到差异显著的水平。而拉
关木WUE比对照增加 8%–57%, 除在 7天 (100
mmol·L–1 NaCl)时差异显著外, 均差异不显著。
随着盐处理时间延长和盐浓度的增加, 两种
植物的Ci/Ca呈现出不同的趋势, 无瓣海桑的Ci/Ca
呈先升高(7天 , 100 mmol·L–1 NaCl)后降低的趋
势。而拉关木的Ci/Ca在整个盐处理时期均呈现升
高趋势, 并在高盐(28天, 400 mmol·L–1 NaCl)处理
时, Ci/Ca显著高于对照(p < 0.05)。
2.2 盐处理对无瓣海桑、拉关木叶片叶绿素
SPAD值和Fv/Fm的影响
由图1A可以看出, 随着盐处理时间延长、盐
浓度增加 , 无瓣海桑叶片叶绿素SPAD值降低 ,
与对照相比差异不显著, 在盐处理28天时, 又恢
复到对照水平。而拉关木在盐处理7天和14天(盐
浓度分别为100和200 mmol·L–1 NaCl)时, SPAD值
显著高于对照(p < 0.05), 随着盐处理时间延长、
盐浓度增加开始降低, 在盐处理28天时, 低于对
照水平。无论是盐处理还是未经盐处理, 两种红
树的SPAD值比较, 拉关木叶片叶绿素SPAD值均
高于无瓣海桑, 并在盐处理7天和14天时, 拉关木
叶片叶绿素 SPAD值显著高于无瓣海桑 (p <
0.05)。
由图1B可以看出, 在盐处理期间无瓣海桑的
Fv/Fm变化不明显, 其值均保持在0.8以上。而拉关
木在盐处理7天和28天时 , 均显著高于对照(p <
0.05), 表明盐可以诱导拉关木叶片中最大光化学
效率Fv/Fm。再者, 盐胁迫下两种红树PSII的原初
光能转换效率没有受到明显的影响。无论是盐处
理还是未经盐处理 , 无瓣海桑的Fv/Fm均显著高
于拉关木(图1B, p < 0.05)。Fv/Fm反映了植物的潜
在最大光合能力。说明无瓣海桑自身就具有高于
拉关木的潜在最大光合能力。
2.3 盐处理对无瓣海桑、拉关木O2–· 产生速率和
SOD活性的影响


盐渍条件经常导致植物体内部的内源活性氧
大量积累, 从而伤害甚至杀死细胞, 对植物生长



图1 NaCl处理下2种红树植物幼苗叶片叶绿素SPAD值和最大光化学效率(Fv/Fm) (平均值±标准误差, n = 20)。NaCl累计
处理浓度: 1/4 Hoagland营养液(对照)、100 mmol·L–1 NaCl (7天)、200 mmol·L–1 NaCl (14天)、300 mmol·L–1 NaCl (21天)、
400 mmol·L–1 NaCl (28天)。*, 对照和NaCl处理之间差异显著(p < 0.05); **, 对照和NaCl处理之间差异极显著(p < 0.01)。
Fig. 1 Maximum quantum efficiency of PSII photochemistry (Fv/Fm) and SPAD value of seedlings leaves of two mangrove
plants under salt treatment (mean ± SE, n = 20). NaCl treatments: 1/4 strength Hoagland’s nutrient solution (CK), 100
mmol·L–1 NaCl (7 d), 200 mmol·L–1 NaCl (14 d), 300 mmol·L–1 NaCl (21 d)、400 mmol·L–1 NaCl (28 d). *, significant dif-
ference between control and NaCl treatments (p < 0.05); **, highly significant difference between control and NaCl treat-
ments (p < 0.01).
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图2 NaCl处理下无瓣海桑和拉关木叶片O2–· 产生速率和超氧化物歧化酶(SOD)活性的变化(平均值±标准误差, n = 3)。NaCl
累计处理浓度: 1/4 Hoagland营养液(对照)、100 mmol·L–1 NaCl (7天)、200 mmol·L–1 NaCl (14天)、300 mmol·L–1 NaCl (21天)、
400 mmol·L–1NaCl (28天)。*, 对照和NaCl处理之间差异显著(p < 0.05); **, 对照和NaCl处理之间差异极显著(p < 0.01)。
Fig. 2 Changes of O2
–
· production rate and superoxide dismutase (SOD) activity in leaves of Sonneratia apetala and La-
guncularia racemosa under NaCl treatments (mean ± SE, n = 3). NaCl treatments: 1/4 strength Hoagland’s nutrient solution
(CK), 100 mmol·L–1 NaCl (7 d), 200 mmol·L–1 NaCl (14 d), 300 mmol·L–1 NaCl (21 d)、400 mmol·L–1 NaCl (28 d). *, sig-
nificant difference between control and NaCl treatments (p < 0.05); **, highly significant difference between control and
NaCl treatments (p < 0.01).


发育产生胁迫, 称为氧胁迫。超氧阴离子是生物
体受到氧胁迫后首先生成的氧自由基, 可以经过
一系列反应生成其他类型的活性氧。从图2A可以
看到 , 无瓣海桑O2–· 产生速率在整个盐处理期间
呈现增加的趋势。在7–21天盐处理(NaCl累计处理
浓度100–300 mmol·L–1)时, O2–· 产生速率分别是对
照的2.3–4.4倍 , 在实验的第28天(苗木的NaCl累
计处理浓度递增到400 mmol·L–1)时 , 无瓣海桑
O2
–
· 产生速率与对照相比差异极显著(p < 0.01),
是对照的5.3倍。而拉关木与无瓣海桑不同的是,
在短期(7天)、低盐 (100 mmol·L–1)处理时, 拉关
木O2–· 产生速率与对照相比显著增加(p < 0.01),
是对照的2倍, 随后又逐渐下降, 到盐胁迫第28天
时拉关木O2–· 产生速率比对照降低了48%。说明拉
关木体内对O2–· 的清除能力大于无瓣海桑。
SOD的主要功能是清除O2–· , 是防止氧自由
基对细胞膜系统伤害的一种很重要的保护酶。随
着盐胁迫时间的延长, 无瓣海桑体内SOD活性呈
上升趋势, 尽管在盐处理28天时, 无瓣海桑SOD
活性是对照的3.8倍(图2B), 达到极显著的水平(p
< 0.01), 但此时, 无瓣海桑O2–· 产生速率仍呈增加
趋势 (图2A), 说明无瓣海桑O2–· 产生速率大于
SOD活性。随着盐浓度增加及盐处理时间的延长,
拉关木SOD的活性呈现增加的趋势, 在盐处理14
天时, SOD的活性是对照的2.5倍, 在盐处理28天
时, SOD的活性仍是对照的2.6倍, 差异极显著(p
< 0.01), 此时, 拉关木O2–· 产生速率与对照相比呈
下降的趋势。表明拉关木在高浓度盐处理时, 能
有效地提高SOD水平 , 以平衡体内活性氧的水
平。值得注意的是, 拉关木SOD的总体水平要高
于无瓣海桑(图2B)。
2.4 盐处理对无瓣海桑、拉关木APX和CAT活性
的影响
由图3A可知, 在低盐短期(7天)处理时, 两种
红树叶片中的APX活性均低于对照。随着盐处理
时间延长、盐浓度增加, 拉关木的APX活性在盐
处理14和21天时极显著增加, 分别是对照的8.6倍
和9倍, 在盐处理28天时, 呈下降趋势, 但其活性
仍比对照高, 是对照的4倍。在盐处理21天时, 无
瓣海桑APX活性变化不是很明显, 在盐处理持续
到28天时活性明显上升, 达到对照的3倍。结果表
明无瓣海桑启动APX活性较拉关木慢, 但从图3A
可以看出, 无瓣海桑的APX活性总体水平要高于
拉关木。表明拉关木在盐处理时 , 能迅速提高
APX活性。
CAT也是清除H2O2的主要酶类, 以维持植物
体内的H2O2处在一个低浓度水平。图3B所示, 拉
关木体内的CAT在盐处理21和28天时活性分别是
陈坚等: NaCl处理下两种引进红树的光合及抗氧化防御能力 449

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图3 NaCl处理下无瓣海桑和拉关木叶片抗坏血酸过氧化物酶(APX)和过氧化氢酶(CAT)活性的变化(平均值±标准误
差, n = 3)。NaCl累计处理浓度: 1/4 Hoagland营养液(对照)、100 mmol·L–1 NaCl (7天)、200 mmol·L–1 NaCl (14天)、300
mmol·L–1 NaCl (21天)、400 mmol·L–1 NaCl (28天)。*, 对照和NaCl处理之间差异显著(p < 0.05); **, 对照和NaCl处理之
间差异极显著(p < 0.01)。
Fig. 3 Changes of ascorbate peroxidase (APX) and catalase (CAT) activity in leaves of Sonneratia apetala and Laguncu-
laria racemosa under NaCl treatment (mean ± SE, n = 3). NaCl treatment: 1/4 strength Hongland’s nutrient solution (CK),
100 mmol·L–1 NaCl (7 d), 200 mmol·L–1 NaCl (14 d), 300 mmol·L–1 NaCl (21 d)、400 mmol·L–1 NaCl (28 d). *, significant
difference between control and NaCl treatments (p < 0.05); **, highly significant difference between control and NaCl treat-
ments (p < 0.01).


对照的2.4倍和3.8倍。而无瓣海桑在盐处理21和28
天时CAT活性水平仅是对照的1.6倍 , 差异不显
著。但与APX活性一样, 无瓣海桑的CAT活性总
体水平要高于拉关木的CAT活性水平。
2.5 盐处理对无瓣海桑、拉关木GR和POD活性
的影响
如图4A所示 , 无瓣海桑体内GR活性 , 在实
验的第14天(苗木的NaCl累计处理浓度递增到200
mmol·L–1)时是对照的1.8倍, 随后降低, 在实验结
束(盐处理28天)时, GR活性显著降低, 与对照相
比, 降低82%。与无瓣海桑不同的是, 在盐处理28
天时, 拉关木的GR活性是对照的3倍, 表明拉关
木在高盐处理时, 能迅速地启动GR活性, 清除活
性氧。
随着盐处理时间延长、盐浓度增加, 两种红
树的POD活性均呈增加的趋势(图4B), 而拉关木




图4 NaCl处理对无瓣海桑和拉关木叶片谷胱甘肽还原酶(GR)和过氧化物酶(POD)活性的变化(平均值±标准误差, n =
3)。NaCl累计处理浓度: 1/4 Hoagland营养液(对照)、100 mmol·L–1 NaCl (7天)、200 mmol·L–1 NaCl (14天)、300 mmol·L–1
NaCl (21天)、400 mmol·L–1 NaCl (28天)。*, 对照和NaCl处理之间差异显著(p < 0.05); **, 对照和NaCl处理之间差异极
显著(p < 0.01)。
Fig. 4 Changes of glutathione reductase (GR) and peroxidase (POD) activity in leaves of Sonneratia apetala and Laguncu-
laria racemosa under NaCl treatment (mean ± SE, n = 3). NaCl treatment: 1/4 strength Hongland’s nutrient solution (CK),
100 mmol·L–1 NaCl (7 d), 200 mmol·L–1 NaCl (14 d), 300 mmol·L–1 NaCl (21 d)、400 mmol·L–1 NaCl (28 d). *, significant
difference between control and NaCl treatments (p < 0.05); **, highly significant difference between control and NaCl treat-
ments (p < 0.01).


450 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2013, 37 (5): 443–453

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表2 海南东寨港拉关木与海桑属植物生长表现比较
Table 2 Comparison of growth state for Laguncularia racemosa and Sonneratia in Dongzhai Harbor of Hainan Island,
China
树种
Species
树龄
Age (a)
树高
Height (m)
地径
Ground diameter (cm)
胸径
Diameter at breast height (cm)
冠幅
Canopy (m × m)
拉关木 Laguncularia racemoca 5 6.3 14.4 8.5 2.1 × 2.6
无瓣海桑 Sonneratia apetala 5 9.2 20.8 12.9 4.5 × 4.2
海桑 S. caseolaris 5 6.6 16.5 10.2 2.8 × 2.4
杯萼海桑 S. alba 5 5.2 14.7 8.5 3.7 × 2.9
卵叶海桑 S. ovata 5 2.4 9.8 3.7 1.8 × 1.7
引自钟才荣等(2011)。
Cited from Zhong et al. (2011).



增加的幅度要大于无瓣海桑, 前者在盐处理21天
时, POD活性是对照的379倍, 而后迅速降低, 但
仍高于对照的水平。无瓣海桑在盐处理28天时 ,
POD活性是对照的19倍。从图4B可以看出, 在未
经盐处理的两种红树体内, 均保持较低的POD活
性水平, 一旦盐处理, 两种红树体内POD的活性
水平就开始提高, 表明POD是这两种红树对培养
基质中盐分最敏感的抗氧化酶, 比较而言, 拉关
木更敏感。
3 讨论
光合作用是植物体内极为重要的代谢过程 ,
而盐分状况是影响光合作用的重要因素。 从我们
的实验可以看出, 随着盐处理时间的延长和盐浓
度的增加, 拉关木的光合速率降低, 而Gs和Ci/Ca
呈现升高的趋势。Ci/Ca极为重要, 因为它与植物
的光合能力和气孔导度紧密相关 (黄建辉等 ,
2005)。在分析气孔对Pn的影响时 , 往往利用
Farqfuhar和Sharkey (1982)提出的光合作用气体
交换模型判断气孔导度是否是光合速率的限制因
子, 只有当Ci降低和气孔限制值增大时, 才可以
得出光合速率降低是由于气孔导度降低所引起的
结论 ; 相反 , 如果光合速率的降低伴随着胞间
CO2浓度的提高, 那么光合作用的主要限制因素
肯定是非气孔因素, 即由叶肉细胞的光合活性降
低所引起的。因此, 拉关木的光合速率降低是非
气孔因素。同时我们发现, 初始盐处理拉关木的
SPAD值显著高于对照(0天, p < 0.05, 图1A), 随
着盐处理时间延长、盐浓度增加 , 拉关木叶的
SPAD值开始降低 , 表明盐处理对拉关木叶绿素
有一定的影响。叶绿素是类囊体膜上色素蛋白复
合体的重要组成部分, 所以盐胁迫下叶绿素含量
的降低必将影响色素蛋白复合体的功能, 使垛叠
状态的类囊体膜比例减小, 叶绿体中基粒数量和
质量下降 , 光合强度降低 (Maslenkova et al.,
1993)。然而, 在高盐处理时, 拉关木叶中最大光
化学效率Fv/Fm仍显著高于对照水平 , 说明拉关
木幼苗具有一定的耐盐性。盐处理对拉关木幼苗
光合速率的影响要大于无瓣海桑幼苗, 在我们对
原生境两种红树幼苗光合日变化的测定中, 也得
到了同样的结果, 在一天内, 无瓣海桑的两个Pn
峰值均高于拉关木(韩淑梅等, 2010)。钟才荣等
(2011)对拉关木与海桑属植物生长量的比较结果
见表2。拉关木树高、地径、胸径和冠幅的生长量
均比从孟加拉国引入的速生树种无瓣海桑
(Sonneratia apetala)和我国自然分布的速生树种
海桑(Sonneratia caseolaris)小。
无瓣海桑具有较高的光合速率, 原因有两个
方面: (1)无瓣海桑叶有着与拉关木不同的显微结
构。李元跃(2006)在扫描电镜下观察到, 无瓣海桑
叶近轴面和远轴面的表皮细胞外都覆盖着绒羽状
的表皮毛, 保卫细胞的外围被表皮毛覆盖着, 这
样就可以保持较低的Tr和较高的WUE (表1)。(2)
由于无瓣海桑叶片的特殊结构, 随着盐处理时间
延长 , 无瓣海桑叶片的Gs降低 , 可能导致外界
CO2扩散到羧化部位的阻力较大, 将限制碳的固
定(李维等 , 2012), 且叶中Ci/Ca也随之降低 , 然
而, 高盐处理并不影响无瓣海桑叶片的Pn。同时
我们也观察到, 无瓣海桑在幼苗期, 整个茎秆呈
四面棱型、绿色, 表明无瓣海桑在幼苗时全株可
进行光合作用。无瓣海桑叶片能在高盐的环境中,
通过提高WUE来保持体内的水分, 防止过度的蒸
陈坚等: NaCl处理下两种引进红树的光合及抗氧化防御能力 451

doi: 10.3724/SP.J.1258.2013.00046
腾, 同时也说明, 海桑属叶片WUE的这种变化是
对盐适应的一种方式。环境条件影响着不同光合
类型植物的光合潜能的发挥, 甚至可以引起C3、
C4光合途径间的相互转化(牛书丽等, 2004)。我们
推测, 无瓣海桑可能具有C4光合途径, 但还有待
于进一步实验证明。
许多胁迫因子对植物的伤害结果具有一致
性, 干旱、低温和盐碱等非生物胁迫均可以诱导
植物细胞中ROS的快速大量积累, 引起氧化胁迫,
造成细胞损伤(刘蕾等, 2008)。由我们的实验可以
看出 , 在整个盐处理期间 , 无瓣海桑叶中的
O2
–
· 水平呈增加的趋势 , 表明活性氧的过量生成
超过了防御系统的清除能力, 部分来不及清除的
活性氧逐渐积累, 即保护酶不足以清除体内的自
由基(冯蕾等, 2008)。因此, 我们认为盐浓度为400
mmol·L–1是一年生无瓣海桑幼苗耐盐的极限。在
高盐处理时 , 拉关木叶的5种抗氧化酶 (SOD、
APX、CAT、GR、POD)活性增加, 此时O2–· 水平
降低; 而无瓣海桑叶内SOD、APX、CAT、POD
的活性也均高于对照 , 但增加的幅度低于拉关
木。同时, 高盐处理诱导拉关木叶内GR活性提高,
而无瓣海桑叶的GR活性显著低于对照。在叶绿体
中GR的表达能导致叶片中谷胱甘肽的水平倍增,
说明叶绿体中GR的过度表达能提高植物对氧化
胁迫的抗性, 在氧化胁迫反应中, 它对保护细胞
内谷胱甘肽库大部分处于还原状态起关键作用。
我们对秋茄和木榄的耐盐性研究发现, 盐胁迫先
诱导红树ABA增加, ABA对H2O2水平的提高具有
促进作用, 而后者能诱导红树抗氧化防御能力上
调以维持活性氧平衡, 从而有效地避免了盐诱导
的氧化伤害(Li et al., 2009)。已有研究表明, ABA
不仅能诱导抗氧化酶基因的表达 (Guan et al.,
2000), 而且能提高植物抗氧化酶的活性, 包括总
SOD、CAT、APX和GR的活性 (Bellaire et al.,
2000)。许兴等(2003)的研究也显示ABA能够不同
程度地提高盐处理枸杞(Lycium barbarum)愈伤组
织中SOD和POD的活性, 降低MDA的含量, 提高
膜的稳定性。同时, ABA处理能有效地提高盐胁
迫下水稻(Oryza sativa)秧苗叶片中抗氧化剂AsA
的水平, 并使GSH含量在盐胁迫期间维持在较高
水平(汤日圣等, 2012)。本研究表明, 拉关木叶片
中的SOD和POD活性在盐胁迫时大幅度上升, 可
能是由于根部大量合成ABA并传至叶片所诱导
的, 以保持叶中较低的活性氧水平, 提高耐盐的
能力。
自然生长的无瓣海桑一般分布于海水盐度较
低的泥质滩(廖宝文等, 2004), 耐水淹, 对土壤适
应性强, 也是生长速度最快的红树种类。因此, 表
现出一定扩散和竞争能力。但从1985年引种至今,
它还未表现出极强的入侵性。这主要是由于无瓣
海桑的种子落到海水中不易扎根, 在中、高潮位
无瓣海桑树下, 均未见到二年生的幼苗, 这是由
于光照弱, 使喜光的无瓣海桑不能正常生长。一
个外来物种引起生态入侵的可能性可从入侵物种
应具有的生物学特性和产生的入侵后果来评估
(彭友贵等, 2012)。我们可以利用无瓣海桑适应性
强的特点, 将其种植在保护区外的一些潮间滩涂
带, 特别是立地条件恶劣的滩涂地段, 作为前沿
先锋树种首先占领前沿裸滩(廖宝文等, 2004), 在
乡土红树植物难以定居生长的裸滩造林。王仁恩
等(2011)报道, 无瓣海桑呈林圈和林间带种植能
够加快乡土树种自然更新的速度。拉关木种子可
在高盐度条件下发芽并能正常生长, 抗盐能力明
显优于乡土树种, 在我国海水盐度为3.3%的海滩
上造林长势良好, 并且拉关木抗寒能力仅次于秋
茄, 可适当向北推广造林(钟才荣等, 2011)。
综上所述, 无瓣海桑叶片具有特殊的显微结
构, WUE利用效率高, 使得其在一定盐浓度范围
内保持较高的光合速率 , 这也是在自然条件下 ,
无瓣海桑能迅速生长的原因。拉关木在盐处理时,
可提高抗氧化酶活性 , 清除O2–· 的能力强 , 尤其
在高盐的环境中, 能上调抗氧化酶活性, 最终提
高拉关木的耐盐性。
基金项目 海南省自然科学基金(211017)、海南
师范大学植物学重点学科项目 (HS-1-2011-
071001)和国家自然科学基金(31160150)。
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责任编委: 周广胜 责任编辑: 李 敏