全 文 ：植物生态学报 2015, 39 (11): 1082–1092 doi: 10.17521/cjpe.2015.0105
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
——————————————————
收稿日期Received: 2015-03-27 接受日期Accepted: 2015-10-04
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: akbarilahun@sina.com)
韧皮部环割诱导下的花花柴衰老机制
顾祝禹1 唐钢梁2 艾克拜尔·伊拉洪1* 吐尔逊·吐尔洪1
1新疆农业大学草业与环境科学学院, 乌鲁木齐 830052; 2中国科学院新疆生态与地理研究所荒漠与绿洲生态国家重点实验室, 乌鲁木齐 830011
摘 要 衰老是植物器官和组织发育的最后阶段, 是一个受到严格控制的高度协调过程, 其中碳水化合物浓度对衰老的影响
十分显著。花花柴(Karelinia caspia)是塔克拉玛干沙漠南缘策勒绿洲的主要植物种, 为了研究花花柴在韧皮部环割后的碳水
化合物变化和叶片衰老过程, 对其进行韧皮部环割, 测量叶片光合色素含量、光合速率、可溶性糖含量、淀粉含量、脱落酸
(ABA)含量和叶水势。结果表明: (1)环割能够诱导花花柴叶片的衰老, 而诱导叶片衰老的主要因素有: 叶片碳水化合物的积
累、叶片ABA含量的上升, 以及叶片水分状况的恶化。(2)相比于自然衰老, 环割诱导的衰老导致许多正常的生理过程受到破
坏。(3)类胡萝卜素在衰老过程中主要起光保护的作用。(4)韧皮部半环割也导致花花柴各种生理指标显著下降, 表明植物无
法通过增加剩余部分韧皮部筛管的运输通量而达到维持整个韧皮部运输系统顺畅的目的。
关键词 碳水化合物, 环割, 花花柴, 光合, 衰老, 水势
引用格式: 顾祝禹, 唐钢梁, 艾克拜尔·伊拉洪, 吐尔逊·吐尔洪 (2015). 韧皮部环割诱导下的花花柴衰老机制. 植物生态学报, 39, 1082–1092. doi:
10.17521/cjpe.2015.0105
Senescence mechanisms induced by phloem girdling in Karelinia caspia
GU Zhu-Yu1, TANG Gang-Liang2, AI Kebaier Yilahong1*, and TU Erxun Tuerhong1
1College of Grassland and Environmental Sciences, Xinjiang Agricultural University, Ürümqi 830052, China; and 2State Key Laboratory of Desert and Oasis
Ecology, Xinjiang Institute of Ecology and Geography, Chinese Academy of Sciences, Ürümqi 830011, China
Abstract
Aims Senescence constitutes the final stage of a plant’s organ and tissue development, and is subject to gene
control and strict regulation. Plant senescence is largely influenced by carbohydrate content and phloem girdling
can induce leaf senescence. Our general objective is to study the effect of stem girdling on physiological condi-
tions in Karelinia caspia. Specifically, we want to know the senescence processes after phloem girdling. In addi-
tion, we also want to know the possible mechanisms for the senescence processes.
Methods Three different types of girdling treatments, normal branch, semi-girdling, and full-girdling were per-
formed on K. caspia. Twenty days after girdling, photosynthetic pigments content, photosynthetic rate, soluble
sugar content, starch content, abscisic acid (ABA) content, and leaf water potential were measured.
Important findings Phloem girdling can largely induce leaf senescence in K. caspia, and the reasons for leaf
senescence may be as follows: girdling resulted in carbohydrate accumulation in leaf which subsequently led to
“carbon feast” induced leaf senescence; girdling caused ABA accumulation in leaf and then resulted in senes-
cence; girdling decreased water status, which may be another reason for leaf senescence. Compared with natural
senescence, girdling induced senescence was a disorder and disorganized process, only a limited physiological
process can be controlled by senescence related gene in the girdling induced senescence process. The most im-
portant role for carotenoids in the senescence process is to protect the photosynthetic apparatus from being dam-
aged by excess light and reactive oxygen species. Many physiological indicators declined in the semi-girdled K.
caspia leaves just like full-girdled leaves, indicating that portion (e.g. half) of the phloem cannot undertake the
transport flux which was done by the whole phloem sieve.
Key words carbohydrate, girdling, Karelinia caspia, photosynthetic, senescence, water potential
Citation: Gu ZY, Tang GL, Yilahong A, Tuerhong T (2015). Senescence mechanisms induced by phloem girdling in Karelinia caspia.
Chinese Journal of Plant Ecology, 39, 1082–1092. doi: 10.17521/cjpe.2015.0105
顾祝禹等: 韧皮部环割诱导下的花花柴衰老机制 1083

doi: 10.17521/cjpe.2015.0105
衰老是植物器官和组织在发育过程中的最后阶
段(Buchanan-Wollaston et al., 2003; Parrott et al.,
2010), 是一个受到严格调控的过程。同时, 衰老是
植物在细胞死亡之前对各种营养元素进行抢救的、
由基因控制并受到各个生物过程一起协调配合的发
育过程(Masclaux et al., 2000; Parrott et al., 2005,
2007)。因为太早的衰老会降低植物对CO2的吸收能
力, 而迟到的衰老会干扰营养物质的再动员, 从而
影响嫩叶的光合活性和繁殖的成功率(Wingler et
al., 2006), 所以衰老的过程受到了基因的严格调控
以利于衰老出现在植物发育的合适阶段, 迄今为止
至少已经有六大类与衰老相关的基因被确认
(Thomas & Smart, 1993; Smart, 1994; Rajcan et al.,
1999)。传统的观念认为叶片衰老的机制一般分为两
大类型: 养分缺乏和基因编码(Noodén et al., 1997),
但是随着研究的深入, 有越来越多的证据显示衰老
主要由基因编码调控(Noodén et al., 1997; Parrott et
al., 2005, 2007, 2010; Gregersen et al., 2013)。目前一
般认为植物衰老主要受遗传程序控制以及内部和外
部环境因子的影响, 这些内部和外部的因子包括黑
暗(Buchanan-Wollaston et al., 2005; Gregersen et al.,
2013)、高温(Lobell et al., 2012; Gregersen et al.,
2013)、水分胁迫 (Yang et al., 2003)、氮素缺乏
(Koeslin-Findeklee et al., 2014)、水杨酸(SA) (Vo-
gelmann et al., 2012)、脱落酸(ABA) (Setter et al.,
1980; Gregersen et al., 2013)、茉莉酸(JA) (Jiang et
al., 2014)、细胞分裂素(Zwack et al., 2013)、“碳饥荒”
(Brouquisse et al., 2001; Parrott et al., 2005)、“碳盛
宴”(Moore et al., 2003; Parrott et al., 2005; Tang et
al., 2015a, 2015c)和疾病(Robert-Seilaniantz et al.,
2011; Gregersen et al., 2013)等。
叶片在衰老过程中, 主要有叶绿素和蛋白质的
分解、光合活性的下降 (Humbeck et al., 1996;
Wingler et al., 1998, 2006), 以及分配到植物生长器
官的资源发生异位(Matile, 1992; Bleecker & Patter-
son, 1997; Buchanan-Wollaston, 1997; Gan & Ama-
sino, 1997; Miller et al., 2000)等特征, 而其中最明
显的特征是叶片颜色从绿色到黄色或红色的转变
(Rajcan et al., 1999)。颜色的变化不仅是由于叶绿素
比类胡萝卜素更容易降解, 而且也和衰老过程中新
的化合物如花青素和酚类化合物的合成有关
(Hendry et al., 1987; Hendry, 1988; Matile, 1992;
Smart, 1994; Rajcan et al., 1999)。因此, 传统的研究
一般把叶绿素的降解和光合速率的降低作为判断叶
片衰老的指标(Rajcan et al., 1999)。
叶片衰老过程中, 植物的各种生理机能都在降
低, 然而作为植物发育过程中一个必不可少的重要
阶段, 衰老也并非是一无是处的。叶片衰老在养分
循环过程中起着至关重要的作用, 特别是在营养元
素的再活化方面 (Himelblau & Amasino, 2001;
Wingler et al., 2006), 正在衰老的营养器官中氮元
素的重新分配, 特别是氮素从叶和茎到成熟种子的
转移对于植物来说显得尤为重要 (Parrott et al.,
2005)。叶片在衰老过程中, 能够完成大部分营养元
素尤其是氮素从衰老叶片到其他器官的转移, 在大
多数一年生植物种子发育期间, 叶片氮含量的70%
以上会被导出到种子中 (Hörtensteiner & Feller,
2002; Parrott et al., 2005)。
虽然衰老的症状已经得到广泛研究, 但是和植
物其他重要的生活史特征(如开花)相比, 控制衰老
的机制仍然没有搞清楚(Hensel et al., 1993; Pourtau
et al., 2006; Wingler et al., 2006)。这可能是因为衰老
是一个渐进的过程, 因此很难被定量化而造成的
(Wingler et al., 2006)。因为衰老可以在许多不同条
件下被诱导, 在植物体内可能有多条信号通路参与
对衰老的调节, 这也是导致植物衰老依旧无法被人
们完全了解的原因(Buchanan-Wollaston et al., 2003;
Wingler et al., 2006)。虽然衰老的大部分机制仍然是
难以捉摸的, 但至少我们可以肯定, 大部分植物应
该有着同一套衰老的方案(Gregersen et al., 2008)。
环割就是除去木质部周围的树皮和韧皮部组
织, 导致叶片到树根的碳水化合物运输停止, 进而
导致碳水化合物在环割口上部积累而在环割口下部
下降的过程(Högberg et al., 2001; Chen et al., 2010;
Tang et al., 2015b, 2015d)。过去的许多研究表明环
割能够诱导叶片的衰老(Parrott et al., 2005, 2007;
Dai & Dong, 2011; Tang et al., 2015a), 然而诱导叶
片衰老的具体机制是什么依旧并不十分清楚(Dai &
Dong, 2011; Tang et al., 2015a)。大部分对于环割的
研究似乎都愿意把环割诱导的衰老归结为碳水化合
物积累导致的“碳盛宴”诱导的衰老(Parrott et al.,
2005, 2007; Rivas et al., 2006; Urban & Alphonsout,
2007; Dai & Dong, 2011; Yang et al., 2013; Tang et
al., 2015a)。但是事实上, 环割能够诱导植物许多生
1084 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (11): 1082–1092

www.plant-ecology.com
理状况的变化(唐钢梁等, 2014a, 2014b; Tang et al.,
2015a), 而诱导衰老的因素也是多种多样的。在这
种情况下, 把环割诱导的衰老完全归因于碳水化合
物显然是不合适的。我们通过对花花柴(Karelinia
caspia)的环割, 观察其后的叶片衰老状况, 并且测
量几个诱导叶片衰老的关键性指标, 解释花花柴在
环割诱导下的衰老机制。该研究对我们清楚地了解
植物叶片的衰老过程和机制有重要意义。
1 材料和方法
1.1 试验材料
以花花柴为研究材料。花花柴属菊科花花柴属
多年生草本植物, 高40−120 cm, 多生于荒漠地带
的盐生草甸、覆沙或不覆沙的盐渍化低地和农田边,
被公认为是一种有效的泌盐植物(贾磊和安黎哲,
2004; 唐钢梁等, 2013a)。此外, 花花柴具有克隆繁
殖的特性, 有很强的水平扩展能力, 能有效地利用
土壤、水分和光照资源, 迅速拓展, 扩大种群, 是塔
里木河流域的主要草本植物, 在下游分布极其广泛,
在该地区具有一定的代表性和特殊性(唐钢梁等,
2014a)。
1.2 研究地概况和样地描述
试验在中国科学院策勒荒漠草地生态系统国家
野外研究站荒漠实验区进行。研究区位于塔克拉玛
干沙漠南缘策勒绿洲外围的绿洲—荒漠过渡带间
(35.30°–39.50° N, 80.06°–82.18° E)。该研究区属典
型内陆暖温带荒漠气候。夏季炎热, 干旱少雨; 年
平均气温11.9 ℃, 极端最高气温41.9 ℃, 极端最低
气温–23.9 ℃; 10 ℃以上积温达4 340 ℃。年降水量
34.4 mm, 蒸发量高达2 595.3 mm。光热资源丰富:
平均年日照时数2 697.5 h, 年太阳总辐射能604.2
kJ·cm–2, 仅次于青藏高原, 高于华北平原。但光能
利用率仅为0.3%, 远低于全国1%的水平。花花柴在
绿洲—荒漠过渡带广泛分布, 与骆驼刺(Alhagi spp.)
一样, 是当地最主要的建群种(唐钢梁等, 2013a)。
1.3 试验设计
试验材料为绿洲—荒漠过渡带自然生长的花花
柴植株。于2013年8月下旬, 在中国科学院策勒荒漠
草地生态系统国家野外研究站荒漠实验区进行试
验。挑选同一生境条件下生长良好、大小长势相似
的18个花花柴植株进行研究。将18株花花柴随机分
为3组, 每组6株。第一组为对照组(control, CK), 即
不环割处理; 第二组为韧皮部半环割(semi-girdling,
SG), 即环割韧皮部的半圈; 第三组为韧皮部全环
割(full-girdling, FG), 即环割韧皮部的整圈。环割部
位为主茎底部, 环割宽度为8–10 mm, 环割以后,
该宽度的伤口不能随时间的推移完全愈合。试验设
计6个重复, 处理20天后对花花柴的各项生理参数
进行观测。
1.4 试验方法
1.4.1 各生理生化指标的测定
2013年9月中旬, 在花花柴环割处理后的第20
天, 在每个处理的花花柴上采集展开的成熟叶5片,
6株花花柴共计30片叶作为一个混合样。将所采集的
叶片擦净污物, 剪碎去脉混匀。叶绿素(Chl)含量和
类胡萝卜素(Car)含量测定采用95%乙醇提取法(李
合生, 2000); 每个指标重复测量5次。
用同样的采集方法采集足够的叶片进行可溶性
糖含量、淀粉含量、ABA含量的测定。其中ABA含
量测定采用HPLC方法(刘同祥和张艳平, 2010), 可
溶性糖含量测定采用蒽酮比色法(李合生, 2000), 淀
粉含量测定采用蒽酮硫酸法(李合生, 2000)。人工挖
掘采集6个花花柴植株的根系, 因为植物的功能根
一般为细根, 我们选取6株花花柴的所有细根(直径
小于2 mm)混匀成为一个混合样, 然后将这些细根
分成6份进行可溶性糖和淀粉含量的测定, 测定方
法同叶片一样。
1.4.2 光合作用有关参数的测定
于9月15日, 利用LI-6400光合仪(LI-COR, Lin-
coln, USA)进行光合作用有关参数的测定, 该日为
晴朗无云的天气。选取7个关键时间点 (依次为
(GMT+6) 06:00, 08:00, 10:00, 12:00, 14:00, 16:00,
18:00)进行测定, 每次测定都利用仪器的自动采集
存储功能记录下该时段植物的净光合速率(Pn)、蒸
腾速率(Tr)、气孔导度(Gs)等生理指标。
由于花花柴的叶形不能满足LI-6400光合仪叶
室额定叶面积的设定而直接计算, 在测定结束之后,
将观测的叶片样品剪下, 利用惠普Scanjet 3770扫描
仪进行扫描, 然后用Delta-T Scan (CB50EJ, Delta-T
Devices, Cambridge, UK)软件计算实际叶面积, 最
后按照实际叶面积计算样品实际的各项生理指标
(Mittler et al., 2001)。
1.4.3 水势的测定
2013年9月中旬, 选择晴朗无云的天气, 在每个
顾祝禹等: 韧皮部环割诱导下的花花柴衰老机制 1085

doi: 10.17521/cjpe.2015.0105
处理的花花柴植株(6株)上各选择1个二级分枝, 用
PMS压力室 (Corvallis, Oregon, USA)测量其清晨
(5:00)水势和正午(12:00)水势。每个处理重复测量
6次。
1.5 数据处理
采用SPSS 18.0统计分析软件中的单因素方差
分析(one-way ANOVA)方法对各项参数进行检验,
多重比较采用最小显著性差异(LSD)法, p < 0.05为
差异显著, 参数以平均值加减标准误差(mean ± SE)
表示。采用Microsoft Excel 2010和Origin 8.0进行数
据计算处理和绘图。
2 结果和分析
2.1 韧皮部环割对花花柴光合色素含量的影响
Chl含量的下降是判断植物衰老的主要指标之
一。我们的研究发现, 韧皮部环割之后, Chl和Car含
量都有了明显变化: 相比于CK处理, SG处理和FG
处理的Chl a含量分别下降了32.7%和62.0% (图1A);
Chl b含量分别下降了26.4%和44.5% (图1B); Chl (a
+ b)含量分别下降31.0%和57.1% (图1C); Car含量分
别下降14.4%和35.1% (图1D); Chl a/b分别下降8.9%
和31.6% (图1E); Chl/Car分别下降19.3%和33.9%
(图1F)。其中各处理间差异均达到显著水平(p <
0.05)。
2.2 韧皮部环割对花花柴光合作用相关参数的影响
光合速率的下降是判断植物衰老的另一重要指
标。研究发现: 相比于CK处理, SG处理和FG处理的
Gs有了明显的下降, 但是不管是何种处理, Gs和Pn
的日变化规律都为“双峰曲线”, 即3种处理的花花
柴叶片都具有明显的“光合午休”。将Gs, Pn和Tr在一
天内的7个时间点测得的参数分别求和后进行比较,
发现相比于CK处理, SG处理和FG处理的Gs分别下



图1 韧皮部环割对花花柴叶片光合色素含量的影响(平均值±标准误差)。Car, 类胡萝卜素; Chl, 叶绿素。CK, 对照; FG, 韧皮
部全割; SG, 韧皮部半割。不同小写字母表示差异显著(p < 0.05)。
Fig. 1 Effects on photosynthetic pigments content in leaves of Karelinia caspia by phloem girdling (mean ± SE). Car, carotenoid;
Chl, chlorophyll. CK, control; FG, full-girdling; SG, semi-girdling. Different small letters indicate significant difference (p < 0.05).
1086 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (11): 1082–1092

www.plant-ecology.com
降了28.9%和53.7% (图2A); Pn分别下降了39.4%和
87.5% (图2B); Tr分别下降30.0%和55.2% (图2C)。其
中各处理间差异均达到显著水平(p < 0.05)。



图2 韧皮部环割对花花柴叶片光合参数的影响(平均值±标
准误差)。Gs, 气孔导度; Pn, 净光合速率; Tr, 蒸腾速率。CK,
FG, SG见图1。
Fig. 2 Effects on photosynthetic parameters in leaves of Ka-
relinia caspia by phloem girdling (mean ± SE). Gs, stomatal
conductance; Pn, net photosynthesis rate; Tr, transpiration rate.
CK, FG, SG see Fig. 1.


2.3 韧皮部环割对花花柴碳水化合物含量的影响
碳水化合物含量的变化是环割系统最显著的反
应。我们的研究发现: 韧皮部环割之后, 叶片和根
系碳水化合物含量都有了明显变化。相比于CK处
理, SG处理和FG处理的叶片可溶性糖含量分别上
升了50.1%和110.5% (图3A); 根系可溶性糖含量分
别下降了28.3%和45.1% (图3B); 叶片淀粉含量分
别上升82.0%和173.5% (图3C); 根系淀粉含量分别
下降20.8%和40.8% (图3D)。其中各处理间差异均达
到显著水平(p < 0.05)。
2.4 韧皮部环割对花花柴叶片脱落酸含量的影响
脱落酸是诱导叶片衰老的重要激素。我们研究
发现: 韧皮部环割后, 叶片ABA含量明显上升。相
比于CK处理, SG处理和FG处理的叶片ABA含量分
别上升了133.7%和268.9% (图4), 其中各处理间差
异均达到显著水平(p < 0.05)。
2.5 韧皮部环割对花花柴叶水势的影响
叶水势也是影响植物衰老的一个重要因素。我
们的研究发现: 韧皮部环割后, 叶片水势明显降
低。相比于CK处理, SG处理和FG处理的叶片清晨水
势分别下降了58.2%和98.0% (图5A); 叶片正午水
势分别下降了19.4%和48.8% (图5B)。其中各处理间
差异均达到显著水平(p < 0.05)。
3 讨论
关于韧皮部环割对植物各项生理参数的影响,
唐钢梁等(2013a, 2014a, 2014b)已做过许多研究, 但
是对于环割后植物叶片的衰老状况一直没有进行具
体的研究。叶绿素含量的下降和光合速率的降低被
认为是指示叶片衰老的主要指标。过去的许多研究
表明环割能够诱导叶片的衰老(Parrott et al., 2005,
2007; Dai & Dong 2011; Tang et al., 2015a, 2015c),
该结论在我们的研究中也是成立的。因为不管是SG
处理还是FG处理, 在环割后, 花花柴叶片叶绿素含
量(图1)和光合速率(图2B)都有了明显降低(p < 0.05),
因此环割能够显著加速花花柴叶片的衰老速率。不
过值得注意的是, 光合速率的降低包括气孔因素和
非气孔因素限制, 环割降低植物气孔导度的结论也
在之前的研究中被发现(唐钢梁等, 2014b)。因此我们
把花花柴光合速率的降低归于两个原因: 一是环割
降低了植物气孔导度, 二是环割诱导了植物衰老并
导致了光合速率的降低。之所以有这种判断是因为
在环割后, 花花柴气孔导度的降低幅度远小于光合
速率的降低幅度(图2A), 气孔限制不是导致光合速
率降低的唯一原因。
环割后叶片最显著的变化就是碳水化合物含量
的变化, 因为环割导致植物叶片碳水化合物从叶片
到根系的运输受阻, 从而使得更多的碳水化合物积
累在叶片中(Rivas et al., 2006; Urban & Alphonsout,
2007; Yang et al., 2013), 并导致根系碳水化合物含
顾祝禹等: 韧皮部环割诱导下的花花柴衰老机制 1087

doi: 10.17521/cjpe.2015.0105


图3 韧皮部环割对花花柴叶片碳水化合物含量的影响(平均值±标准误差)。CK, FG, SG见图1。不同小写字母表示差异显著
(p < 0.05)。
Fig. 3 Effects on carbohydrate content in leaves of Karelinia caspia by phloem girdling (mean ± SE). CK, FG, SG see Fig. 1. Dif-
ferent small letters indicate significant difference (p < 0.05).





图4 韧皮部环割对花花柴叶片脱落酸(ABA)含量的影响(平
均值±标准误差)。CK, FG, SG见图1。不同小写字母表示差
异显著(p < 0.05)。
Fig. 4 Effects on abscisic acid (ABA) content in leaves of
Karelinia caspia by phloem girdling (mean ± SE). CK, FG, SG
see Fig. 1. Different small letters indicate significant difference
(p < 0.05).

量的降低(Li et al., 2003; Tang et al., 2015a, 2015c),
并且由此导致了“碳盛宴”诱导的叶片衰老(Pourtau
et al., 2004, 2006; Parrott et al., 2005, 2007, 2010;
Wingler et al., 2006)。我们的实验也得出类似的结
果, 因为环割后, 花花柴叶片可溶性糖含量(图3A)
和淀粉含量(图3C)上升, 而与之对应的是根系可溶
性糖含量(图3B)以及淀粉含量(图3D)的降低。碳水
化合物在花花柴叶片的积累很可能是诱导叶片衰老
的主要因素。可溶性糖是植物体提供能源的物质,
并且在渗透压调节, 维持植物蛋白质稳定方面起着
重要作用。相比于可溶性糖, 淀粉更像是一种储能
物质, 在可溶性糖浓度高的时候, 植物往往会将过
多的糖类合成淀粉。这在我们的实验中也得到体现,
因为当环割植株叶中的碳水化合物浓度升高的时
候, 花花柴叶片淀粉含量的增幅远高于可溶性糖的
增幅(图3)。
ABA是植物体内一种非常重要的内源激素, 在
植物干旱、高盐、低温和病虫害等逆境胁迫反应中
1088 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (11): 1082–1092

www.plant-ecology.com


图5 韧皮部环割对花花柴叶片水势的影响(平均值±标准误
差)。CK, FG, SG见图1。不同小写字母表示差异显著(p <
0.05)。
Fig. 5 Effects on water potential in leaves of Karelinia caspia
by phloem girdling (mean ± SE). CK, FG, SG see Fig. 1. Dif-
ferent small letters indicate significant difference (p < 0.05).


起重要作用 , 通过调节保卫细胞的Ca信号通道 ,
ABA能够快速调节植物气孔导度 (Speirs et al.,
2013)。同时, ABA浓度的变化与植物的衰老存在着
密切的关系(Kumar et al., 2014)。 ABA与碳水化合
物在韧皮部是以一种很相似的方式运输的
(Nikinmaa et al., 2013), 因此, 除了碳水化合物积累
以外, 环割也会导致ABA在叶片的积累(Rivas et al.,
2011)。Setter等(1980)认为: ABA在环割植株叶中的
积累是因为从叶片合成的ABA无法持续向韧皮部
输出, 从而积累在叶片中并随后导致植株气孔导度
降低, 这种方式和碳水化合物的积累方式十分类
似。我们的研究也表明: 韧皮部环割能够导致花花
柴叶片ABA含量上升(图4), 而鉴于ABA含量与气
孔导度和衰老的关系, 我们认为ABA在环割植株叶
片中的积累一方面诱导了气孔关闭, 使得气孔导度
由此降低; 另一方面诱导了叶片的衰老, 使得环割
后叶片的衰老速率大大加快。
水分对植物生长发育的重要性是不言而喻的,
对于荒漠植物, 植物水分状况更是制约其生长的关
键因素。许多研究表明, 植物水分状况与其衰老速
率的关系是十分密切的, 一般情况下, 较差的水分
状况往往容易诱导植物衰老(Yang et al., 2001)。作为
描述叶片水分状况重要的指标之一, 叶片水势是反
映植物体内水分亏缺最敏感的生理指标(成雪峰等,
2010; 唐钢梁等, 2013b)。我们的研究发现, 环割导
致花花柴叶片清晨水势(图5A)和正午水势显著降低
(图5B), 该结果与过去研究认为的环割能够降低植
物水势的结论(唐钢梁等, 2014a)是一致的。
植物水势由渗透势、衬质势、压力势和重力势
组成, 在衬质势、压力势和重力势不变的情况下, 渗
透势的改变往往是决定植物水势变化的主要原因。
在我们的实验中, 花花柴叶片水势在环割后降低的
很大一部分原因是叶片碳水化合物浓度的升高 (图
3), 导致植物叶片渗透势的降低继而导致叶片水势
的降低。此外, 我们的研究还发现: 环割导致花花
柴根系碳水化合物含量降低(图3), 作为植物供能的
主要物质, 碳水化合物含量的降低会导致根系呼吸
速率的降低和植物根系对营养元素的吸收减少, 并
最终降低植物对水分的吸收。因此, 根系碳水化合
物含量的降低也是导致叶片水分状况恶化的一个因
素, 该结果与Fumuro (1998)研究认为环割降低植物
根系呼吸速率并由此降低植物对氮素和水分吸收的
结论一致。因为水势的降低也往往容易导致气孔导
度的降低(Zhang et al., 2013), 而这其中, ABA也许
起了关键性作用, 因此, 花花柴叶片气孔导度在环
割后的降低很可能也受到了叶片水势降低的影响。
我们的研究发现: 虽然叶片清晨水势和正午水
势在环割后都明显降低, 但是显然叶片清晨水势降
幅大于正午水势(图5)。造成这种现象的原因为叶片
蒸腾速率的变化, 我们观察到环割能够导致气孔导
度(图2A)的降低, 并由此导致蒸腾速率的降低(图
2C), 并且蒸腾速率的降幅在中午尤为明显。因此,
环割后的花花柴叶片正午水势降幅要显著低于清晨
水势, 蒸腾速率的降低机制可能是花花柴应对环割
诱导水分降低的一种策略。
在上文中, 我们讨论了环割后诱导叶片衰老的
3种机制, 但是对于环割诱导的叶片衰老的描述并
顾祝禹等: 韧皮部环割诱导下的花花柴衰老机制 1089

doi: 10.17521/cjpe.2015.0105
不够具体。虽然植物叶片衰老过程中, Chl含量一般
都是降低的, 但是具体的Chl a和Chl b在衰老过程
中的变化情况却是比较复杂的。过去的研究发现萝
卜(Raphanus sativus)子叶在衰老过程中Chl a/b略有
上升, 这表明在衰老过程中, Chl b降解速率比Chl a
要快(Suzuki & Shioi, 2004)。当然, 更多的情况是在
叶片衰老过程中, Chl a/b基本保持不变或者有一个
细微的降幅(Adams et al., 1990), 而Chl a和Chl b的
同步降低证明了衰老本身是一个受到基因严格调控
的过程(Adams et al., 1990)。然而, 我们的研究发现:
在环割之后, 叶片的衰老速率不仅大幅增大, 而且
Chl a/b也有明显的降低。这说明在环割后, 花花柴
的Chl a和b的代谢途径可能出现了一定差异, 这包
括Chl a和Chl b的合成和分解方面的变化。而叶片衰
老过程中Chl a/b降低的结论也在之前的研究
(Agüera et al., 2012)中被报道过。
作为植物叶片的另一种重要色素, Car的意义也
非同寻常, 这不仅是因为Car本身就是一种重要的
捕光色素, 在Car上捕获的光能最终也能被利用到
光合作用上来(Rivas et al., 2011), 还因为Car在植物
体内扮演着保护者的作用。具体而言, Car能够吸收
过剩光, 同时能够淬灭三重态的叶绿素(3Chl*)、清
除单线态的氧(1O2), 以及其他一些高活性的活性氧
(ROS) (Davison et al., 2002; Polívka & Frank, 2010;
Rivas et al., 2011; Rahman et al., 2012)。因此, 在我
们的研究中, 衰老过程中Car相对于Chl的高保留是
Car起到了光保护作用的结果, 显示为Chl/Car的降
低(图1F)。因为总体而言光合速率的降幅要大于Chl
的降幅, 所以, 相对而言环割后的花花柴叶片会接
受过多的光能导致过剩光能在天线色素的积累产生
活性氧, 而Car正好扮演着光保护的角色。Car在衰
老过程中起到保护光合机能不受损害的结论也在之
前的研究(Ramel et al., 2012; Tang et al., 2015a) 中
被发现。
4 结论
韧皮部半环割和全环割都能够诱导花花柴的叶
片衰老, 表明花花柴的韧皮部运输功能需要一个连
续的不受损伤的韧皮部筛管组织来维持, 部分(譬
如一半)的韧皮部组织无法承担起整圈韧皮部的运
输工作, 无法通过增加未损伤部分韧皮部筛管的运
输通量来维持一个正常的运输。在环割处理后, 诱
导叶片衰老的机制有以下3点: 环割导致叶片碳水
化合物积累, 由此导致了“碳盛宴”诱导的叶片衰老;
环割导致叶片ABA含量的上升并诱导了叶片的衰
老; 环割导致花花柴叶片水势降低并由此加速了叶
片衰老的进程。Car在衰老过程中扮演着光保护的角
色。由于本实验没有测定植物在衰老过程中天线色
素的光能吸收和利用情况, 对于Car在衰老过程中
所扮演的光保护的角色并没有提供直接证据, 需要
进一步的研究来验证这个结论。
基金项目 国家自然科学基金(41461048)、农业部
948项目(2013-Z73)和土壤学新疆维吾尔自治区重
点学科项目。
参考文献
Adams III WW, Winter K, Schreiber U, Schramel P (1990).
Photosynthesis and chlorophyll fluorescence characteris-
tics in relationship to changes in pigment and element
composition of leaves of Platanus occidentalis L. during
autumnal leaf senescence. Plant Physiology, 92, 1184–
1190.
Agüera E, Cabello P, de la Mata L, Molina E, De la Haba P
(2012). Metabolic regulation of leaf senescence in sun-
flower (Helianthus annuus L.) plants. http://cdn.inte-
chopen.com/pdfs/30024/InTech-Metabolic_regulation_of_
leaf_senescence_in_sunflower_helianthus_annuus_l_plant
s.pdf. Cited: March 2015.
Bleecker AB, Patterson SE (1997). Last exit: Senescence, ab-
scission, and meristem arrest in Arabidopsis. The Plant
Cell, 9, 1169–1179.
Brouquisse R, Masclaux C, Feller U, Raymond P (2001). Pro-
tein hydrolysis and nitrogen remobilisation in plant life
and senescence. In: Lea PJ, Morot-Gaudry JF eds. Plant
Nitrogen. Springer, Heidelberg, Germany. 275–293.
Buchanan-Wollaston V (1997). The molecular biology of leaf
senescence. Journal of Experimental Botany, 48, 181–199.
Buchanan-Wollaston V, Earl S, Harrison E, Mathas E, Navab-
pour S, Page T, Pink D (2003). The molecular analysis of
leaf senescence—A genomics approach. Plant Biotech-
nology Journal, 1, 3–22.
Buchanan-Wollaston V, Page T, Harrison E, Breeze E, Lim PO,
Nam HG, Lin JF, Wu SH, Swidzinski J, Ishizaki K,
Leaver CJ (2005). Comparative transcriptome analysis re-
veals significant differences in gene expression and signal-
ling pathways between developmental and dark/starvation-
induced senescence in Arabidopsis. The Plant Journal, 42,
567–585.
Chen DM, Zhang Y, Lin YB, Zhu WX, Fu SL (2010). Changes
in belowground carbon in Acacia crassicarpa and Euca-
lyptus urophylla plantations after tree girdling. Plant and
1090 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (11): 1082–1092

www.plant-ecology.com
Soil, 326, 123–135.
Cheng XF, Zhang FY, Chai SX (2010). Stomatal response of
spring wheat and related affecting factors under different
irrigation treatments. Chinese Journal of Applied Ecology,
21, 36–40. (in Chinese with English abstract) [成雪峰, 张
凤云, 柴守玺 (2010). 春小麦对不同灌水处理的气孔反
应及其影响因子. 应用生态学报, 21, 36–40.]
Dai JL, Dong HZ (2011). Stem girdling influences concentra-
tions of endogenous cytokinins and abscisic acid in rela-
tion to leaf senescence in cotton. Acta Physiologiae Plan-
tarum, 33, 1697–1705.
Davison PA, Hunter CN, Horton P (2002). Overexpression of
β-carotene hydroxylase enhances stress tolerance in
Arabidopsis. Nature, 418, 203–206.
Fumuro M (1998). Effects of trunk girdling during early shoot
elongation period on tree growth, mineral absorption, wa-
ter stress, and root respiration in Japanese persimmon
(Diospyros kaki L.) cv. Nishimurawase. Journal of the
Japanese Society for Horticultural Science (Japan), 67,
219–227.
Gan SS, Amasino RM (1997). Making sense of senescence
(molecular genetic regulation and manipulation of leaf se-
nescence). Plant Physiology, 113, 313–319.
Gregersen PL, Culetic A, Boschian L, Krupinska K (2013).
Plant senescence and crop productivity. Plant Molecular
Biology, 82, 603–622.
Gregersen PL, Holm PB, Krupinska K (2008). Leaf senescence
and nutrient remobilisation in barley and wheat. Plant Bi-
ology, 10, 37–49.
Hendry G (1988). Where does all the green go? New Scientist
(UK), 5, 38–42.
Hendry GAF, Houghton JD, Brown SB (1987). The degrada-
tion of chlorophyll—A biological enigma. New Phytolo-
gist, 107, 255–302.
Hensel LL, Grbić V, Baumgarten DA, Bleecker AB (1993).
Developmental and age-related processes that influence
the longevity and senescence of photosynthetic tissues in
arabidopsis. The Plant Cell, 5, 553–564.
Himelblau E, Amasino RM (2001). Nutrients mobilized from
leaves of Arabidopsis thaliana during leaf senescence.
Journal of Plant Physiology, 158, 1317–1323.
Högberg P, Nordgren A, Buchmann N, Taylor AFS, Ekblad A,
Högberg MN, Nyberg G, Ottosson-Löfvenius M, Read DJ
(2001). Large-scale forest girdling shows that current
photosynthesis drives soil respiration. Nature, 411, 789–
792.
Hörtensteiner S, Feller U (2002). Nitrogen metabolism and
remobilization during senescence. Journal of Experimental
Botany, 53, 927–937.
Humbeck K, Quast S, Krupinska K (1996). Functional and
molecular changes in the photosynthetic apparatus during
senescence of flag leaves from field-grown barley plants.
Plant, Cell & Environment, 19, 337–344.
Jia L, An LZ (2004). Studies of desalting ability and desalting
structure in Karelinia caspica. Acta Botanica Boreali-
Occidentalia Sinica, 24, 510–515. (in Chinese with Eng-
lish abstract) [贾磊, 安黎哲 (2004). 花花柴脱盐能力及
脱盐结构研究. 西北植物学报, 24, 510–515.]
Jiang YJ, Liang G, Yang SZ, Yu DQ (2014). Arabidopsis
WRKY57 functions as a node of convergence for jasmonic
acid-and auxin-mediated signaling in jasmonic
acid-induced leaf senescence. The Plant Cell, 26, 230–245.
Koeslin-Findeklee F, Meyer A, Girke A, Beckmann K, Horst
WJ (2014). The superior nitrogen efficiency of winter oil-
seed rape (Brassica napus L.) hybrids is not related to de-
layed nitrogen starvation-induced leaf senescence. Plant
and Soil, 384, 347–362.
Kumar M, Singh VP, Arora A, Singh N (2014). The role of
abscisic acid (ABA) in ethylene insensitive Gladiolus
(Gladiolus grandiflora Hort.) flower senescence. Acta
Physiologiae Plantarum, 36, 151–159.
Li CY, Weiss D, Goldschmidt EE (2003). Girdling affects car-
bohydrate-related gene expression in leaves, bark and
roots of alternate-bearing citrus trees. Annals of Botany,
92, 137–143.
Li HS (2000). Principles and Techniques of Plant Physiological
Biochemical Experiment. Higher Education Press, Beijing.
34–178. (in Chinese) [李合生 (2000). 植物生理生化实
验原理和技术. 高等教育出版社, 北京. 34–178.]
Liu TX, Zhang YP (2010). Determination of ABA content in
the seedling of capsicum by HPLC. Guangdong Agricul-
tural Sciences, 37, 249–250. (in Chinese with English ab-
stract) [刘同祥, 张艳平 (2010). HPLC法测定辣椒苗中
ABA含量研究. 广东农业科学, 37, 249–250.]
Lobell DB, Sibley A, Ortiz-Monasterio JI (2012). Extreme heat
effects on wheat senescence in India. Nature Climate
Change, 2, 186–189.
Masclaux C, Valadier MH, Brugière N, Morot-Gaudry JF, Hirel
B (2000). Characterization of the sink/source transition in
tobacco (Nicotiana tabacum L.) shoots in relation to ni-
trogen management and leaf senescence. Planta, 211,
510–518.
Matile P (1992). Chloroplast senescence. In: Baker NR, Tho-
mas H eds. Crop Photosynthesis: Spatial and Temporal
Determinant. Elsevier, Amsterdam, the Netherlands. 413–
440.
Miller A, Schlagnhaufer C, Spalding M, Rodermel S (2000).
Carbohydrate regulation of leaf development: Prolongation
of leaf senescence in Rubisco antisense mutants of to-
bacco. Photosynthesis Research, 63, 1–8.
Mittler R, Merquiol E, Hallak-Herr E, Rachmilevitch S, Kaplan
A, Cohen M (2001). Living under a “dormant” canopy: A
molecular acclimation mechanism of the desert plant Re-
tama raetam. The Plant Journal, 25, 407–416.
顾祝禹等: 韧皮部环割诱导下的花花柴衰老机制 1091

doi: 10.17521/cjpe.2015.0105
Moore B, Zhou L, Rolland F, Hall Q, Cheng WH, Liu YX,
Hwang I, Jones T, Sheen J (2003). Role of the Arabidopsis
glucose sensor HXK1 in nutrient, light, and hormonal sig-
naling. Science, 300, 332–336.
Nikinmaa E, Hölttä T, Hari P, Kolari P, Mäkelä A, Sevanto S,
Vesala T (2013). Assimilate transport in phloem sets con-
ditions for leaf gas exchange. Plant, Cell & Environment,
36, 655–669.
Noodén LD, Guiamét JJ, John I (1997). Senescence mecha-
nisms. Physiologia Plantarum, 101, 746–753.
Parrott D, Yang L, Shama L, Fischer AM (2005). Senescence is
accelerated, and several proteases are induced by carbon
“feast” conditions in barley (Hordeum vulgare L.) leaves.
Planta, 222, 989–1000.
Parrott DL, Martin JM, Fischer AM (2010). Analysis of barley
(Hordeum vulgare) leaf senescence and protease gene ex-
pression: A family C1A cysteine protease is specifically
induced under conditions characterized by high carbohy-
drate, but low to moderate nitrogen levels. New Phytolo-
gist, 187, 313–331.
Parrott DL, McInnerney K, Feller U, Fischer AM (2007).
Steam-girdling of barley (Hordeum vulgare) leaves leads
to carbohydrate accumulation and accelerated leaf senes-
cence, facilitating transcriptomic analysis of senescence-
associated genes. New Phytologist, 176, 56–69.
Polívka T, Frank HA (2010). Molecular factors controlling
photosynthetic light harvesting by carotenoids. Accounts of
Chemical Research, 43, 1125–1134.
Pourtau N, Jennings R, Pelzer E, Pallas J, Wingler A (2006).
Effect of sugar-induced senescence on gene expression
and implications for the regulation of senescence in
Arabidopsis. Planta, 224, 556–568.
Pourtau N, Marès M, Purdy S, Quentin N, Ruël A, Wingler A
(2004). Interactions of abscisic acid and sugar signalling in
the regulation of leaf senescence. Planta, 219, 765–772.
Rahman MM, Yang CL, Rahman MM, Islam KS (2012). Ef-
fects of copper on growth, accumulation, antioxidant ac-
tivity and malondialdehyde content in young seedlings of
the mangrove species Kandelia candel (L.). Plant Biosys-
tems, 146, 47–57.
Rajcan I, Dwyer LM, Tollenaar M (1999). Note on relationship
between leaf soluble carbohydrate and chlorophyll con-
centrations in maize during leaf senescence. Field Crops
Research, 63, 13–17.
Ramel F, Birtic S, Cuiné S, Triantaphylidès C, Ravanat JL,
Havaux M (2012). Chemical quenching of singlet oxygen
by carotenoids in plants. Plant Physiology, 158, 1267–
1278.
Rivas F, Erner Y, Alós E, Juan M, Almela V, Agustí M (2006).
Girdling increases carbohydrate availability and fruit-set in
citrus cultivars irrespective of parthenocarpic ability. The
Journal of Horticultural Science & Biotechnology, 81,
289–295.
Rivas F, Fornes F, Rodrigo MJ, Zacarías L, Agusti M (2011).
Changes in carotenoids and ABA content in Citrus leaves
in response to girdling. Scientia Horticulturae, 127, 482–
487.
Robert-Seilaniantz A, Grant M, Jones JD (2011). Hormone
crosstalk in plant disease and defense: More than just jas-
monate-salicylate antagonism. Annual Review of Phytopa-
thology, 49, 317–343.
Setter TL, Brun WA, Brenner ML (1980). Effect of obstructed
translocation on leaf abscisic acid, and associated stomatal
closure and photosynthesis decline. Plant Physiology, 65,
1111–1115.
Smart CM (1994). Gene expression during leaf senescence.
New Phytologist, 126, 419–448.
Speirs J, Binney A, Collins M, Edwards E, Loveys B (2013).
Expression of ABA synthesis and metabolism genes under
different irrigation strategies and atmospheric VPDs is as-
sociated with stomatal conductance in grapevine (Vitis vi-
nifera L. cv. Cabernet Sauvignon). Journal of Experimen-
tal Botany, 64, 1907–1916.
Suzuki Y, Shioi Y (2004). Changes in chlorophyll and carote-
noid contents in radish (Raphanus sativus) cotyledons
show different time courses during senescence. Physiolo-
gia Plantarum, 122, 291–296.
Tang G, Li X, Lin L, Guo H, Li L (2015a). Combined effects of
girdling and leaf removal on fluorescence characteristic of
Alhagi sparsifolia leaf senescence. Plant Biology, 17,
980–989.
Tang GL, Li XY, Lin LS, Guo ZC, Li CJ, Guo H, Zeng FJ
(2015b). Impact of phloem girdling on water status in de-
sert plants Alhagi sparsifolia Shap. (Fabaceae) and Ka-
relinia Caspica (Pall.) Less. (Asteraceae). Brazilian Jour-
nal of Botany, doi: 10.1007/s40415-015-0178-2.
Tang GL, Li XY, Lin LS, Li L, Lu JR (2013a). Effects of
short-term phloem girdling on physiology in two desert
plants in the southern edge of the Taklimakan Desert.
Chinese Journal of Plant Ecology, 37, 1101–1113. (in
Chinese with English abstract) [唐钢梁, 李向义, 林丽莎,
李磊, 鲁建荣 (2013a). 短期环割对塔克拉玛干沙漠南
缘两种荒漠植物的生理影响. 植物生态学报, 37, 1101–
1113.]
Tang GL, Li XY, Lin LS, Li L, Lu JR (2013b). Change of dif-
ferent shading on moisture conditions and the physiologi-
cal response in Alhagi sparsifolia. Chinese Journal of
Plant Ecology, 37, 354–364. (in Chinese with English ab-
stract) [唐钢梁 , 李向义 , 林丽莎 , 李磊 , 鲁建荣
(2013b). 骆驼刺在不同遮阴下的水分状况变化及其生
理响应. 植物生态学报, 37, 354–364.]
Tang GL, Li XY, Lin LS, Li L, Lu JR (2014a). Short-term ef-
fect of phloem girdling on water potential and photosyn-
thetic characteristics in Karelinia caspica. Journal of De-
sert Research, 34, 1527–1536. (in Chinese with English
1092 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2015, 39 (11): 1082–1092

www.plant-ecology.com
abstract) [唐钢梁 , 李向义 , 林丽莎 , 李磊 , 鲁建荣
(2014a). 表皮环割对花花柴(Karelinia caspica)水势及光
合参数的短期影响. 中国沙漠, 34, 1527–1536.]
Tang GL, Li XY, Lin LS, Li L, Lu JR (2014b). Effect of
short-term girdling on stozmatal conductance and chloro-
phyll fluorescence in Alhagi sparsifolia. Acta Ecologica
Sinica, 34, 6817–6827. (in Chinese with English abstract)
[唐钢梁, 李向义, 林丽莎, 李磊, 鲁建荣 (2014b). 短
期环割对骆驼刺气孔导度及叶绿素荧光的影响. 生态
学报, 34, 6817–6827.]
Tang GL, Li XY, Lin LS, Zeng FJ (2015c). Impact of girdling
and leaf removal on Alhagi sparsifolia leaf senescence.
Plant Growth Regulation, doi: 10.1007/s10725-015-0086-2.
Tang GL, Li XY, Lin LS, Zeng FJ, Gu ZY (2015d). Girdling-
induced Alhagi sparsifolia senescence and chlorophyll
fluorescence changes. Photosynthetica, 53, 585–596. doi:
10.1007/s11099- 015-0148-8
Thomas H, Smart CM (1993). Crops that stay green. Annals of
Applied Biology, 123, 193–219.
Urban L, Alphonsout L (2007). Girdling decreases photosyn-
thetic electron fluxes and induces sustained photoprotec-
tion in mango leaves. Tree Physiology, 27, 345–352.
Vogelmann K, Drechsel G, Bergler J, Subert C, Philippar K,
Soll J, Julia CE (2012). Early senescence and cell death in
Arabidopsis saul1 mutants involves the PAD4-dependent
salicylic acid pathway. Plant Physiology, 159, 1477–1487.
Wingler A, Purdy S, MacLean JA, Pourtau N (2006). The role
of sugars in integrating environmental signals during the
regulation of leaf senescence. Journal of Experimental
Botany, 57, 391–399.
Wingler A, von Schaewen A, Leegood RC, Lea PJ, Quick WP
(1998). Regulation of leaf senescence by cytokinin, sugars,
and light—Effects on NADH-dependent hydroxypyruvate
reductase. Plant Physiology, 116, 329–335.
Yang JC, Zhang JH, Wang ZQ, Zhu QS, Liu LJ (2001). Water
deficit-induced senescence and its relationship to the re-
mobilization of prestored carbon in wheat during grain
filling. Agronomy Journal, 93, 196–206.
Yang JC, Zhang JH, Wang ZQ, Zhu QS, Liu LJ (2003). In-
volvement of abscisic acid and cytokinins in the senes-
cence and remobilization of carbon reserves in wheat sub-
jected to water stress during grain filling. Plant, Cell &
Environment, 26, 1621–1631.
Yang XY, Wang FF, Teixeira da Silva JA, Zhong J, Liu YZ,
Peng SA (2013). Branch girdling at fruit green mature
stage affects fruit ascorbic acid contents and expression of
genes involved in l-galactose pathway in citrus. New Zea-
land Journal of Crop and Horticultural Science, 41,
23–31.
Zhang YJ, Meinzer FC, Qi JH, Goldstein G, Cao KF (2013).
Midday stomatal conductance is more related to stem
rather than leaf water status in subtropical deciduous and
evergreen broadleaf trees. Plant, Cell & Environment, 36,
149–158.
Zwack PJ, Robinson BR, Risley MG, Rashotte AM (2013).
Cytokinin response factor 6 negatively regulates leaf se-
nescence and is induced in response to cytokinin and nu-
merous abiotic stresses. Plant and Cell Physiology, 54,
971–981.

责任编委: 高玉葆 责任编辑: 李 敏