全 文 ：营养与保健
2015年第6期
Vol . 36 , No . 06 , 2015
发菜多糖对小鼠血清中细胞因子及
抗氧化能力的影响
符宏磊，侯茂霞，孙紫悦，岳利芳，贾士儒，戴玉杰*
（天津科技大学生物工程学院，天津 300457）
摘 要：研究了野生发菜多糖（EPSA）和人工培养发菜多糖（EPSB）对小鼠血清中肿瘤坏死因子（TNF-α）、白细胞介
素-1（IL-1）、白细胞介素-6（IL-6）、白细胞介素-12（IL-12）的影响并且测定了谷胱甘肽-过氧化物酶（GSH-PX），过氧
化氢酶（CAT），超氧化物岐化酶（SOD），丙二醛（MDA）的活性。实验表明，EPSA和EPSB对血清中IL-1的含量几乎没影
响。EPSA高剂量组（100mg/kg·d）和EPSB高剂量组（100mg/kg·d）均能提高小鼠血清中IL-6的含量，其中EPSB高剂量组
与空白组比较，差异显著（p＜0.05）。而且，不同剂量的EPSA和EPSB均极显著的提高了血清中IL-12的含量（p＜0.01）。此
外，在高剂量条件下，EPSA和EPSB与空白组相比，均能显著性地提高血清中TNF-α含量（p＜0.05）。同时，研究发现，高
剂量（100mg/kg·d）EPSA与低剂量（50mg/kg·d）EPSB的CAT活性均极显著的高于对照组（p＜0.01）。高剂量（100mg/kg·d）
EPSA与对照组相比，可以极显著的提高小鼠血清中的谷胱甘肽氧化物酶（GSH-PX）的含量（p＜0.01）。两种多糖对
MAD含量影响不显著（p＞0.05）。EPSA能够显著（p＜0.05）提高小鼠血清中SOD的含量，此外，低剂量的EPSB能极显著
（p＜0.01）提高小鼠血清中SOD的的含量。
关键词：发状念珠藻，多糖，细胞因子，抗氧化
Effect of extracellular polysaccharides from Nostoc flagelliforme on the
level of cytokine and antioxitation capacity of mice serum
FU Hong-lei，HOU Mao-Xia，SUN Zi-yue，YUE Li-fang，JIA Shi-ru，DAI Yu-jie*
（College of Biotechnology，Tianjin University of Science & Technology，Tianjin 300457，China）
Abstract：The effects of polysaccharides from liquid-cultured Nostoc flagelliforme （EPSA） and wild Nostoc
flagelliforme（EPSB） on the level of cytokine（TNF-α，IL-1，IL-6，IL-12） and the contents of GSH-PX，CAT，
SOD，MDA of BALB/c Mice were investigated. Evidences indicated that the serum level of IL-6 was raised by
high dose of EPSA（100mg/kg·d） and EPSB（100mg/kg·d） and the serum level of IL-6 was significantly
（p＜0.05） raised by high dose of EPSB（100mg/kg·d）. Meanwhile，IL-12 was extremly enhanced（p＜0.01） by
different concentrations of EPSA and EPSB compared with the control . Morever ， the level of TNF-α was
remarkably increased（p＜0.05） by high dose of EPSA（100mg/kg·d） and EPSB（100mg/kg·d）. The content of
CAT was enhanced（p＜0.01） by high dose of EPSA（100mg/kg·d） or low dose of EPSB（50mg/kg·d）. The
content of GSH-PX was significantly enhanced（p＜0.01） by high dose of EPSA（100mg/kg·d）. The content of
MDA was slightly enhanced by EPSA and EPSB with no significance（p＞0.05）. Besides，the content of SOD
was significantly enhanced （p＜0.05 ） by EPSA and extremly enhanced （p＜0.01 ） by low dose of EPSB
（50mg/kg·d）.
Key words：Nostoc flagelliforme；polysaccharides；cytokine；antioxitation function
中图分类号：TS201.4 文献标识码：A 文 章 编 号：1002-0306（2015）06-0351-04
doi：10.13386/j.issn1002-0306.2015.06.068
收稿日期：2014－07－30
作者简介：符宏磊（1988-），女，硕士研究生，研究方向：生物分离工程、微藻培养。
* 通讯作者：戴玉杰（1965-），男，博士，教授，研究方向：生物分离工程、微藻培养及药物设计与合成。
基金项目：国家自然科学基金资助项目（31271809）。
发菜（发状念珠藻，Nostoc flagelliforme），主要分
布于北部和西北部的干旱、半干旱地区。野生发菜分
泌大量多糖在体外形成鞘体、黏液层和荚膜，液体培
养条件下发菜细胞可将多糖分泌到培养液中。研究
发现从野生发菜中提取的酸性多糖—nostoflan，是一
种潜在的抗病毒药物[1]。同时，发菜多糖能清除多种
自由基[2]，并且具有显著的抗突变能力[3]。但是由于野
生发菜资源濒临枯竭，使发菜及其多糖应用受到限制。
由于野生发菜资源濒临枯竭，同时满足其市场
需求，研究者们提出了发菜的液体悬浮培养方法。苏
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建宇等[4]从天然藻体中分离出细胞对其进行液体悬
浮培养，提高了发状念珠藻细胞的生长速度和胞外
多糖的产量。同时，为了对比人工培养发菜多糖和野
生发菜多糖的区别，一些学者如贾士儒等[5]研究发现
人工培养发菜多糖具有和野生发菜多糖相近的结构
和组成，单糖组成均为葡萄糖、木糖、半乳糖、甘露
糖；表观分子量分别为2.79×105、2.26×105，这为研究
人工培养发菜多糖和野生发菜多糖的功能区别做了
铺垫。
免疫调节作用是多糖最重要的活性作用之一，
但发菜多糖免疫调节活性的研究及报道不多。戴玉
杰等[6]研究发现野生发菜多糖可以提高单核巨噬细
胞、腹腔巨噬细胞的吞噬能力并且可以促进T淋巴细
胞的增殖。目前，在细胞因子水平上发菜多糖如何调
节免疫功能尚不完全清楚，且目前对发菜多糖体外
抗氧化的研究较多，对发菜多糖体内抗氧化的研究
较少。本实验主要从四种免疫细胞因子的角度初步
探讨了发菜多糖的免疫调节作用机制，并且通过测定
GSH-PX、CAT、SOD、MDA的酶活性评价了发菜多糖
的体内抗氧化功能。
1 材料与方法
1.1 材料与仪器
实验采用BALB/c小鼠 SPF级，雄性，体重为
18~20g，购自中国食品药品检定研究院，许可证号
SCXK（京）2009-0017，饲养在温度20～25℃，相对湿
度50%±5%的动物房内，将动物随机分为3组，每组12
只，分别为空白组、发菜多糖50mg/kg剂量组、发菜多
糖100mg/kg剂量组；IL-1、IL-6、L-12、TNF-γ细胞因
子ELISA试剂盒 上海研辉生物科技有限公司；CAT
检测试剂盒、SOD检测试剂盒、GSH-PX检测试剂盒、
MDA检测试剂盒 上海研辉生物科技有限公司。
150i / 240i 型 CO2 培 养 箱 Thermo 公 司 ；
SPECTRAmax 190型全自动酶标仪 美国Molecular
Devices公司；UEIP-503实验型膜过滤装置 天津膜
天膜工程技术有限公司；RE3000旋转蒸发器 上海
亚荣生化仪器厂；TD5A-WS湘仪离心机 湖南湘仪
实验室仪器开发有限公司。
1.2 实验方法
1.2.1 发菜胞外多糖的制备
1.2.1.1 野生发菜胞外多糖的提取 [7] 将野生发菜
洗净后，80℃热水反复浸提4次后，浸提液使用截流分
子量为10000u超滤膜浓缩。浓缩液经离心（4000r/min，
10min）后得上清液。向上清液中加入4倍体积的无水
乙醇，使乙醇含量为80%，4℃过夜，离心取得多糖沉
淀，用无水乙醇洗涤沉淀后将沉淀冻干后得野生发
菜胞外多糖[5]，人工命名为EPSA。
1.2.1.2 人工培养发菜胞外多糖的提取 发菜细胞
经人工液体悬浮培养[8]20d，培养液使用截流分子量
为10000u的超滤膜浓缩。浓缩液处理方法同上，沉淀
冻干后备用，人工命名为EPSB。
然后分别将浓缩液在4000r/min下离心10min得
上清液。向上清液中加入4倍体积的无水乙醇，使乙
醇体积分数为80%，4℃过夜，使用sevag法[9]反复除蛋
白7次后，将多糖冷冻干燥，最后得到发菜胞外多糖，
使用苯酚-硫酸法测得其多糖含量为73%。
1.2.2 细胞因子IL-1、IL-6、IL-12、TNF-α的测定 小
鼠给药结束后摘眼球取血，于4℃冰箱放置4h，待血
清析出后，以3000r/min离心10min，收集血清。细胞
因子的测定严格按照试剂盒说明进行操作，采用
SPECTRAmax 190型全自动酶标仪检测。
1.2.3 GSH-PX、CAT、SOD、MDA的测定 小鼠给药
结束后摘眼球取血，于4℃冰箱放置4h，待血清析出后，
以3000r/min离心10min，收集血清。血清中GSH-PX、
CAT、SOD、MDA的测定严格按照试剂盒说明进行操
作，采用SPECTRAmax 190型全自动酶标仪检测。
1.2.4 数据处理 采用SPSS19.0统计软件ANOVA程
序对数据进行方差分析，用Duncan法进行多重比较，
结果均以x±s表示。
2 结果与分析
2.1 EPSA和EPSB对小鼠血清中IL-1、IL-6、IL-12、
TNF-α含量的影响
表1为发菜多糖对小鼠血清中细胞因子（IL-1、
IL-6、IL-12、TNF-α）浓度的影响。由表1可以看出，
与空白组相比，不同剂量的发菜多糖可以不同程度
地提高小鼠血清中细胞因子的含量。结果如表1所
示，EPSA和高剂量组的EPSB可以略微提高血清中
IL-1的含量，但没有显著性（p＞0.05）。由此推断，前期
研究发现发菜多糖对小鼠胸腺指数和体内脾淋巴细
胞增殖的影响不明显 [5]，可能与发菜多糖对血清中
IL-1浓度无明显影响有关。
IL-6由多种细胞产生，如单核细胞在受到LPS刺
激时能产生IL-6，在机体发生炎症时单核细胞和巨噬
细胞能最早产生IL-6，成纤维细胞可自发产生IL-6。
IL-6具有多种生物活性，如刺激多种细胞生长和促
进细胞分化，调节肿瘤细胞生长和分化等 [10]。实验
结果表明，与空白组相比，EPSB和EPSA高剂量组
（100mg/kg·d）均能提高IL-6的浓度，其中高剂量组
的EPSB能显著性提高小鼠血清中IL-6的含量（p＜0.05）。
低剂量组的多糖对IL-6浓度几乎无影响。
IL-12[11]主要由单核细胞和巨噬细胞产生，它能
提高NK细胞的杀伤活性和LAK细胞粘附分子的表
达，还可以调节淋巴细胞的增殖，刺激T细胞和NK
细胞产生IFN-γ。灌胃发菜多糖后，与空白组相比，
不同剂量组的EPSB和EPSA均极显著的提高了小鼠
血清中IL-12的含量（p＜0.01）。此外，相同剂量的
EPSB比EPSA，小鼠血清中IL-12的水平偏高，高剂量
（100mg/kg·d）的EPSB与EPSA相比，IL-12的含量差
异极显著（p＜0.01）。灌胃发菜多糖后小鼠血清中IL-
12含量的提高进一步说明了多糖能够提高单核巨噬
细胞和腹腔巨噬细胞的活性；而小鼠NK细胞活性的
增加，可能与小鼠血清中IL-12浓度的提高有一定关
系，这与之前的报道结果一致[6]。
如表1所示，两种多糖均能有效提高小鼠血清中
肿瘤坏死因子TNF-α，并存在剂量依赖性。较空白
组，高剂量的EPSA和EPSB均能显著性提高血清中
TNF-α的含量（p＜0.05），并且EPSB对TNF-α的影响
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更大。肿瘤坏死因子TNF-α主要由单核细胞和巨噬
细胞合成产生，它在体内及体外都能杀死或抑制某
些肿瘤细胞。在体内肿瘤坏死因子还可以提高T细胞
及其他杀伤细胞对肿瘤细胞的杀伤活性，活化单核
细胞和巨噬细胞，调节不同细胞的分化，促进T淋巴
细胞[12]和B淋巴细胞的增殖。本课题组已有研究结果
表明发菜多糖在体外能抑制A549人肺癌细胞、BEL-
7402人肝癌细胞、Hela细胞的生长[13]。灌胃发菜多糖
后小鼠血清中的肿瘤坏死因子TNF-α浓度增加进一
步表明EPSA和EPSB都具有潜在的抗肿瘤的活性。
2.2 EPSA和EPSB体内抗氧化活性研究
CAT、GSH-PX、SOD是机体抗氧化系统中重要的
酶类[14-17]。从表2可知，EPSA和EPSB组CAT、SOD活性
均高于空白组，其中，高剂量（100mg/kg·d）EPSA与低
剂量（50mg/kg·d）EPSB的CAT活性均极显著的高于空
白组（p＜0.01）；低剂量（50mg/kg·d）EPSB和EPSA，相
比空白组，均极显著（p＜0.01）和显著（p＜0.05）的提高
SOD活性，从而减少超氧阴离子对机体的伤害。高剂量
（100mg/kg·d）EPSA与空白组相比，极显著提高了GSH-
PX活力。从表2还可以看出随着EPSB浓度的升高，CAT、
GSH-PX、SOD三种酶的活性降低。而相反，随着EPSA
浓度的升高，CAT、GSH-PX、SOD三种酶的活性升高，
存在剂量依赖效应。表2中，多糖组的MDA浓度较空白
组略高，但没表现出显著性差异。综合分析可知，在抗
氧化功能方面，低剂量（50mg/kg·d）EPSB的作用明显优
于高剂量（100mg/kg·d）EPSB，而高剂量（100mg/kg·d）
EPSA的作用明显优于低剂量（50mg/kg·d）EPSA。
3 结论
白细胞介素在机体免疫应答过程中发挥重要调
节作用。IL-12作为一种细胞因子和免疫调节因子对肿
瘤有直接对抗作用，在原发性、继发性肿瘤的免疫反
应中起重要作用[18-19]。TNF-α是一种多功能细胞因子，
具有直接抗肿瘤作用的细胞因子。本文研究结果表明，
不同剂量组的EPSB和EPSA均极显著（p＜0.01）的提
高了小鼠血清中IL-12的含量，高剂量的EPSA和EPSB
均能显著性提高血清中肿瘤坏死细胞因子TNF-α的含
量（p＜0.05），这可能是发菜多糖抗肿瘤的原因之一。
陈雪峰等[20]通过自由基清除实验对发菜多糖的
体外抗氧化活性进行了测定，发现发菜多糖有很强
的清除羟自由基和超氧阴离子自由基的作用。但是，
由于在生命体中，有更多的生物分子比多糖更易受
到攻击，故多糖体内抗氧化和体外抗氧化的机制可
能不同。本研究以检测CAT、GSH-PX、SOD和MDA为
指标来评价体内抗氧化能力。研究发现，高剂量
（100mg/kg·d）EPSA与低剂量（50mg/kg·d）EPSB分别
极显著（p＜0.01）和显著（p＜0.05）提高了CAT和SOD活
性，表明发菜多糖可以通过增强体内的抗氧化系统，
发挥抗氧化作用。至于发菜多糖的免疫调节作用与
抗氧化作用之间是否存在关联、存在怎样的作用机
制，是今后研究的重点。
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表2 发菜多糖对小鼠血清中CAT、GSH-PX、MDA、SOD的影响（n=6）
Table 2 Effect of N. flaggelliforme on the concentration of CAT，GSH-PX，MDA and SOD in serum of mice（n=6）
组别 剂量（mg/kg·d） CAT（U/mL） GSH-PX（U/mL） MDA（nmoL/mL） SOD（U/mL）
空白组 - 27.07±0.44A 239.76±12.85A 7.55±0.97a 139.73±9.19Aa
EPSA
100 35.65±2.72C 276.92±3.12B 8.34±1.44a 154.93±14.81ABc
50 28.92±1.62AB 167.78±9.84C 8.31±0.50a 152.45±5.12ABbc
EPSB
100 28.82±0.88AB 201.92±4.63D 8.04±0.53a 143.53±8.69Aab
50 29.86±0.50B 202.29±6.24D 8.38±0.52a 159.13±1.22B
组别 剂量（mg/kg·d） IL-1（pg/mL） IL-6（pg/mL） IL-12（pg/mL） TNF-α（pg/mL）
空白组 - 120.50±9.66ab 54.80±4.10ab 3.28±0.22A 356.70±21.04a
EPSA
100 122.55±23.01ab 58.20±2.82bc 3.68±0.19Bb 383.33±19.26bc
50 124.64±9.69b 54.50±4.03ab 4.04±0.18BC 373.64±10.83ab
EPSB
100 129.09±5.60b 60.84±2.22c 4.26±0.26C 400.91±10.84c
50 109.98±10.11a 53.87±2.60a 4.17±0.21BCc 370.00±11.37ab
表1 发菜多糖对小鼠血清中细胞因子含量的影响（n=6）
Table 1 Effect of N. flagelliforme polysaccharides on cytokines in serum of mice（n=6）
注：同列数据肩标不同大写字母表示差异极显著（p<0.01），肩标不同小写字母表示差异显著（p<0.05）；表2同。
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酚与DPPH EC50值（r=-0.977，p≤0.05）、总酚与ABTS
EC50值（r=-0.970，p≤0.05）呈显著相关。FRAP值与
DPPH EC50值（r=-0.955，p≤0.05）、DPPH EC50值与
ABTS EC50值（r=0.984，p≤0.05）呈显著相关，FRAP值
与ABTS EC50值（r=-0.993，p≤0.05）呈极显著相关。
因此，总酚与三个抗氧化指标之间均具有显著
相关性。由图1和图2A可见，总酚含量变化趋势与抗
氧化活性基本一致，证明总酚在西洋梨果实抗氧化
能力方面发挥着重要作用，这与黄龙[12]、丁秀玲等[13]
在其他果实上的研究结果相似。另外，三种抗氧化指
标之间也具有显著或极显著相关性，说明这三种方
法用于分析西洋梨货架期间抗氧化能力是可行的。
3 结论
货架期间，康佛伦斯的抗氧化活性大体呈先下降
后上升的趋势，而凯斯凯德的抗氧化活性呈先上升
后下降的趋势，康佛伦斯的抗氧化活性始终高于凯
斯凯德。西洋梨总酚含量的变化趋势与其抗氧化活
性基本一致，VC含量呈显著下降趋势，且康佛伦斯的
总酚和VC含量始终高于凯斯凯德。在货架第6d时，康
佛伦斯的硬度、可溶性固形物和还原糖含量均高于
凯斯凯德，但可滴定酸却低于凯斯凯德。货架期间，
康佛伦斯保持了较低的PPO活性和较高的POD活性。
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