全 文 ：T UNEL 检测均显示 ,应用 GST T 后 ,心肌组织损
伤减轻 ,心肌细胞凋亡率下降 。揭示在再灌注的同
时外源性给予 GST T 可增强机体清除氧自由基的
能力 ,减轻细胞膜脂质过氧化损伤 ,提高机体的抗氧
化能力 ,从而发挥药物后处理的保护作用 。
研究发现 ,细胞因子参与了缺血再灌注损伤的
发生与发展 。受损的心肌细胞会分泌 T 炎症性因
子 ,诱导心肌细胞凋亡 ,进一步加重细胞损伤 。本实
验结果显示 ,缺血再灌后血清中 TNF-α、IL-6 升高 ,
与文献报道一致[ 11] 。而 GST T 可显著抑制损伤心
肌细胞分泌 TNF-α、IL-6 ,减轻再灌注对细胞膜损
伤程度 ,进一步揭示了 GSTT 后处理可抑制缺血再
灌注导致的心肌细胞凋亡 。
综上所述 ,GSTT 后处理对大鼠心肌缺血再灌
注损伤具有保护作用 ,能减少自由基生成 ,减少炎症
因子分泌 ,抑制心肌细胞凋亡 ,其具体的作用机制有
待于进一步研究 。
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龙须菜藻红蛋白对 H22荷瘤小鼠免疫功能的影响
陈美珍 ,杜　虹 ,徐本杰＊
(汕头大学理学院 生物系 , 广东 汕头　515063)
摘　要:目的　研究龙须菜藻红蛋白体内抑瘤效应与荷瘤小鼠机体免疫功能的关系 , 探讨其抑瘤作用的细胞免疫
学机制。方法　建立小鼠 H22肝癌实体瘤模型 ,分别 ig 给予藻红蛋白高 、中 、低剂量。连续给药 7 d 后 , 测定各组
小鼠肿瘤生长抑制率和腹腔巨噬细胞的吞噬指数 ,采用 MTT 法检测各组小鼠脾淋巴细胞增殖指数 、NK 细胞免疫
活性和肿瘤坏死因子(TNF-α)的分泌。 结果　高剂量藻红蛋白对小鼠 H22肿瘤的生长抑制率明显高于模型组
(P<0.05),抑瘤率为 30.23%;与模型组比较 , 藻红蛋白对荷瘤小鼠胸腺和脾脏有保护和修复作用 , 具有显著提高
腹腔巨噬细胞的吞噬指数(P<0.05)、脾淋巴细胞增殖指数(P<0.01)、NK 细胞对靶细胞的杀伤活性(P<0.01)
和增加脾淋巴细胞分泌 TNF-α的作用(P<0.05)。结论　龙须菜藻红蛋白可明显提高 H22荷瘤小鼠细胞免疫功
能 ,这可能是其抗肿瘤效应机制之一。
关键词:龙须菜藻红蛋白;抗肿瘤;细胞免疫
中图分类号:R286.91　　　文献标识码:A　　　文章编号:0253-2670(2010)08-1329-04
　　龙须菜 Graci laria lemanei formis Weber-van
Bosse 是江蓠属红藻。龙须菜在我国已经成为继海
带和紫菜之后的第三大重要养殖藻种 ,资源十分丰
富 。至今 ,龙须菜主要用于提取琼胶 ,民间多用于入
·1329·中草药　Chinese Traditional and Herbal Drugs　第 41 卷第 8 期 2010 年 8 月
＊ 收稿日期:2009-12-03　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　基金项目:广东省科技计划项目(2007A032600003);汕头市科技计划项目(2006—149)作者简介:陈美珍(1956—),女 ,副教授 ,硕士生导师 ,主要研究方向为天然活性物质研究与开发。
Tel:(0754)82902540　E-mail:chenmz@stu.edu.cn
药 ,很少直接食用。藻红蛋白 (phycoery thrin)是
大量存在于龙须菜等红藻中的一种捕光色素蛋白 ,
由载体蛋白和藻红胆素 (发色团)组成[ 1] 。藻红蛋
白作为新型荧光探针和光敏剂用于生化检测和光动
力学治疗癌症在国内外已得到广泛关注[ 2-4] ,但对其
生理活性的研究报道不多 。前期研究发现龙须菜藻
红蛋白有体外清除自由基作用[ 5] ,能促使人宫颈癌
HeLa 细胞凋亡 ,对 HeLa 细胞生长抑制率达 70%
以上[ 6] ;能诱导乳腺癌 MCF-7 细胞凋亡[ 7] ,能提高
实验小鼠机体抗肿瘤 、抗氧化 、抗突变和免疫能
力[ 8-9] 。为了进一步了解龙须菜藻红蛋白抗肿瘤作
用机制 ,本实验以 H22荷瘤小鼠为模型 ,对藻红蛋白
的抑瘤作用与免疫作用的关系进行研究 ,探讨其抗
肿瘤作用的免疫机制 ,以期为龙须菜藻红蛋白的开
发应用提供理论依据 。
1　材料
1.1　药品与试剂:注射用环磷酰胺 (CTX ,上海华
联制药有限公司产品);RPM I 1640 培养液(Gibco
产品)、MT T (Sangon 产品);小牛血清(杭州四季
青生物工程材料有限公司产品);台盼蓝 (Sigma 产
品);其余试剂为国产 AR级 。
1.2　细胞株:H22瘤株 (厦门大学抗癌研究中心),
L929小鼠成纤维细胞和 HeLa 细胞 (中国科学院
上海生物细胞研究所)。
1.3　实验动物:昆明种小鼠 ,体质量 18 ～ 22 g ,雌
雄各半 (厦门大学实验动物中心 ,合格证号:SCXK
闽 2004-0001)。
1.4　主要仪器:5417R 台式高速冷冻离心机(Ep-
pendorf 公司);Shel Lab CO2培养箱;The rmo Lab-
systems酶标仪(Thermo 公司);SS —325全自动灭
菌柜 (Tomy 公司);Air Tech 趋净工作台;UV
mini—1240 紫外/可见光分光光度计(岛津公司)。
2　方法
2.1　样品的制备:新鲜龙须菜 (采集于广东汕头南
澳县沿海 , KF981 品系 ,由汕头大学海洋生物重点
实验室陈伟洲高级工程师鉴定)清洗后切碎 ,组织捣
碎机捣碎 ,加适量蒸馏水在 4 ℃下避光浸泡 2 d ,离
心(3 500 r/min ,15 min , 4 ℃),取粉红色上清液 ,
边搅拌边缓慢加入硫酸铵至终浓度为 45%,置 4 ℃
下盐析 4 h 后离心 ,取沉淀物溶于少量蒸馏水中透
析 48 h 以上 ,然后低温冷冻干燥 ,得龙须菜藻红蛋
白样品。
2.2　体内抗肿瘤实验:H 22瘤株在小鼠体内腹水传
代 3次 ,每次 7 d。在无菌条件下抽取最后 1 次腹
水 ,用预冷的无菌生理盐水调整细胞浓度至 1.4×
107/mL 细胞悬液 。小鼠随机分为 6 组 ,每组 12
只 ,分别为龙须菜藻红蛋白低 、中 、高剂量 (100 、
200 、300 mg/kg)组 , CTX (20 mg/kg)阳性对照
组 ,模型组和对照组(同体积生理盐水)。除对照组
外 ,各组小鼠右上肢皮下注射 0.2 mL 细胞悬液。
接种 24 h 后开始 ig 给药 (CTX 组 ip 给药),连续
给药 7 d 后处死小鼠 ,无菌条件下剥取瘤块及脾脏 、
胸腺称质量 ,计算抑瘤率 、脏器指数。
抑瘤率=(模型组瘤质量-给药组瘤质量)/模型组瘤
质量×100%
脏器指数=各器官质量/体质量
2.3　对荷瘤小鼠免疫功能的影响
2.3.1　腹腔巨噬细胞吞噬功能的测定:实验小鼠接
种 H 22细胞 ,并分组给药 7 d(按 2.2方法进行),末
次给药后 ,每只小鼠 ip 5%鸡红细胞生理盐水悬液
0.5 mL ,以文献方法[ 10] 检测荷瘤小鼠腹腔巨噬细胞
吞噬率 。
2.3.2　脾淋巴细胞增殖活性的测定[ 11] :采用 MT T
法测定各组小鼠脾淋巴细胞转化指数 。按 2.2方法
分组 、造模及给药 。给药 7 d 后各组小鼠脱颈椎处
死 ,无菌取脾 ,常规制备脾细胞 。将细胞溶于含有
10%小牛血清的 RPM I 1640 培养液中 ,调整细胞
浓度为 2×106/mL ,加入 96 孔培养板中 ,每孔 200
μL ,再加入 5μL 200 mg/ L ConA 溶液 ,对照孔加 5
μL 培养基代替 ,均设 4个复孔。置 37 ℃、5%CO2
培养箱培养 72 h ,培养结束前 4 h 取出 ,每孔吸出
100 μL 上清液 ,加入 5 mg/mL 的 MTT 溶液 20
μL ,继续培养 4 h ,离心弃上清 ,每孔加入 150 μL ,
37 ℃预温的 DMSO ,振荡 10 min ,酶标仪测定吸光
度(A)值 ,测定波长 570 nm , 参考波长 630 nm 。
计算淋巴细胞增殖率。
增殖率=(给药组 A 值-对照组 A 值)/对照组 A 值×
100%
2.3.3　NK 细胞杀伤活性测定[ 11-12] :采用 MTT 法
检测 NK 细胞杀伤活性 。同 2.3.2 的方法分组 、给
药和制备脾细胞。用 10%小牛血清的 RPMI 1640
培养液调整细胞浓度至 5×107/mL 作为效应细胞。
取传代培养的 HeLa 细胞作为靶细胞(调整其细胞
浓度为 1×106/mL)。取靶细胞悬液加入 96 孔板 ,
每孔 100μL ,提前培养 8 h 。然后加入 100μL 效应
细胞 ,效靶比为 50∶1 ,同时设靶细胞对照孔和效应
细胞对照孔 ,均设 4 个复孔。置 37 ℃、5% CO 2培
养箱中培养 4 h ,取出后吸去上清液 100μL ,再向每
·1330· 中草药　Chinese Traditional and Herbal Drugs　第 41 卷第 8 期 2010 年 8 月
孔加入 M TT (5 mg/mL)20μL 继续孵育 3 h。离
心弃上清 ,每孔加入 100 μL DMSO ,同 2.3.2 的方
法测定 A 值 ,计算 NK 细胞杀伤率 。
NK 细胞杀伤率=(A靶细胞 -A实验 +A效应细胞)/ A靶细胞 ×
100%
2.3.4　肿瘤坏死因子-α(TNF-α)活性的检测[ 10-13] :
利用对 TNF-α敏感的 L929 细胞作靶细胞 ,采用
MTT 法间接检测 TNF-α的生成量。同 2.3.2 方
法分组 、给药和制备脾细胞。以 2.5 g/L 胰蛋白酶
消化对数生长期的 L929 细胞 ,收集细胞并用含有
10%小牛血清的 RPMI 1640 培养基调细胞密度为
1×104/mL ,加入 96孔板中(每孔 100μL),并加入
1×106/mL 效应细胞 100μL ,使效靶比为 100∶1 ,
同时设靶细胞和效应细胞对照孔 ,均设 4 个复孔 。
每孔加入 4 μg/mL 放线菌素 D 溶液 5 μL。置
37 ℃、CO 2孵箱内继续培养 24 h 。弃上清 ,用完全
培养基洗涤 3 次 , 每孔各加入 20 μL 5 mg/mL
MTT 溶液(PBS 配制 ,滤过除菌),继续培养 4 h 。
培养结束后取出培养板 ,吸出液体 ,每孔加入 150
μL DMSO ,同 2.3.2 的方法测定 A 值 , 计算杀伤
率 ,以杀伤率间接表示 TNF-α活性 。
杀伤率=(A靶细胞 -A实验 +A效应细胞)/ A靶细胞 ×100%
2.4　数据处理:采用 SPSS 11.0 统计软件进行单
因素方差分析 ,数据用 x ±s 表示 ,组间比较采用 t
检验 。
3　结果与分析
3.1　对 H 22荷瘤小鼠肿瘤生长和免疫器官的影响:
在 100 ～ 300 mg/kg 龙须菜藻红蛋白对小鼠 H 22肿
瘤均有一定的抑制作用 (表 1), 其中高剂量组对
H22肿瘤的抑效率达到 30.23%,与模型组比较差异
显著(P<0.05),其抑瘤效果与 20 mg/kg CTX 效
果接近 ,但CTX组的胸腺指数和脾脏指数极显著
表 1　龙须菜藻红蛋白对小鼠 H22肿瘤的抑制作用
和免疫器官的影响(x±s , n=12)
Table 1　Effect of PE on H22 bearing mice tumor
growth and immune organ(x±s , n=12)
组　别
剂量/
(mg ·kg-1)
肿瘤质量/
g
抑瘤率/
%
胸腺指数/
(mg ·g-1)
脾脏指数/
(mg·g-1)
对照 - - - 3.445±1.80 6.077±4.81
模型 - 1.32±0.17 - 1.853±2.40 5.263±8.83
龙须菜藻红蛋白 100 1.17±0.34 11.94 1.917±4.50 5.280±6.09
200 1.06±0.17 19.79 2.106±4.70 5.890±7.37
300 0.92±0.20＊ 30.23 2.146±6.41 6.099±6.22
CTX 20 0.91±0.16＊ 31.10 1.020±4.02＊＊2.901±3.46＊＊
　　与模型组比较:＊P<0.05　＊＊P<0.01
　　＊P<0.05　＊＊P<0.01 vs model g rou p
减少。虽然各给药组的胸腺指数和脾脏指数增加 ,
与模型组比较差异不显著 ,但均高于模型组 ,而且高
剂量组的脾脏指数已达到正常水平 ,说明龙须菜藻
红蛋白对小鼠荷瘤所引起的免疫器官抑制有保护和
改善作用。
3.2　对荷瘤小鼠腹腔巨噬细胞吞噬功能的影响:见
表 2。与模型组比较 ,不同剂量龙须菜藻红蛋白均
能显著提高荷瘤小鼠腹腔巨噬细胞对鸡红细胞的吞
噬率(P<0.05),说明龙须菜藻红蛋白可以促进荷
瘤小鼠巨噬细胞的吞噬活性 ,增强机体的非特异性
免疫能力。本实验结果与前期研究的龙须菜藻红蛋
白能极显著地提高正常小鼠巨噬细胞的吞噬率的结
果[ 7] 一致 。
表 2　龙须菜藻红蛋白对 H22小鼠细胞免疫功能
及 TNF-α活性的影响(x±s , n=4)
Table 2　The effect of GPE on H22 bearing mice
cellular immunity and TNF-αactivity
(x±s , n=4)
组　别
剂量/
(mg· kg-1)
吞噬率/
%
增殖率/
%
NK细胞杀伤率/
%
TNF-α活性/
%
对照 - 38.17±3.65 95.03±11.23 38.05±12.88 27.84± 6.54
模型 - 27.70±4.57 46.95±14.76 35.31±10.24 30.63± 7.96
龙须菜藻红蛋白 100 31.80±4.70＊55.06±15.06 47.38±13.16＊ 38.41±10.25
200 32.11±4.00＊69.79±13.91＊ 47.86± 6.78＊＊41.00±12.79＊
300 34.20±4.36＊73.89±12.69＊＊52.26±12.09＊＊41.18± 9.24＊
CT X 20 19.20±3.79＊42.05± 6.82 31.95± 6.39 29.48±10.33
　　与模型组比较:＊P<0.05　＊＊P <0.01
　　＊P <0.05　＊＊P<0.01 vs m odel group
3.3　对脾淋巴细胞增殖能力的影响:给予龙须菜藻
红蛋白的各实验组脾细胞增殖率均明显高于模型组
(表 2),其中中剂量组差异显著 (P <0.05),高剂量
组差异非常显著(P<0.01),表明龙须菜藻红蛋白
能够有效促进荷瘤小鼠脾淋巴细胞增殖活性。
3.4　对 NK 细胞杀伤活性的影响:由表 2可见 ,各
实验组 NK 细胞杀伤活性明显高于对照组 ,与模型
组比较 ,中 、高剂量组 NK 细胞杀伤活性差异非常
显著(P<0.01),低剂量组差异显著(P<0.05),说
明龙须菜藻红蛋白具有明显提高荷瘤小鼠 NK 细
胞对靶细胞的细胞毒活性 ,增进机体免疫功能。
3.5　对脾淋巴细胞 TNF-α活性的诱导作用:从表
2中可见 ,中 、高剂量组 TNF-α对 L929细胞的杀伤
率明显高于模型组 (P<0.05),提示龙须菜藻红蛋
白能激活荷瘤小鼠脾细胞分泌 TNF-α,增强机体对
肿瘤的杀伤力 。
4　讨论
　　机体的免疫与肿瘤的发生 、发展密切相关 ,当肿
·1331·中草药　Chinese Traditional and Herbal Drugs　第 41 卷第 8 期 2010 年 8 月
瘤细胞侵入机体时 ,机体的细胞免疫是重要防御因
素。巨噬细胞的吞噬功能是衡量机体细胞免疫水平
的一个重要标志 ,是机体细胞免疫清除突变细胞 、抑
瘤抗瘤的重要因素。T 淋巴细胞是介导机体细胞免
疫的免疫活性细胞 ,在免疫应答全过程中起着重要
的调节 、效应作用。但淋巴细胞只有转化为淋巴母
细胞才能发挥免疫调节作用 , T 淋巴细胞转化率(增
殖指数)的高低直接反映机体细胞免疫的水平 。NK
细胞是细胞免疫中的非特异性成分 ,不需预先活化
即可直接杀伤肿瘤细胞 ,在机体肿瘤非特异免疫中
具有重要作用 。TNF-α则具有直接抑制和杀伤肿
瘤细胞的功能 ,且可诱导肿瘤细胞凋亡。因此 ,研究
上述 3种细胞的活性 ,可较好地揭示机体细胞免疫
能力的变化 。
在本实验中当小鼠接种了 H 22肿瘤细胞后 ,胸
腺指数 、脾脏指数 、腹腔巨噬细胞的吞噬功能 、脾淋
巴细胞的增殖指数均显著低于对照组小鼠。这是因
为小鼠接种肿瘤细胞后 ,机体的免疫系统对外来抗
原物质出现应答 ,但是随着肿瘤的进行性生长 ,肿瘤
细胞不断的分泌免疫抑制因子 ,抑制机体的免疫应
答。同时 ,胸腺和脾脏等免疫器官呈现萎缩现象 ,免
疫功能受到不同程度的抑制 ,使肿瘤细胞能够逃避
机体免疫系统对其的杀伤作用 ,有利于肿瘤的发生
和发展 ,并且随免疫抑制和器官萎缩程度 、时间而逐
渐加剧 ,直至机体死亡。本实验中阳性对照物 CTX
在杀伤肿瘤细胞的同时 ,对正常细胞也有很大的毒
性 ,使荷瘤机体整体免疫功能更加低下 ,这将会对肿
瘤的后期治疗造成不利影响。而龙须菜藻红蛋白在
抑制 H 22肿瘤的同时 ,对荷瘤小鼠脾脏 、胸腺具有保
护作用 ,能提高荷瘤小鼠腹腔巨噬细胞的吞噬能力 ,
对荷瘤小鼠脾淋巴细胞的增殖有显著促进作用 ,甚
至可使 NK 细胞杀伤活性超过正常小鼠水平 ,并能
提高荷瘤小鼠分泌 TN F-α的能力 ,增强机体对肿瘤
的杀伤力。本研究结果说明龙须菜藻红蛋白可通过
增强机体的细胞免疫活性和活化免疫细胞分泌细胞
因子而激发 NK 细胞 、巨噬细胞或直接刺激巨噬细
胞活化 ,促进这些细胞对肿瘤细胞的杀伤作用 ,这可
能是龙须菜藻红蛋白抗肿瘤效应机制之一 。
据报道 ,螺旋藻藻蓝蛋白能被肿瘤细胞选择性
吸收到细胞膜中[ 14] 。至于龙须菜藻红蛋白在小鼠
肠道中是否被水解 ,是以小肽或多肽形式 ,还是以整
体分子被选择性吸收到细胞中发挥抑瘤作用和调节
细胞免疫功能 ,尚需进一步研究 。
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(天津医科大学总医院 中医科 , 天津　300052)
摘　要:目的　探讨藿香正气软胶囊提取物对腹泻型肠易激综合征(D-IBS)模型大鼠水液代谢的影响。方法　以
·1332· 中草药　Chinese Traditional and Herbal Drugs　第 41 卷第 8 期 2010 年 8 月
＊ 收稿日期:2009-12-30　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　基金项目:天津市科委科技创新专项基金项目(07FDZDSH01001)基金项目:吕　妍(1969—),女 ,天津人 ,副主任医师 ,硕士 ,从事消化系统及变态反应的中医药治疗研究。
Tel:(022)60362617　60362435　E-mail:doctory don gxiu@163.com