全 文 ：第 35 卷第 4 期
2011 年 4 月
水 产 学 报
JOURNAL OF FISHERIES OF CHINA
Vol． 35，No． 4
Apr．，2011
文章编号:1000 － 0615(2011)04 － 0524 － 07 DOI:10． 3724 /SP． J． 1231． 2011． 17268
收稿日期:2010 12 15 修回日期:2011 01 22
资助项目:辽宁省教育厅团队项目(2008T021)
通讯作者:李丹彤，Tel:0411 － 84762887，E-mail:lidantong@ dlou． edu． cn
裙带菜和萱藻凝集素对刺参组织主要免疫酶活性的影响
李丹彤1，2* ， 谢广成1，2， 李洪福1，2， 邢殿楼1，2，
王 斌1，2， 刘 远3， 姜 峰1，2， 胡昕江1，2
(1．大连海洋大学农业部海洋水产增养殖学重点开放实验室，辽宁 大连 116023;
2．大连海洋大学辽宁省海洋生物资源与生物修复重点实验室，辽宁 大连 116023;
3．大连海洋大学海洋环境与工程学院，辽宁 大连 116023)
摘要:研究刺参基础饲料中添加不同剂量裙带菜凝集素和萱藻凝集素对刺参酸性磷酸酶
(ACP)、碱性磷酸酶(AKP)、溶菌酶(LSZ)、过氧化氢酶(CAT)活性的影响。在基础饲料中分
别添加 0． 58%、1． 16%、2． 32%裙带菜凝集素(质量分数);0． 32%、0． 64%、1． 28%萱藻凝集
素，以基础饲料饲组为对照，于投喂后第 4、8、13、17 天检测 ACP、AKP、LSZ、CAT活性。结果显
示，投喂 17 d 内，各实验组 ACP 活性随时间和剂量增加持续升高，ACP 活性均高于对照组;
LSZ活性则随时间延长持续升高，但萱藻凝集素各组活性在第 17 天有所下降，且 LSZ 活性与
凝集素添加量成正比关系;裙带菜凝集素组 CAT 活性呈升高趋势，萱藻凝集素组呈先高后低
规律变化。
关键词:刺参;裙带菜凝集素;萱藻凝集素;免疫酶
中图分类号:S 942． 1 文献标识码:A
刺参(Apostichopus japonicus)具有较高的经济
价值和营养保健价值［1 － 3］，已成为中国水产养殖
业主要养殖的海珍品。然而，随着养殖规模的不
断扩大，细菌性与病毒性刺参疾病大面积爆发，给
刺参养殖业带来严重损失［4 － 6］。如果盲目使用抗
生素类药物，会给动物自身、动物产品及环境带来
一系列问题，如细菌耐药性，药物残留和环境污染
等。因此，国家对这类药物的使用已作了严格限
制［7］。海藻凝集素具有细胞凝集、激活淋巴细
胞、抑制血小板凝集和抗菌作用［8］，可以提高养
殖动物的免疫功能和机体防御能力，从而减少疾
病发生，达到防病治病的目的，同时具有不产生抗
药性及环保的优点，有望成为抗生素的替代
产品［9］。
近年来越来越多的研究表明，凝集素作为新
型绿色水产动物免疫增强剂，能够提高水产动物
免疫相关酶的活性，提高机体免疫功能。用裙带
菜(Undaria pinnatifida)凝集素分别注射日本对虾
(Penaeus japonicus)、鲫(Carassius auratus) ，可以
明显提高日本对虾、鲫血清中凝集活性及免疫酶
活性［10 － 11］。条斑紫菜(Porphyra Yezoensis Ueda)、
裙带菜 (Undaria pinnatifida)及孔石莼 (Ulva
pertusa)凝集素可以作为一种免疫添加剂激活鲤
(Cyprinus carpio)、鲫的免疫系统，对鲤、鲫的非特
异性免疫功能具有明显的增强作用［12 － 13］。关于
刺参免疫增强剂的研究为数不多［14 － 16］，将海藻凝
集素作为免疫增强剂投喂刺参，并探讨其对刺参
免疫相关酶活性影响的研究鲜有报道。
本研究采用裙带菜和萱藻两种海藻凝集素，
研究投喂不同剂量对刺参组织酸性磷酸酶
(ACP)、碱性磷酸酶(AKP)、溶菌酶(LSZ)、过氧
化氢酶(CAT)活性的影响;旨在探讨裙带菜凝集
素、萱藻凝集素与刺参非特异性免疫之间的关系，
为刺参疾病防治寻找新路。
4 期 李丹彤，等:裙带菜和萱藻凝集素对刺参组织主要免疫酶活性的影响
1 材料与方法
1． 1 材料
健康刺参购自大连皮口养殖场，体长(3． 95 ±
0． 78)cm，体重(3． 30 ± 1． 78)g。将刺参饲养于
30 L水槽中，水温(14 ± 2)℃，pH(8． 0 ± 0． 2) ，海
水盐度为(33 ± 0． 4) ，每箱饲养 20 头，共 14 箱，日
投喂 1 次(9:00)稚参饲料并换水 30% ～ 40%。
暂养 7 d后用于实验。
新鲜的裙带菜、萱藻从大连黑石礁市场购买，
裙带菜长 1 m左右，萱藻长 30 cm左右。
1． 2 方法
凝集素提取 裙带菜和萱藻凝集素提取参
考文献［12］的方法:将购买的海藻立即用过滤海
水洗净，用纱布及滤纸吸去水分，放入 － 20 ℃冰
箱冻干，然后置于电热鼓风干燥机中烘干(40 ～
45 ℃)。将烘干的裙带菜、萱藻用超速捣碎机研
磨成粉末，放入自封袋内保存。将干粉用
0． 15 mol /LNaCl 的 PBS(0． 015 mol /L Na2 HPO4-
NaH2PO4，pH 7． 2)缓冲液以 1∶ 16(W/V)4 ℃浸泡
16 h，间歇搅拌，将混合液放入离心管中，4 ℃，4
000 r /min离心 30 min，取上清液即为粗提液。
蛋白含量的测定 参考文献［17］的方法，
以 A280nm表示，以牛血清白蛋白作对照。
凝集活性的测定 实验用兔血，购于大连
医科大学，用生理盐水将其配制成 2%的红细胞
悬液。血凝活性测定在 96 孔 V 形血凝板上，用
40 μL凝集素溶液与等量生理盐水倍比稀释后，
加入体积分数为 2%的红细胞悬液 40 μL，振匀。
室温放置 2 h 后用肉眼观察，无凝集现象时红细
胞沉积在 V 型孔底部呈大红点状，有凝集现象时
呈网状不下沉，血凝活性以能产生凝集现象的凝
集素最大稀释倍数表示。
实验设计 实验分 7 个组，每组 40 头。分
别为对照组投喂基础饲料;0． 58%(W/W)裙带菜
凝集素组、1． 16%裙带菜凝集素组和 2． 32%裙带
菜凝集素组;0． 32%萱藻凝集素组、0． 64%萱藻凝
集素组和 1． 28%萱藻凝集素组。投喂期间仍每
天按时换水并测量温度、盐度、pH 等各项水质指
标，定时观察刺参生长及健康状况。分别于投喂
后第 4、8、13 和 17 天测定刺参组织各项免疫
指标。
样品制备 每次从各组取刺参 10 只，测量
体长，用无菌剪刀从刺参肛门沿腹部剪开。用滤
纸吸干体腔液，然后称体质量。按 1∶ 3 的比例加
入生理盐水(W/V) ，用匀浆器研磨，离心(12 000
r /min，4 ℃，30 min) ，取上清，4 ℃保存备用，每头
刺参都单独测定免疫酶活性。
免疫酶活性的测定 ACP 活力测定采用
磷酸苯二钠法［18］，酶活力定义为样品在 37 ℃与
底物作用 60 min，产生 1 mg酚为 1 U。
AKP活力测定 采用磷酸苯二钠法［18］，酶
活力定义为:样品在 37 ℃与底物作用 15 min，产
生 1 mg酚为 1 U。
LSZ活性的测定 参照王雷等［19］的方法
进行，用 0． 1 mol /L 的磷酸钾盐缓冲液(pH 6． 4)
配成底物(溶壁微球菌)悬液(A570nm = 0． 3)。取 3
mL该悬液于试管内置冰浴中 10 min之后加入 50
μL待测液，混合，570 nm 测 A0值，再将试液于 37
℃水浴 30 min，之后冰浴 10 min 中止反应，测反
应后的试液在 570 nm 波长处的光密度值 A。溶
菌活力计算公式:UL =(A0 － A)/A0
CAT的活性测定 按照桂远明法［18］测定。
CAT活力单位定义为每分钟分解 1 μmol 的H2O2
为 1 个酶活力单位(U)。
1． 3 数据处理
实验数据采用 SPSS 13． 0 进行 t检验，实验结
果以平均值 ±标准差表示，以 P ＜ 0． 05 为差异显
著，P ＜ 0． 01 为差异极显著。
2 结果
2． 1 凝集素的粗提
采用 40 ～ 45 ℃烘干的方法，从裙带菜及萱藻
中分离出裙带菜和萱藻凝集素，裙带菜凝集素比
活力是萱藻凝集素的 2． 23 倍(表 1)。
表 1 凝集素的分离测定结果
Tab． 1 Results of determination for isolation of lectin
凝集素的来源
source of lectin
蛋白浓度
(mg /mL)
concentration
of protein
凝集活力
(U /μg)
agglutination
activity
比活力
(U /mg)
specific
activity
裙带菜
U． pinnatifida
11． 660 4 14． 575 5 68． 61
萱藻
S． lomentarius
6． 482 9 32． 414 5 30． 85
2． 2 海藻凝集素对刺参组织 ACP活性的影响
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水 产 学 报 35 卷
投喂含裙带菜凝集素幼参饲料 17 d 内，ACP
活性均随剂量的增加呈现升高趋势，且随时间的
延长而增加。经统计分析，0． 58%组和 2． 32%组
在第 17 天活性达到最大值，是对照组的 1． 22 倍
和 1． 19 倍(P ＜ 0． 05) ，第 8、13 天，1． 16% 和
2． 32% 浓度组与对照组无显著性差异(P ＞
0． 05) ，但是仍高于对照组(图 1)。投喂含有萱藻
凝集素的饲料后，ACP 活性均随剂量的增加呈现
升高趋势，且随时间的延长而增加。经统计分析，
0． 64%组和 1． 28%组在第 17 天活性达到最大
值，是对照组的 1． 54 倍和 1． 48 倍(P ＜ 0． 01) ，
1． 28%在第 13 天与对照组有显著性差异(P ＜
0． 05) ，其它各组与对照组无显著性差异(P ＞
0． 05) (图 2)。
图 1 裙带菜凝集素对刺参 ACP活性的影响
Fig． 1 Effects of U． pinnatifida lectin on
ACP activity of A． japonicus
图 2 萱藻凝集素对刺参 ACP活性的影响
Fig． 2 Effects of S． lomentarius lectin on
ACP activity of A． japonicus
2． 3 海藻凝集素对刺参 AKP活性的影响
投喂含裙带菜凝集素幼参饲料后，0． 58%组
所得的碱性磷酸酶活性都是低于对照组。1． 16%
组只有在第 4 天和第 17 天所得的酶活值高于对
照组，并且在第 4 天其酶活性达到最高值，是对照
组的 1． 18 倍(P ＜ 0． 05)。2． 32%组只有在第 13
天酶活高于对照组，并在此天达到酶活性的最高
值，与对照组无显著性差异(P ＞ 0． 05) (图 3)。
投喂萱藻凝集素后，除 0． 32%第 8 天和 1． 28%的
第 17 天以外，其他各组 AKP 在任何时间都比对
照组 AKP 低，并且 AKP 无明显规律变化。
0． 32%萱藻凝集素组在第 8 天，AKP 活性值是对
照组的 1． 26 倍(P ＜ 0． 01) (图 4)。
图 3 裙带菜凝集素对刺参 AKP活性的影响
Fig． 3 Effects of U． pinnatifida lectin on
AKP activity of A． japonicus
图 4 萱藻凝集素对刺参 AKP活性的影响
Fig． 4 Effects of S． lomentarius lectin on
AKP activity of A． japonicus
2． 4 海藻凝集素对刺参 LSZ活性的影响
投喂含裙带菜凝集素幼参饲料后，LSZ 活性
随时间和剂量的增加，呈现逐渐升高趋势。
1． 16%组在第 8 天活性达到最大值，是对照组的
1． 28 倍(P ＜ 0． 05)。3 个浓度组在 4、8、13、17 d
虽与对照组无显著性差异(P ＞ 0． 05) ，但是仍高
于对照组(图 5)。在投喂萱藻凝集后的第 4、8、13
天后 LYS活性均呈现升高趋势。第 17 天 4 个组
的 LSZ活性均下降，但 1． 28%组是对照组的 1． 32
倍(P ＜ 0． 05) ，其它各组虽与对照组无显著性差
625
4 期 李丹彤，等:裙带菜和萱藻凝集素对刺参组织主要免疫酶活性的影响
异(P ＞ 0． 05) ，但是仍高于对照组(图 6)。
图 5 裙带菜凝集素对刺参 LSZ活性的影响
Fig． 5 Effects of U． pinnatifida lectin on
LSZ activity of A． japonicus
图 6 萱藻凝集素对刺参 LSZ活性的影响
Fig． 6 Effects of S． lomentarius lectin on
LSZ activity of A． japonicus
2． 5 海藻凝集素对刺参 CAT活性的影响
投喂含裙带菜凝集素幼参饲料后，3 个浓度
组在第 4 天，CAT 活性均小于对照组，自第 8 天
起，CAT活性均高于对照组，2． 32%组在第 13 天，
CAT活性是对照组的 1． 22 倍(P ＜ 0． 05) ，其它各
组与对照组无显著性差异(P ＞ 0． 05) ，但是
仍高于对照组(图 7)。在 1 7 d内，投喂含有
图 7 裙带菜凝集素对刺参 CAT活性的影响
Fig． 7 Effects of U． pinnatifida lectin on
CAT activity of A． japonicus
0． 32%、0． 64%、1． 28%浓度的萱藻凝集素饲料对
刺参 CAT 活力与对照组比较均有提高。1． 28%
组在第 13 天活性最大，是对照组的 1． 14 倍(P ＜
0． 05) ，其它各组与对照组无显著性差异(P ＞
0． 05) ，但是仍高于对照组(图 8)。
图 8 萱藻凝集素对刺参 CAT活性的影响
Fig． 8 Effects of S． lomentarius lectin on
CAT activity of A． japonicus
3 讨论
3． 1 刺参免疫增强剂的研究进展
目前国内外对刺参免疫增强剂的研究较少，国
内的研究多集中在糖及中草药等方面。人们研究
了海藻硫酸多糖、壳聚糖［14］;茯苓多糖［15］;褐藻寡
糖［16］对刺参组织、体腔液免疫酶活性的影响。黄
芪多糖［20］、甘草酸［21］对刺参生长、免疫力的影响，
中草药［22］免疫增强剂在刺参养殖中的应用。凝集
素作为一种非特异识别因子，识别自身和异己成
分，包括外来入侵的病原菌，并可通过凝集、包围、
调理、促进吞噬等方式将其排出体外;还具有抑制
肿瘤细胞增殖，激活淋巴细胞等多种生物活性。凝
集素作为免疫增强剂有很大的发展前景。
3． 2 刺参的免疫防御与凝集素的关系
刺参属于无脊椎动物，缺少脊椎动物所具有的
获得性免疫，因此刺参的免疫系统是非特异性的。
而刺参非特异性免疫防御系统包括体壁防御和体
内免疫［20，23］。体内免疫分为细胞免疫和体液免
疫，由于刺参缺少特异性免疫组织和器官，所以体
腔液中的体腔细胞担负着细胞免疫和体液免疫作
用［22］。对于侵入刺参体腔液的外源异物的有效清
除，同时在刺参的体壁防御和体内免疫中，ACP、
AKP、LSZ和 CAT都发挥着重要生理作用［20］。
3． 3 两种海藻凝集素对刺参组织主要免疫酶活
性的影响
裙带菜、萱藻都属于褐藻门、褐藻纲植物，两
种海藻凝集素对刺参上述 4 种酶研究结果表明，
725
水 产 学 报 35 卷
裙带菜凝集素和萱藻凝集素能显著提高 ACP、
AKP、LSZ和 CAT的活性，且最高酶活的最佳凝集
素浓度和诱导时间不同。说明海藻凝集素能作为
一种天然的免疫增强剂，对刺参机体具有显著的
免疫诱导作用。李丹彤等［10］用每尾 2． 3 mg 的剂
量对日本对虾(Penaeus japonicus)注射裙带菜凝
集素，定时抽血取样，结果表明，注射裙带菜凝集
素的日本对虾血清中的凝集活性、酚氧化酶活性、
超氧化物歧化酶活性、碱性磷酸酶活性和溶菌酶
活性在 24 ～ 120 h内均高于对照组。张静等［11］以
裙带菜凝集素为免疫诱导剂，对鲫进行诱导免疫，
结果显示，注射凝集素 7 d 和 9 d 时溶菌酶、超氧
化物歧化酶和过氧化氢酶活性均比对照组高。李
丹彤等［13］进行了孔石莼和条斑紫菜凝集素对鲫
的免疫活性物诱导实验，结果表明孔石莼和条斑
紫菜凝集素均能较好的增强鲫免疫功能。
GOPALAKANNAN等［23］研究证实，将壳聚糖作为
饲料添加剂投喂鲤 90 d后，鲤溶菌酶活性比对照
组显著升高(P ＜ 0． 05)。牟海津等［24］研究证实
栉孔扇贝(Chlamys farreri)经口服海藻多糖免疫
增强剂后，血清中 SOD活性亦显著升高。江晓路
等［16］研究了褐藻寡糖对刺参体腔液和体壁免疫
相关酶活性变化的影响，结果表明，褐藻寡糖能提
高刺参体腔液和体壁中 POD、ACP、AKP和 LSZ活
性，显著增强了刺参非特异性免疫水平。
本研究结果表明，裙带菜凝集素和萱藻凝集
素能提高刺参体内免疫相关酶的活性，表明裙带
菜凝集素和萱藻凝集素对刺参体内免疫相关酶有
诱导作用，这与李丹彤等［12］将条斑紫菜和裙带菜
凝集素作为免疫增强剂对鲫进行诱导免疫所得结
论相同。
本研究结果表明，裙带菜凝集素和萱藻凝集
素作为天然免疫诱导剂，能对刺参体内氧化酶和
水解酶系统产生积极的调理作用，使其非特异性
免疫得到改善与提高。2． 32%(质量百分比)裙
带菜凝集素组和 1． 28%萱藻凝集素组在各项免
疫指标中表现较好，建议其分别为裙带菜凝集素
和萱藻凝集素的适宜添加剂量。
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925
水 产 学 报 35 卷
Effects of two lectins from Undaria pinnatifida and Scytosiphon lomentarius on
the activities of immunoenzymes in Apostichopus japonicus
LI Dan-tong1，2* ，XIE Guang-cheng1，2，LI Hong-fu1，2，XING Dian-lou1，2，
WANG Bin1，2，LIU Yuan3，JIANG Feng1，2，HU Xin-jiang1，2
(1． Key Laboratory of Mariculture and Biotechnology Certificated by Ministry of Agriculture，
Dalian Ocean University，Dalian 116023，China;
2． Laboratory of Marine Bio-resoursce Restoration and Habitat Reparation in Liaoning Province，
Dalian Ocean University，Dalian 116023，China;
3． College of Marine Environment and Engineering，Dalian Ocean University，Dalian 116023，China)
Abstract:The effects of two lectins from Undaria pinnatifida and Scytosiphon lomentarius on the activities of
acid phosphatase(ACP) ，alkaline phosphatase(AKP) ，lysozyme(LSZ)and catalase(CAT)of A． japonicus were
studied by supplying various Undaria pinnatifida lectin or S． lomentarius lectin levels in diets． The experimental
dietary levels of U． pinnatifida lectin were 0． 58%(m/m) ，1． 16% and 2． 32%，and those of S． lomentarius
lectin were 0． 32%，0． 64% and 1． 28%，respectively． Group fed with basic feed was set as control． On the
4th，8th，13th and 17th day after feeding，the activities of ACP，AKP，LSZ and CAT in A． japonicus were
determined． The results indicated that the activity of ACP sustainably increased and was higher than the control
among 17 days． The activities of LSZ increased firstly after lectins feeding except S． lomentarius lectin on 17th
day，which decreased on this day，and the activities of LSZ were proportionally related to the additional dosage
of two kinds of lectins． The CAT activity of U． pinnatifida lectin groups increased as the time went on，however
CAT activity，firstly increased and then decreased in S． lomentarius lectin groups．
Key words:Apostichopus japonicus;Undaria pinnatifida lectin;Scytosiphon lomentarius lectin;immunoenzymes
Corresponding author:LI Dan-tong． E-mail:lidantong@ dlou． edu． cn
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