全 文 ：土 壤 (Soils), 2013, 45(1): 105–110


①基金项目：国家高新技术研究发展计划(863计划)项目(2009AA063104)和中国科学院知识创新工程项目(KSCX2-YM-G071)资助。
* 通讯作者(yteng@issas.ac.cn)
作者简介：李秀芬(1987—)，女，安徽芜湖人，硕士研究生，主要从事土壤环境生物修复方面研究。E-mail: xfli@issas.ac.cn


多氯联苯污染土壤的紫云英–根瘤菌联合修复效应①
李秀芬 1,2，滕 应 1,2*，骆永明 1,2,3，李振高 1，潘 澄 1,2，张满云 1，宋 静 1,2
(1 中国科学院土壤环境与污染修复重点实验室(南京土壤研究所)，南京 210008；
2 中国科学院大学，北京 100049；3 中国科学院烟台海岸带研究所，山东烟台 264003)
摘 要：选用紫云英(Astragalus sinicus L.)作为宿主植物，通过盆栽试验研究了接种紫云英根瘤菌(Rhizobium
huakuii)对多氯联苯污染土壤的修复效应。结果表明，经过 100 天的修复作用后，单接种根瘤菌、种植紫云英以及紫
云英接种根瘤菌处理土壤中多氯联苯的去除率分别为 20.5%、23.0%、53.1%，均显著高于对照处理(P<0.01)。而且发
现接种根瘤菌显著增加了紫云英根际土壤的微生物生物量碳、氮，明显增强了土壤微生物群落的碳源利用能力，从而
改善了微生物群落功能多样性。可见，紫云英–根瘤菌共生体对多氯联苯污染土壤表现出较好的修复潜力。
关键词：多氯联苯；紫云英；根瘤菌；植物–微生物联合修复
中图分类号：S154.36
多氯联苯(polychlorinated biphenyls, PCBs)作为
一类典型的持久性有机污染物 (persistent organic
pollutants，POPs)，广泛分布于各类环境介质中，土
壤被认为是 PCBs最大的库和汇[1]。近年来一些研究
表明，植物在 PCBs污染土壤修复方面起到直接或间
接作用[2-7]，植物修复已经成为一种十分具有潜力的
有机污染土壤治理技术[8-11]。通常情况下，植物修复
效率依赖于植物种类、土壤条件、有机污染物性质、
根际微生物和植物本身之间的相互作用等因素，其中
根际微生物协同作用对土壤有机污染物的降解有促
进效果[12-14]。因此，植物–微生物联合修复已成为多
氯联苯污染土壤原位生物修复技术的发展趋势[15-18]。
近年来，豆科植物(如紫花苜蓿)在有机污染土壤修复
应用中受到了广泛关注[19-22]，尤其是紫花苜蓿–根瘤
菌的共生体系[23-26]。根瘤菌由于能和豆科植物形成互
利共生体系固定空气中的 N2，为植物提供氮素营养，
促进植物生长 [27]，而备受植物修复工作者的青
睐[28-30]。而且也有研究发现某些根瘤菌属能够利用多
氯联苯 PCBs、多环芳烃或杂环芳香族化合物[31-34]。
紫云英作为一种绿肥植物，在轮作中占有重要地位，
具有增加土壤养分、提高土壤保水保肥性能、增加作
物产量的功能，那么紫云英–根瘤菌共生体是否也对
PCBs 污染土壤具有良好的修复效果，目前国内外还
未见报道。鉴于此，本研究以长江三角洲某典型 PCBs
复合污染农田土壤为研究对象，选择紫云英为修复植
物, 通过室内模拟试验研究紫云英–根瘤菌共生体对
PCBs 复合污染农田土壤的联合修复效应，以期为进
一步研发 PCBs污染土壤的根瘤菌修复及其与植物联
合修复技术提供科学依据。
1 材料与方法
1.1 供试材料
1.1.1 供试土壤 采自长江三角洲某典型 PCBs
污染农田的表层土壤(0 ~ 20 cm)，捡出植物根系、石
砾等残留物，自然风干，过 2 mm筛，调节其土壤含
水量为田间持水量的 55% 左右，以供盆栽试验用。
供试土样基本理化性质和 PCBs含量见表 1。
1.1.2 供试植物 紫云英(Astragalus sinicus L.)，
豆科黄芪属，冬季绿肥植物，种子购于上海春茵草坪
技术有限公司。
1.1.3 供试菌株及菌剂制备 根瘤菌(Rhizobium
huakuii)，由本课题组从长江三角洲某典型 PCBs 污
染农田的紫云英植株根瘤中经驯化富集后分离筛选
得到。先将该菌接种于 YMA 固体平板培养基[35]上
28℃ 活化，然后接入以 PCB77(3,3,4,4-四氯联苯，
10 mg/L)为唯一碳源的基础盐液体培养基[35]中扩大
培养，之后与灭菌泥炭(过 20 目尼龙筛)混合，制成
固体菌剂(2×109 cfu/g菌剂)。
106 土 壤 第 45卷

表 1 供试土壤的基本理化性质和 PCBs含量
Table 1 Physicochemical properties and PCBs contents of soil samples
pH 有机碳 碱解氮 速效磷 速效钾 PCBs 土壤类型
(H2O) (g/kg) (mg/kg) (mg/kg) (mg/kg) (μg/kg)
PCBs污染程度①
铁聚水耕人为土 5.43 32.8 353.06 18.8 106.2 237.88±4.07 重度污染
注：①参照前苏联卫生部规定的农田土壤污染允许水平(60 μg/kg)。

1.1.4 主要化学品 PCB77和 PCBs 混合标准样
品(包括 PCB8，PCB18，PCB28，PCB44，PCB52，
PCB66，PCB77，PCB101，PCB105，PCB118，PCB126，
PCB128，PCB138，PCB153，PCB170，PCB180，
PCB187，PCB195，PCB200，PCB206，PCB209 共
21种单体)购自北京百灵威化学技术有限公司。丙酮、
正己烷等有机溶剂均为分析纯，重蒸后使用。硫酸为
优级纯，无水硫酸钠(分析纯)、硅胶(100 ~ 200目，
分析纯)、中性氧化铝(分析纯)400℃活化 6 h，冷却后
置于全玻璃容器中密封贮存，待用。另备色谱纯正己
烷、酸性硅胶(硅胶︰浓硫酸=2︰1，质量比)。
1.2 试验方案及实施
本研究设计 4个处理：①不种植物，仅加灭活的
根瘤菌菌剂作为对照(以 CK表示)；②种植物，加灭
活的根瘤菌菌剂(P)；③不种植物，仅加活的根瘤菌
菌剂(R)；④种植物，加活的根瘤菌菌剂(PR)，每个
处理 4 次重复，随机区组排列。将紫云英种子浸入
95%(体积比)的乙醇 5 min，再以 5%(体积比)次氯酸
钠表面消毒 10 min，无菌水洗涤 8次。置于铺有湿润
滤纸的培养皿中在室温下催芽 2天。每盆装土 500 g
(以干重计)，调节土壤含水量至田间持水量的 60%，
充分拌匀，然后将萌发后的紫云英种子穴播于土壤
中，待紫云英出苗至 3叶期定苗，每盆选取长势一致
的苗保留 10 株。盆栽试验在控温生长室中进行，日
间温度为 25℃，夜间温度为 20℃，每天补加蒸馏水，
维持土壤水分在田间持水量的 60%，光照强度为
4 500～7 300 lx，整个试验持续 100天。试验进行 100
天后，采集植物并按四分法采集土壤样品。土壤样品
经冷冻干燥后过 100目筛，以供土壤基本理化性质以
及污染物含量分析。植物样品采集后，用蒸馏水洗净，
分地下部、地上部样品，用吸水纸吸干，于 50℃ 条
件烘干称重，粉碎待测。
1.3 土壤基本理化性质分析
土壤基本理化性质按常规方法测定，具体参见文
献[36]。
1.4 土壤中 PCBs的提取与测定
称取冷冻干燥样品(土壤样品 10.0 g，植物样品
2.0 g)放入离心管，加入 1︰1的丙酮和正己烷混合溶
剂 30 ml，蜗旋混合仪振荡数秒，静置 12 h浸提。在
水温 25℃，频率为 100% 条件下超声提取 15 min，离
心(1 500 r/min，5 min)，上清液过滤，滤液收集至茄
形瓶中。重复超声提取 2次。将 3次离心液 70 ml旋
转蒸发(45 kPa，60 r/min，水浴锅 42℃)近干(800 µl)，
加入 5 ml正己烷替换 1次，浓缩至 2 ml后转入复合
硅胶柱进行纯化。复合硅胶柱(长 250 mm，内径
10 mm)内依次装填硅胶、中性氧化铝、酸性硅胶和
无水硫酸钠(w︰w = 2︰2︰1︰1)。用 10 ml正己烷淋
洗该柱，弃去淋洗液，然后加入处理后的样品提取液，
用 25 ml正己烷洗脱，洗脱液旋转蒸发浓缩，用正己
烷定容至 5 ml，待上机分析。
色谱条件：采用带有电子俘获检测器和自动进样
器的 Varian 3800 型气相色谱仪分析。色谱柱：
CP-sil24CB(30 m×0.25 mm×0.25 µm)，进样温度为
260℃，检测器温度为 300℃。程序升温：初始温度
为 180℃，保留 0.5 min，30 /min℃ 梯度升温至 260℃，
持续 18 min，然后 15 /min℃ 梯度升温至 270℃，持
续 2 min。无分流进样 1 µl，载气为高纯氮，流速为
1.0 ml/min。
质量控制：采用七点校正进行标准物质的校正曲
线和外标法进行，借助 Starwork Station 6.0 进行数据
采集和处理。21种 PCB混标(10 μg/kg)的基质加标平
均回收率是 72.0% ~ 109.8%，相对标准偏差是 3.1% ~
57.3%，仪器检测限为 1.43 ~ 5.10 μg/kg，方法检出限
为 1.33 ~ 3.45 μg/kg。该方法满足痕量有机物定量分
析要求。
1.5 土壤微生物生物量及群落功能多样性测定
试验前，将供试土壤置于 25℃ 条件下的生化培
养箱中活化 3天。土壤微生物生物量的测定参见文献
[35]，土壤微生物群落功能多样性采用 Biolog测试方
法[37-39]，每个样品重复 3次。操作简述如下：将 Biolog
ECO 微平板从冰箱内取出，25℃ 条件下预热。用
200 μl自动多头移液器取合乎 Biolog ECO系统要求
浓度的土壤提取液(10–3)加到 Biolog ECO 微平板孔
中，每孔加 150 μl，25℃ 培养 7天，每隔 12 h用 Biolog
自动读数装置在 590 nm下测定其吸光值。土壤微生
物群落 Biolog代谢剖面的表达： Biolog ECO微平板
第 1期 李秀芬等: 多氯联苯污染土壤的紫云英-根瘤菌联合修复效应 107

中多底物酶联(ELISA)反应采用每孔的平均吸光值
(AWCD)来描述，计算表达式为： {AWCD 值
=[∑(C-R)]/31}，其中 C是所测得 31个反应孔的吸光
值，R是对照孔的吸光值。
1.6 土壤中多氯联苯的去除率及植物提取修复效
率的计算
土壤中多氯联苯的去除率计算公式如下：
土壤中 PCBs 的去除率= 1 2
1
( )c c
c

×100% (1)
式中，c1 为修复前土壤中 PCBs 浓度(μg/kg)；c2 为
修复后土壤中 PCBs 浓度(μg/kg)。
植物的提取修复效率计算公式如下：
植物提取修复效率= R R S S
0 0
( )m c m c
m c
   
 × 100% (2)
式中，mR为植物根生物量(kg)；cR为植物根中 PCBs
浓度(μg/kg)；mS 为植物茎叶生物量(kg)；cS为植物茎
叶中 PCBs浓度(μg/kg)；m0为修复前土壤质量(kg)；
c0 为修复前土壤 PCBs浓度(μg/kg)。
1.7 数据统计分析
试验所得数据，采用 Microsoft Excel 2003 和
SPSS16.0进行统计分析和显著性分析。
2 结果与分析
2.1 紫云英–根瘤菌联合作用对土壤中 PCBs含量
的影响
从图 1可以看出，种植紫云英和添加根瘤菌菌剂
的 3 个处理土壤 PCBs 总量均明显降低，对照处理
(CK)、种植紫云英(P)、接种根瘤菌(R)和紫云英+根
瘤菌 (PR)处理土壤中 PCBs 浓度分别为 237.88、
183.13、189.12 和 111.47 μg/kg，处理之间差异达显
著性水平(P < 0.05)。与对照(CK)相比，3个处理的土
壤 PCBs去除率分别为 23.0%、20.5%、53.1%，且达
到极显著性水平(P < 0.01)。接种根瘤菌明显强化了
紫云英对 PCBs 污染土壤的修复效果，紫云英+根瘤
菌(PR)处理土壤 PCBs下降程度比单一种植紫云英(P)
处理高出 30.1%，其差异达到极显著性水平(P <
0.01)。从图 2 还可以看出，接种根瘤菌促进了紫云
英的生长，PR处理与 P处理相比生物量显著增加(P <
0.05)。可见，这一修复效果可能是由于根瘤菌为化
能异养菌，与豆科植物紫云英共生形成具有特定固氮
能力的根瘤组织，为宿主提供氮素营养，促进紫云英
生长有关，进而增加了污染物与根的接触面积，并提
高体内代谢和根系分泌能力，释放更多的分泌物到根
际微环境中，增加土壤有机质含量，为根际微生物提
供营养，调节根际微生物的生存环境，增强了土著微
生物的活性以及对 PCBs的降解作用[2,40-41]。

图 1 紫云英–根瘤菌联合作用对供试土壤中
PCBs总量的影响
Fig. 1 Effect of Astragalus sinicus L. inoculated with Rhizobium
huakuii on PCBs total concentration in soils tested


图 2 不同处理中植物生物量(g/盆，以鲜重计)
Fig. 2 Biomass of plants under different treatments

2.2 紫云英–根瘤菌联合作用对紫云英植株体内
PCBs含量的影响
图 3显示了紫云英–根瘤菌联合作用对紫云英植
株体内 PCBs含量的影响。从图３可知，种植紫云英
(P)、紫云英+根瘤菌(PR)处理的植物中 PCBs 总量分
别为 54.56、99.48 µg/kg，二者差异达极显著水平(P <
0.01)。有研究表明，植物能直接吸收 PCBs[42]，同时
植物体内不同的羟化酶、过氧化酶以及糖基化酶等转
化降解 PCBs[43]。紫云英属于须根系豆科绿肥植物，
根系发达，其表面积较大，PCBs 容易吸附到紫云英
根表面，从而对土壤中 PCBs有一定的去除效果。进
一步分析发现，种植紫云英后植株体内 PCBs提取效
率仅为 0.31%，而接种根瘤菌后植株的提取效率显著
增加，达到 0.62%(P < 0.01)。这可能与微生物的活动
改善了植物的生长状态，从而促进了植物对土壤中
PCBs的吸收和降解有关[40, 44]。
108 土 壤 第 45卷


图 3 紫云英–根瘤菌联合作用对紫云英植株中
PCBs含量的影响
Fig. 3 Effect of Astragalus sinicus L. inoculated with Rhizobium
huakui on PCBs concents of plants

2.3 紫云英–根瘤菌联合作用对土壤微生物生物
量和群落功能多样性的影响
土壤微生物种群结构是表征土壤生态系统群落
结构和稳定性的重要参数之一[45]。由图 4 可知，种
植紫云英及接种根瘤菌处理后，PCBs 污染土壤的微
生物群落代谢剖面发生了明显变化。在 96 h 时，根
际土壤微生物群落碳源利用代谢剖面发生明显改变，
各处理与对照(CK)间均达显著水平(P < 0.01)，表现
为紫云英+根瘤菌处理(PR)＞根瘤菌处理(R) > 紫云
英处理(P)＞对照处理(CK)。从表 2 可知，种植紫云
英(P)、接种根瘤菌(R)和紫云英+根瘤菌(PR)处理根际
土壤微生物生物量碳氮比分别为 29.28、31.16 和
11.51，与对照组相比均有显著降低(P < 0.05)。这一
结果表明种植紫云英及接种根瘤菌后改变了根际土
壤的微生物活性，提高了根际土壤微生物群落的功能
多样性，有利于强化 PCBs污染土壤的生物修复过程，
这与前人的相关研究报道相一致[42, 46]。

图 4 紫云英-根瘤菌联合作用对土壤微生物群落
代谢剖面的影响
Fig. 4 Effect of Astragalus sinicus L. inoculated with Rhizobium
huakui on soil microbial metabolic profiles
表 2 紫云英-根瘤菌联合作用对土壤微生物
生物量碳氮的影响
Table 2 Effect of Astragalus sinicus L. inoculated with Rhizobium
huakui on soil microbial biomass C and N
处理 微生物生物量碳
(mg/kg)
微生物生物量氮
(mg/kg)
微生物生物量
碳氮比
CK 268.16 ± 5.11 d 8.20 ± 0.30 c 32.70 ± 0.30 a
P 332.57 ± 4.24 b 11.36 ± 1.04 ab 29.28 ± 0.20 c
R 318.75 ± 3.26 c 10.23 ± 0.18 bc 31.16 ± 0.10 b
PR 404.29 ± 9.27 a 35.13 ± 2.00 a 11.51 ± 0.81 d

3 结论
(1) 紫云英作为绿肥植物，对 PCBs表现出较强
的耐受性，并且对污染土壤中 PCBs的去除起到明显
作用，具有较好的修复潜力。
(2) 根瘤菌对紫云英修复 PCBs污染土壤具有明
显的强化作用，而且改善了紫云英根际土壤微生物群
落结构和功能多样性。可见，紫云英-根瘤菌共生体
系对修复 PCBs污染土壤具有良好的应用前景。今后
有待进一步从分子水平上探讨这一共生体系对土壤
中 PCBs降解的机制，并验证其田间修复效果，为研
发 PCBs污染土壤共生修复技术提供科学依据。
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Combined Remediation Effects of Astragalus sinicus L. Inoculated
with Rhizobium huakuii on PCBs Contaminated Soils
LI Xiu-fen1,2, TENG Ying1,2*, LUO Yong-ming1,2,3, LI Zhen-gao1, PAN Cheng1,2,
ZHANG Man-yun1, SONG Jing1,2
(1 Key Laboratory of Soil Environment and Pollution Remediation, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences,
Nanjing 210008, China;
2 University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
3 Yantai Institute of Costal Zone Research, Chinese Academy of Sciences, Yantai, Shandong 264004, China)

Abstract: The combined remediation effects of host plant (Astragalus sinicus L.) inoculated with rhizobium Rhizobium
huakuii on PCBs contaminated soils was studied using pot experiments. The results showed that soil PCBs concentrations of
single incubation of Rhizobium huakuii (R) and single planting Astragalus sinicus L. (P) decreased by 20.5% and 23.0%,
respectively. Astragalus sinicus L. with incubation of Rhizobium huakuii had a clear role in PCBs removal in soils, PCBs
concentration in polluted soils decreased by 53.1%, all of which were significantly higher than the untreated soils (P<0.01). We
also observed that soil microbial communities in Astragalus sinicus L. rhizosphere soils had a higher microbial biomass C and N
and carbon utilization rate, improving the functional diversity of the soil microbial community. The results suggested the great
potential of planting Astragalus sinicus L. with incubation of Rhizobium huakuii in remediation of PCBs contaminated soils.
Key words: Polychlorinated biphenyls, Astragalus sinicus L., Rhizobium huakuii, Combined remediation