全 文 ：网络出版时间: 2013 － 9 － 16 17: 24 网络出版地址: http: / /www． cnki． net /kcms /detail /34． 1086． R． 20130916． 1724． 026． html
类叶升麻苷对 D-半乳糖致衰老小鼠抗氧化作用的研究
高 莉1，林 娟2，张富春1，霍仕霞2，彭晓明2，闫 明2
( 1．新疆大学生命科学与技术学院新疆生物资源基因工程重点实验室，新疆 乌鲁木齐 830046;
2．新疆维吾尔自治区维吾尔医药研究所新疆维吾尔医方剂学重点实验室，新疆 乌鲁木齐 830049)
doi:10． 3969 / j． issn． 1001 － 1978． 2013． 10． 026
文献标志码:A 文章编号:1001 － 1978(2013)10 － 1440 － 04
中国 图 书 分 类 号:R-332;R284． 1;R322. 81;R338. 64;
R339. 38;R340. 5;R977. 3
摘要:目的 研究类叶升麻苷对 D-半乳糖所致衰老小鼠的
学习记忆能力和氧化作用的影响。方法 将昆明种小鼠随
机分为空白对照组、模型组、石杉碱甲组和类叶升麻苷高、
中、低剂量组。空白对照组颈背部注射生理盐水，其余各组
颈背部注射 D-半乳糖(150 mg·kg －1·d －1)造模，连续 90
d。从第 71 天开始石杉碱甲组和类叶升麻苷低、中、高剂量
组分别灌胃给药，连续 20 d。采用 Morris水迷宫测试小鼠的
学习记忆能力，然后检测血清和脑组织内的超氧化物歧化酶
(SOD)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)活性及丙二醛
(MDA)含量。结果 与模型组相比，给予类叶升麻苷和石
杉碱甲后可以改善小鼠的学习记忆能力，其潜伏期和游泳距
离均明显缩短(P ＜ 0. 05)。与空白对照组相比，模型组小鼠
血清和脑组织内 SOD、GSH-Px 活性明显降低(P ＜ 0. 01) ，
MDA含量明显升高(P ＜ 0. 01)。与模型组相比，类叶升麻苷
组在给药后均能明显提高小鼠血清和脑组织内 SOD 和
GSH-Px活性(P ＜ 0. 01) ，降低血清和脑组织内 MDA含量(P
＜ 0. 01)。小鼠学习记忆能力与血清和脑组织内 SOD、GSH-
Px活性以及 MDA含量相关(P ＜ 0. 01)。结论 类叶升麻苷
能够改善小鼠学习记忆功能，提高血清和脑组织内抗氧化酶
活性，降低 MDA含量。
关键词:类叶升麻苷;学习记忆;Morris 水迷宫;超氧化物歧
化酶;丙二醛;谷胱甘肽过氧化物酶
收稿日期:2013 － 03 － 04，修回日期:2013 － 06 － 12
基金项目:新疆维吾尔自治区科研机构创新发展专项资金(No
2012015) ;新疆维吾尔自治区公益性科研院所基金(No
KY2012114)
作者简介:高 莉(1980 －) ，女，博士生，副研究员，研究方向:分子
药理学;Tet:0991-5161210，E-mail:gaoli_535@ 163． com;
闫 明(1959 －) ，男，硕士，研究员，研究方向:药物分析
与新药研发，通讯作者，E-mail:yanming21cn@ sohu． com
类叶升麻苷(acetoside)是管花肉苁蓉总苷中含
量较高的成分之一，属于苯乙醇苷类。Sato 等［1］曾
报道类叶升麻苷具有改善正常小鼠学习记忆和提高
免疫的作用。前期研究［2 － 3］表明类叶升麻苷可以改
善东莨菪碱所致小鼠学习记忆功能障碍，其作用机
制可能与其抑制体内自由基生成以及改善中枢胆碱
能系统功能有关。为了进一步探讨类叶升麻苷增强
学习记忆的作用和机制，本实验从抗氧化的角度评
价类叶升麻苷对 D-半乳糖致衰老小鼠模型学习记
忆的改善作用。
1 材料与仪器
1． 1 实验动物 SPF 级昆明种小鼠，72 只，♀♂各
半，体质量(20 ± 2)g，由新疆实验动物研究中心提
供，许可证号:SCXK(新)2003-0002。动物置于(22
±1)℃控温和光暗周期为 12 h环境下，给予充足的
标准饲料和饮用水，处死前 12 h禁食不禁水。
1． 2 药物与主要试剂 类叶升麻苷(自制，纯度为
92. 2%) ;石杉碱甲片，河南太龙药业股份有限公
司，批准文号:国药准字 H10940156;D-半乳糖，美国
Sigma公司;0. 9%氯化钠注射液，西安京西双鹤药
业有限公司;考马斯亮蓝蛋白测定试剂盒、超氧化物
歧化酶(SOD)、谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-PX)和
丙二醛(MDA)试剂盒购自南京建成生物工程研究
所。
1． 3 仪器 Morris 水迷宫，SLY-WMS，北京硕林苑
科技有限公司;酶标仪，Model550，美国 Bio-Tek 公
司;紫外可见分光光度计，GBC，澳大利亚 BGC 公
司;BECKMAN 高速低温离心机，ALLEGRA64R，美
国 Beckman公司;恒温水浴锅智能数显，HH-4，巩义
市予华仪器有限责任公司;电子天平，BS110S，赛多
利斯科学仪器(北京)有限公司。
2 方法
2． 1 动物分组及给药 昆明种小鼠适应性饲养 7 d
后，采用 PEMS3. 1 医用统计软件，以体质量为指标，
随机分为 6 组，分别为空白对照组、模型组、石杉碱
甲组(0. 051 mg·kg －1·d －1)和类叶升麻苷低(L)、
中(M)、高(H)剂量组(30、60、120 mg· kg －1·
d －1) ，每组 12 只。空白对照组颈背部皮下注射生理
盐水，其余各组按 150 mg·kg －1·d －1颈背部注射
D-半乳糖造模，连续 90 d。从第 71 天开始石杉碱甲
组和类叶升麻苷低、中、高剂量组分别灌胃给药
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0. 051、30、60、120 mg·kg －1·d －1，其余各组灌胃相
同体积生理盐水，连续 20 d。
2． 2 小鼠空间识别能力测试(Morris水迷宫试验)
参照 Morris 水迷宫实验方法［4］，用 Morris 水迷宫
实验判断小鼠学习记忆和认知能力。记录小鼠在
120 s内寻找到并爬上对侧象限正中平台所用时间，
为逃避潜伏期(escape latency) ，途径的路程为游泳
距离(swimming distance) ，连续测 5 d，每天测 2 次。
2． 3 小鼠脑血清和组织的制备及生化指标的测定
2． 3． 1 小鼠血清 SOD和 GSH-Px活性及 MDA含量
检测 取小鼠血清，按照试剂盒说明书测定 SOD 和
GSH-Px活性及 MDA含量。
2． 3． 2 小鼠脑组织 SOD和 GSH-Px活性及 MDA含
量检测 取脑组织，分离出大脑，称重，加入 0. 9%
的预冷生理盐水，制成 10%脑组织匀浆，以 3 500 r
·min －1离心 10 min，取上清贮存在 － 80℃。按照试
剂盒说明书测定 SOD和 GSH-Px活性及 MDA含量。
考马斯亮蓝法测定蛋白含量。
2． 4 统计学处理 采用 SPASS 13. 0 统计学软件对
实验数据进行统计学分析，数据结果用 珋x ± s 表示，
水迷宫试验中的逃避潜伏期和游泳距离均采用重复
测量的方差分析;组间比较采用单因素方差分析和 t
检验;相关性分析采用 Pearson相关。
3 结果
3． 1 对小鼠空间识别能力的影响 与空白对照组
相比，模型组小鼠寻找平台平均潜伏期和游泳距离
均有不同程度的延长，从 d 3 以后明显增加(P ＜
0. 05 或 P ＜ 0. 01)。与模型组相比，石杉碱甲组和
类叶升麻苷给药组平均潜伏期和游泳距离均缩短，d
4 以后其差别愈明显，其中，类叶升麻苷低、中剂量
以及石杉碱甲片组在 d 4 和 d 5 差异具有显著性(P
＜ 0. 05 或 P ＜ 0. 01) (Tab 1，Tab 2)。
Tab 1 Effects of acteoside on the escape latencies of the
mice in Morris water maze test(珋x ± s，n = 12)
Group
Escape latency / s
d 1 d 2 d 3 d 4 d 5
Control 102． 3 ± 15． 5 78． 5 ± 10． 9 45． 4 ± 14． 2 33． 8 ± 8． 2 25． 4 ± 7． 4
Model 104． 2 ± 10． 9 87． 3 ± 11． 2 78． 5 ± 21． 1* 58． 1 ± 14． 2* 45． 8 ± 10． 9*
Acteoside-L 106． 8 ± 9． 5 81． 2 ± 15． 7 69． 4 ± 14． 8 37． 5 ± 11． 2# 30． 1 ± 10． 5#
Acteoside-M 108． 1 ± 13． 2 74． 5 ± 10． 3 71． 5 ± 19． 2 42． 7 ± 15． 4# 27． 9 ± 5． 4#
Acteoside-H 100． 3 ± 18． 3 84． 5 ± 17． 4 70． 8 ± 25． 2 51． 5 ± 14． 0 38． 1 ± 9． 4
Huperzine-A 102． 2 ± 15． 2 81． 3 ± 11． 0 69． 7 ± 12． 5 38． 1 ± 8． 4# 29． 1 ± 8． 9#
* P ＜ 0. 05 vs control group;#P ＜ 0. 05 vs model group
3． 2 对小鼠血清中 SOD 和 GSH-Px 活性及 MDA
含量的影响 与空白对照组比较，衰老模型小鼠血清
中 MDA含量明显增加，SOD 和 GSH-Px 活性明显降
低，而灌胃类叶升麻苷和石杉碱甲可明显降低小鼠血
清中 MDA含量和提高 SOD，GSH-Px活性(Tab 3)。
3． 3 对小鼠脑组织内 SOD 和 GSH-Px 活性及
MDA含量的影响 与空白对照组比较，衰老模型
小鼠脑组织内 MDA 含量明显升高，SOD 和 GSH-Px
活性明显降低;与模型组相比，类叶升麻苷和石杉碱
甲给药组脑组织内 SOD，GSH-Px 活性明显提高，
MDA含量明显降低(Tab 3)。
Tab 2 Effects of acteoside on swimming distance of the mice in Morris water maze test(珋x ± s，n = 12)
Group
Swimming distance /cm
d 1 d 2 d 3 d 4 d 5
Control 1928． 2 ± 273． 9 1049． 6 ± 204． 8 696． 5 ± 178． 5 483． 0 ± 78． 4 354． 8 ± 87． 2
Model 2017． 5 ± 253． 3 1457． 4 ± 194． 9 1181． 1 ± 131． 0* 873． 1 ± 203． 5＊＊ 646． 3 ± 130． 7＊＊
Acteoside-L 2386． 4 ± 292． 2 1173． 9 ± 220． 3 974． 6 ± 123． 6 468． 2 ± 113． 2## 380． 7 ± 104． 2#
Acteoside-M 2153． 8 ± 349． 5 952． 7 ± 171． 8 930． 4 ± 221． 8 551． 9 ± 92． 6# 416． 8 ± 74． 5#
Acteoside-H 1944． 6 ± 241． 7 1134． 3 ± 268． 1 842． 7 ± 234． 6 632． 6 ± 144． 3 484． 6 ± 159． 3
Huperzine-A 2106． 7 ± 288． 8 1062． 1 ± 137． 2 853． 2 ± 172． 4 495． 4 ± 53． 3## 382． 5 ± 88． 7##
* P ＜ 0. 05，＊＊P ＜ 0. 01 vs control group;#P ＜ 0. 05，##P ＜ 0. 01 vs model group
Tab 3 Effects of acteoside on SOD，GSH-Px activities and the MDA content in mice serum and brain(珋x ± s，n = 12)
Group
Serum
SOD /kU·g － 1 GSH-Px /kU·g － 1 MAD /μmol·L －1
Brain
SOD /kU·g － 1 GSH-Px /kU·g － 1 MAD /μmol·L －1
control 142． 045 ± 18． 19 497． 77 ± 12． 91 9． 22 ± 1． 07 392． 04 ± 54． 43 11． 68 ± 2． 08 4． 93 ± 0． 75
Model 92． 11 ± 16． 67＊＊ 236． 80 ± 68． 34＊＊ 11． 94 ± 2． 08＊＊ 286． 8 ± 27． 74＊＊ 7． 52 ± 0． 91＊＊ 7． 32 ± 0． 81＊＊
Acteoside-L 139． 105 ± 19． 62## 454． 25 ± 96． 28## 8． 95 ± 1． 18## 378． 03 ± 66． 55# 11． 21 ± 1． 89## 5． 59 ± 0． 94##
Acteoside-M 141． 955 ± 10． 77## 466． 69 ± 123． 07## 9． 14 ± 1． 38## 395． 54 ± 40． 87## 11． 12 ± 1． 80## 5． 75 ± 0． 79#
Acteoside-H 133． 31 ± 8． 46# 588． 95 ± 63． 09##＊＊ 8． 67 ± 0． 55## 388． 74 ± 39． 55# 11． 74 ± 1． 64## 6． 22 ± 1． 06
Huperzine-A 148． 43 ± 12． 51## 517． 25 ± 38． 48## 8． 87 ± 0． 96## 407． 36 ± 56． 55## 12． 03 ± 1． 12## 5． 55 ± 0． 54##
* P ＜ 0. 05，＊＊P ＜ 0. 01 vs control group;#P ＜ 0. 05，##P ＜ 0. 01 vs model group
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3． 4 小鼠 d 5 逃避潜伏期和血清与脑组织内 SOD
和 GSH-Px活性及 MDA 含量的相关性 小鼠 d 5
逃避潜伏期与小鼠血清和脑组织内 SOD 和 GSH-Px
活性呈负相关(P ＜ 0. 01) ，与小鼠血清和脑组织内
MDA含量呈正相关(P ＜ 0. 05 或 P ＜ 0. 01) ，表明小
鼠学习记忆能力与抗氧化酶活性呈正相关，而与过
氧化物含量呈负相关;同时结果显示小鼠学习记忆
能力与脑组织内氧化指标的相关性大于血清氧化指
标，表明脑组织内氧化指标变化对小鼠学习记忆能
力的影响更明显(Tab 4)。
Tab 4 Correlation between the escape latencies of 5th day
and SOD，GSH-Px activities and the MDA content
in mice serum and brain
Serum
SOD GSH-Px MDA
Brain
SOD GSH-Px MDA
r － 0． 261 － 0． 652 0． 712 － 0． 899 － 0． 891 0． 855
P 0． 027 ＜ 0． 01 ＜ 0． 01 ＜ 0． 01 ＜ 0． 01 ＜ 0． 01
4 讨论
正常情况下，体内氧自由基的产生和清除处于
动态平衡状态。当自由基产生过多或自由基通过内
源性的抗氧化成分的清除减少，如 SOD 和 GSH-Px
出现故障，体内氧自由基代谢就会出现失衡，导致自
由基蓄积过多，攻击机体，造成氧化损伤。而脑组织
的耗氧量很大，占人体质量 2% ～ 3%的脑其耗氧量
却占人体总耗氧量的 20%，因此，脑组织更容易受
到氧化损伤的危害。
目前研究认为氧化能够导致机体代谢发生异
常，产生过量的过氧化物，造成神经元损害和动物学
习记忆能力减退［5］。另外，Levin［6］研究显示，与正
常小鼠相比过表达 SOD 的小鼠空间学习记忆能力
明显增强，并延缓衰老，说明氧化与认知障碍和衰老
等生理功能是密切相关的。因而，本实验通过研究
类叶升麻苷对 D-半乳糖小鼠的抗氧化作用探讨其
改善小鼠认知障碍的机制。
本实验制备 D-半乳糖模拟衰老小鼠模型，发现
小鼠学习记忆能力以及血清和脑组织内 MDA 含量
增加，SOD和 GSH-Px酶活性也有不同程度下降，与
文献报道一致［7 － 8］，证明衰老模型建立成功。与模
型组相比，石杉碱甲组可以明显提高小鼠学习记忆
能力以及小鼠血清和脑组织 SOD、GSH-Px 酶活性，
降低 MDA含量。与已有研究结果一致，即石杉碱
甲对成年、老年啮齿动物及老年猴均有促智作用，对
多种因素(如:D-半乳糖、电击、环己酰亚胺、亚硝酸
钠、二氧化碳或东莨菪碱)诱发的认知障碍动物均
有改善作用，能明显地增强学习记忆功能［9 － 10］;另
外，周永其等［11］研究表明石杉碱甲可以明显提高
D-半乳糖引发的 AD 大鼠血清和脑组织的 SOD 的
活力，同时降低 MDA 含量，从而清除氧自由基，减
少自由基对脑的损伤。与模型组相比，结果显示类
叶升麻苷可以提高 D-半乳糖致衰老小鼠的学习记
忆能力，还能增强小鼠血清和脑组织内 SOD、GSH-
Px酶活性和降低 MDA 含量。另外，研究结果还显
示小鼠血清和脑组织内 SOD、GSH-Px 酶活性和
MDA含量变化趋势一致，但相较而言，小鼠血清中
GSH-Px酶活性和 MDA 含量较高，SOD 酶活性较
低，可能是两者抗氧化调节的方式存在差异。通过
对小鼠的学习记忆能力和血清与脑组织内 SOD 和
GSH-Px活性及 MDA含量进行相关性分析表明它们
之间明显相关，学习记忆能力和血清与脑组织内
SOD和 GSH-Px活性呈正相关，而与 MDA含量呈负
相关。同时，脑组织内氧化指标变化与小鼠学习记
忆能力相关性更明显，表明脑组织内的氧化损伤对
于小鼠学习记忆能力的影响更为明显。
类叶升麻苷具有很强的抗氧化能力，已经被广
泛论证［12］。本实验研究表明类叶升麻苷可以改善
D-半乳糖小鼠模型的学习记忆能力，可能与类叶升
麻苷具有抗氧化应激作用有关，通过提高体内尤其
是脑组织内抗氧化酶活性，降低体内的氧化损伤，减
轻神经元损害而发挥改善小鼠学习记忆能力的作
用。
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Antioxidant effects of acteoside on aged mice induced by D-galactose
GAO Li1，LIN Juan2，ZHANG Fu-chun1，HUO Shi-xia2，PENG Xiao-ming2，YAN Ming2
(1． Xinjiang Key Laboratory of Biological Resources and Genetic Engineering，College of Life Science and Technology，
Xinjiang University，Urmuqi 830046，China;2． Prescription Laboratory of Xinjiang Traditional Uyghur Medicine，
Xinjiang Institute of Traditional Uighur Medicine，Urmuqi 830049，China)
Abstract:Aim To study the effects of learning and
memory and antioxidant effects of acteoside on aged
mice induced by D-galactose(D-gal)． Methods 72
Kunming mice were randomly divided into control
group，aging model group，Huperzine-A group，and
acteoside high-，middle-and low-doses groups． The con-
trol group mice were subcutaneously injected with nor-
mal saline in the nape of the neck for 90d． The mice in
the rest of the groups were subcutaneously injected with
D-gal (150 mg·kg －1·d －1)in the nape of neck．
The mice in Huperzine-A group and acteoside groups
were simultaneously treated by intragastric gavage from
71d to 90d． Their learning and memory abilities were
detected with a Morris test． Then the level of SOD，
glutathione peroxidase(GSH-Px)and malondialdehyde
(MDA)in serum and brain tissue of the mice were de-
tected in each group． Results The acteoside im-
proved the learning and memory abilities of the aging
model group． Compared with control group，SOD，
GSH-Px activity revealed a significant decrease and
MAD content exhibited a significant increase in serum
and brain tissue in aging model mice． Compared with
aging model group，SOD and GSH-Px activity in serum
and brain tissue exhibited a significant increase and
MDA content decreased in acteoside treatment group．
The antioxidant effects of Huperzine-A group resembled
those of acteoside treatment group． Correlation analysis
showed that learning and memory abilities were closely
related to SOD and GSH-Px activity，and MDA content
in mice serum and brain． Conclusion Acteoside im-
proves the disability of learning and memeory induced
by D-gal，and may have effect on suppressing the aging
process through enhancing antioxidant activity，and de-
creasing MDA content．
Key words:acteoside;learning and memeory;Morris
water maze;SOD;MDA;GSH-Px
·3441·中国药理学通报 Chinese Pharmacological Bulletin 2013 Oct; 29( 10)