全 文 ：植物学报Chinese Bulletin of Botany 2009, 44 (6): 701-709, w w w .chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2009.06.007
收稿日期 : 2009-02-27; 接受日期 : 2009-06-10
基金项目 : 国家自然科学基金 (No.30670156)、高等学校博士学科点专项科研基金 (No.20070574003)、国家自然科学基金 -广东
省联合基金项目 (No.U0733006)、国家 973计划(No.2010CB428702)和教育部留学回国人员科研启动基金 (No.2005-383)
* 通讯作者。E-mail: lishsh@scnu.edu.cn
.研究报告.
锥状施克里普藻孢囊的多种形态特征
王艳 1, 2 , 熊德甫 1 , 顾海峰 3 , 李韶山2*
1暨南大学理工学院赤潮与水环境研究中心, 广州 510632; 2华南师范大学生命科学学院 , 广州 510631
3国家海洋局第三海洋研究所 , 厦门 361005
摘要 休眠孢囊是某些甲藻生活史的重要阶段, 它被认为是甲藻赤潮爆发的种源。通过观察我国沿海海域采集的锥状施克
里普藻(Scrippsie lla trochoidea (Ste in) Loebl ich)休眠孢囊的类型以及形态特征, 并将实验条件下形成的休眠孢囊与海区沉
积物中休眠孢囊的形态特征进行比较, 结果表明, 锥状施克里普藻细胞在20°C、12小时光照/12小时黑暗、f/2培养基和f/2-
N培养基中分别培养至第14天和第8天, 可以观察到休眠孢囊的产生。培养30天后, 培养液中有大量休眠孢囊, 将藻液避光保
存90天后, 观察到培养基中有4种类型的休眠孢囊产生: (1)球形到椭球形(长25-39 mm), 钙质外壁, 稀疏或密被钙质附属物
(长1-4 mm); (2)球形(直径为29-35 mm), 钙质外壁, 附属物非钙质(长0.5-1.5 mm); (3) 球形到椭球形(长29-35 mm), 钙质,
表面光滑, 无附属物; (4) 球形(直径24-35 mm ), 有机外壁, 无附属物。第1种类型的孢囊最为常见, 分别占到2种培养条件下
所得全部孢囊的77.70%和95.18%。从沉积物中所得的孢囊多属于第1种类型。分析了实验条件下形成不同类型休眠孢囊的
原因和比例, 同时探讨了海区沉积物中形成多种孢囊形态特征的原因, 为锥状施克里普藻孢囊的生态研究提供了依据。
关键词 形态 , 休眠孢囊 , 锥状施克里普藻
王艳 , 熊德甫 , 顾海峰 , 李韶山 (2009). 锥状施克里普藻孢囊的多种形态特征 . 植物学报 44, 701-709.
多种甲藻能够产生休眠孢囊(resting cys t)作为其
有性生活史阶段的一部分(von Stosch, 1973; Pfiester,
1975; Dale, 1977; Anderson and Wall, 1978; Walker
and Steidinger, 1979)。当休眠孢囊度过休眠期 , 就
能萌发形成营养细胞, 过度繁殖的情况下又可能引发
新一轮的赤潮(Prakash, 1967; Steidinger, 1975;
Anderson and Wall, 1978)。根据细胞壁的组成甲藻
孢囊可以分为 2类, 第 1类具有类似孢粉状的有机细
胞壁, 称为有机孢囊 ; 第 2类具有碳酸钙结晶形成的
细胞壁, 称为钙质孢囊。对钙质孢囊分类时, 钙质的
层数、晶形和晶体朝向是主要依据(Keupp, 1987;
Keupp and Versteegh, 1989)。电子显微镜的运用解
决了许多藻类分类学中的疑点(刘英迪, 1990), 有力
地推动了藻类分类学的发展。锥状施克里普藻主要
产生钙质的孢囊。钙质孢囊种类的分布, 孢囊的形
状、大小与温度、营养盐、盐度等环境条件及离岸
距离有密切的关系(Zonneveld et al., 2000; Vink et al.,
2000), 因此钙质孢囊的种类及分布可以用来分析不
同的海区环境 , 追述 20世纪海区水体流动以及水体
中的颗粒量。较多的钙质孢囊生物种类多样性 , 指示
了有效水体物质的交换率(Vink et al., 2000); 浅海和
深海孢囊的比例可以用来比较沿岸和外海浮游生物
的比例(Keupp, 2001)。
锥状施克里普藻是中国沿海的优势种之一 , 广泛
分布在沿岸浅海水域 , 并被认为能引发赤潮(Adachi,
1972; 秦晓明和邹景忠 , 1997)。2000年 6-9月, 在南
中国海爆发了锥状施克里普藻赤潮, 受影响面积超过
了 20 km2, 造成的经济损失约 10万美元(肖咏之等,
2001)。有关锥状施克里普藻孢囊 , 国内外研究多认
为其孢囊为钙质外壁、附属物钙质且呈刺状密披在
702 植物学报 44(6) 2009
外壁上(Ande rs on e t al . , 1985; Lewis , 1991 ;
Meksumpun et al., 1994; Sonneman and Hill , 1997;
齐雨藻等 , 1997; D’Onofrio et al., 1999; Janofske,
2000; 肖咏之等, 2001; 李超等, 2002; Morquecho and
Lechuga-Devéze, 2003; Orlova et al., 2004; Joyce,
2004; Joyce et al., 2004; Gottschling et al. , 2005; 顾
海峰等, 2004; 蓝东兆等, 2004, 2005)。在实验室条
件下诱导形成的孢囊, 我们除了观察到常见的钙质外
壁(附属物形态多变)的孢囊形态外 , 还观察到该种可
以形成有机质外壁以及钙质外壁、附属物非钙质的
孢囊, 同时在沉积物中也发现了有机质外壁的孢囊。
多种形态锥状施克里普藻孢囊的发现, 对于丰富该种
的孢囊形态、研究多种形态孢囊的形成条件及其生
活史均具有重要的意义。
1 材料与方法
1.1 孢囊样品的采集和处理
孢囊沉积物样品分别于 2003年和2008年的 5月采集
于台湾海峡和渤海湾。收集海区表层 0-10 cm的沉
积物, 4°C无光条件下保存。取 5 g沉积物样品与过
滤后灭菌的海水混匀 , 超声波处理 1分钟(100 J.s-1),
150 mm和 20 mm筛绢过滤, 收集 20 mm筛绢上的样
品在 Olympus BX61显微镜下对锥状施克里普藻孢
囊进行观察鉴定。
1.2 培养及诱导休眠孢囊形成
锥状施克里普藻藻种取自暨南大学藻种室。在对数
生长末期接种于装有 30 mL f/2和无氮的f/2(f/2-N)培
养基的锥形玻璃瓶中(容积为 50 mL)。每个处理设置
3个平行。接种密度为 200 cells.mL-1。在 20°C、光
照强度为 100 mmol.m-2.s-1下 12小时光照 /12小时
黑暗培养。接种 1个月后, 用锡箔纸包住锥形瓶进行
完全遮光处理。定期观察, 当培养基中不再出现游动
细胞时, 观察培养基中孢囊形态, 计数并拍照(Oly-
mpus BX61)。
1.3 孢囊的萌发
在倒置显微镜(Olympus CK41)下, 用移液管吸取含
有孢囊的培养液于载玻片上 , 用毛细玻璃管挑取单
个孢囊于装有 200 mL f/2培养基的 96孔细胞培养板
上。培养条件为 20°C,光照强度 100 mmol.m-2.s-1,
12小时光照 /12小时黑暗。定期观察孢囊的萌发情
况, 待孢囊萌发 , 细胞密度达到一定程度(> 1 000
cells.mL-1)时, 接种于容积为 50 mL装有 30 mL f/2
和 f/2-N培养基的锥形玻璃瓶中。每个处理设置 3
个平行, 均在相同条件下培养, 观察子代孢囊的形态
情况。
2 结果与讨论
2.1 结果
海区沉积物以及实验室培养的锥状施克里普藻细胞
诱导形成的孢囊中, 都观察到不少于 1种类型且多
种不同形态特征的孢囊。诱导形成的孢囊种类和形
态要多于沉积物中发现的孢囊种类和形态。根据孢
图 1 实验室条件下所得不同形态类型的锥状施克里普藻孢囊
(A)-(I) 8种不同形态附属物的钙质外壁孢囊 , (C)和(D)为同一个孢囊 ; (J) 钙质外壁 , 附属物非钙质 ; (K), (L) 光滑钙质外壁的孢
囊 ; (M )-(O) 有机外壁的孢囊
Bar=10 mm
Figur e 1 Diff erent cyst types of Scrippsi ell a trochoidea under diff erent cultural conditions
(A)-(I) Calcareous surface cys ts w ith 8 different morphologies of calcareous attachment, (C) and (D) represent the same cys t;
(J) Calcareous surface and non-calcareous surf ace attachment; (K), (L) Smooth calcareous surface w ithout attachment; (M)-
(O) Organic sur face w ithout surf ace attachment
Bar=10 mm
®
703王艳等: 锥状施克里普藻孢囊的多种形态特征
704 植物学报 44(6) 2009
囊外壁及附属物的形状种类(有机质或钙质)可以将
所观察到的孢囊分成 4种类型。第 1类型孢囊, 具
有钙质外壁, 附属物为钙质且形态多变; 第 2 类型
孢囊, 钙质外壁, 附属物非钙质 ; 第 3 类型孢囊, 钙
质外壁, 无附属物; 第 4 类型孢囊, 有机外壁, 无附
属物。
2.1.1 实验诱导形成的锥状施克里普藻孢囊形态特征
在 f/2和 f/2-N培养基中, 均有多种类型、多种形态特
征的锥状施克里普藻孢囊产生。在本实验条件下 , 观
察到上述全部 4种类型的孢囊, 但 f/2培养基中的孢
囊类型要多于 f/2-N中的孢囊类型。
在第 1 类型孢囊中, 孢囊形状从椭球形到球形
(长 25-39 mm), 外表呈褐色或暗褐色, 内含 1个或 2
个红色体, 钙质的附属物形态多变。其附属物有以下
8种变化: (1) 密被刺状附属物(长1-4 mm), 刺状附属
物的末端较钝 , 少数尖细(图 1A); (2) 附属物刺状(长
1.5-4 mm), 末有一横端(图 1B); (3) 附属物呈颗粒状 ,
分布在孢囊外壁(图1C, D); (4) 附属物体积较大(长3-
5 mm, 宽3-7 mm), 基部较宽, 末端呈扇形, 附属物在
孢囊壁上呈不规则分布(图 1E); (5) 附属物形状较不
规则, 但大体呈圆锥状(长1.5-3 mm), 且末端较钝(图
1F); (6) 附属物连接呈片状(图1G); (7)附属物呈四面
体状(长 3-5 mm)(图 1H); (8)附属物形状较不规则 , 有
一宽大的基部 , 似锥状(长1-2 mm), 末端突起呈刺状
(长 1-2 mm), 但刺末端较钝(图 1I)。
第 2类型孢囊, 钙质外壁 , 附属物非钙质 , 暗褐
色, 红色体不明显, 外形为椭球形(长 29-35 mm), 附
属物刺状(长 0.5-1.5 mm), 极其微细(图 1J)。
第 3类型孢囊, 钙质外壁光滑 , 无附属物, 暗褐
色, 红色体较为明显 , 外形从椭球形到球形(长29-35
mm)(图 1K, L)。
第 4类型孢囊, 具有机外壁的孢囊(图 1M-O)和
颗粒状内含物(图 1M), 有1个或2个明显的红色体(图
1N)。此外, 孢囊形成后, 被有明显甲板结构的外壁壳
体所包围(图 1O), 说明在孢囊的形成过程中 , 合子脱
去外壁后, 经过一系列的变化而形成孢囊。
2.1.2 实验室不同培养条件对孢囊的形成及孢囊
类型的影响
在 f/2培养基和缺氮的 f/2培养基中, 分别培养至第14
天和第 8天时, 可以观察到休眠孢囊的产生。第 2和
第 3类孢囊都是在接种 2个月后观察到的, 第 1类多
种形态的孢囊在 2种培养基中都能观察到, 第 2类(钙
质外壁, 非钙质附属物类型)孢囊只在 f/2培养基中可
观察到。4种类型的孢囊在 2种培养基中所占的比例
分别为 f/2培养基: 77.70%、0.64%、0.42%和21.24%;
f/2-N培养基: 95.18%、0.00%、0.51%和 4.31%(图2)。
2.1.3 海区沉积物中孢囊的形态特征
在采自我国不同海区的表层沉积物中, 观察到上述第
1和第 4种类型的孢囊, 没有发现第 2和第 3种类型
的孢囊。其中第 1类型的孢囊在沉积物中最为丰富 ,
而第 4类型的孢囊则比较罕见。
第 1 类型的孢囊在沉积物中只观察到在上述实
验室条件下诱导形成 8种附属物形态孢囊的前 6种
(图 3A 与图 1A 对应; 图 3B 与图 1B 对应; 图 3C、D
与图 1C、D对应; 图 3E 与图 1E 对应; 图 3F 与图 1F
对应; 图 3G和图 3H所示孢囊附属物形态相同 , 两者
与图 1G对应)。
图 2 2种培养基中 4种类型的锥状施克里普藻孢囊比例
Figur e 2 The percentages of 4 types of Scr i pps i el l a
trochoi dea cysts in tw o diff erent cultures
705王艳等: 锥状施克里普藻孢囊的多种形态特征
第 4类型的孢囊——有机质外壁孢囊 , 具有光滑
的有机质外壁(图 3I), 形状从球形到椭球形(长 23-35
mm), 具 1个或 2个明显的红色体 , 内含浅褐色的脂粒
和白色的淀粉颗粒。这与Wang等(2007)的描述一致,
更进一步证实了锥状施克里普藻能够产生非钙质的
有机质外壁孢囊。但是其形态与实验室条件下所得
的有机壁孢囊有明显的区别 , 培养条件下所得的
孢囊中脂粒和淀粉颗粒 (图 1M )要少于沉积物中的 ,
图 3 海区沉积物中具有不同形态钙质附属物的锥状施克里普藻孢囊(A-H)及萌发后的具有机质外壁的孢囊(I)
Bar=10 mm
Figur e 3 Sc rippsiella trochoidea c ysts w ith dif ferent calcareous attachment morphology (A-H) and cyst w ith organic surface
af ter germination (I) f rom sediment samples
Bar=10 mm
706 植物学报 44(6) 2009
且所观察到的大部分孢囊内含物呈高度聚集状态
(图 1N, O)。
2.1.4 海区沉积物中孢囊的萌发
图 3A所示的孢囊为沉积物中最为常见的孢囊 , 通过
孢囊的萌发实验确认其为锥状施克里普藻孢囊。图
3B、E 和 F 所示的孢囊在台湾海峡的沉积物中被发
现, 通过萌发实验也证实其为锥状施克里普藻孢囊。
图 3C和 D及图 3G和 H所示的孢囊在渤海湾的沉积
物中被发现, 在对锥状施克里普藻培养的过程中发现
与之形态特征类似的孢囊。由于在沉积物中偶尔被
发现, 孢囊很难萌发形成藻细胞 , 其是否为锥状施克
里普藻孢囊还有待进一步研究。对台湾海峡沉积物
中所发现的有机外壁孢囊(图 3I)萌发后而得的细胞
(图 4)进行形态学观察和测序后 , 证实其为锥状施克
里普藻(Gu et al. , 2008)。该甲藻细胞长 18-40 mm,
宽14-30 mm, 上壳呈圆锥形且宽于圆球状的下壳 , 其
甲板方程式为 : po, x , 4, 3a, 7, 6c (5c+t), 6s , 5,
2。 顶孔复合机构(APC)包括一个圆的顶孔板和一
个长沟板, 前者凸起形成一个顶角 , 后者延伸至上壳
并和 1板连接(Gu et al., 2008)。
2.2 讨论
国内外对锥状施克里普藻孢囊的研究多集中在钙质
外壁及附属物钙质的少数几种形态特征上。本研究
比较全面地报道了锥状施克里普藻孢囊的形态特征。
在我国沿海发现的多种形态特征的孢囊说明锥状施
克里普藻孢囊具有多种形态特征; 同时关于有机外壁
孢囊的报道丰富了对锥状施克里普藻孢囊的种类和
形态特征的认识, 说明有机外壁孢囊的分布不仅局限
于大亚湾(Wang et al., 2007), 而是在中国沿海广泛
分布。
在实验室条件下第2种和第3种类型的孢囊都是
在接种 2个月后才观察到。从环境条件来说 , 有 2种
情况可能会对其产生有影响 : (1) 2种类型的孢囊适合
在极限营养条件下产生; (2) 此 2种类型的孢囊形成
的周期较长。藻细胞经过对数期的繁殖 , 消耗了大量
的营养物质, 而孢囊的大量形成又加剧了这种消耗,
此时各种营养成分的浓度都很低。Anderson(1998)
认为, 可能仅仅只有最初出现的游动合子(p lanoz-
ygote)才能够完整地形成孢囊。从各种类型的孢囊所
占比例可以看出, 具钙质附属物的孢囊所占的比例最
大(图2), 而它们也是最早被观察到的, 说明此种类型
的孢囊是在营养较为充足的条件下形成的, 也是最易
于形成的。通过对沉积物的观察, 我们发现有机外壁
孢囊被观察到的几率要远小于钙质外壁孢囊, 即锥状
施克里普藻更易于形成具有钙质附属物的孢囊。在
甲藻中孢囊的形成通常是由于营养缺乏导致的
(Pfiester and Anderson, 1987), 缺氮比全培养能够更
早地诱导孢囊产生 , 且缺氮条件下的最高细胞密度
((3.2±0.2)×103 cells.mL-1)要远低于全培养条件下
((7.8±0.2)×104 cells.mL-1)。细胞密度低使营养成分
充足, 更易于游动合子大量吸收形成钙质附属物所需
要的钙元素, 这也解释了为什么在缺氮条件下第1类
孢囊的比例要高于在全培养条件下。接种 1个月后
避光保存锥形瓶 , 2个月后, 培养物中早已没有活的
藻细胞, 这说明第 2和第 3类孢囊不是 2个月后由营
养细胞经过游动合子过程形成的 , 而有可能是由其
图 4 具有机质外壁的锥状施克里普藻孢囊萌发形成的细胞
Bar=10 mm
Figur e 4 Modality of cell germinating f rom the Scri ppsi el la
trochoi dea cyst w ith organic surface
Bar=10 mm
707王艳等: 锥状施克里普藻孢囊的多种形态特征
它形态的孢囊转化而成的。在 f/2培养基中, 有机外
壁的孢囊所占比例较大 (图 2), 在这些孢囊中有很大
一部分孢囊的内含物呈高度积聚状态(图 1N, O); 同
时我们发现了外壁一部分呈褐色并已经钙质化, 一部
分呈有机态的孢囊(图 5A, B), 从部分有机外壁我们
可以观察到其内部高度聚集的内含物。酸化后的孢
囊形态(图 5C)与图 4所示有机外壁的孢囊并无区别 ,
这说明有钙质外壁(或钙质附属物)的孢囊可能是由这
种内含物高度聚集的有机外壁的孢囊逐渐钙质化而
形成的, 图 1N和 O所示有机外壁的孢囊并不是该孢
囊的最终形态 , 只是由于钙元素的缺乏而导致。由于
锥状施克里普藻有优先形成具有钙质附属物孢囊的
倾向, 在 f/2培养基中 , 经过营养细胞的大量生长繁
殖, 其钙元素的含量要低于 f/2-N培养基中钙元素的
含量, 多数有机外壁的孢囊没有充足的钙源来进行外
壁的钙质化, 这就解释了为何全培养中有机外壁的孢
囊要多于缺氮培养中有机外壁的孢囊。营养元素的
缺乏导致第 2和第 3类孢囊形成的周期较长, 而这 2
种类型的孢囊也不具有优先形成的特性。
实验室条件(光照、温度)一直处在稳定的状态,
而海区环境条件复杂多变 , 应更有利于孢囊形态(附
属物形态及种类)的变化, 同时不同海区的气候环境
和水质状况都会对孢囊的形态产生影响(Karin et al.,
2000; Vink et al., 2000)。此外, 即使都是锥状施克
里普藻, 不同的株系其子代孢囊形态也会有很大的区
别(Gu et al. , 2008)。孢囊的形态受多种条件的制约
与影响, 导致了锥状施克里普藻孢囊的多种形态特
征。采样区域及采样点的设置限制了更多种形态特
征孢囊的发现 , 因而对孢囊的认识比较有限, 即使
是锥状施克里普藻的孢囊 , 我们也不一定能够识
别。在实验中, 挑取全培养和缺氮培养过程中产生
的孢囊于 96 孔细胞培养板上 , 在相同条件下进行
萌发培养, 待细胞密度达到一定程度时, 接种于锥
形瓶中培养。当有大量孢囊产生时, 我们发现, 即
使是相同形态的孢囊萌发形成的营养细胞 , 其子代
孢囊的形态比例也有不同, 而且相差很大。外界环
境能够对孢囊的形态产生影响, 也可能是由个体内
在差异造成的。究竟是何种机制或者是两者的共
同作用诱导产生了孢囊以及孢囊形态的巨大变化,
还需要进一步研究。在实验室条件下得到的多种
形态特征的孢囊为我们鉴别锥状施克里普藻孢囊
提供了依据 , 也为锥状施克里普藻孢囊具有多种形
态特征提供了证据。
下一步首先需要对疑似的孢囊进行鉴定, 以便能
够进一步丰富锥状施克里普藻的形态, 此外需探明为
什么锥状施克里普藻具有优先形成钙质附属物孢囊
图 5 锥状施克里普藻部分钙质化的孢囊 (A, B)及酸化后的孢囊 (C)
Bar=10 mm
Figur e 5 Morphology of par tially calcareous cysts (A, B) and acidif icated cyst (C) of Scrippsi ella trochoidea
Bar=10 mm
708 植物学报 44(6) 2009
的特性, 这种特性与其更能够承受环境的巨变以及其
休眠期长短有关, 还是与锥状施克里普藻本身的基因
特性有关, 有待进一步探索。
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Yan Wang1, 2, Defu Xiong1 , Haifeng Gu3 , Shaoshan Li2*
1Re sea rch Cen ter of Harmfu l A lga l Bl oom an d Aquat ic Environ men tal Science, Col leg e of Scien ce and Eng ine eri ng, Jin an
Un iversit y, Guan gzh ou 5106 32, Ch ina; 2Schoo l of Li fe Sci ence, South Chin a Norma l University, Gu ang zho u 5 106 31, Chi na
3Th ird Institute of Oce ano gra phy, State Oce ani c Admi nist rat ion , X iame n 3 610 05, Chi na
Abstr act Res ting cysts play an important role in the life cycle of some dinoflagellates and are considered to be one of the initiat ion
factors of algal blooms. We desc ribed the types and morphological diversity characters of Scr ipps iella trochoidea (Stein) Loeblich
cysts f rom in situ sediment samples and in different culture conditions. S. trochoidea cells w ere maintained in f/2 or f/2-N at 20°C
w ith a 12 h light/12 h dark cycle. Af ter 14 or 8 days incubation, respectively, the resting cys ts w ere observed in the tw o dif ferent
media. After 30 days, the cultures w ere preserved in darkness, and 4 types of res ting cys ts w ere f ound after another 90 days: (1)
spher ical to ovoid cys ts (25-39 mm long) covered by a sparse or numerous calcareous attachments (1-4 mm long) and a
calcareous sur face; (2) spherical cysts (29-35 mm diameter) w ith a noncalcareous sur face attachment, calcareous surf ace; (3)
spher ical to ovoid cysts (29-35 mm long) w ithout any surf ace attachment and a calcareous sur face; and (4) spherical c ysts (24-
35 mm diameter) w ithout any surface attachment and an organic surf ace. The f ir st type of cysts w as the most common: 77.70%
and 95.18%, respectively, in the tw o dif ferent cultures . The cysts f rom sediments w ere pr imarily of the f irst type, w hich have
calcareous attachment, and the four th type, w ith an organic w all w ithout any attachment, w as inf requent. We discuss the reasons
for the diff erent morphology of S. trochoidea c ysts produced during culture and the morphology of cys ts from sediments.
Ke y w ords mo rph olo gy, restin g cyst, Scrip psi ella troch oid ea
Wa ng Y , X iong DF, Gu HF, Li SS (200 9). Mo rph olo gical characters of Scripp sie lla tro cho idea cysts. Ch in Bull Bo t 44 , 70 1-70 9.
* Author for correspondence. E-mail: lishsh@scnu.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)
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