全 文 ：植物学通报 2005, 22 (1): 92~99
Chinese Bulletin of Botany
①国家自然科学基金(30470122)资助项目。
②通讯作者。Author for correspondence. E-mail: chenjq@nju.edu.cn
收稿日期：2003-10-29 接受日期：2004-02-16 责任编辑：白羽红
专 题 介 绍
植物抗病基因及其作用机理①
王友红 张鹏飞 陈建群②
(南京大学生物科学与技术系 南京 210093)
摘要 综合近年国内外对植物抗病基因的研究和我们对水稻抗病基因的研究成果，对植物抗病基因进
行归纳分类，并就其结构、功能、作用机理和信号传导进行分析和讨论。根据植物抗病基因编码蛋白的
保守结构，将植物抗病基因分成NBS-LRR、eLRR-TM、eLRR-TM-pkinase、STK和其他五大类。不同
类型的基因在细胞水平上的分布不一样，NBS、激酶和LRR在不同类型的基因之间结构差异也较大，但
是它们通过各不相同的作用机理参与细胞对病原体的防御。
关键词 抗病基因，NBS，LRR，信号传导
Disease Resistance Genes and Mechanisms in Plants
WANG You-Hong ZHANG Peng-Fei CHEN Jian-Qun②
(Department of Biology, Nanjing University, Nanjing 210093)
Abstract The current progress of research into plant disease-resistance genes (R-genes) was
reviewed. We discussed their resistance mechanisms and signaling. According to a conservative
structure, plant R-genes could be classified into five groups: NBS-LRR, eLRR-TM, eLRR-TM-pkinase,
STK and others. R-genes with NBS, pkinase or eLRR play an important role in plant disease resistance
by their respective pathways, although their structures were different.
Key words Disease resistance gene, Nucleotide binding site (NBS), Leucine-rich repeat
(LRR), Signaling
几乎所有的高等植物，一旦生长在某
地，通常就不会移动，而病原体则往往可以
借助于外力或其他动物的活动而在环境中扩
散，并侵害其他健康植株。植物如何来识别
病原体？抗病植物如何通过在病原体侵染部位
形成枯死斑点来杀死病原体且阻止病原体的扩
散呢？这些问题一直被众多研究者所关注，
其中作为与植物抗病直接相关的抗病基因(R-
gene)更是研究的热点。近年的研究显示：不
同类型的抗病基因可能有不同的抗病机理。
本文将讨论植物抗病基因及其作用机理和与之
相关的信号传递途径。
1 抗病基因(R-gene)的种类
至 2001年，已被克隆的植物抗病基因就
有 30 多个(Hulbert et al., 2001)。这些抗病基
932005 王友红等: 植物抗病基因及其作用机理
因编码着对生活方式完全不同的病原体的抗
性。这些病原体可以位于植物细胞内，也可
以位于细胞外，包括细菌、病毒、真菌、卵
菌、甚至线虫和昆虫。尽管这些病原体及其
致病分子差别巨大，但除少数抗病基因外，
根据保守结构域的不同，大多数植物抗病基
因编码的蛋白质可归为 5类。
NBS-LRR (nucleotide binding site plus leu-
cine-rich repeat)，即核苷酸结合位点和富亮氨
酸重复的胞内受体蛋白。这是植物抗病基因
中数量最多的一类，其“进化”程度很高，
抗病性是它们目前被发现的唯一功能。大多
数被识别的抗病基因都包含一个核苷酸结合位
点(NBS)和亮氨酸的富集区(LRRs)(Hulbert et al.,
2001)。NBS区域经常被广泛地用于植物抗病
基因的识别和分类，该区域包含一些非常保
守的基序。根据NBS前端(N端)的不同结构，
对NBS区域的8个主要基序进行系统发生学的
研究显示，以NBS-LRR编码的这一类基因(以
下简称NBS-LRR基因)在植物中主要被分成两
大类(Meyers et al., 1999)。
(a) TIR-NBS-LRR类型基因，简称TNL类
型基因。这类抗病基因在N-端包含一个 TIR
(tolland interleukin-1 receptor)类似区域，是与
果蝇Toll蛋白及哺乳动物白细胞介素-1受体的
胞外域相似的区域。 TNL类型基因主要被发现
在双子叶植物中(Meyers et al., 1999; Pan et al.,
2000; Goff et al., 2002)。拟南芥(Arabidopsis
thaliana)共有 149条NBS-LRR基因，其中 94
条(约占 63.1%)为 TNL类型(Meyers et al.,
2003)，而在水稻中仅发现极少的基因带有TIR
结构，并且它们也不含 LRR结构域，因此，
并不属NBS-LRR类型基因的范畴(Bai et al.,
2002)。TIR-NBS-LRR类型抗病基因包括N、
L6、M、RPP5、RPP1 和 RPS4 等。
(b) 非TIR-NBS-LRR类型基因，简称non-
TNL类型基因。这类NBS-LRR基因N-端不含
TIR结构区域。它们又可以分为两类：一类
在N-端常带有一个螺旋卷曲(coiled-coil, CC)结
构区域，这类基因被称为CC-NBS-LRR类型基
因，简称CNL类型基因。这类抗病基因包括
RPM1、R P S 5、RPP8、X a 1、Pr f、Mi、
Rx1、Rx2、RPP13、Mla1、Mla6和 Yr10
等。拟南芥的 149条NBS-LRR类型基因中有
55条(占36.9%)是non-TNL类型基因，其中51
条(占 34.2%)是 CNL类型基因(Meyers et al.,
2003)。另一类为在N-端带有未知结构X的抗
病基因，因此被称为X-NBS-LRR类型基因，
包括 I 2 C、X a 1、R p 1 - D、B s 2、P i - b 和
Pi-ta 等。
eLRR-TM (extracellular leucine-rich repeat
plus transmembrane receptor)，即胞外富亮氨
酸重复的跨膜受体蛋白，如 C F 2、C F 5、
CF4、CF9和 Hslpro-1等。
eLRR-TM-pkinase (extracellular leucine-rich
repeat transmembrane protein kinase)，即胞外
富亮氨酸重复和胞内的丝氨酸 /苏氨酸激酶，
如 Xa21。
STK (serine-threorine kinase)，即丝氨酸 /
苏氨酸激酶，如 pto 和 rpg1 等。
到目前为止，还发现有少数不属于上述4
类的抗病基因，如RPW8是拟南芥抗白粉病基
因，结构为CC-TM (coiled-coil plus transmem-
brane receptor)，即卷曲螺旋结构的跨膜受
体；Mlo是大麦抗白粉病基因，结构为 TM-
TM-TM- TM-TM-TM，包含6个跨膜区；Hm1
是玉米抗圆斑病基因，其产物是一种毒素还
原酶(toxin reductase); NBS (nucleotide binding
site)是在水稻中新发现的一类不含LRR的NBS
抗病基因(Bai et al.，2002)，研究发现这类基
因的NBS和NBS前端序列都具有其特有的基
序(motif)。
除了已被克隆的植物抗病基因外，研究
者还发现了许多与上述R-gene结构相似的抗病
基因类似序列 ( res is tance gene analog，
RGA)。
94 22(1)
我们在对水稻抗病基因的研究(Zhou et al.,
2004)中发现：其抗病基因及其类似序列约占
整个基因组的 1%~2%。拟南芥中抗病基因及
其类似序列在整个基因组所占的比例和水稻相
似。其中，NBS-LRR是最主要的一类抗病基
因，在拟南芥中，约占整个基因组的1% (Ellis
et al., 2000a)。
2 抗病基因产物的定位、结构和
功能
2.1 抗病基因产物的定位
不同抗病基因编码的受体蛋白在植物细胞
中的分布情况可能不同。其中 eLRR-TM、
eLRR-TM-Kinase和 CC-TM等带有TM结构的
抗病基因产物都定位在细胞膜上，而 STK以
及NBS-LRR等带有NBS结构的抗病基因产物
则被推测分布在细胞质中(Dangl and Jones,
2001)。
2.2 NBS的结构和功能
NBS区是NBS-LRR基因最保守的部分，
目前确定4个区域。第一区域为磷酸结合环(P-
loop)，用于结合 ATP或 GTP的磷酸，其共
有序列为GM(G/P)G(I/L/V)GKTTLA(Q/R)。第
二区域为激酶 2，其特点是 4个疏水氨基酸残
基后紧跟一个不变的带负电荷的天冬氨酸，
但在植物中，这一区域的两边还具有高度保
守的氨基酸，共有序列为K(R/K)x LLVLDDV
(W/D)。第 3个区域为 GLPL，共有序列为
GGLPL(A/G)LK。第4个区域是MHDV，共有
序列为MHD(V/L)(V/L/A)。在全基因组水平
上，对拟南芥NBS-LRR基因进行分析(Meyers
et al., 2003)发现NBS的结构在拟南芥中只有
TIR-NBS-LRR和CC-NBS-LRR两类，且两者之
间在结构上存在明显的差异；我们的研究
(Zhou et al., 2004)表明，水稻中缺失TIR-NBS-
LRR基因(仅发现3个TIR，但都不带有LRR)，
只有CC-NBS-LRR和X-NBS-LRR(X为未知基序)
两类NBS-LRR基因，但它们的NBS结构相似
性很高，并和拟南芥的 CC-NBS-LRR基因的
NBS也很相似，它们可能是同一起源。从TIR-
NBS-LRR与另外两类NBS-LRR之间，NBS结
构存在显著差异这一现象推测，它们在很古
老的年代就开始分化了。水稻还有一类NBS*
基因，不带 LRR，功能尚不清楚。
2.3 LRR的结构和功能
NBS-LRR是位于胞内的最主要的抗性基因
类型，其最显著的结构特征是数量不等的
LRR，但 LRR的结构模式不很规则，多样性
较高，基本骨架为LxxLxxLxxLxLxxxx。而eLRR
为膜外的 LRR类型，其结构模式比较规则，
一般骨架为LxxLxxLxxLxLxGxxLxxxIPxx(x为不确
定的氨基酸)，2 4 个氨基酸形成一个环(图
1A)，空间结构(图1B)由a螺旋加b折叠(xxLxLx)
和一个半转结构(xIPxx)构成(Kajava, 1998)，连
续重复，形成一个非球状马蹄形空间结构(图
1C)(Evdokimov et al., 2001)，这种结构有利于
与其他分子紧密结合。
植物细胞对不同病原体的识别是植物抗病
的基础，比较分析NBS-LRR与膜外LRR的蛋
白序列，表明它们的特异性识别区域主要位
于 LRR区(Parniske et al. 1997)。因此，抗性
基因编码蛋白的LRR区域的多样性较高则有利
于植物细胞识别不同病原体无毒基因(AVR
gene) 编码的蛋白(Ellis et al., 2000b; Jia et al.,
2000; Dodds et al.，2001)。我们的研究(Zhou
et al., 2004)认为：植物抗病基因NBS-LRR编
码蛋白的LRR区域的多样性较高可能是植物与
病原体“军备竞赛(arm race)”的结果。在
对拟南芥NBS-LRR抗性基因PRS5的研究中发
现：LRR的突变抑制了多种抗病基因的功能。
这说明 LRR不仅在病原体识别上起作用，而
且在下游信号传导中也起作用(Warren et al.，
1998)。Hwang和Williamson (2003)对番茄抗性
基因Mi的研究也表明: LRR直接参与细胞对病
原体的识别和信号传导。
952005 王友红等: 植物抗病基因及其作用机理
3 抗性基因的作用机理
3.1 基因对基因假说(gene-for-gene hypothesis)
Flor (1971)根据亚麻对锈菌小种特异抗性的
研究提出了基因对基因假说。其基本内容
是：病原体与寄主的关系分亲和与不亲和两
种类型，亲和与不亲和病原体分别含毒性基
因(VIR)和无毒基因(AVR)，亲和与不亲和寄主
分别含感病基因(r)和抗病基因(R)。当携AVR
基因的病原体与携R基因的寄主互作时，二者
表现不亲和，即寄主表现抗病性；其他 3种
组合则表现为亲和，即寄主感病。这一假说
构成了现在克隆病原体无毒基因(AVR gene)和
植物抗病基因(R gene)的理论基础。Tang等
(1996)对Pto-avrPto的研究和Jia等(2000)对Pita-
avrPita的研究都提供了基因对基因假说的直接
证据。Nimchuk等(2001)的研究还证明：无毒
基因AVR Pto蛋白通过细菌致病分泌系统Ⅲ进
入植物细胞，并且与 Pto蛋白直接结合。利
用转基因技术研究发现：只要在带有抗病基
因PTO的番茄中导入无毒基因AVRPto，该植
物就出现超敏反应(hypersensitive reaction，
HR)和自身荧光反应(Yu et al.,1998)。但是，更
多的证据表明：抗性基因从识别病原体到产
生抗性常有几种蛋白质的参与，如NBS-LRR
类的抗病基因HRT识别芜青皱叶病毒外壳蛋
白(CP)的机制中需要一种媒介蛋白(TIP)，形成
图 1 LRR的三级结构
A. 用球棍表示的 1个LRR; B. 用a螺旋和b折叠表示的 2个LRR; C. 连续多个LRR形成的马蹄形
Fig. 1 The 3D structures of LRR
A. Stereo views of ball-and-stick representations of one LRR; B. Stereo views of a helices and b strands
representations of two LRR; C. The horseshoe curvature view of LRR
A B
C
96 22(1)
CP-TIP-HRT复合体而产生抗性(Ren et al., 2000);
另外，Cf9-Avr9介导的对番茄叶霉病的抗性需
要 HABS (high-affinity binding site)的参与
(Luderer et al., 2001)。
3.2 激发子/受体模型(elicitor-receptor model)
激发子/受体模型是从基因对基因假说发
展而来的。该模型认为：病原体的 AVR基因
直接或间接地编码一种配体(激发子)，它与R
基因编码的产物(受体)相互作用，从而触发受
侵染部位细胞内的信号传递过程，激活其他
防卫基因的表达，产生超敏反应。例如，拟
南芥抗病基因Rps2编码的受体蛋白与病原体
无毒基因AVRRps2编码的蛋白(激发子)相互识
别，产生传递信号，引起活性氧中间体的大
量聚集，激活其他防卫基因的表达，导致超
敏反应，在病原体侵染部位出现枯死斑点症
状，使植物获得抗性。上述过程中，R p s 2
和 AVRRps2的相互识别被基因突变实验所证
明：利用基因突变技术将抗性基因 Rps2突变
为 rps2，结果，该突变基因不能和无毒基因
相互识别，植物不产生抗性( R e u b e r a n d
Ausubel, 1996)。对 Pto-avrPto系统的研究证
实了其他防卫基因也介入了番茄Pto基因对霜
霉病的抗性，如Prf基因(一种NBS-LRR基因)
直接参与了Pto与AVRPto相互识别后的不再
依赖AVRPto的防御反应，形成Pto-avrPto-Prf
复合体，引起番茄对霜霉病的抗性(van der
Biezen and Jones, 1998a)。对 Pti(Pto互作蛋
白，可被 Pto磷酸化)的研究还发现，Pti的过
度表达有助于 Pto的抗性，表明 Pti可能参与
Pto介导的信号传递，并最终产生超敏反应
(HR)(Xiao et al.，2003)。
3.3 防卫假说(guard hypothesis)
防卫假说是van der Biezen和Jones(1998b)
提出，这个假说认为：在病原体侵染植物并
营造适合其生长的有利环境时，病原体把植
物体内的一种蛋白——卫兵(guardee)作为靶子
并加以改变，这种改变是植物受到病原体侵
害的信号。植物抗病基因蛋白(guard)能检测
到这种信号——植物卫兵蛋白的改变，其途
径可能是通过检测植物卫兵蛋白与病原体毒蛋
白形成的复合体。当植物抗病基因蛋白发现
其卫兵受到攻击时，抗病性被触发。这个过
程可能并不需要抗病基因蛋白和无毒基因蛋白
间发生直接的作用。防卫假说中植物抗病基
因蛋白不仅能识别无毒基因蛋白，而且能监
视被病原体毒性/致病蛋白作为攻击目标的重
要植物蛋白 /复合体。
RIN4蛋白是一种卫兵分子，它能与RPM1
蛋白相互作用。AVRRpm1和 AVRB编码的蛋
白能磷酸化RIN4蛋白，使细胞环境有利于病
原体的生长，RPM1监测到这一反应，引起
细胞产生抗性。RIN4蛋白的减少使细胞抗性
增强，RIN4蛋白作为一个负调控因子积极地
调整 RPM1介导的抗性(Mackey et al., 2002)。
Rps2蛋白在细胞质中以Rps2-RIN4复合体的形
式存在。当病原体感染拟南芥时，病原体
AVR Rpt2蛋白进入植物细胞，与 Rps2-RIN4
复合体作用使 RIN4蛋白从复合体上脱落下
来，导致一系列的信号传递，最终发生防卫
反应(Axtell and Staskawicz, 2003)。其他研究
(Schneider, 2002; van der Hoorn et al., 2002)也间
接地证明：抗性基因不仅能识别AVR蛋白，
而且能监视一些由病原体触发产生或修饰的植
物蛋白或蛋白复合体。
抗病基因编码的蛋白是直接与无毒基因蛋
白结合还是监视卫兵蛋白的改变？目前还不清
楚哪一种方式更普遍。防卫假说代表了一种
新的看法, 即抗病基因编码的蛋白不是消极地等
待来自病原体的信号，而是能积极地监视病
原体引起的细胞的生理反应。不同类型病原
体的蛋白可能对应于不同的卫兵蛋白，也可
能针对同一个卫兵蛋白。多抗基因编码的蛋
白可能能识别不同类型病原体诱导和修饰的同
一个卫兵蛋白(McDowell and Woffenden,
2003)。
972005 王友红等: 植物抗病基因及其作用机理
4 信号的产生和传递
细胞从发现病原体的无毒蛋白到发生防御
反应往往要发生一系列的生理反应：最初是
膜透性改变，钙离子和质子流入细胞膜，钾
离子和氯离子流出细胞膜; 接着向胞外释放超
氧阴离子、过氧化物和 O H -等自由基
(McDowell and Dangl, 2000)，这些活性氧中间
体和一氧化氮分子局部集聚引起植物的超敏反
应和疾病防卫基因的表达(Piffanelli et al. ,
1999)。另外，活性氧中间体和一氧化氮等作
为信号分子，能诱导磷脂酶(PLPs)破坏细胞膜
的不饱和脂肪酸，增加透性，引起茉莉酮酸
酯和甲基茉莉酮酸酯分子的释放。有证据表
明茉莉酮酸酯、乙烯、水杨酸与病原体防御
有关(Ananieva and Ananiev, 1999)。Lorenzo
等(2003)已经证明：乙烯反应元件结合因子
(ERF1)是乙烯信号通道的组成部分，并参与细
胞对病原体的防御。因此，植物细胞受到攻
击时，植物激素也作为信号分子参与细胞的
防卫反应。
细胞首先感知胞外信号以及通过膜传入胞
内的信号，细胞内信号分子集聚，进一步引
起蛋白的磷酸化 /去磷酸化反应，信号被传递
并且放大，最终增强抗性基因的翻译表达。
Pto激酶既能使自身的 8个丝氨酸或苏氨
酸位点磷酸化(Sessa et al., 1998, 2000)，也能
使其他类型的丝氨酸 /苏氨酸激酶产生磷酸
化，并能与其他抗病基因的转录因子结合，
促进这些抗病基因的表达，从而提高植物的
抗病能力(Hammond-Kosack and Jones, 1997)。
植物抗病基因的NBS区域被认为与传递
信号有关(Tao et al., 2000)。NBS中的基序如
磷酸结合环(p-loop)为 ATP/GTP结合位点，
NBS能激活激酶或G蛋白，使细胞产生防御
反应。有人认为NBS前端结构可能会激活下
游的效应基因。很多证据表明，NBS-LRR蛋
白并不是仅仅由一些单独的功能单元构成，
可能是由不同的共同进化的区域构成的，而
且信号感应和传导需要分子间的相互作用。
对抗性基因的克隆发现它们更像膜受体和信号
转换分子，N、RPS2、RPM1 和 L6等基因
在结构和序列上都存在相似性，且都存在于
胞质中，却对不同类型的病原体(病毒、细菌
和真菌)产生抗性。不同的抗病基因对应于不
同的病原体，最终几乎都引起超敏反应，产
生系统获得性抗性(SAR)。
5 结论与展望
近年来，人们已对许多植物抗病基因进
行了研究，为我们全面地分析抗病基因及其
作用机理提供了有利的条件。但大部分研究
是针对抗病基因本身的一些特点而开展的，
而且大多处于描述水平或只确定了不多的一些
功能。抗病基因的抗病机理还不很清楚，对
在植物防御体系中与抗性基因发生作用的许多
蛋白和各种分子也知之甚少，有哪些抗病基
因？如何对病原体产生反应？哪些分子参与了
对无毒蛋白的识别以及后来的信号传导？基因
组中众多的抗病基因类似序列有什么功能和进
化意义？这些都可能成为植物抗病基因及抗病
机理研究的重要方向。植物抗病反应的信号
传递途径是一个网络系统，涉及的分子和作
用的途径十分复杂，许多问题的解决有待于
研究者的进一步努力。我们可以利用分子遗
传学的手段，分离和鉴定与疾病相关的基
因，结合生物化学和生理学等研究手段来揭
示它们的功能(Kotchoni and Shonukan, 2002)。
基因组学的发展和农业生产的需求使对植物抗
病基因及其抗病机理的研究成为目前植物功能
基因研究的热点，大量的研究工作正在深入
展开。植物防御机制的揭示将有利于了解生
物之间的相互关系，促进农业生产的发展，
改善人与自然的关系。
98 22(1)
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