全 文 ：植物学通报 2006, 23 (2): 145~151
Chinese Bulletin of Botany
收稿日期: 2005-06-28; 接受日期: 2005-12-19
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: mengxh@ouc.edu.cn
.研究论文.
渗透胁迫对杜氏盐藻胞内甘油含量及相关酶活性影响
周丽 孟祥红* 刘成圣 于乐军 陈西广
(中国海洋大学海洋生命学院 青岛 266003)
摘要 杜氏盐藻(Dunaliella salina)是一种抗渗透能力强的单细胞绿藻, 甘油在其渗透调节过程中发挥重
要作用。本实验对5种不同NaCl浓度条件下, 盐藻的生长、细胞内甘油含量及甘油代谢相关酶的活性变
化进行了测定。结果表明, NaCl浓度过高或过低均影响盐藻的生长; 高渗胁迫条件下甘油含量迅速增加,
3-磷酸甘油磷酸酶的活性和二羟丙酮还原酶催化二羟丙酮转化为甘油的活性明显增加; 而低渗胁迫条件
下的甘油含量会迅速降低, 3-磷酸甘油磷酸酶的活性丧失, 二羟丙酮还原酶催化甘油转化为二羟丙酮的
活性增加。基于此实验结果, 我们对盐藻渗透胁迫条件下细胞内的甘油代谢过程与其抗渗透胁迫能力的
相关性进行了探讨。
关键词 杜氏盐藻, 甘油, 3-磷酸甘油磷酸酶, 二羟丙酮还原酶
Effects of Osmotic Stress on Intracellular Glycerol Content and
Enzyme Activity in Dunaliella salina
Li Zhou, Xianghong Meng*, Chengsheng Liu, Lejun Yu, Xiguang Chen
(College of Marine Life Sciences, Ocean University of China, Qingdao 266003)
Abstract Dunaliella salina is known as probably the most halotolerant eukaryotic organism living
in various salt habitats, and glycerol metabolism plays an important role in its osmoregulation. We
investigated the growth, intracellular glycerol content and activities of enzymes in glycerol metabo-
lism under NaCl stress. Growth of D. salina was inhibited in solutions containing 4.0, 3.0, 0.8, and
0.6 mol.L-1 NaCl. The intracellular glycerol content accumulated and activities of glycerol 3-phos-
phate phosphatase and dihydroxyacetone reductase catalyzing dihydroxyacetone to glycerol were
enhanced in response to hyperosmotic stress. However, glycerol content decreased and the activi-
ties of glycerol 3-phosphate phosphatase lost and dihydroxyacetone reductase catalyzing glycerol
to dihydroxyacetone increased when adapting to hypo-osmotic stress. The paper discusses the
association of glycerol metabolism with the osmoregulation mechanism of D. salina.
Key words Dunaliella salina, glycerol, glycerol 3-phosphate phosphatase, dihydroxyacetone
reductase
渗透胁迫是植物生存过程中经常遭受的逆
境因子之一, 不同植物物种的耐受性存在差异,
耐渗植物在其进化过程中产生了相应的调节机
制, 以适应环境中渗透胁迫的变化, 对渗透胁迫
的应激机制的研究已成为目前植物研究中的一
个热点(Zhu, 2001; 耿德贵等, 2002)。杜氏盐藻
146 23(2)
(Dunaliella salina)属于绿藻门, 绿藻纲, 是一种
具有 2条鞭毛的单细胞绿藻, 其适盐范围相当
广, 可以在含0.05～5.5 mol.L-1 NaCl的培养液
中生存, 在此适应性的生长过程中, 甘油作为一
种主要的渗透调节物质参与其渗透调节过程
(Ben-Amotz and Avron, 1973; Ben-Amotz et al.,
1982; Avron, 1992; 李红萍和焦新之, 1994)。杜
氏盐藻细胞内存在相应的调节途径, 即甘油循环
代谢途径, 能够对外界盐浓度变化作出迅速反
应, 调节细胞内甘油浓度以使细胞内外达到渗透
平衡(Belmans and van Laere, 1987; 李红萍和焦
新之, 1994)。甘油磷酸脱氢酶(Akhtar et al.,
1997; 张学武和刘承宪, 1999; Prista et al., 2005)、
3-磷酸甘油磷酸酶(Sussman and Avron, 1981;
Akhtar et al., 1997; Pahlman et al., 2001; Watanabe
et al., 2004; Fan et al., 2005; Prista et al., 2005)、
甘油激酶(Watanabe et al., 2004; Prista et al.,
2005)、二羟丙酮还原酶(Ben-Amotz and Avron,
1974; Redkar et al., 1995; Ghoshal et al., 2002;
Watanabe et al., 2004; Prista et al., 2005 )和二羟
丙酮激酶(李红萍和焦新之, 1994; Prista et al.,
2005)在生物体甘油循环代谢过程中起了重要的
作用, 其中3-磷酸甘油磷酸酶和二羟丙酮还原
酶可能是直接参与甘油合成和转化的 2个酶,
但对不同渗透胁迫条件下, 盐藻胞内甘油含量变
化及甘油代谢主要酶活性变化过程目前还缺乏
直接和系统的实验研究。本实验以杜氏盐藻
为材料, 研究渗透胁迫对其生长、胞内甘油及
2个直接相关酶活性的影响, 为进一步揭示盐藻
的耐盐机理提供基础。
1 材料和方法
1.1 盐藻的培养
杜氏盐藻(Dunaliella salina)的培养基采用
Pick等(1986)的培养方法, pH 7.5, 光暗比12小
时:12小时, 光照强度136 mmol.m-2.s-1, 培养温
度为25.5℃。盐藻可以在含0.05～5.5 mol.L-1
NaCl的培养液中生存, 因它在含1～2 mol.L-1
NaCl的培养液中生长较快, 因此本实验采取2
mol.L-1 NaCl条件下培养, 接种初始密度为1.2
× 105 cells.mL-1。
1.2 盐藻细胞密度的测定
采用分光光度法, 在680 nm测定藻液的OD
值, 然后根据显微计数法所确定的细胞密度与
OD680之间的函数关系计算盐藻细胞密度。
1.3 不同盐浓度对盐藻生长的影响
根据盐藻的适盐范围(0.05～5.5 mol.L-1)共
设置 5个NaCl渗透胁迫浓度梯度: 0.6、0.8、
2.0、3.0和4.0 mol.L-1。每组3个平行处理样,
取平均值, 不接种的空白组为对照。每天定时
取样测定OD680, 计算细胞密度, 然后以培养时
间为横坐标, 细胞密度为纵坐标绘制盐藻生长曲
线。渗透处理时, 将 2.0 mol.L-1 NaCl条件下
培养到对数期的盐藻 2 000 g离心 10 分钟, 去
上清液, 加入低渗或高渗浓度的培养液进行渗透
胁迫处理。
1.4 胞内甘油含量的测定
按照Ben-Amotz和Avron (1973)介绍的方
法并稍作修改。取 5 mL的藻液, 经 2 000 g离
心5分钟, 去上清液, 沉降物中加入1.5 mL蒸馏
水和0.2 mL 30%的三氯醋酸, 离心去除蛋白质
沉淀, 取30 µL上清液, 加入蒸馏水至0.2 mL, 再
加入1 mL高碘酸钠试剂(3.0 mmol.L-1的高碘酸
钠和100 mmol.L-1的醋酸铵于1 000 mL 6 %的
冰醋酸中), 混合后在室温下放置5分钟, 然后加
入 2.5 mL乙酰丙酮试剂(乙酰丙酮:异丙醇=1:
99), 迅速摇匀后60℃水浴30 分钟, 冷却后在410
nm处测定OD值, 根据绘制的甘油含量标准曲
线计算样品中甘油含量。
1.5 粗酶的提取
取对数期的盐藻2 000 g离心10分钟, 收集
藻细胞, 加入冰中预冷的酶抽提缓冲液(100
mmol.L-1 Tris, 20 mmol.L-1抗坏血酸pH 6.9)5
mL, 破碎细胞, 4℃ 下40 000 g离心30 分钟 , 收
集上清液即为粗酶提取液(张学武和刘承宪,
1999)。
1472006 周丽 等: 渗透胁迫对杜氏盐藻胞内甘油含量及相关酶活性影响
1.6 酶活性测定
3-磷酸甘油磷酸酶活性的测定方法(宋克
敏等, 1999): 在10 mL试管中加入2 mL巴比妥-
醋酸钠缓冲液(0.03 mmol.L-1, pH 5)以及0.5 mL
β-甘油磷酸钠(0.01 mol.L-1), 置35℃恒温水浴
15 分钟, 加入0.5 mL酶液, 35℃水浴准确反应30
分钟, 加入质量分数10% 的三氯醋酸1 mL终止
反应, 离心后取上清液测定无机磷含量。酶活
性单位以每毫克蛋白每小时释放无机磷的 mg
数表示(mg Pi.mg-1pro.h-1 )。
二羟丙酮还原酶的测定按照Ben-Amotz和
Avron (1974)的方法。二羟丙酮还原系统: 将
100 mL酶液加入900 mL反应液中(30 mmol.L-1
Tricine, pH 7.5; 100 mmol.L-1 NADPH; 5 mmol.L-1
二羟丙酮), 反应时间从加入二羟丙酮开始计
算。甘油氧化系统: 将100 mL酶液加入900 mL
反应液(30 mmol.L-1 Tricine-glycine, pH 9.0; 50
mmol.L-1 NADP+; 2.4 mmol.L-1甘油), 反应时间
从加入NADP+开始计算。于岛津UV-190型双
光束分光光度计测定 340 nm的 OD值。酶活
单位为每毫克蛋白每分钟被还原的 NADP +
mmol数或被氧化的NADPH mmol数来表示。
1.7 蛋白质含量的测定
蛋白质含量的测定采用考马斯亮蓝G-250
方法(李琳和焦新之, 1980)。
2 实验结果
2.1 不同盐浓度条件下盐藻的生长情况
图1结果表明: 盐藻在0.6～4.0 mol.L-1的
NaCl培养液中均能生长, 说明盐藻具有适应各
种外界渗透压的能力。在 5种盐度条件下, 以
2.0 mol.L-1盐藻的生长速率相对较高, 盐藻约
3～4天进入对数生长期, 生长和繁殖迅速; 当盐
度为0.6或0.8 mol.L-1时, 对数生长期较2.0 mol.
L-1条件下延迟至5或4天; 3.0或4.0 mol.L-1条
件下, 盐藻对数生长期分别延滞到6或8天。实
验结果说明: 在渗透胁迫条件下, 盐藻能够适应
瞬时的高渗或低渗变化, 但是在渗透胁迫初期,
盐藻生长均会出现不同程度的延滞期, 并与胁迫
程度存在正相关, 说明盐藻具有自身的调节机制
以适应环境条件的变化。
2.2 渗透胁迫条件下盐藻细胞内甘油含量
的变化
图2A显示, 生长在2.0 mol.L-1的NaCl培
养液中的盐藻, 经历从 2.0 mol.L-1上升到 3.0
mol.L-1的NaCl高渗胁迫时, 60分钟内细胞内甘
油含量从21.87 pg.cell-1上升到44.94 pg.cell-1,
甘油增至原来的2.05倍; 当NaCl浓度从2.0 mol.
L-1上升到4.0 mol.L-1时, 相同时间内甘油含量
迅速增至原来的 2.36 倍。而当 NaCl浓度从
2.0 mol.L-1下降到0.8或0.6 mol.L-1时, 甘油含
量则分别下降到原来的41 %或11.75 %。结果
表明, 盐藻细胞内的甘油含量与胁迫渗透剂
NaCl的浓度有密切关系, 在一定范围内与胁迫
渗透剂NaCl的浓度呈正相关。
2.3 渗透胁迫对盐藻细胞内3-磷酸甘油磷
酸酶活性的影响
如图2B所示, 渗透胁迫条件下, 3-磷酸甘
油磷酸酶(GPase)的活性发生相应的变化。当
外界NaCl浓度从2.0 mol.L-1上升到3.0 mol.L-1
图 1 不同盐浓度条件下盐藻生长曲线
Fig. 1 Growth under different concentrations of NaCl
148 23(2)
时, 30 分钟内活性从9.832 U上升到13.13 U, 60
分钟内活性则增至原来的2.02倍; 当外界NaCl
浓度从2.0 mol.L-1上升到4.0 mol.L-1时, 3-磷
酸甘油磷酸酶活性迅速提高, 60分钟内增至原
来的2.59倍, 说明在高渗胁迫条件下, 3-磷酸甘
油磷酸酶活性迅速增加。与此相反, 外界NaCl
浓度从2.0 mol.L-1下降到0.6或 0.8 mol.L-1时,
3-磷酸甘油磷酸酶则迅速失去活性。
2.4 渗透胁迫对盐藻细胞内二羟丙酮还原
酶活性的影响
二羟丙酮还原酶能够催化二羟丙酮还原生
成甘油(正反应)和甘油脱氢生成二羟丙酮(逆反
应)之间的可逆反应(Ben-Amotz and Avron,
1974)。渗透胁迫条件下盐藻二羟丙酮还原酶
图 2 不同浓度NaCl条件下盐藻胞内甘油、GPase和二羟丙酮还原酶活性
A. 胞内甘油含量变化; B. GPase活性变化; C. 二羟丙酮还原酶催化甘油生成活性变化; D. 二羟丙酮还原
酶催化二羟丙酮生成活性变化
Fig. 2 The effects of NaCl on glycerlol content, activities of glycerol 3-phosphate phosphatase (GPase) and
dihydroxyacetone reductase
A. Change of glycerol content; B. Activities of GPase; C. Activity of dihydroxyacetone reductase catalyzing
dihydroxyacetone to glycerol; D. Activity of dihydroxyacetone reductase catalyzing glycerol to dihydroxyac-
etone
1492006 周丽 等: 渗透胁迫对杜氏盐藻胞内甘油含量及相关酶活性影响
的活性如图2C和图2D所示: 不同渗透胁迫条
件下, 二羟丙酮还原酶催化正或逆反应的活性发
生不同的变化。
图2C显示, 当外界NaCl浓度从2.0 mol.L-1
上升到3.0 mol.L-1时, 60分钟内二羟丙酮还原
酶催化二羟丙酮还原生成甘油(正反应)的活性
从 3.732 U上升到7.697 U, 活性比处理前提高
了2.02倍; 当NaCl浓度从2.0 mol.L-1上升到
4.0 mol.L-1时, 60分钟内二羟丙酮还原酶催化
甘油合成的活性比处理前提高了 2.36倍。同
时, 图2D表明, 当NaCl浓度从2.0 mol.L-1上升
到3.0或4.0 mol.L-1时, 二羟丙酮还原酶催化甘
油脱氢转化为二羟丙酮(逆反应)的活性则迅速
丧失。以上结果说明在高渗胁迫条件下, 二羟
丙酮还原酶催化甘油合成的活性迅速增加, 能够
特异性地催化二羟丙酮加氢形成甘油。
图2C和图2D也表明, 当外界NaCl浓度从
2.0 mol.L-1下降到0.6或 0.8 mol.L-1时, 60分钟
内二羟丙酮还原酶催化甘油脱氢转化为二羟丙
酮(逆反应)的活性分别从0.458 U提高到3.04 或
2.35 U; 而二羟丙酮还原酶催化甘油合成的活性
分别从3.732 U降低至1.689 或1.959U, 分别降
低至原来酶活性的45.2 %或52.5％。结果说明
在低渗胁迫条件下, 二羟丙酮还原酶催化甘油脱
氢转化为二羟丙酮的活性升高, 二羟丙酮还原酶
催化甘油合成的活性降低, 利于甘油脱氢形成二
羟丙酮, 降低胞内甘油的含量。
3 讨论
在渗透胁迫条件下, 盐藻能够适应剧烈的
高渗和低渗的变化, 但是渗透胁迫初期盐藻的生
长均会出现不同程度的延滞期, 即需要有一定的
适应时期, 而且NaCl变化幅度越大, 盐藻的适应
速度越慢, 因此, 盐藻生长的延滞期随渗透胁迫
程度的增大而相应地有所延长。盐藻细胞内
的甘油含量与NaCl浓度也有着非常密切的关
系, NaCl浓度越高, 甘油含量也越高。而且研
究表明甘油浓度和外界NaCl浓度基本上呈线
性关系, 甘油在盐藻细胞内的主要作用就是维持
细胞内外渗透压的平衡(Ben-Amotz and Avron,
1973; Ben-Amotz et al., 1982; Avron, 1992; 李红
萍和焦新之, 1994)。酵母中有类似现象报道
(Redkar et al., 1995; Qiu and Bedding, 2002; Prista,
2005)。本研究表明: 当外界环境渗透压突然增
高时, 3-磷酸甘油磷酸酶活性迅速升高, 而二羟
丙酮还原酶催化甘油合成的活性也迅速增加, 这
2种酶都能催化甘油合成从而使胞内甘油含量
迅速增加; 当外界环境渗透压降低时, 3-磷酸甘
油磷酸酶迅速失活, 而二羟丙酮还原酶催化甘油
转化的活性迅速增加, 从而催化甘油转化使细胞
内的甘油含量下降, 酶活性的变化与胞内甘油含
量的变化是一致的。有研究报道, 高渗透条件
下盐藻细胞中会出现3-磷酸甘油的瞬时积累,
从而能够使3-磷酸甘油磷酸酶特异性催化3-磷
酸甘油脱磷酸形成甘油, 以平衡外界渗透压
(Belmans and van Laere, 1987); 低NaCl浓度条
件下细胞内淀粉含量会相应地增加, 盐藻细胞内
的这种变化能够使盐藻减少胞内渗透压以平衡
细胞内外的渗透压(李红萍和焦新之, 1994)。酵
母中3-磷酸甘油磷酸酶和二羟丙酮还原酶在甘
油浓度变化中的作用已有确切报道(Redkar et
al., 1995; Akhtar et al., 1997; Pahlman et al., 2001;
Watanabe et al., 2004; Fan et al., 2005; Prista et al.,
2005)。
研究表明, 从杜氏盐藻中提取的二羟丙酮
还原酶催化正反应(甘油合成)的比活比其催化
逆反应(甘油转化)的比活高出数倍, 说明酶催化
正反应的速率远高于催化逆反应的速率(黄益群
和焦新之, 1993)。本研究表明二羟丙酮还原酶
的这种特性决定了它虽然能够催化正逆两方向
的反应, 但在盐藻的细胞内, 却总倾向于生成甘
油的反应。3-磷酸甘油磷酸酶和二羟丙酮还原
酶在外界环境渗透压增加时均能催化甘油的合
成, 以平衡外界渗透压。然而, 本研究表明当
外界环境渗透压降低时, 二羟丙酮还原酶催化甘
油转化为二羟丙酮的活性虽然快速升高, 催化转
150 23(2)
化为甘油的活性降低, 但60分钟时甘油转化为
二羟丙酮的活性略有升高, 因此, 低渗条件下甘
油含量的迅速降低与催化甘油转化的其他酶(如
甘油激酶)活性或通过离子通道外运直接有关,
这在酵母的渗透调节中已有相关研究报道
(Hohmann, 2002; Prista et al., 2005)。对其复杂
的甘油代谢机理还需结合分子和遗传学的方法
和手段进行更深入的研究。
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第二届国际古生物学大会会讯
第二届国际古生物学大会(The Second International Palaeontological Congress)将
于 2006 年 6 月 17日 ~ 21 日在北京大学举行。本届会议由国际古生物学协会
( IPA)和中国古生物学会共同主办, 中国科学院南京地质古生物研究所、古脊椎
动物和古人类研究所以及北京大学地球与空间科学学院承办。北京大学校长许
智宏院士担任大会主席; 国际古生物学协会主席 R.J. Aldridge 教授和副主席金
玕玉 院士担任大会国际学术委员会主席。
本次会议以“远古生命和现代研究途径”(Ancient Life and Modern Approaches)
为主题。会议包括大会特邀报告、特别报告、综合报告和专题研讨会等多种形
式。会前、会间和会后将组织野外考察, 以使各国学者更好地了解中国出露完
好的地层剖面和保存精美的古生物化石。
热忱欢迎从事古生物学相关工作的专家、学者以及海内外高等院校、科研
机构、地矿、石油、煤田、博物馆和出版社等部门参加此次会议并进行学术交
流。
通讯地址: IPC2006执行委员会 中国科学院南京地质古生物研究所 210008
Tel: +86-25-83282221 Fax: +86-25-83357026 E-mail: IPC2006@nigpas.ac.cn
详见: http://www.ipc2006.ac.cn