全 文 :植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2014, 49 (5): 569–577, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2014.00569
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收稿日期: 2013-08-01; 接受日期: 2013-12-12
基金项目: 国家自然科学基金(No.31170191)和山东省自然科学基金(No.ZR2011CM010)
* 通讯作者。E-mail: qdyiyanjun@163.com
苔藓植物对青岛市大气重金属污染的生物监测作用
李琦1, 籍霞2, 王恩辉1, 高寒梅1, 衣艳君1*
1青岛农业大学生命科学学院, 山东省高校植物生物技术重点实验室, 青岛 266109
2山西省襄垣县第一中学, 襄垣 046200
摘要 苔藓植物因具有独特的形态和生理特征, 对空气污染反应十分敏感, 已被广泛用于监测城市或地区的环境质量与变
化。通过分析连续2年采自青岛市崂山区的苔藓植物体内重金属含量, 并与崂山土壤重金属含量相比较, 探讨苔藓植物对大
气重金属污染物的积累和指示作用。结果表明, 苔藓植物体内重金属含量能够反映空气重金属污染程度和空气质量变化。
在崂山广泛分布的毛尖紫萼藓(Grimmia pilifera)对空气中重金属Pb、Zn、Cu和Cd都有着很强的富集能力, 是一种很好的重
金属污染指示植物。长叶鳞叶藓(Taxiphyllum taxirameum)、大灰藓(Hypnum plumaeforme)和深绿绢藓(Entodon luridus)
在崂山分布较多, 对重金属的积累能力也较强, 可用来监测青岛大气重金属污染。该研究为评价青岛市空气重金属污染状
况提供了一个有效的生物监测方法。
关键词 苔藓植物, 重金属, 生物监测, 青岛
李琦, 籍霞, 王恩辉, 高寒梅, 衣艳君 (2014). 苔藓植物对青岛市大气重金属污染的生物监测作用. 植物学报 49, 569–577.
近年来, 随着城市化、工业化发展加快, 人类活
动对全球环境的影响加剧, 环境污染日益严重, 迫切
需要用简便实用而又有效的方法来指示和预测环境
质量及其变化。苔藓植物是一类体型矮小、结构简单
的高等植物, 植物体缺乏维管组织和真正的根系统,
体表无角质层覆盖, 具有很强的吸附保留重金属元素
的 能 力 (Grodzińska and Szarek-Łukaszewska,
2001; Wolterbeek, 2002; Chakrabortty and Parat-
kar, 2006; González-Miqueo et al., 2010)。研究表明,
苔藓植物体内重金属含量与该元素的大气重金属沉
降存在良好的相关性, 苔藓对大气污染物的敏感度高
于维管植物, 已被广泛用于监测地区和城市的环境质
量与变化 (Grodzińska and Szarek-Łukaszewska,
2001; Wolterbeek, 2002; Poikolainen et al., 2004;
Lee et al., 2005; Chakrabortty and Paratkar, 2006;
Sun et al., 2009; González-Miqueo et al., 2010)。
青岛是中国重要的港口城市和工业生产基地, 也
是中国经济发展最快的城市之一。经济高速发展的同
时带来了环境污染, 因此迫切需要用灵敏的指示生物
来反映重金属污染的程度及变化。目前, 利用苔藓植
物监测青岛市重金属污染的研究尚未见报道。由于不
同国家和地区苔藓植物的种类、分布和区系成分不同,
在欧洲被推荐并大量用来进行空气污染监测研究的
塔 藓 (Hylocomium splendens) 和 赤 茎 藓 (Pleur-
ozium schreberi)(Halleraker et al.,1998; Grodzińska
and Szarek-Łukaszewska, 2001; Rühling, 2002;
Poikolainen et al., 2004)在青岛并无分布, 因此需要
寻找出能够监测青岛地区大气重金属污染的苔藓植
物。
崂山距青岛市中心约40 km, 苔藓植物种类丰
富。本研究通过分析连续2年采自崂山的苔藓植物体
内重金属含量, 探讨苔藓植物富集重金属元素的能
力, 以及对空气重金属污染物的指示作用, 以期为利
用苔藓植物监测空气重金属污染及对青岛市环境质
量进行评价提供一条有效的生物学途径。
1 材料与方法
1.1 实验材料
分别于2008年7月和2009年7月从青岛崂山林下采集
苔藓植物配子体85个样品, 同时在苔藓采集点附近
采集相应的土壤样品。土壤样品共采集20个, 包括表
·研究报告·
570 植物学报 49(5) 2014
土(0–10 cm)和30 cm以下的深土样品各10个。苔藓
样品的引证标本保存于青岛农业大学生命科学学院
植物逆境生物学实验室。
1.2 方法
1.2.1 样品的预处理
将野外采集的苔藓配子体带回实验室, 去掉杂质和大
的颗粒物质, 剪取绿色部分, 用蒸馏水润洗3次, 吸
干水分, 装入纸袋内, 60°C烘干8–10小时至恒重, 密
封保存待用。土壤样品去除杂质后, 置于85°C恒温烘
箱中烘干至恒重, 研磨, 用土壤筛(孔径为2、1和0.25
mm)逐级筛选后, 取其粉末密封保存。
1.2.2 样品的消化
样品消化采用本实验室改进的方法。称取烘干苔藓植
物0.2 g, 置于聚四氟乙烯消解罐中, 分别加入0.5 mL
HClO4、1 mLHF和3 mLHNO3后加盖密封, 放入微波
消解系统(MDS-2002A)中消化, 待样品完全消解冷
却后, 用去离子水定容到25 mL, 待测。称取烘干土
壤粉末0.2 g, 置于聚四氟乙烯消解罐中 , 加入0.5
mLHClO4、1 mLHF、1 mLH2O2和4 mLHNO3, 加盖
密封, 进行微波消解, 待样品完全消解冷却后, 用去
离子水定容到25 mL, 待测。同步分析空白样品, 对
30%的样品做3个平行样, 进行质量控制, 并用标准
参比样品植物苹果叶1515检验化学分析的纯度(Fig-
ueira et al., 2002; Lee et al., 2005)。
1.2.3 重金属含量的测定
用SP-3520AA原子吸收分光光度计分别测定苔藓及
土壤样品中Pb、Cd、Cu、Zn元素的离子浓度。每个
样品分析3次, 取平均值(Figueira et al., 2002)。
1.2.4 数据分析
利用SPSS13.0和Excel软件对数据进行方差分析。不
同字母表示在P<0.05水平上差异显著。
2 结果与讨论
2.1 土壤样品中重金属含量分析
崂山土壤样品中重金属Pb、Cd、Cu和Zn的平均含量
见表1。深土中4种重金属含量由大到小依次为Zn>
Cu>Pb>Cd; 表土中重金属含量排序为Zn>Pb>Cu>
Cd。表土中除了Cu的含量略低于深土外, Pb、Zn和
Cd的含量均高于深土。4种重金属元素在表土和深土
中的变异系数(Cv=标准差/平均含量)均小于0.4(表1),
表明土壤样品中重金属含量基本能反映崂山土壤重
金属的整体含量水平。统计分析结果显示, Zn、Cu和
Cd的含量在深土与表土之间没有显著差异(P>0.05),
Pb的含量在表土与深土之间呈极显著差异(P<0.01)。
以崂山深土4种重金属元素含量作为背景值, 计算表
土 4种重金属元素单项污染指数Pip(李伊胜等 ,
2009), 结果表明, 崂山土壤中Pb污染较严重(Pip>3),
同时也有轻微的Zn和Cd污染(1
2008年采自崂山的苔藓样品中重金属Pb、Cd、Cu和
Zn含量见表2。4种重金属在苔藓体内的平均含量由大
到小依次为Zn>Pb>Cu>Cd。结果显示, Zn的平均含
量最高, 为235.57 μg·g–1; 其次是Pb, 平均含量为
18.04 μg·g–1; Cu和Cd的平均含量较低, 分别为8.16
和1.08 μg·g–1。
比较4种重金属在崂山苔藓体内与土壤中含量的
差异(图2), 结果显示, 苔藓体内Cu的含量略低于土
表1 崂山土壤样品中重金属平均含量和变异系数
Table 1 The average contents and the variable coefficient (Cv) of the heavy metals in soil of Mt. Lao
Pb Cd Cu Zn
Content (μg·g–1) Cv Content (μg·g–1) Cv Content (μg·g–1) Cv Content (μg·g–1) Cv
Surface soil 13.07 a 0.43 0.91 a 0.4 10.84 a 0.22 264.73 a 0.16
Deep soil 4.36 b 0.36 0.72 a 0.1 11.37 a 0.25 240.18 a 0.19
同列不同字母表示在P<0.05水平上差异显著
Values in same column followed by different letters are significantly different at P<0.05 level
李琦等: 苔藓植物对青岛市大气重金属污染的生物监测作用 571
图1 崂山表土重金属元素单项污染指数(平均值)
Figure 1 The single pollution index within surface soil of Mt.
Lao (average value)
壤中, Zn的含量与土壤中相近, Pb和Cd的含量则明显
高于表土。可见, 苔藓植物可以积累大气中重金属元
素, 而且对不同重金属的积累有明显差异, 对大气中
Pb和Cd等有害污染物有着更强的积累能力。
表3为2009年采自崂山苔藓样品中重金属Pb、
Cd、Cu和Zn的含量。4种重金属在苔藓体内的平均含
量大小依次为Zn>Cu>Pb>Cd。结果显示, Zn的平均
含量仍然最高, 为246.47 μg·g–1; Cu和Pb的平均含
量分别为39.20和36.15 μg·g–1; Cd的平均含量最低,
为1.36 μg·g–1。
通过测算崂山广泛分布的6种苔藓体内重金属含
量与深土中含量的比值(表4), 结果表明, 苔藓体内重
表2 2008年崂山苔藓植物样品的重金属含量
Table 2 The heavy metal contents in mosses of Mt. Lao in 2008
Species Habitats Pb (μg·g–1) Zn (μg·g–1) Cu (μg·g–1) Cd (μg·g–1)
Grimmia pilifera On rock 86.00 244.49 7.93 2.18
G. pilifera In soil 64.57 172.79 13.91 2.54
G. pilifera On rock 72.61 209.86 29.99 2.59
Atrichum undulatum In soil 6.07 248.05 9.69 0.86
A. undulatum In soil 1.51 251.47 3.56 0.35
A. undulatum In soil 4.81 163.96 8.24 0.41
A. undulatum In soil 1.07 254.67 17.82 0.46
Taxiphyllum taxirameum In soil 7.48 213.26 6.40 0.98
T. taxirameum On rock 22.60 248.08 7.48 0.71
T. taxirameum On rock 28.88 278.13 8.15 0.93
T. taxirameum On rock 31.94 291.79 7.04 0.88
T. taxirameum On rock 11.43 283.24 6.86 0.88
T. taxirameum In soil 38.24 174.58 4.32 0.87
Hypnum plumaeforme On rock 13.46 275.86 10.63 2.25
H. plumaeforme In soil 18.33 216.02 5.29 0.97
H. plumaeforme On rock 15.85 206.30 7.57 0.94
H. plumaeforme In soil 4.66 262.12 1.16 0.93
Pogonatum inflexum In soil 1.73 254.50 4.47 0.51
P. inflexum In soil 0.96 246.81 1.59 0.61
P. inflexum In soil 16.55 270.78 1.19 0.45
Entodon luridus On rock 1.91 207.45 8.94 1.77
E. luridus On rock 10.86 206.32 8.52 1.60
E. luridus On rock 8.76 211.41 8.14 1.46
E. luridus On rock 9.45 204.81 8.60 1.61
Rhynchostegium riparioides On rock 21.55 256.66 3.72 0.52
Chiloscyphus latifolius On rock 5.21 263.89 7.87 1.14
C. minor On rock 5.68 196.71 9.70 0.42
Ditrichum homomallum In soil 8.87 242.50 12.04 0.53
Plagiomnium cuspidatum In soil 2.03 275.03 5.80 0.90
Average value 18.04 235.57 8.16 1.08
572 植物学报 49(5) 2014
图2 崂山土壤及苔藓样品中重金属的平均含量
(A) Pb; (B) Cd; (C) Cu; (D) Zn
Figure 2 The average contents of heavy metals in soil and
in mosses of Mt. Lao
(A) Pb; (B) Cd; (C) Cu; (D) Zn
金属含量高出土壤基质含量的几倍至十几倍。可见苔
藓体内的重金属物质绝大部分来源于大气沉降, 包括
降 水 和 尘 埃 (Rühling, 2002; Chakrabortty and
Paratkar, 2006)。
图3 2008年和2009年崂山苔藓样品中重金属的平均含量
(A) Pb; (B) Zn; (C) Cu; (D) Cd
Figure 3 The average contents of heavy metals in mosses
of Mt. Lao in 2008 and 2009
(A) Pb; (B) Zn; (C) Cu; (D) Cd
2.3 苔藓植物体内重金属含量的时空变化
据报道, 大气环境中约75%–90%的重金属污染物质
主要附集在大气可吸入颗粒物PM10中(牟玲等, 2011;
吴虹等, 2013)。PM10是青岛市空气质量的主要影响
因子。2009年青岛市PM10由2008年的87%增加到
李琦等: 苔藓植物对青岛市大气重金属污染的生物监测作用 573
表3 2009年崂山苔藓植物样品中的重金属含量
Table 3 The heavy metal contents in mosses of Mt. Lao in 2009
Species Habitat Pb (μg·g–1) Zn (μg·g–1) Cu (μg·g–1) Cd (μg·g–1)
Grimmia pilifera On rock 78.82 374.86 47.49 3.88
G. pilifera On rock 76.44 388.74 49.02 2.45
G. pilifera On rock 76.22 259.51 57.20 1.32
G. pilifera On rock 75.98 211.25 48.50 1.20
G. pilifera On rock 74.27 243.01 49.50 1.57
G. pilifera On rock 69.37 174.20 63.25 0.55
Atrichum undulatum In soil 7.99 265.20 49.99 1.46
A. undulatum In soil 25.16 86.49 56.85 0.73
A. undulatum On rock 12.99 231.04 22.24 0.64
A. undulatum In soil 9.16 221.24 55.15 0.18
Hypnum plumaeforme In soil 59.05 273.79 36.45 2.02
H. plumaeforme On rock 12.70 262.34 30.67 0.25
H. plumaeforme On rock 57.12 283.85 32.79 2.32
Pogonatum inflexum In soil 18.14 270.48 30.83 0.93
P. inflexum In soil 33.46 203.96 19.42 1.32
P. inflexum In soil 38.71 263.50 42.65 1.28
Taxiphyllum taxirameum In soil 36.86 207.70 45.00 1.91
T. taxirameum On rock 46.83 323.30 37.10 2.18
T. taxirameum In soil 33.52 139.39 33.69 0.96
T. taxirameum In soil 22.75 274.68 38.13 3.06
T. taxirameum In soil 45.14 278.03 33.02 1.75
T. taxirameum On rock 28.36 199.21 28.82 0.33
T. taxirameum On rock 40.07 294.71 29.48 1.37
Plagiomnium cuspidatum In soil 24.77 267.56 52.59 2.64
P. cuspidatum On rock 28.19 272.24 46.93 3.07
Mnium marginatum On rock 11.28 167.30 41.46 1.38
Campyliadelphus polygamum On rock 21.51 260.16 33.62 3.36
C. polygamum On rock 56.63 237.61 31.10 0.63
Fissidens cristatus On rock 13.56 183.06 33.03 1.04
Ditrichum homomallum In soil 50.85 266.13 45.29 1.09
D. homomallum In soil 13.85 259.63 42.14 0.21
Hygrohypnum smithii On rock 30.07 270.03 45.42 1.44
Eurhynchium savatieri On rock 34.95 252.47 32.74 1.75
Rhynchostegium riparioides On rock 32.25 146.28 25.43 0.96
R. riparioides On rock 12.06 244.20 38.99 0.24
R. riparioides On rock 13.49 290.49 36.57 0.62
R. ovalifolium On rock 44.68 291.90 36.84 1.17
R. ovalifolium On rock 12.73 291.87 50.59 0.45
Entodon flavescens In soil 30.54 251.77 31.14 1.57
E. flavescens On rock 31.64 362.64 36.06 1.76
E. flavescens On rock 38.24 269.51 39.17 0.05
E. flavescens On rock 41.48 241.63 42.78 0.17
E. luridus On rock 14.22 162.85 46.82 1.94
E. luridus On rock 45.04 263.14 58.32 0.19
E. luridus In soil 35.96 174.01 24.03 2.53
Homomallium connexum In soil 36.70 245.40 25.00 1.13
H. connexum On rock 42.80 259.50 21.21 1.37
574 植物学报 49(5) 2014
表3 (续) Table 3 (continued)
Species Habitat Pb (μg·g–1) Zn (μg·g–1) Cu (μg·g–1) Cd (μg·g–1)
Brachythecium populeum On rock 40.81 315.26 33.84 1.78
B. albicans On rock 12.42 245.77 33.30 2.51
B. albicans On rock 25.38 204.11 39.15 0.10
B. reflexum On rock 15.67 223.64 50.05 0.24
Chiloscyphus polyanthus In soil 24.27 261.11 44.32 2.81
Hedwigia ciliata On rock 53.78 188.16 31.51 0.85
H. ciliata On rock 51.98 163.77 53.80 0.83
H. ciliata On rock 51.37 159.64 21.99 0.66
H. ciliata On rock 51.97 178.85 32.71 0.75
Average value 36.15 246.47 39.20 1.36
表4 重金属元素含量在6种苔藓体内及深土中含量的比值
Table 4 The ratio of the heavy metal contents in six mosses to deep soil
Pb Zn Cu Cd Species
2008 2009 2008 2009 2008 2009 2008 2009
Grimmia pilifera 17.07 17.25 0.87 1.15 1.52 4.62 4.28 2.52
Taxiphyllum taxirameum 5.38 8.31 1.03 1.02 0.59 3.08 1.20 2.28
Hypnum plumaeform 2.99 9.86 0.99 1.14 0.54 2.93 1.76 2.11
Entodon luridus 1.78 7.28 0.86 0.83 0.75 3.79 2.23 1.90
Pogonatum inflexum 1.47 6.91 1.07 1.02 0.21 2.72 0.72 1.63
Atrichum undulatum 0.77 3.17 0.96 0.84 0.64 4.05 0.72 1.04
93%(青岛市环保局, 2011)。比较2008年和2009年采
集的苔藓体内4种重金属含量(图3), 结果显示, 2009
年苔藓体内重金属含量均有不同程度的提高。将2年
共有的6种苔藓体内重金属含量进行比较(图4), 显示
多数数据在2009年高于2008年。表明苔藓体内重金
属元素的含量与大气重金属沉降存在着相关性, 能够
反映空气质量的时空变化。
2.4 不同苔藓种类对重金属积累的差异
Folkeson(1979)首先发现同一块样地内不同种类的
苔藓植物体内富集的重金属物质含量有一定差别。从
崂山苔藓体内重金属含量(表2, 表4; 图4, 图5)可以
看出, 不同苔藓种类对同一重金属的积累能力不同;
同一种苔藓对不同重金属的积累能力也不同。在崂山
6种广布苔藓中, 毛尖紫萼藓(Germmia pilifera)对重
金属Pb、Cu和Cd的积累能力均为最强, 对重金属Zn
也具有较强的积累能力。3种侧蒴藓长叶鳞叶藓
(Taxiphyllum taxirameum)、大灰藓 (Hypnum plu-
maeforme)和深绿绢藓(Entodon luridus)对重金属的
积累能力差别不大。东亚小金发藓(Pogonatum in-
flexum)和波叶仙鹤藓(Atrichum undulatum)对Pb和
Cd等有害污染物的积累能力较差。
2.5 讨论
国外已广泛使用苔藓植物监测大气重金属沉降、空气
污染源以及空气的环境质量变化。不同国家和地区在
苔藓植物种类、分布和区系成分上有较大差异, 用于
监测大气重金属污染的苔藓种类也不尽相同(Hal-
leraker et al., 1998; Grodzińska and Szarek-Łu-
kaszewska, 2001; Li et al., 2005; González-Miqueo
et al., 2010)。由于苔藓植物没有真正的根和维管组织
系统, 元素无法在体内长距离运输, 因此体内吸收积
累的重金属物质主要来源于大气沉降(Rühling, 2002;
Chakrabortty and Paratkar, 2006)。在苔藓植物分布
点的相近位置分别采集深土和表土, 能够反映出分布
点重金属元素背景值及大气中重金属污染概况。本研
究结果显示, 崂山苔藓植物富集重金属能力很强, 尤
其是对Pb和Cd等有害污染物的富集。2009年苔藓样
品中重金属含量均高于2008年, 与青岛市空气质量
监测结果一致。表明分析不同年份苔藓体内重金属含
李琦等: 苔藓植物对青岛市大气重金属污染的生物监测作用 575
图4 2008年和2009年崂山6种共有苔藓样品中的重金属含量
(A) Pb; (B) Zn; (C) Cu; (D) Cd
Figure 4 The contents of heavy metals in six mosses of Mt.
Lao in 2008 and 2009
(A) Pb; (B) Zn; (C) Cu; (D) Cd
图5 崂山6种广布苔藓样品中重金属的平均含量
(A) Pb; (B) Zn; (C) Cu; (D) Cd
Figure 5 The average contents of heavy metals in six
mosses of Mt. Lao
(A) Pb; (B) Zn; (C) Cu; (D) Cd
576 植物学报 49(5) 2014
量, 能够反映青岛空气质量的变化。
不同种类的苔藓植物在分枝方式、分枝多少以及
单位重量表面积大小等方面各不相同, 因此在同一生
态环境下对重金属的积累能力亦有较大差异
(Folkeson, 1979; Chakrabortty and Paratkar, 2006;
安丽等, 2006)。本研究结果显示, 在崂山广泛分布的
毛尖紫萼藓对重金属Pb、Cu、Cd的积累能力均表现
为最强, 是一种很好的空气污染监测植物。这与毛尖
紫萼藓分枝多、单位重量表面积大、与空气有更多的
接触面积有关(Halleraker et al., 1998)。长叶鳞叶藓、
大灰藓和深绿绢藓在崂山分布较多, 在地面形成的覆
盖层较厚, 吸收空气污染物也较多, 可作为指示植
物。东亚小金发藓和波叶仙鹤藓对Pb和Cd等有害污
染物的积累能力较差, 不适合作为空气污染指示植
物。本研究为评价青岛市空气重金属污染提供了一个
有效的生物监测方法。
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Using Bryophytes as Biomonitor Atmospheric Heavy Metal
Deposition in the City of Qingdao
Qi Li1, Xia Ji2, Enhui Wang1, Hanmei Gao1, Yanjun Yi1*
1University Key Laboratory of Plant Biotechnology in Shandong Province, College of Life Sciences, Qingdao Agricultural
University, Qingdao 266109, China; 2Xiangyuan No.1 Middle School of Shanxi Province, Xiangyuan 046200, China
Abstract Bryophytes (mosses) are sensitive to air pollution because of their unique morphological and physiological
characteristics. They are widely used to monitor environmental quality and changes in suburbs and urban areas. We
evaluated the capacity of bryophytes to absorb and accumulate heavy metals by analysis of heavy-metal content in
mosses and soil at Mt. Lao, Qingdao. Grimmia pilifera is a good biomonitor because of its wide distribution and good
capacity to absorb and retain heavy metals such as Pb, Zn, Cu and Cd. Taxiphyllum taxirameum, Hypnum plumaeforme
and Entodon luridus, widely distributed in Qingdao, also have high capacity to absorb and accumulate heavy metals. We
established a valuable method to monitor atmospheric deposition of heavy metals in Qingdao using the moss biomonitor
technique.
Key words bryophytes, heavy metal, biomonitoring, Qingdao
Li Q, Ji X, Wang EH, Gao HM, Yi YJ (2014). Using bryophytes as biomonitor atmospheric heavy metal deposition in the
city of Qingdao. Chin Bull Bot 49, 569–577.
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* Author for correspondence. E-mail: qdyiyanjun@163.com
(责任编辑: 白羽红)