全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2016, 51 (3): 377–386, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB15101
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收稿日期: 2015-06-09; 接受日期: 2015-11-01
基金项目: 国家自然科学基金(No.31170164)
* 通讯作者。E-mail: mami@ibcas.ac.cn
拟南芥双功能酶SAL1生物学功能的研究进展
席红梅1, 2, 徐文忠1, 麻密1*
1中国科学院植物研究所北方资源植物重点实验室, 北京 100093; 2中国科学院大学生命科学学院, 北京 100049
摘要 拟南芥(Arabidopsis thaliana)中与盐(salt)胁迫相关的基因SAL1所编码的蛋白是一种同时具有3(2),5-二磷酸核苷酸
酶和多磷酸肌醇1-磷酸酶活性的双功能酶。双功能酶SAL1最初被认定为逆境胁迫和脱落酸(ABA)信号响应途径的负调控因
子, 参与植物对逆境胁迫响应的调控。近年来, 利用正向遗传学突变体表型筛选的方法, 越来越多的研究表明SAL1有着广
泛的生物学功能。该文综述了SAL1的结构、定位和功能的研究进展, 介绍了SAL1对植物形态发育、矿质营养代谢、逆境
响应以及植物激素信号调节等产生的影响及相关机制, 并提出未来的研究方向。
关键词 双功能酶, 生物学功能, SAL1, 拟南芥
席红梅, 徐文忠, 麻密 (2016). 拟南芥双功能酶SAL1生物学功能的研究进展. 植物学报 51, 377–386.
盐(salt)胁迫相关基因SAL1最早是在拟南芥(Ara-
bidopsis thaliana) cDNA酵母表达文库抗盐基因的筛
选过程中被发现的, 该基因的表达可增强酵母对锂
(Li)盐的抗性, 并可恢复蛋氨酸营养缺陷型酵母突变
体hal2的生长(Quintero et al., 1996)。基于氨基酸序
列比较, SAL1在大肠杆菌以及酵母中的同源蛋白具
有3(2),5-二磷酸核苷酸酶(3(2),5-bisphosphate nuc-
leotidase)活性, 在哺乳动物中的同源蛋白具有多磷
酸肌醇1-磷酸酶(inositol polyphosphate 1-phosphat-
ase)活性。体外实验证实SAL1兼具上述2种酶的活性,
是一种双功能酶(Quintero et al., 1996)。
3(2),5-二磷酸核苷酸酶催化降解的底物为3-磷
酸腺苷-5-磷酸(3-phosphoadenosine 5-phosphate,
PAP)。PAP既可作为硫代谢的中间产物干扰硫代谢
过程(Murguia et al., 1995, 1996; Quintero et al.,
1996), 也可通过抑制5–3核糖核酸外切酶XRN的活
性抑制RNA沉默, 从而实现对小RNA的降解以及基
因表达的调控(Gy et al., 2007)。多磷酸肌醇1-磷酸酶
的直接作用底物则为1,4-二磷酸肌醇(inositol 1,4-
bisphosphate, Ins(1,4)-P2) 和 1,3,4- 三 磷 酸 肌 醇
(inositol 1,3,4-trisphosphate, Ins(1,3,4)-P3), 这2种
多磷酸肌醇分子的去磷酸化代谢又可影响信号分子
1,4,5-三磷酸肌醇(inositol 1,4,5-triphosphate, IP3)在
细胞中的积累和含量, 进而经IP3-Ca2+信号途径调控
离子外排和生长素(auxin)极性运输等多种生理活动
(Quintero et al., 1996; Zhang et al., 2011)。
许多实验室通过正向遗传学的方法分别筛选到
多个不同的SAL1功能缺失突变体, 并根据其表型赋
予了这些突变体相应的名称。Xiong等(2001)利用受
胁迫响应的基因RD29A启动子控制的荧光素酶报告
基因筛选系统, 筛选得到了ABA、低温及盐胁迫下
RD29A基因启动子功能受到强烈诱导的突变体, 并
因突变体中荧光亮度增强而将其命名为fiery1/fry1,
经进一步基因克隆发现FIERY1/FRY1即为SAL1。
Lee等 (1999)的研究发现 , 低温敏感突变体hos2
(high expression of osmotic stress-regulated gene
2)中RD29A受低温的特异性诱导。后来Xiong等
(2004)证实hos2是低温依赖型的SAL1功能变异突变
体, 变异蛋白SAL1 (A124V)的活性受低温强烈抑制,
而在常温下不受影响。Gy等(2007)的研究发现, SAL1
功能缺失突变可恢复RNA沉默关键蛋白AGO1 (Ar-
gonaute RISC Catalytic Component 1)功能弱化突变
体中的转录后基因沉默(posttranscriptional gene si-
lencing, PTGS), 从而表明SAL1也是基因沉默的一
个负调控因子。Rossel等(2006)还曾报道抗坏血酸过
氧化物酶(ascorbate peroxidase 2, APX2)基因表达
增强的突变体alx8 (altered APX2 expression), 并发
现该突变体对干旱胁迫的耐受能力增强。此后Wilson
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等 (2009)证实alx8也是SAL1的功能缺失突变体。
Robles等(2010)发现叶片呈圆形的突变体ron1 (the
rounded leaves 1)中功能丧失的基因即为SAL1。
Rodriguez等(2010)的研究表明, 脂肪酸氧合反应速
率 增 加 的 突 变 体 fou8 (fatty acid oxygenation
up-regulated)也是SAL1功能缺失的突变体。Hirsch
等(2011)证实他们所筛选得到磷酸转运蛋白PHT1;4
基因表达增强的突变体中所缺失的基因也为SAL1。
此外, Zhang等(2011)还证明他们所筛选得到的可抑
制PIN1蛋白积累的突变体 supo (suppressors of
PIN1 overexpression)也是SAL1功能缺失突变体。
图1综合了以上突变体的突变位点。具体信息见表1。
这些研究表明, SAL1广泛参与植物的形态发生
与个体发育、矿质营养代谢、逆境信号响应和激素信
号调控等生理过程。因此, 深入了解和研究SAL1在这
些生理过程中的作用与机理, 不仅可揭示不同生理过
程之间的共同调控和相互作用, 而且有助于深入阐明
这些生理过程的调控机制。
1 SAL1的结构、定位及功能
SAL1 (At5g63980)基因组全长2 122 bp, 含有7个外
显子, 6个内含子, 其cDNA的开放阅读框长为1 059
bp, 最初推测其编码长为353个氨基酸残基, 大小为
37.5 kDa的蛋白(Quintero et al., 1996)。后续的研究
发现SAL1的N端还具有一段含54个氨基酸残基的质
体定位信号肽。因此, 当包含信号肽时, SAL1蛋白的
大小为43 kDa (Chen et al., 2011)。
SAL1在拟南芥生长发育的整个过程中都有表
达。就其组织定位而言, 除了在气孔细胞和花粉中没
有表达之外, 在根、茎、叶、花和种子的其它各个部
位均有表达。就亚细胞定位而言, SAL1可能定位于多
种细胞器。Kim和von Arnim (2009)通过在洋葱
(Allium cepa)表皮细胞中瞬时表达FRY1-YFP, 发现
SAL1/ FRY1定位于细胞质和细胞核中, 但在质体中
没有发现其定位。Chen等(2011)采用类似的方法, 即
在洋葱表皮细胞中瞬时表达或在拟南芥中稳定表达
FRY1-GFP, 却发现SAL1/FRY1的定位与其N端的信
号肽相关。当N端不带信号肽时, SAL1/FRY1定位于
细胞质和细胞核中 ; 当N端带有信号肽时 , SAL1/
FRY1定位于叶绿体或根中的质体以及一些未知的小
细胞器中。有趣的是, 无论信号肽存在与否, SAL1/
FRY1均可恢复fry1叶片圆形锯齿状及植株矮小的表
型。当N端缺失信号肽时, 恢复的效果更加明显。除
此之外, 他们还对拟南芥叶绿体基质蛋白质组的数据
进行了分析, 结果显示SAL1/FRY1定位于叶绿体中。
而Estavillo等(2011)通过观察拟南芥细胞或原生质体
中SAL1-GFP的荧光以及采用免疫印记的方法, 认为


图1 SAL1功能缺失突变体的突变位点(改自Xiong et al., 2004; Wilson et al., 2009; Hirsch et al., 2011)
灰色方框表示非编码区, 黑色方框表示外显子, 直线表示内含子。ATG和TGA分别表示起始密码子和终止密码子。SAL1不同位点的
突变体以小写斜体字母表示, 突变的位置如箭头所示。T-DNA插入突变以括号中的大写字母T表示。

Figure 1 Schematic illustration of various SAL1 loss-of-function mutants (modified from Xiong et al., 2004; Wilson et al., 2009;
Hirsch et al., 2011)
In schematic representation of SAL1 genomic structure, 5′UTR and 3′UTR are indicated by grey boxes, extrons are indicated by
black boxes, introns are indicated by lines. The initiation coden and stop coden are represented by ATG and TGA respectively.
Various SAL1 loss-of-function mutants are indicated by italic lowercase words, and their locations are indicated by arrows.
T-DNA insertional mutants are indicated by capital T in the bracket.
席红梅等: 拟南芥双功能酶 SAL1 生物学功能的研究进展 379


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SAL1定位于叶绿体和线粒体中。
SAL1既可经其3(2),5-二磷酸核苷酸酶活性催
化PAP的降解, 也可通过其多磷酸肌醇1-磷酸酶活性
促进多磷酸肌醇信号分子的代谢降解。体外实验表明,
SAL1的3(2),5-二磷酸核苷酸酶活性是多磷酸肌醇
1-磷酸酶活性的3倍(Quintero et al., 1996), 但其在
植物体内主要的作用底物还不清楚。近年来, 一些致
力于研究叶绿体对细胞核信号调控的研究者倾向于
认为SAL1在体内的作用底物是PAP而不是多磷酸肌
醇分子(Chen et al., 2011)。
拟南芥中还有4个基因与SAL1有较高的同源性,
即SAL2、SAL3、SAL4和AHL (Arabidopsis HAL2-
like)。这些基因在大多数器官中都有表达, 其中以
SAL1和AHL的表达量最高。SAL2兼具3(2),5-二磷
酸核苷酸酶活性和多磷酸肌醇1-磷酸酶活性, 而AHL
与酵母中HAL2/MET22一样只有3(2),5-二磷酸核苷
酸酶活性而没有多磷酸肌醇1-磷酸酶活性(Kim and
von Arnim, 2009; Chen et al., 2011)。为了确定SAL1
调控某一生理活动所依赖的酶活性种类, 并进一步探
究其下游可能的分子作用机制, 研究者在SAL1功能
缺陷突变体中表达AHL或MET22, 从而巧妙地选择
性恢复SAL1双功能酶之一, 即3(2),5-二磷酸核苷酸
酶的活性 (Kim and von Arnim, 2009; Chen and
Xiong, 2010; Rodriguez et al., 2010; Chen et al.,
2011; Hirsch et al., 2011)。此外, 遗传性降低PAP的
含量以消减3(2),5-二磷酸核苷酸酶活性缺失引发的
效应也可达到相同的目的(Rodriguez et al., 2010;
Chen et al., 2011)。事实上, 这2种方法经常搭配使
用, 相互佐证。
2 SAL1对植物形态发育的影响
SAL1对植物的形态发育有着强烈而广泛的影响。
SAL1功能缺失突变体的叶形态发生了明显的变化:
其幼嫩的莲座叶褶皱且叶缘呈圆形, 成熟的莲座叶边
缘有锯齿; 叶片不对称, 偏厚且叶柄变短, 叶的表面
不平滑, 游离不闭合的叶脉数量增多; 叶的内部结构
中维管束的分布不规律, 叶肉细胞形态发生改变, 栅
栏组织的轮廓不够分明且细胞中叶绿体的体积变小
等(Wilson et al., 2009; Robles et al., 2010; Zhang et
al., 2011)。同时, SAL1也强烈地影响根的生长发育,
SAL1功能缺失突变体的主根和侧根变短, 侧根的数
目减少 , 且侧根发生对生长素的敏感性降低(Chen
and Xiong, 2010; Robles et al., 2010; Hirsch et al.,
2011)。此外, SAL1功能缺失突变体的开花时间也明
显晚于野生型(Kim and von Arnim, 2009)。
SAL1对植物形态建成及生长发育的影响主要与
3(2),5-二磷酸核苷酸酶的活性有关。SAL1功能缺失
突变体中莲座叶(Kim and von Arnim, 2009; Chen et
al., 2011)和根形态发育的突变表型(Chen and Xiong,
2010; Hirsch et al., 2011)以及花期晚的特征(Kim
and von Arnim, 2009) 均可以通过表达仅含有
3(2),5-二磷酸核苷酸酶活性的AHL或MET22得以恢
复。PAP对XRN活性的抑制(Gy et al., 2007)也可在一
定程度上解释SAL1对植物形态和发育过程的调控。
XRN功能缺失突变体如xrn4和xrn2xrn3xrn4与SAL1
功能缺失突变体侧根生长的表型相同 (Chen and
Xiong, 2010; Hirsch et al., 2011)。xrn2xrn3与fry1-6
叶柄短、胚轴短和花期晚的表型相同(Kim and von
Arnim, 2009)。
此外, SAL1功能缺失突变体植株生长缓慢, 主花
序小, 花序分支多且缺乏顶端优势。这些性状可能与
生长素信号响应异常相关。
3 SAL1对矿质营养代谢的影响
3.1 磷代谢
磷酸转运蛋白基因PHT1;4 (Pi high affinity trans-
porter 1;4)本应受到磷缺乏条件的诱导表达, 而在
SAL1功能缺失突变体fry1-7的根中, PHT1;4却呈持
续性高水平表达, 表明SAL1对磷代谢具有一定的调
控作用。在fry1-7突变体中, PHT1;4的异常表达、根
形态变化和抗旱性增强的突变特性均可通过表达
AHL得以恢复 , 表明SAL1对这些过程的调控与其
3(2),5-二磷酸核苷酸酶对PAP的催化降解相关。然
而, SAL1对PHT1;4表达的调控与其对根形态和抗旱
性调控的机制仍有所区别: xrn2xrn3xrn4突变体具有
与fry1-7突变体类似的根形态和抗旱性, 但PHT1;4的
表达却与fry1-7中的不同; 嫁接野生型接穗可以恢复
fry1-7中根的形态和抗旱性 , 却无法恢复 fry1-7中
PHT1;4的持续性表达。这些结果意味着SAL1对磷代
谢响应的调控既与PAP对XRN活性的抑制无关, 也
席红梅等: 拟南芥双功能酶 SAL1 生物学功能的研究进展 381

不受叶中信号的远距离调控。Hirsch等(2011)认为
fry1-7中磷饥饿诱导基因持续表达可能是一个局部效
应, SAL1缺失使PAP向AMP和Pi的转化受阻, 导致局
部游离磷的含量降低从而诱发磷饥饿响应。
3.2 硫代谢
SAL1的作用底物PAP与硫代谢密切相关。当外界的
SO42−进入细胞后, 首先在ATP的作用下活化为5-腺
苷磷酸硫酸 (adenosine-5-phosphosulfate, APS),
APS在ATP的作用下进一步活化为3-磷酸腺苷-5-磷
酸 硫 酸 (3-phospho-adenosine 5-phosphosulfate,
PAPS) (Lee et al., 2012)。在大肠杆菌和酵母中,
PAPS经PAPS还原酶的作用产生含硫有机化合物,
从而实现硫的同化还原并产生PAP。在植物中, PAPS
经磺基转移酶的作用将磺基转移至底物上并产生
PAP。PAP既可抑制PAPS还原酶的活性, 也可抑制
磺基转移酶的活性(Lee et al., 2012)。
SAL1在大肠杆菌和酵母中的同源蛋白为CysQ
和HAL2, 当其功能缺失后, 突变体中硫的同化还原
受阻 , 因而呈半胱氨酸或蛋氨酸营养缺陷性生长
(Neuwald et al., 1992; Glaser et al., 1993; Murguia
et al., 1995, 1996; Quintero et al., 1996)。hal2酵母
突变体蛋氨酸营养缺陷性生长的表型可通过表达
SAL1或其同源基因SAL2或AHL得以恢复(Gil-Mas-
carell et al., 1999)。由于植物的硫还原同化途径不同,
SAL1功能缺失突变体中有机硫的合成并没有受到明
显影响, 其生长也不需要额外添加蛋氨酸(Xiong et
al., 2001)。但磺基转移反应却显著受SAL1功能缺失
影响, β-硫代葡萄糖苷(glucosinolates)作为磺基转移
反应的产物之一, 在fou8中含量明显降低, 而其合成
前体脱硫硫苷(desulfo-glucosinolate precursors)则
显著积累(Lee et al., 2012)。此外, fou8还表现出与硫
饥饿响应相符的一系列特征, 如硫还原相关基因的调
控表达、硫饥饿标志性基因的上调、APS还原酶(APR)
活性的上调以及硫酸盐和谷胱甘肽含量的降低等。
Lee等(2012)认为fou8对硫饥饿的响应是由植物体内
硫酸盐含量的减少触发的, 并推测fou8中硫酸盐含量
的降低与PAP的积累相关。
此外, fou8中硫、钾和锌3种矿质营养元素的含量
都显著低于野生型(Lee et al., 2012), 但SAL1对钾
和锌矿质营养代谢的影响目前还未见相应的研究
报道。
4 SAL1对植物响应环境信号的调控
SAL1在植物响应多种环境信号, 如高盐、低温、干旱
以及光刺激等过程中都发挥重要的调控作用。
4.1 高盐胁迫信号响应
Quintero等(1996)发现, 表达SAL1可增强酵母对锂
盐的抗性。SAL1在酵母中的同源蛋白HAL2曾被认为
是盐毒害作用的靶标。盐离子通过抑制HAL2的活性,
使其作用底物PAP积累, 进而通过对硫同化还原的阻
碍而对植物产生伤害(Glaser et al., 1993; Murguia et
al., 1995, 1996)。然而, 在植物中SAL1似乎并不是盐
毒害作用的靶标。一方面, 在hos2突变体中, SAL1变
异蛋白对锂盐和钠盐的敏感性显著降低, 但hos2植
株对盐的抗性却没有相应增强(Xiong et al., 2004);
另一方面, 过表达SAL1也不能增强拟南芥对钠盐和
锂盐的抗性, 且拟南芥中PAP的含量也没有在盐处理
时发生积累(Chen et al., 2011)。
目前, 关于SAL1功能缺失突变体对盐胁迫抗性
的研究结果尚存有分歧。Xiong等(2001)曾报道fry1
对盐处理的抗性降低了。Rossel等(2006)却提出alx8
对氯化钠处理没有明显的抗性。而Chen等(2011)的研
究则表明fry1对盐处理的抗性有轻微增强。
4.2 低温胁迫响应
SAL1功能缺失突变体fry1以及hos2对低温胁迫的耐
受能力和抗寒锻炼能力都降低了, 并且低温胁迫相关
基因以及RD29A胁迫响应基因在低温条件下受诱导
的程度增强了(Lee et al., 1999; Xiong et al., 2001,
2004)。这些研究表明, SAL1在低温胁迫信号响应过
程中起着负调控作用。Chen等(2011)发现, 虽然fry1
中RD29A启动子受低温的强烈诱导表达源于PAP的
积累, 但是低温处理下植株中PAP的含量并没有明显
增加(Chen et al., 2011)。这些结果反映出SAL1调控
低温胁迫响应的分子机理还有待进一步研究。
4.3 干旱胁迫响应
SAL1功能缺失时的拟南芥突变体对干旱胁迫的抗性
显著增强(Rossel et al., 2006; Wilson et al., 2009;
382 植物学报 51(3) 2016

Estavillo et al., 2011; Hirsch et al., 2011)。另一方面,
Manmathan等(2013)发现抑制小麦(Triticum aesti-
vum) SAL1同源基因的表达还可增强小麦的抗旱性。
以上结果表明, SAL1功能缺失或受损均可增强植物
的抗旱性, 意味着SAL1对植物的抗旱性起着负调控
作用。
SAL1对植物抗旱性调控的分子机理与其3(2),
5-二磷酸核苷酸酶对PAP的催化降解及PAP对XRN
活性的抑制相关。xrn2xrn3xrn4突变体与SAL1功能缺
失突变体一样也具有抗旱性(Hirsch et al., 2011), 并
且干旱处理可增加植株中PAP的含量(Estavillo et al.,
2011)。依据Estavillo等(2011)提出的假说: SAL1活性
受到干旱胁迫的抑制使叶绿体中PAP的含量增加 ,
PAP经细胞质转移到细胞核中 , 通过抑制XRN2和
XRN3对mRNA的降解而促进胁迫相关基因和转录因
子的表达。在SAL1功能缺失突变体中, PAP发生积累
并促使胁迫相关基因的表达持续性上调, 从而使抗旱
性增强。此外, SAL1功能缺失突变体中渗透保护类物
质(如多胺类和糖类物质)的积累以及ABA含量的增多
也可在一定程度上解释抗旱性的增强(Wilson et al.,
2009)。
4.4 光信号响应
光信号作为一种重要的环境因子, 对于植物的生长发
育和形态建成具有重要的意义, 而过高强度的光则会
对植物造成伤害。
Kim和von Arnim (2009)的研究表明, SAL1功能
缺失突变体对光的敏感性增强, 其叶柄和下胚轴变
短, 该突变表型在红光下增强, 但在远红光和蓝光下
减弱, 在黑暗下消失。而SAL1功能缺失突变体下胚轴
变短的表型可通过突变光信号相关基因HY5得以恢
复(Chen and Xiong, 2011), 由此表明SAL1参与光信
号对植物形态建成的调控。此外, 光信号对开花时间
的调控也受到SAL1的影响。SAL1功能缺失突变体在
短日照条件下, 莲座叶萌生的速度变慢, 开花时间延
后; 在长日照条件下, 开花相关基因FT的表达降低且
开花推迟(Kim and von Arnim, 2009)。在高光处理下,
SAL1功能缺失突变体中高光胁迫响应基因APX2的
表达显著增强, 且对高光胁迫的抗性也增加(Rossel
et al., 2006; Wilson et al., 2009; Estavillo et al.,
2011)。
SAL1对光信号响应途径的调控可能与对干旱调
控的分子机理相似, 与3(2),5-二磷酸核苷酸酶活性
及PAP对XRN活性的抑制相关。表达AHL可恢复
fry1-6受光信号调控的叶柄短、胚轴短和开花时间晚
等突变表型, 而且xrn2xrn3双突变体具有与fry1-6类
似的突变表型(Kim and von Arnim, 2009)。
5 SAL1对植物激素信号的调控
5.1 脱落酸
SAL1功能缺失突变体对脱落酸(ABA)的敏感性增强
(Xiong et al., 2001; Chen and Xiong, 2011), 且ABA
响应基因的表达上调(Xiong et al., 2001; Robles et
al., 2010), 表明SAL1是ABA信号途径的负调控因
子。
Xiong等(2001)认为SAL1对ABA信号的调控与
SAL1多磷酸肌醇1-磷酸酶的功能相关。因为在ABA
处理下 , fry1中 IP3的含量高于野生型。而Chen等
(2011)推测SAL1对ABA信号通路的调控与PAP对
RNA沉默的影响有关。其原因是突变ABH1 (ABA信
号支路中与mRNA代谢相关的因子)可恢复降低fry1
中胁迫响应基因RD29A对ABA处理的强烈响应的表
型, 但突变ABI1 (ABA信号通路的另一因子)则没有
类似的效果。
5.2 生长素
SAL1在生长素信号响应途径中发挥重要作用。SAL1
功能缺失突变体具有与生长素信号缺陷突变体相似
的表型, 如生长缓慢、叶脉形态异常和顶端优势缺失
等 (Chen and Xiong, 2010; Robles et al., 2010;
Zhang et al., 2011)。SAL1功能缺失可加强生长素突
变体axr1 (auxin resistant 1)和hve (hemivenata-1)中
叶脉异常的性状(Robles et al., 2010)及生长素极性
运输突变体pin1中子叶数目异常的性状(Zhang et al.,
2011)。SAL1功能缺失突变体中生长素信号响应报告
基因DR5::GUS的表达降低、分布异常且对生长素的
响应(Chen and Xiong, 2010; Robles et al., 2010)
及侧根生长对生长素的敏感性均降低 (Chen and
Xiong, 2010)。
Chen和Xiong (2010)认为SAL1对生长素信号途
径的影响与其3(2),5-二磷酸核苷酸酶的活性及PAP
席红梅等: 拟南芥双功能酶 SAL1 生物学功能的研究进展 383

对XRN活性的抑制相关, 其原因是表达MET22可恢
复fry1突变体侧根生长对生长素的响应, 并且xrn4的
侧根表型与fry1类似。而Zhang等(2011)的研究结果
显示, SAL1对由PIN蛋白极性分布介导的生长素极
性运输的调控与其多磷酸肌醇1-磷酸酶活性及IP3和
Ca2+信号相关。其原因是增加 IP3或Ca2+的含量可
产生与SAL1功能缺失突变体类似的表型 , 而降低
IP3或Ca2+的含量则可逆转SAL1功能缺失所引发的
表型。
5.3 茉莉酸
SAL1功能缺失突变体fou8中茉莉酸(JA)前体合成的
关键步骤——脂氧化合成反应的速率增加, 脂氧合酶
(lipoxygenase, LOX)的表达增加, 茉莉酸的含量升
高, 并且过表达SAL1可降低LOX的表达及活性, 表
明SAL1在茉莉酸的合成过程中起负调控作用(Rodri-
guez et al., 2010)。此外, SAL1还参与对茉莉酸信号
响应的调控。一方面, SAL1本身的表达受茉莉酸甲酯
的上调; 另一方面, SAL1功能缺失突变体中受茉莉酸
甲酯下调的基因上调表达, 而且突变体根的生长对茉
莉酸甲酯的敏感性略强于野生型 (Robles et al.,
2010)。SAL1对茉莉酸合成的调控与其3(2),5-二磷
酸核苷酸酶活性相关 , 表达MET22或降低 fou8中
PAP的含量均可降低LOX的活性(Rodriguez et al.,
2010)。SAL1对茉莉酸信号响应的调控机制尚不清
楚。
5.4 乙烯及油菜素内酯
SAL1对乙烯(ethylene)及油菜素内酯(brassinolide)
的信号响应也具有一定的调控作用。SAL1功能缺失
突变体对乙烯的敏感性降低, fry1下胚轴和根长受乙
烯合成前体ACC处理的抑制程度以及顶端弯钩的程
度均小于野生型, 并且突变乙烯信号途径相关的基因
EBF1和EBF2可恢复fry1突变体对乙烯的响应, 表明
SAL1参与调控乙烯信号响应 (Chen and Xiong,
2010)。SAL1对油菜素内酯信号响应的调控则体现在
SAL1功能缺失和油菜素内酯对基因表达相反的调控
趋势。受油菜素内酯诱导上调的基因在SAL1功能缺
失突变体ron1-1中的表达下调, 而受油菜素内酯诱导
下调的基因在ron1-1中的表达上调(Robles et al.,
2010)。目前, SAL1对乙烯和油菜素内酯信号途径的
调控机理尚不清楚。
6 结语
SAL1双功能酶在拟南芥的生长发育以及对外界信号
的应答等生理过程中都发挥着重要的调控作用。
SAL1所具有的3(2),5-二磷酸核苷酸酶活性催化代
谢PAP/PAPS的功能对拟南芥根和叶的形态建成、开
花时间、逆境胁迫响应基因的表达以及逆境(如干旱
和高光)抗性基因等的调控密切相关; 而多磷酸肌醇
1-磷酸酶活性催化代谢Ins(1,4)-P2/Ins(1,3,4)-P3的功
能与生长素信号响应途径的调控紧密相关。此外, 还
有一些生理过程, 如脱落酸和生长素信号响应等受到
3(2),5-二磷酸核苷酸酶和多磷酸肌醇1-磷酸酶的共
同调控(图2)。
在我们所关注的植物逆境胁迫响应和调控方面,
SAL1不仅参与调控胁迫响应基因的表达, 其对磷、硫
代谢甚至植物激素信号响应等生理过程的影响也极
为深远。在已报道的研究中, SAL1功能缺失突变体对
低温胁迫的抗性降低, 对干旱和高光胁迫的抗性增
强, 但SAL1是否影响植物对其它胁迫的抗性目前仍
不清楚。SAL1对胁迫相关基因的调控表达、对硫代
谢以及IP3-Ca2+信号通路产生的影响启示我们: SAL1
还可能调控植物对重金属(如镉)抗性的响应, 因为镉
胁迫响应与硫代谢及钙信号的调控密切相关。本实验
室研究表明, SAL1功能缺失可通过对内质网应激响
应的影响显著地增强拟南芥对镉的抗性。此研究不仅
表明SAL1对重金属镉胁迫响应具有调控作用, 还揭
示了植物体中镉的毒害机制, 进而为阐明SAL1影响
植物抗逆性机制拓宽了思路。此外, 我们还发现, 除
了镉抗性的改变, SAL1功能缺失突变体对其它重金
属(如砷、铜和锌)的抗性均显著增强, 其潜在机制尚
待进一步研究。
值得注意的是, SAL1对植物逆境胁迫响应的调
控还有不少问题值得关注和研究。首先, SAL1是否调
控拟南芥对其它各类未经研究的逆境因子的抗性?
既然SAL1功能缺失突变体对低温胁迫的抗性降低,
那么对高温胁迫的抗性又如何? SAL1调控JA的合成
代谢, 而JA在植物应对生物胁迫响应中发挥着重要
作用, 那么SAL1是否也会影响植物对生物胁迫的抗
性? 其次, 已有迹象表明SAL1在乙烯及油菜素内酯
384 植物学报 51(3) 2016


图2 SAL1双功能酶对植物生理过程的调控模式
SAL1双功能酶通过催化PAP或Ins(1,4)P2/Ins(1,3,4)P3的降解参与调控植物的各项生理活动。PAP既可作用于XRN核酸外切酶的活
性抑制RNA沉默过程, 也可调控基因表达以及矿质营养元素和植物激素的代谢, 从而影响植物生长发育及环境应答的多项生理过
程。Ins(1,4)P2/Ins(1,3,4)P3则可通过Ins(1,4,5)P3-Ca2+信号通路影响植物激素信号响应并调控植物的生长发育。某些生理过程如激
素信号响应则受PAP和Ins(1,4)P2/Ins(1,3,4)P3的共同调控。图中箭头表示促进作用, 竖线表示抑制作用, 虚线表示可能作用但缺乏
直接证据, 问号表示尚未研究的问题。

Figure 2 Scheme of involvement of SAL1 bifunctional enzyme in plant physiological processes
Bifunctional enzyme SAL1 is involved in regulation of plant physiological processes through catabolism of PAP or
Ins(1,4)P2/Ins(1,3,4)P3. PAP could either negatively regulate RNA silencing through inhibition of the XRNs activity, or affect gene
expression, mineral nutrient metabolism or plant hormone responses, thus consequently regulate various physiological
processes. Ins(1,4)P2/Ins(1,3,4)P3 affect plant growth and development mainly by influencing on the Ins(1,4,5)P3—Ca2+ signaling
pathway and plant hormone response regulation. Certain biological processes, such as plant hormone responses, are under
coregulation of PAP and Ins(1,4)P2/Ins(1,3,4)P3. Of the schematic diagram, arrows indicate positive regualtion, vertical lines
indicate negative regulation, dash lines mean lack of direct evidence and question marks represent questions waiting to be
answered.


的信号响应过程中也发挥着调控作用, 但这与SAL1
对植物逆境胁迫响应的调控有何关联还不清楚, 其具
体的调控机制尚待研究。此外, SAL1对不同逆境因子
信号途径的影响不同, 如SAL1功能缺失突变体对低
温胁迫的抗性降低, 但对干旱和高光胁迫的抗性却增
强了。这启示我们或许可按照SAL1功能缺失突变体
抗性改变的不同, 将逆境胁迫因子划分出不同的类
别, 以推进各种胁迫信号通路的研究。例如, 将抗性
都增强的干旱、高光和镉铜锌砷等重金属胁迫划为一
组, 参考借鉴其中某一胁迫因子信号通路研究的思路
席红梅等: 拟南芥双功能酶 SAL1 生物学功能的研究进展 385

去探索发现其它胁迫信号途径中的调控元件。事实上,
Rossel等(2006)已借助SAL1功能缺失突变体揭示了
干旱和高光胁迫信号响应途径中的互作关系。
幸运的是, 目前已有种类繁多的SAL1功能缺失
突变体(图1)可供验证以上猜想。不仅如此 , 还有
SAL1双功能酶之一——3(2),5-二磷酸核苷酸酶的
功能受到选择性恢复的材料(表达MET22或AHL的
SAL1功能缺失突变体材料), 或内源PAP含量遗传
性降低的突变体材料, 从而使研究SAL1对各生物过
程调控的分子机理变得相对容易。未来对SAL1双功
能酶生物学功能的不断探索和全面分析不仅有助于
解析植物对某一环境因子响应的调控机理, 而且对
不同环境信号通路之间互作机理的研究具有指导
意义。
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Advances in Biological Function of Arabidopsis
Bifunctional Enzyme SAL1
Hongmei Xi1, 2, Wenzhong Xu1, Mi Ma1*
1Key Laboratory of Plant Resources, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China; 2College of
Life Sciences, University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract SAL1 was previously identified as a negative regulator of stress and abscisic acid (ABA) signaling that medi-
ates the Arabidopsis response to adverse environmental stresses. Forward genetic methods have produced a growing
body of evidence showing that SAL1 has wide biological functions. Here we review the structure, location and function of
SAL1 and its effect on plant morphology and development, mineral nutrition, response to adverse environmental condi-
tions and plant hormone-signaling response in Arabidopsis. We discuss possible future directions that might provide
valuable information for further research on SAL1.
Key words bifunctional enzyme, biological function, SAL1, Arabidopsis
Xi HM, Xu WZ, Ma M (2016). Advances in biological function of Arabidopsis bifunctional enzyme SAL1. Chin Bull Bot 51,
377–386.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: mami@ibcas.ac.cn
(责任编辑: 白羽红)