全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2016, 51 (3): 396–410, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB15093
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收稿日期: 2015-06-01; 接受日期: 2015-11-01
基金项目: 国家自然科学基金(No.31270287, No.31301244, No.31471432)、广东省自然科学基金(No. 2014A030313663, No.S20120100-
10680)、广东省农业科技项目(No.201201161)和国家级大学生创新创业训练计划(No.201410580011)
† 共同第一作者
* 通讯作者。E-mail: pengchl@scib.ac.cn

植物抗坏血酸积累及其分子机制的研究进展
俞乐1†, 刘拥海1†, 袁伟超1, 周丽萍1, 彭长连2*
1肇庆学院生命科学学院, 肇庆 526061; 2华南师范大学生命科学学院, 广州 510631
摘要 抗坏血酸(Asc)是一种在植物组织中广泛存在的抗氧化剂, 对植物的生长发育及果实品质的形成具有重要作用。但是,
不同植物体内Asc积累的差异较大。该文对不同植物体内Asc的积累差异及原因、植物Asc生物学功能的多样性以及Asc积
累的分子机制新进展进行了综述, 为植物抗逆和果实品质研究提供参考。
关键词 抗坏血酸, 积累差异, 分子机制, 生物学功能
俞乐, 刘拥海, 袁伟超, 周丽萍 , 彭长连 (2016). 植物抗坏血酸积累及其分子机制的研究进展. 植物学报 51, 396–410.
抗坏血酸(ascorbic acid, Asc)又名维生素C, 化
学名称为氧代苏己糖醛酸内酯(L-threo-hex-2-enono-1,
4-lactone), 为五碳糖的衍生物, 由于Asc可以防治坏
血病, 故又称为抗坏血酸。Asc作为高丰度小分子抗
氧化物质在植物细胞中大量存在(Cruz-Rus et al.,
2011)。近年来, Asc在植物体内的生物学功能研究越
来越受到关注。本文就植物Asc的积累差异及原因、
生物学功能的多样性以及积累的分子机制等进行
综述。
1 植物体内Asc积累差异及其原因
1.1 Asc在种间及品种间的积累差异
Asc作为植物细胞中大量存在的有机小分子, 广泛存
在于包括藻类和苔藓类在内的光合真核生物中, 但不
同植物中Asc积累的差异很大。如低等光合生物蓝细
菌的Asc含量比高等植物叶绿体低250倍(Tel-Or et
al.,1986; Obinger et al., 1998), 而苔藓类植物和藻
类植物的Asc含量比高等植物低7倍 (Paciolla and
Tommasi, 2003)。高等植物细胞内的Asc含量一般为
2−20 µmol·g−1 FW, 如双子叶模式植物拟南芥(Ara-
bidopsis thaliana)叶片的Asc含量为5 µmol·g−1 FW
(Kotchoni et al., 2009), 单子叶模式植物水稻(Oryza
sativa)叶片的Asc含量为6 µmol·g−1 FW (Yu et al.,
2010)。高山植物与温带常绿植物通常有较高的Asc
积累。某些高山植物 , 如高山圆币草 (Soldanella
alpina)叶片的Asc占叶碳库的19%, 含量高达30
µmol·g−1 FW, 是陆地植物的5−10倍(Streb et al.,
2003)。
人类摄取Asc的主要来源是水果和蔬菜, 但不同
的果实Asc含量差异较大。据报道, 猕猴桃(Actinidia
deliciosa)的Asc含量为7 µmol·g−1 FW (Li et al.,
2010b), 而卡姆果(Myrciaria dubia)果肉的Asc含量
则高达170 µmol·g−1 FW (Justi et al., 2000)。此外,
同一物种或属间果实的Asc含量也存在差异。例如野
生种潘那利番茄(Solanum pennellii)比栽培番茄(S.
lycopersicum)含更多的Asc, 传统栽培品种为0.5−2
µmol·g−1 FW, 野生种则是其5倍 (Stevens et al.,
2007)。研究表明, Asc可以作为果实中含量丰富的有
机酸(草酸、L-苏糖酸和L-酒石酸)的前体, 如酒石酸和
草酸是葡萄(Vitis vinifera)中最主要的有机酸, Asc通
常在葡萄中甚少积累, 而在无酒石酸积累的葡萄品种
中, Asc水平能提高3倍(De Bolt et al., 2006)。我们的
最新研究结果显示, 开花后3−4周的水稻籽粒Asc含
量为0.12 µmol·g−1 FW; 而干燥的水稻种子中, 还原
态Asc的含量为0.01−0.02 µmol·g−1 FW (数据未发
·专题论坛·
俞乐等: 植物抗坏血酸积累及其分子机制的研究进展 397

表)。同样, 小麦(Triticum aestivum)开花后3−4周籽
粒的Asc含量会积累到最高值, 约0.7 µmol·g−1 FW;
但在干燥的小麦种子中, 每颗籽粒的还原态Asc含量
则低至0.03 µmol·g−1 FW (Every et al., 2003)。表1
总结了植物Asc在不同种及品种间的积累差异。
1.2 环境因子与生长发育对植物Asc积累的影响
除不同种间和品种外, 环境因子也是影响植物Asc积
累的重要因素。如日照、温度、相对湿度、氧化胁迫
和污染物质等均能影响Asc的积累(Lee and Kader,
2000; Gest et al., 2013)。高山植物的Asc含量与其生
长环境(海拔)呈正相关, 这可能与高光、紫外线及低
温等高山环境有关。研究表明, 与正常光照和温度处
理相比, 经高光低温处理后的高山圆币草叶片Asc含
量提高了1倍。高浓度的Asc可解决在高度光氧化胁迫
条件下叶绿体Asc合成速率下降及细胞间运输受阻的
问题(Streb et al., 2003)。此外, 对源叶和果实的遮阴
实验表明, 单独对番茄果实遮阴会导致果实Asc含量
的显著下降, 说明光照在番茄成熟果实Asc原位合成
中起重要作用(Gautier et al., 2009)。用红色LED光照
处理能有效延缓采后花椰菜(Brassica oleracea var.
botrytis)体内Asc的降解。进一步研究表明, 红光能使
Asc合成途径关键酶基因的转录水平上调(Ma et al.,
2014)。另外, 氧化胁迫和污染物质也对植物体内Asc
积累产生影响。植物在诸如臭氧、重金属盐和干旱等
逆境中, 体内的Asc含量会暂时增加, 说明逆境对其
Asc的水平起调控作用(Davey et al., 2000)。在铅镉
轻度污染条件下, 莲藕(Nelumbo nucifera)膨大茎中
的Asc含量显著升高, 后又逐渐下降; 而在铅镉重度
污染条件下, 其Asc含量则显著低于对照(熊春晖等,
2012)。另外, 在农作物驯化和培育过程中, 由于驯化
环境良好且常以产量及果实的大小作为筛选指标, 植
物的逆境抗性容易被忽略, 导致驯化种植株体内Asc
含量下降。如野生番茄比驯化番茄含有更多的Asc
(Stevens et al., 2007), 樱桃番茄(基因型和表型处于
野生型和栽培种之间)的Asc含量也比大果驯化番茄
丰富(Ranc et al., 2008)。
研究表明, Asc的积累也与植物所处的生长发育
阶段有关。植物幼嫩部位(分生组织、花、幼果、匍
匐茎尖和块茎等)的Asc含量通常较高(Alhagdow et
al., 2007; Hancock et al., 2007; Foyer and Noctor,
2011)。除光合器官外, 非光合作用组织也能积累高
浓度的Asc。由于Asc小分子在植物体内易于转移, 异
养器官中的Asc主要通过源叶运输到库器官(Fran-
ceschi and Tarlyn, 2002), 因此, Asc通常在果实中
达到极高的浓度(表1)。有研究指出, 果实中的Asc可
能受到不同发育阶段的调控, Asc从源叶到果实的运
输取决于果实的生长阶段(Melino et al., 2009)。同位
素标记实验表明, 番茄植株的Asc从叶片运出后大都
积累在绿色未成熟的果实中, 在红色果实中没有积
累。另有研究表明, 在果实成熟变大的过程中, 其Asc
含量主要取决于果实的生长环境, 源-库运输对果实
Asc含量的影响并不大。如摘除黑醋栗(Ribes nigrum)
的花朵或番茄果实并不影响它们果实中Asc的积累
(Hancock et al., 2007; Massot et al., 2010)。还有研
究表明, 刺梨(Rosa roxburghii) 在果实发育后期才开
始积累Asc, 直至果实成熟, 且接近成熟时Asc积累
速率最高(Ming et al., 2014)。而猕猴桃果实的Asc积
累主要发生在幼果期, Asc含量在开花后45天之内明
显增加(侯长明等, 2009)。
2 植物Asc生物学功能的多样性
人们对Asc在植物中功能的认识通常局限于抗氧化、
光保护或作为某些还原酶的辅因子以及提高抗逆性
等方面(Gest et al., 2013)。近年来的研究发现, Asc
在植物体中还具有其它多种重要的生物学功能, 如影
响碳氮代谢、清除活性氧(reactive oxygen species,
ROS)以及影响果实品质和种子的萌发与储存、参与
激素合成与信号转导过程中相关基因的表达调控等。
2.1 Asc在碳氮代谢中的作用
研究表明, 在正常光照培养条件下, Asc缺失突变体
vtc-1的Rubisco大亚基转录水平下降而激活态比例升
高, 导致CO2同化率与野生型差异不大(Pastori et al.,
2003)。我们前期的研究结果显示, 抑制水稻中Asc合
成途径关键酶L-半乳糖内酯脱氢酶(L-galactono-1,4-
lactone dehydrogenase, GalLDH)的表达后, Asc缺
失转基因植株GI-1和GI-2的Rubisco蛋白含量下降,
仅分别为野生型的20%和70%, CO2同化率也比野生
型下降50%−60%, 结实率明显下降(Liu et al., 2011,
2013)。我们最近的研究表明, 在水稻中超量表达
398 植物学报 51(3) 2016

表1 不同植物种及品种间的抗坏血酸(Asc)积累差异
Table 1 Differences of ascorbic acid (Asc) accumulation in different plant species and cultivars
植物种类 抗坏血酸含量(µmol·g−1 FW) 参考文献
蓝细菌 20−100 µmol·L−1 Tel-Or et al., 1986; Obinger et al., 1998
扁浒苔(Ulva compressa) 0.5 Shiu and Lee, 2005 藻类植物
裂片石莼(Ulva fasciata) 0.5 Mellado et al., 2012
大灰藓(Hypnum plumaeforme) 0.1−0.6 Sun et al., 2010
绒叶青藓(Brachythecium velutinum) 0.25−0.5 Paciolla and Tommasi, 2003
苔藓类植物
地钱(Marchantia polymorpha) 0.3 Paciolla and Tommasi, 2003
高等植物 高山圆币草(Soldanella alpine) (叶片) 30 Streb et al., 2003
拟南芥(Arabidopsis thaliana) (叶片) 5 Kotchoni et al., 2009
烟草(Nicotiana tabacum) (叶片) 0.5−1.2 Chen et al., 2003
水稻(Oryza sativa) (叶片) 6 Yu et al., 2010
小麦(Triticum aestivum) (叶片) 4−5.5 Bartoli et al., 2004
玉米(Zea mays) (叶片) 0.2−0.6 Chen et al., 2003
水稻(花后3−4周籽粒) 0.12 −
小麦(花后3−4周籽粒) 0.7 Every et al., 2003
葡萄(Vitis vinifera) (果实) 0.4−1.3 De Bolt et al., 2006; Melino et al., 2011
苹果(Malus domestica) (果实) 0.5−1.5 Davey and Keulemans, 2004
甜橙(Citrus sinensis) (果实) 3−4.5 Yang et al., 2011
草莓(Fragaria ananassa) (果实) 1.5−3.3 Tulipani et al., 2008
番茄(Solanum lycopersicum) (果实) 0.5−2 Stevens et al., 2007
番茄(Solanum pennellii) (果实) 5 Stevens et al., 2007
猕猴桃(Actinidia deliciosa) (果实) 0.6−114 Li et al., 2010b
刺梨(Rosa roxburghii) (果实) 75 Ming et al., 2014

卡姆果(Myrciaria dubia) (果实) 136−170 Justi et al., 2000


GalLDH后, 转基因植株GO-2叶片CO2同化率与野生
型差异不大, 但分蘖期和灌浆期叶片的Rubisco蛋白
含量高于野生型, 籽粒的垩白度明显降低, 仅为野生
型的66% (Yu et al., 2015)。抑制番茄中GalLDH的表
达后, 植株叶片的TCA循环被明显抑制, 大部分中间
代谢物的含量显著降低, 番茄植株生长缓慢(Alhag-
dow et al., 2007)。有研究显示, 对番茄抗坏血酸氧化
酶(ascorbate oxidase, AOX)基因的表达进行干涉后,
植株叶片和果实中的Asc和糖含量增加。该研究表明,
质外体Asc的氧化还原态与番茄的产量以及体内的糖
代谢有关, 质外体Asc氧化还原态的增加提高了质外
体的己糖/蔗糖比例, 并促进了糖从源叶向库组织的
转运(Garchery et al., 2013)。以上结果说明植物中
Asc的含量高低会影响碳代谢, 影响碳代谢产物糖的
合成与运输, 进而影响植物生长以及果实产量。
植物体内的Asc含量对氮代谢也有明显的影响。
如在培养基中添加NH4+后, 拟南芥Asc缺失突变体
vtc1根的生长受到抑制, 突变体幼苗体内的NH4+含量
与野生型相比变化不大, 但谷氨酰胺合成酶(gluta-
mine synthetase, GS)的活性以及谷氨酰胺的含量均
显著下降。进一步的研究显示, vtc1对NH4+产生的超
敏感与其低Asc含量无关, 而可能与Asc生物合成途
径中GDP-甘露糖焦磷酸化酶(GDP-mannose pyro-
phosphorylase, GMP)基因的突变以及GMP活性缺
失造成的N-糖基化受到干扰有关(Barth et al., 2010)。
Balestrini等(2012)将日本百脉根(Lotus japonicus)的
AOX基因在固氮菌和丛枝菌根真菌内进行诱导表达,
高活性的AOX通过氧化Asc降低了氧气在根瘤中的扩
散, 进而影响固氮菌和丛枝菌根真菌的共生。
2.2 Asc对果实品质和种子萌发与储存的影响
活性氧(ROS)是果实衰老的重要诱因, 在跃变型果实
中, 果实自身的成熟衰老是一个氧化的过程, 该过程
包括抗氧化剂含量与酶的变化 (Jimenez et al.,
2002)、细胞壁的分解(Brummell, 2006)及其它拟衰老
过程, 如质外体Asc在Cu2+存在的情况下有助于羟自
俞乐等: 植物抗坏血酸积累及其分子机制的研究进展 399

由基的产生, 进而引起果胶的非酶促分离, 造成果实
变软(Faurobert et al., 2007)。此外, 在其它非跃变型
果实(如豌豆(Pisum sativum))中也有高含量的抗氧
化剂和抗氧化蛋白, 以调控生殖组织中的ROS水平。
在果实的自然衰老过程中, 过氧化氢的含量逐渐增加
(田世平, 2013), 果实生理机能下降, 抗性降低, 容易
感染病原菌, 严重影响果实的采后寿命和保鲜时间
(Tian et al., 2013)。Asc作为清除ROS的重要抗氧化
剂, 在果蔬(尤其是果实)的品质保持中起重要作用。
如用外源草酸处理芒果(Mangifera indica)后, 贮藏期
间果实Asc含量下降缓慢, 有利于保持果实的风味品
质(Zheng et al., 2007)。另有研究表明, 草酸处理可
提高果皮中的Asc水平以增强清除ROS的能力, 减轻
膜脂过氧化伤害, 有利于延缓芒果采后成熟衰老进程
(郑小林等, 2011)。可见, 深入了解Asc在果实成熟与
衰老中的作用及其机制, 对调控果实成熟和衰老进程
并有效保持果实采后品质和延长贮藏时间具有重要
意义。
此外, Asc可通过清除ROS减轻种子在自然失水
和萌发条件下所产生的氧化胁迫(Lee et al., 2010)。
研究发现, 正常种子在干燥失水之前合成Asc, 用于
抵抗由于干燥所触发的氧化胁迫。当种子开始失水干
燥时 , Asc和脱氢抗坏血酸 (dehydroascorbic acid,
DHA)含量大幅降低, 胚中只含有极低水平的DHA,
如意大利伞松(Pinus pinea)、蚕豆(Vicia faba)和燕麦
(Avena sativa)中DHA含量分别为0.8、0.6和0.5
µmol·g−1 FW (Arrigoni et al., 1992; De Gara et al.,
1997; Tommasi et al., 1999)。此外, 在种子干燥过程
中, Asc系统中的氧化还原酶活性大幅下降, 如蚕豆
的单脱氢抗坏血酸还原酶 (monodehydroascorbate
reductase, MDHAR)、脱氢抗坏血酸还原酶 (deh-
ydroascorbate reductase, DHAR)和抗坏血酸过氧化
物酶(ascorbate peroxidase, APX) (Arrigoni et al.,
1992)以及豌豆的AOX (Matamoros et al., 2010)。当
种子吸水后, Asc便开始积累, 种胚中含有的DHA和
大量DHA还原蛋白使种子在吸水后快速生成Asc。当
Asc生物合成途径的酶被激活合成Asc后, 还原蛋白
活性开始下降。与正常种子相反, 顽拗性种子对干燥
失水敏感而且储存期短, 通常由发育阶段直接进入萌
发, 且种子一直保持旺盛的新陈代谢。尽管这些种子
的胚中积累了大量的Asc, 但其所含的抗氧化酶活性
仍不足以清除储存过程中所产生的氧化胁迫(Tomm-
asi et al., 1999)。如银杏(Ginkgo biloba)种子在温度
为25°C时的生存力比4°C要低, 其萌发力与生存力的
丧失与胚中Asc和谷胱甘肽(glutathione, GSH)含量
的降低、DHAR活性的降低以及Asc合成刺激物的缺
乏有关。顽拗性种子的DHA还原蛋白含量少, 储存过
程中APX的活性下降, 所含抗氧化物和抗氧化酶不能
有效避免脂类过氧化引发的种子脱水, 导致种子萌发
与生存能力的丧失(Tommasi et al., 2006)。有研究表
明, Asc参与调控水稻种子的萌发, 萌发种子中的Asc
含量影响赤霉素(gibberellin acid, GA)生物合成途径
相关基因以及淀粉酶基因的表达, 进而影响GA含量
以及淀粉酶活性(Ye et al., 2012)。
2.3 Asc对激素的调节作用
研究表明, 拟南芥Asc缺失突变体vtc1叶片的Asc含
量比野生型植株低70%, 而脱落酸 (abscisic acid,
ABA)含量比野生型植株高60%, ABA合成的关键酶9-
顺环氧类胡萝卜素双加氧酶(9-cis-epoxycarotenoid
dioxygenase, NCED)基因的表达增强(Pastori et al.,
2003)。Barth等(2004)的研究表明, vtc-1中Asc的缺失
诱导ABA、水杨酸(salieylicacid, SA)和乙烯等生长调
节物质含量升高 , 进而促进衰老相关基因 (sense-
cence-associated gene, SAG)的表达, 导致植株出
现早衰。Kerchev等(2011)对拟南芥Asc缺失突变体
vtc1和vtc2的研究表明, vtc1和vtc2的生长缓慢, ABA
含量升高, Asc的缺失开启依赖ABA和茉莉酸(jasmo-
nic acid, JA)的信号途径并与转录因子ABI4共同调节
植株的生长。此外, 有研究表明, 在正义表达质外体
AOX的转基因烟草(Nicotiana tabacum)植株中, 其
质外体Asc库仅有3%处于还原态, 生长素(1-naph-
thaleneacetic acid, NAA)处理对烟草幼苗生长的促
进作用受到抑制(Pignocchi et al., 2006)。也有研究显
示, 超量表达AOX后, 转基因烟草植株的Asc含量降
低, ABA含量升高(Fotopoulos et al., 2008)。Liu等
(2011, 2013)利用RNA干扰技术对GalLDH进行干涉
后, 转基因水稻植株GI-1叶片的Asc含量下降80%,
ABA和JA含量升高, 植株的生长发育受到影响, 分蘖
数下降, 结实率也大幅度下降。而GalLDH超表达转
基因水稻叶片Asc含量提高40%, 孕穗期和灌浆期叶
片的ABA和JA含量均显著低于野生型, 转基因水稻
400 植物学报 51(3) 2016

的结实与灌浆得到改善(Yu et al., 2015)。最新研究发
现, Asc还能作为GA生物合成途径中酶的底物, 在控
制与萌发相关的激素(ABA和GA)平衡中起重要作用
(Ye et al., 2012)。可见, Asc在植物激素网络中起重
要的调节作用, 其可能参与激素合成与信号转导过程
中相关基因的表达调控, 影响植物的生长发育。
2.4 Asc的其它生物学新功能
最近的研究发现Asc还具有其它生物学功能。如在拟
南芥中, Asc为某些1-半胱氨酸型抗氧化蛋白维持活
性所必需, 参与调控半胱氨酸型抗氧化蛋白的表达或
丰度(Shaikhali and Baier, 2010)。Asc在植物中还有
很多功能未知。了解Asc在其它物种中的功能是洞悉
植物Asc未知功能的有效手段。研究发现, 在鼠成熟
纤维细胞中Asc可能作为TET (ten-eleven transloca-
tion)蛋白的辅因子参与TET蛋白催化5-甲基胞嘧啶转
化为5-羟甲基胞嘧啶。这说明Asc与DNA去甲基化有
关(Dickson et al., 2013; Minor et al., 2013)。另有研
究报道, 在人体细胞中DHA对戊糖-磷酸途径及GSH
水平有促进作用(Puskas et al., 2000), 对激酶有抑
制作用(Carcamo et al., 2004)。还有研究表明, 在小
鼠(Mus musculus)体内DHA或Asc可作为内质网中氧
化蛋白折叠的一个关键特征在蛋白质成熟过程中起
重要作用(Zito et al., 2012)。鼠肝脏的微体在未添加
Asc时不发生蛋白质的巯基氧化 (Nardai et al.,
2001)。因此, 利用Asc缺失突变体(如拟南芥vtc)来研
究DNA去甲基化或蛋白质二硫键的形成等过程将有
可能成为挖掘植物Asc未知功能的一个新的研究方
向。
3 植物Asc积累的分子机制
3.1 植物Asc生物合成途径关键酶的表达调控
近年来, 随着对Asc在植物体内生物学功能的深入了
解以及Asc生物合成新途径的解析, 通过生物技术手
段来提高植物Asc含量已成为科学家的关注热点。他
们的研究主要集中在Asc生物合成途径关键酶的表
达及调控机制上。在高等植物的不同器官或不同生长
发育阶段, Asc的生物合成途径不同。目前已提出4
条主要合成途径, 其中GDP-甘露糖途径(Smimoff-
Wheeler途径)由Wheeler等(1998)提出, 被公认为高
等植物合成Asc的主要途径(图1, 步骤1−9)。此外, 自
D-半乳糖醛酸内酯还原酶(D-galacturonate reduc-
tase, GalUR)被鉴定后, D-半乳糖醛酸途径被认为是
存在于草莓(Fragaria ananassa)中的另一条Asc合成
途径(Agius et al., 2003) (图1, 步骤9, 步骤14−16);
但D-半乳糖醛酸途径可能与其它途径共同控制果实
中的Asc水平, 其作用可能取决于果实的成熟阶段
_______________________________________________________________________________________________
→
图1 高等植物中抗坏血酸的主要生物合成及再生代谢途径(Cruz-Rus et al., 2011; Gallie, 2013)
1: 葡萄糖-6-磷酸异构酶(PGI); 2: 甘露糖-6-磷酸异构酶(PMI); 3: 磷酸甘露糖变位酶(PMM); 4: GDP-甘露糖焦磷酸化酶(GMP); 5:
GDP-甘露糖-3,5-差向异构酶(GME); 6: GDP-L-半乳糖磷酸化酶(GGP); 7: L-半乳糖-1-磷酸化酶(GPP); 8: L-半乳糖脱氢酶
(GalDH); 9: L-半乳糖内酯脱氢酶(GalLDH); 10: 磷酸二酯酶; 11: 糖磷酸酶; 12: 古洛糖脱氢酶(GulDH); 13: L-古洛糖酸-1,4-内酯脱
氢酶(GulLDH); 14: D-半乳糖醛酸-1-磷酸尿苷酰转移酶和D-半乳糖醛酸-1-磷酸磷酸酶 (待证实); 15: D-半乳糖醛酸内酯还原酶
(GalUR); 16: 醛缩内酯酶; 17: 肌醇加氧酶(MIOX); 18: D-葡萄糖醛酸还原酶; 19: 醛缩内酯酶; 20: 单脱氢抗坏血酸还原酶
(MDHAR); 21: 抗坏血酸过氧化物酶(APX); 22: 抗坏血酸氧化酶(AOX); 23: 脱氢抗坏血酸还原酶(DHAR); 24: 谷胱甘肽还原酶
(GR)

Figure 1 The main biosynthetic and regeneration pathways of ascorbic acid in higher plants (Cruz-Rus et al., 2011; Gallie, 2013)
1: Glucose-6-phosphate ismerase (PGI); 2: Mannose-6-ismerase (PMI); 3: Phosphomannomutase (PMM); 4: GDP-mannose
pyrophosphorylase (GMP); 5: GDP-mannose-3,5-epimerase (GME); 6: GGP; 7: GPP; 8: L-galactose dehydrogenase (GalDH);
9: L-galactone-1,4-lactone dehydrogenase (GalLDH); 10: Phosphodiesterase; 11: Sugar phosphatase; 12: L-gulose dehydro-
genase (GulDH); 13: L-gulono-1,4-lactone dehydrogenase (GulLDH); 14: D-galacturonate-1-phosphate uridyltransferase, and
D-galacturonate-1-phosphate phosphatase (to be confirmed); 15: D-galacturonate reductase (GalUR); 16: Aldono-lactonase; 17:
myo-inositol oxygenase (MIOX); 18: D-glucuronate reductase; 19: Aldono-lactonase; 20: Monodehydroascorbate reductase
(MDHAR); 21: Ascorbate peroxidase (APX); 22: Ascorbate oxidase (AOX); 23: Dehydroascorbate reductase (DHAR); 24: Glu-
tathione reductase (GR)

俞乐等: 植物抗坏血酸积累及其分子机制的研究进展 401

(Cruz-Rus et al., 2011)。如番茄幼果中的Asc主要来
源于叶片的GDP-甘露糖途径, 经叶片韧皮部运输到
幼果; 而在番茄的成熟阶段, 其红色果实中的Asc则
主要通过D-半乳糖醛酸途径合成(Badejo et al.,
2012)。同样, 葡萄幼果通过GDP-甘露糖途径合成
Asc, 而葡萄成熟果实的Asc则由D-半乳糖醛酸途径
来控制(Melino et al., 2009)。除上述2条途径外, 植物
中还存在2条可能在某些特殊条件下才启动的Asc生

图1
Figure 1
402 植物学报 51(3) 2016

物合成途径。古洛糖途径由Wolucka和Montagu (2003)
提出, GDP-甘露糖-3,5-差向异构酶(GDP-mannose-
3,5-epimerase, GME)催化 2种异构化反应生成
GDP-L-半乳糖和GDP-L-古洛糖(图1, 步骤5); 古洛
糖途径即由GDP-L-古洛糖起始 , 经由L-古洛糖酸
-1,4-内酯生成Asc (图1, 步骤11−13); 肌醇途径则由
Lorence等 (2004)在拟南芥中发现 (图 1, 步骤
17−19)。

3.1.1 GDP-甘露糖途径关键酶的超量表达
通过调控GDP-甘露糖途径关键酶基因的表达来提高
植物的Asc含量已有不少成功的例子(表2)。如GME、
GDP-L-半乳糖磷酸化酶/半乳糖-鸟苷-转移酶(GDP-
L-galactose phosphorylase/L-galactose guanyltra-
nsferase, GGP/GGT)和L-半乳糖-1-磷酸化酶(L-gal-
actose-1-phosphate phosphatase, GPP)是GDP-甘
露糖途径中的关键酶(图1, 步骤4−7) (Bulley et al.,
2009; Gilbert et al., 2009; Massot et al., 2012)。不
同果实中Asc的合成控制位点不同。如猕猴桃中Asc
合成的主要控制位点为GME和GGP, 其果实中的
Asc只有小部分由叶片运输而来, 大部分靠果实本身
合成与积累(Li et al., 2010b); 而番茄果实Asc合成的
控制位点为GME或GPP (Gilbert et al., 2009; Mas-
sot et al., 2012)。在番茄GME的基因家族成员中,
SLGME1在不同组织中均有表达, 而SLGME2在不
同组织中的表达情况则不尽相同。超量表达SLGME1
和SLGME2的番茄转基因植株的抗逆性增强, 叶片
及果实的总Asc含量均得到提高 (Zhang et al.,
2011)。在烟草中超表达猕猴桃GGP后, GGP活性提
高50倍, 烟草叶片的Asc含量提高3倍(Laing et al.,
2007)。Bulley等 (2012)用农杆菌介导法将猕猴桃
GGP转入拟南芥后, Asc含量提高了4倍。而在拟南芥
中同时超量表达猕猴桃GGP和GME后, 拟南芥叶片
的Asc含量提高了7倍(Bulley et al., 2009)。此外, GGP
在马铃薯(Solanum tuberosum)、番茄和草莓中稳定转
化后, 植物块茎或果实中的Asc含量分别提高了3、6
和2倍(Bulley et al., 2012)。在拟南芥中超量表达GGP
后, Asc含量升高2.9倍, 而共超量表达GGP与GPP或
GalLDH后, Asc含量上升4.1倍(Zhou et al., 2012)。
在GDP-甘露糖途径中, L-半乳糖脱氢酶(L-galac-
tose dehydrogenase, GalDH)将L-半乳糖转化为L-半
乳糖-1,4-内酯(L-Gal), L-Gal在GalLDH的作用下直接
氧化生成Asc (Wheeler et al., 1998) (图1, 步骤
8−9)。有研究表明, GalDH不是Asc生物合成途径的限
速酶。将拟南芥GalDH在烟草中进行超量表达后 ,
GalDH酶活性升高3.5倍 , 但Asc含量并没有增加
(Gatzek et al., 2002)。另外, GalLDH也不是Asc生物
合成途径的限速酶, 但烟草和水稻等植物体内Asc的
含量与GalLDH的表达水平及活性密切相关(Tabata
et al., 2001; Tokunaga et al., 2005; Yu et al., 2010)。
将GalLDH在水稻中进行超量表达后, 转基因水稻叶
片内源Asc含量提高20%−40%, 叶片光合能力增强,
籽粒充实度和结实率也得到提高(Liu et al., 2011)。

3.1.2 D-半乳糖醛酸途径关键酶及古洛糖途径、肌
醇途径和其它途径关键酶的超量表达
在D-半乳糖醛酸途径中, GalUR氧化D-半乳糖醛酸内
酯生成L-半乳糖醛酸(图1, 步骤15)。将草莓的GalUR
在拟南芥中超量表达后, 拟南芥植株的整体Asc水平
提高了2−3倍 (Agius et al., 2003)。Hemavathi等
(2009)将草莓的GalUR在马铃薯中进行超量表达后,
转基因马铃薯的块茎Asc含量比野生型提高了1.6−2
倍, 同时转基因植株对盐害以及MV诱导的非生物胁
迫抗性增强。Wevar Oller等(2009)将草莓的GalUR
在番茄的毛状根中进行超量表达, 经D-半乳糖醛酸
处理的转基因番茄毛状根的总Asc含量比野生型提高
2.5倍。
在古洛糖途径中, GDP-D-甘露糖在GME的作用
下可经5-差向异构化形成GDP-L-古洛糖(图1, 步骤
5), L-古洛糖酸-1,4-内酯脱氢酶 (L-gulono-1,4-
lactone dehydrogenase, GulLDH)是古洛糖途径最后
一步的关键酶, GulLDH将L-古洛糖-1,4-内酯氧化生
成Asc (图1, 步骤13)。因此, 植物Asc合成的古洛糖途
径与动物Asc合成途径联系起来, 但至今仍未从植物
中分离或克隆GulLDH (Wolucka and van Montagu,
2003)。L-古洛糖-1,4-内酯氧化酶(脱氢酶) (L-gulono-
1,4-lactone oxidase, GLOase)为动物Asc生物合成
途径最后一步催化酶。将大鼠(Rattus norvegicus)的
GLOase在生菜(Lactuca sativa var. ramosa)和烟草
中进行超量表达, 它们的Asc含量上升了7倍(Jain
and Nessler, 2000)。该基因在拟南芥Asc缺失突变体
(vtc)中的异位表达也使叶片中的Asc含量得到回升
俞乐等: 植物抗坏血酸积累及其分子机制的研究进展 403

表2 高等植物抗坏血酸(Asc)主要生物合成途径关键酶的超量表达
Table 2 Overexpression of key enzymes in main ascorbic acid (Asc) biosynthesis pathways in higher plants
超量表达的基因
(基因来源)
基因产物 转化的植物 Asc上调倍数
(与野生型相比)
参考文献
GDP-甘露糖途径关键酶
PMM (拟南芥) 磷酸甘露糖变位酶 拟南芥 1.25−1.33 Qian et al., 2007
GGP (猕猴桃) GDP-L-半乳糖磷酸化酶/半乳糖-
鸟苷-转移酶
烟草 3 Laing et al., 2007
GGP (猕猴桃) GDP-L-半乳糖磷酸化酶/半乳糖-
鸟苷-转移酶
拟南芥 4 Bulley et al., 2009
GGP和GME (猕猴桃) GDP-L-半乳糖磷酸化酶/半乳糖-
鸟苷-转移酶和GDP-甘露糖-3,5-
差向异构酶
拟南芥 7 Bulley et al., 2009
GGP (马铃薯/番茄/草莓) GDP-L-半乳糖磷酸化酶/半乳糖-
鸟苷-转移酶
马铃薯/番茄/草莓 3/6/2 Bulley et al., 2012
GGP (拟南芥) GDP-L-半乳糖磷酸化酶/半乳糖-
鸟苷-转移酶
拟南芥 2.9 Zhou et al., 2012
GGP和GPP或GalLDH
(拟南芥)
GDP-L-半乳糖磷酸化酶/半乳糖-
鸟苷-转移酶和L-半乳糖-1-磷酸化
酶或L-半乳糖-1,4-内酯脱氢酶
拟南芥 4.1 Zhou et al., 2012
GalDH (拟南芥) L-半乳糖脱氢酶 烟草 − Gatzek et al., 2002
GalLDH (水稻) L-半乳糖-1,4-内酯脱氢酶 水稻 1.2−1.4 Liu et al., 2011, 2013
D-半乳糖醛酸途径关键酶
GalUR (草莓) D-半乳糖醛酸内酯还原酶 拟南芥 2−3 Agius et al., 2003
GalUR (草莓) D-半乳糖醛酸内酯还原酶 马铃薯 1.6−2 Hemavathi et al., 2009
GalUR (草莓) D-半乳糖醛酸内酯还原酶 番茄(毛状根) 2.5 Wevar Oller et al., 2009
古洛糖途径与肌醇途径关键酶
GLOase (鼠) L-古洛糖-1,4-内酯氧化酶(脱氢酶) 生菜/烟草 4−7/4−7 Jain and Nessler, 2000
GLOase (鼠) L-古洛糖-1,4-内酯氧化酶(脱氢酶) 拟南芥 /拟南芥缺
失突变体
2/3(或恢复) Radzio et al., 2004
GLOase (鼠) L-古洛糖-1,4-内酯氧化酶(脱氢酶) 番茄(果实) 1.5 Lim et al., 2012
Miox4 (拟南芥) 肌醇加氧酶 拟南芥 2−3 Lorence et al., 2004
其它相关酶
PAP15 (拟南芥) 紫色酸性磷酸酶15 拟南芥 2 Zhang et al., 2008


(Lorence et al., 2004)。同样, 将大鼠的GLOase在番
茄植株中进行超量表达后, 转基因番茄果实的Asc含
量上升了1.5倍(Lim et al., 2012)。因此推测, 在高等
植物中可能存在与动物中部分相同的Asc合成途径,
但仍需进一步研究证实。另有研究表明, 在拟南芥中
超量表达肌醇途径中与猪肌醇加氧酶(myo-inositol
oxygenase, MIOX)同源的基因MIOX4后, Asc的含量
上升了2−3倍(Lorence et al., 2004)。拟南芥紫色酸性
磷酸酶15 (purple acid phosphatase 15, PAP15)具
有肌醇-1-磷酸酶的活性, 过量表达PAP15的拟南芥
株系Asc含量增加了2倍(Zhang et al., 2008)。
虽然植物中存在多条Asc生物合成途径, 但现有
的研究表明, GDP-甘露糖途径突变体所缺失的Asc不
能通过其它交替途径来补偿。因此, 在植物某些特殊
器官或特定的生长阶段, 拟通过交替途径来提高Asc
含量可能会受到限制。
3.2 植物Asc再生代谢途径关键酶的调控
在果实中, Asc含量或其氧化还原态通常与Asc再生
代谢相关酶的活性相关。Asc的再生代谢是调控Asc
含量的一种重要形式(Haroldsen et al., 2011), 但幼
嫩果实很少通过再生代谢产生Asc。随着果实的生长
404 植物学报 51(3) 2016

和生物合成的Asc减少, Asc的再生代谢才逐渐增加
(Hancock et al., 2007)。在植物细胞中, Asc氧化生成
的单脱氢抗坏血酸(monodehydroascorbate, MDHA)
和DHA可分别在MDHAR和DHAR的作用下再生成还
原型Asc (图1, 步骤20和23), DHAR的作用依赖于谷
胱甘肽还原酶(glutathione reductase, GR)与GSH
的偶联(图1, 步骤20、23和24)。
近年来, 通过改善再生代谢途径来提高Asc含量
的研究也取得了较大进展, 但通过提高MDHAR的表
达来提高Asc含量获得成功的例子并不多。利用番茄
组成型启动子超量表达胞质MDHAR后, 番茄绿色成
熟果实的Asc含量降低, 但叶片的Asc含量并没有变
化(Stevens et al., 2008)。在另一研究中, 超量表达拟
南芥胞质的MDHAR后, 烟草植株叶片的Asc含量上
升了2.2倍(Eltayeb et al., 2007)。Li等(2010a)的研究
表明 , 提高叶绿体MDHAR的表达水平后 , 番茄的
Asc含量上升1.2倍, DHA含量下降, Asc/DHA比值上
升近2倍。Yin等(2010)在烟草植株中表达拟南芥叶绿
体的MDHAR后也观察到同样的结果。从以上研究结
果可以看出, 通过提高MDHAR的表达来提高Asc含
量的效果并不明显。除MDHAR外, DHAR也在Asc的
再生循环系统中起重要作用。近年来通过改善DHAR
的表达来提高Asc含量已有不少成功的例子。例如,
将小麦胞质DHAR在烟草和玉米(Zea mays)中表达
后, 烟草和玉米叶片的Asc含量提高了4倍, DHA含量
降低, Asc/DHA比值提高(Chen et al., 2003)。在烟草
中表达拟南芥胞质DHAR后, Asc含量提高将近2倍
(Eltayeb et al., 2007; Yin et al., 2010)。同样, 在拟南
芥中表达其胞质的DHAR后 , Asc含量升高2−4倍
(Wang et al., 2010)。而水稻胞质的DHAR在拟南芥
中表达后, 拟南芥的Asc含量仅略有提升(Ushimaru
et al., 2006)。在烟草叶绿体中表达水稻的DHAR也得
到相似的结果(Le et al., 2011)。此外, 谷物中Asc含
量通常较低, 在谷物籽粒发育过程中, Asc逐步降解,
到籽粒成熟阶段则主要以DHA的形式存在(Arrigoni
et al., 1992)。已有研究表明, 提高DHAR的表达能增
加玉米籽粒的Asc含量。如Naqvi等(2009)利用大麦
(Hordeum vulgare) D-醇溶蛋白启动子在玉米中表达
水稻的DHAR后, 玉米籽粒的Asc含量增加了6倍。在
其它植物如马铃薯中超量表达胞质DHAR后, 叶片
Asc含量提高1.6倍, 块茎Asc含量提高1.2倍; 而超量
表达叶绿体的DHAR后, 马铃薯叶片Asc含量提高1.5
倍, 块茎Asc含量则没有变化(Qin et al., 2011)。Goo
等(2008)利用马铃薯块茎贮藏蛋白启动子表达芝麻
(Sesamum indicum)的DHAR后, 块茎中的Asc含量
提高1.1−1.3倍, 叶片的Asc含量没有变化; 而利用组
成型启动子CaMV 35S表达芝麻的DHAR后, 马铃薯
叶片和块茎的Asc含量分别提高了1.5和1.6倍。
Haroldsen等(2011)利用番茄组成型启动子表达番茄
胞质DHAR, 在低光照条件下, 番茄绿色成熟果实和
红色成熟果实中的Asc含量均提高了1.6倍, 而叶片
Asc含量则没有变化。此外, 在裸子植物挪威云杉
(Picea abies)中超量表达KNOX3基因的I类同源异型
盒HBK3后, 在胚形成的早期阶段, DHAR、GR和Asc
自由基还原酶的活性增加, Asc和GSH的含量增加,
说明DHAR在裸子植物Asc的再生过程中起重要作用
(Belmonte and Stasolla, 2009)。
3.3 上游因子与激素对Asc生物合成与代谢的调控
Asc生物合成途径受上游因子的调控。如拟南芥中的
AMR1为Asc的负调控基因 , AMR1可能通过调控
GDP-甘露糖途径基因的转录水平来起作用(Zhang et
al., 2009)。此外, 拟南芥Asc缺失突变体vtc1可能通
过表达调节因子AtERF98产生AtERF98蛋白 , At-
ERF98进一步与vtc1的启动子相互作用, 影响植株的
Asc水平(Zhang et al., 2012)。同样, Asc代谢途径也
受到上游因子的调控。挪威云杉中的HBK3可能通过
调节DHAR和GR等的活性来影响Asc和GSH的水平
以及氧化还原态(Belmonte and Stasolla, 2009)。此
外, Asc的生物合成途径还受激素的控制。如添加外源
茉莉酸甲酯(methyl jasmonate, MeJA)能促进烟草和
拟南芥悬浮细胞中Asc的从头合成, MeJA可能通过促
进GME和GulLDH的转录而起作用(Wolucka et al.,
2005)。MeJA作为一种植物激素能介导许多生物和非
生物胁迫反应。有研究显示, 冰草(Agropyron crista-
tum)中JA对抗氧化系统的作用不仅在于促进Asc的
合成, 添加外源JA不但提高GalLDH的转录水平, 还
提高了γ-谷氨酰半胱氨酸合成酶和其它Asc-GSH循
环酶的转录水平, 导致总Asc和GSH水平以及氧化还
原态的提高。用JA和MEK1/2 (一种MAP激酶, 在磷酸
化时被激活)的抑制剂同时处理冰草植株后, 除γ-谷
氨酰半胱氨酸合成酶的转录被激活外, 其它酶的转录
俞乐等: 植物抗坏血酸积累及其分子机制的研究进展 405

水平不受影响。此外, JA处理提高了MEK1/2的磷酸化
水平, 说明MAP激酶途径在JA介导的抗氧化防御中
起作用(Shan et al., 2011)。然而, JA的影响有物种专
一性, 如在番茄中, 添加MeJA对Asc的积累有抑制作
用(Suza et al., 2010)。
4 研究展望
综上所述, 不同植物和植物的不同组织器官之间Asc
积累差异很大, Asc在高等植物中所扮演的角色已远
远超出人们的传统认识。如何对不同植物的Asc积累
进行有效调控将成为今后的研究热点。因此, 围绕以
下几个方面的深入探讨可能是未来植物Asc研究领域
的主要方向。
4.1 利用Asc缺失突变体来挖掘植物Asc的未知
功能
模式植物拟南芥的GDP-甘露糖途径Asc缺失系列突
变体(vtc)为挖掘植物Asc未知功能提供了良好的实验
材料。对动物中Asc和DHA与其它代谢途径相互作用
已有较深入的研究, 利用vtc开展Asc与DNA去甲基
化、Asc或DHA与蛋白质成熟以及DHA与主要代谢途
径相互关系的研究有可能成为挖掘植物Asc功能的新
方向。
4.2 确立不同植物与不同生长发育阶段提高Asc
积累的有效手段
如前所述, 对生物合成途径关键酶进行调控是提高
Asc积累的有效手段, 但Asc存在多条合成途径, 各
途径在不同植物与不同生长发育阶段的地位及其相
互关系, 以及调控不同植物组织与器官间Asc的转运,
特别是某些高Asc含量植物中Asc的合成及遗传调控
机制等问题尚待深入研究。此外, 对再生代谢途径关
键酶的调控也是提高Asc积累的重要手段。同时, 抑
制Asc有关降解途径酶的活性, 将有可能更有效地提
高植物体内Asc的含量。
4.3 农作物的驯化和培育过程中Asc水平的维持
与恢复
Asc含量是农作物的重要品质与农艺性状, 但现今的
农作物驯化和培育大都以产量及果实或器官的大小
作为筛选指标, 常常忽视植物对非生物和生物胁迫的
抗性, 造成驯化植株体内Asc含量下降, 从而影响其
抗逆能力。因此, 未来在农作物的驯化和新品种培育
时也应考虑作物对环境的良好适应性, 并以优质和可
持续性为目标, 保护其自然多样性。通过深入了解植
物体内Asc积累的差异及其原因、Asc生物学功能的
多样性以及Asc积累的分子机制, 着力于保持或提高
植物的Asc积累水平, 最终提高植物的抗逆性及果实
的品质。
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Recent Advances in the Study of Accumulation of Ascorbic Acid
and Its Molecular Mechanism in Plants
Le Yu1†, Yonghai Liu1†, Weichao Yuan1, Liping Zhou1, Changlian Peng2*
1College of Life Sciences, Zhaoqing University, Zhaoqing 526061, China; 2College of Life Sciences, South China Normal
University, Guangzhou 510631, China

Abstract Ascorbic acid (Asc) is a widespread antioxidant in plants and plays important roles in the growth and develop-
ment of plants and formation of fruit quality. Plant Asc accumulates differentially in different plants. This paper summa-
rizes the differences in Asc accumulation and its reasons, the diversity of biological function of Asc and the molecular
mechanism of Asc accumulation in plants. The information will be useful for further studies of plant stress and fruit quality.
Key words ascorbic acid, accumulation difference, molecular mechanism, biological function
Yu L, Liu YH, Yuan WC, Zhou LP, Peng CL (2016). Recent advances in the study of accumulation of ascorbic acid and
its molecular mechanism in plants. Chin Bull Bot 51, 396–410.
———————————————
† These authors contributed equally to this paper
* Author for correspondence. E-mail: pengchl@scib.ac.cn
(责任编辑: 白羽红)