全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (2): 159–170, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2015.00159
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收稿日期: 2014-03-20; 接受日期: 2014-07-15
基金项目: 国家重点基础研究发展规划(No.2014CB138800)、国家国际重大科技合作项目(No.2013DFR30760)、中国博士后科学基金
(No.2013M541096)和中央级公益性科研院所基本科研业务费专项资金(No.1610332015002)
* 通讯作者。E-mail: houxy16@126.com
放牧对草原植物功能性状及其权衡关系的调控
李西良, 刘志英, 侯向阳*, 吴新宏, 王珍, 胡静, 武自念
中国农业科学院草原研究所, 呼和浩特 010010
摘要 放牧是草原生态系统利用与管理的主要方式; 而过度放牧导致的草原退化和生产力衰减问题已成为当前生产及理论
上的一个棘手难题。近年来, 植物功能性状及其权衡等新理论与方法的引入, 为解析放牧对草原的影响机制提供了新工具,
成为草原生态学的一个新兴领域, 但目前尚缺乏系统的回顾总结。该文综述了近年来国内外关于草原植物功能性状对放牧
的响应及其权衡关系的研究进展, 综合分析了植物性状权衡变化的主要特征、成因与机制, 针对学界关于放牧下植物矮化
型变机制的“避牧适应假说”与“生长受阻假说”的争论, 提出了下一步需重点关注的科学问题。
关键词 功能性状, 放牧, 草原, 性状权衡
李西良, 刘志英, 侯向阳, 吴新宏, 王珍, 胡静, 武自念 (2015). 放牧对草原植物功能性状及其权衡关系的调控. 植物学报
50, 159–170.
草地是陆地生态系统的重要组成部分, 占全球
(除冰盖和冰层外)陆地总面积的40.5%。近半个世纪
以来, 放牧等人类活动以前所未有的广度和速度影响
着草原生态系统的格局与过程, 并产生了强烈的生态
隐患(Collins et al., 1998)。特别是在中国, 由于长期
超载过牧, 引发草原生产力持续衰减, 生物多样性丧
失, 生态系统服务功能下降(侯向阳等, 2011)。因此,
解析放牧对草原生态系统的作用机制, 一直是近年来
研究的热点问题。
由放牧引起的草地退化早已备受关注(Fenton,
1931; Gardner, 1950)。几十年来, 关于放牧对草原
生态系统的影响, 随着研究问题的逐渐深入, 内容发
生了转变, 科学范式亦几经嬗变。早期研究重点揭示
草原类型及生态系统的地带格局(李博, 1962; 任继
周等, 1980), 随后对放牧下群落演替机制进行了较
为系统的研究(刘钟龄等, 2002)。近年来, 越来越多
的研究集中在草原生产力的形成机制及放牧下生产
力的衰减机理方面(Koerner et al., 2014)。而功能性
状及其多样性、生态化学计量学等新理论与方法的引
入 , 为解析放牧对草原的影响机制提供了新工具
(Shen et al., 2013), 成为草原生态学的一个新兴与
前沿领域。
放牧对草原景观、生态系统、群落、功能群和种
群等的影响 , 需从性状方面寻找响应与适应机理
(Zheng et al., 2010)。近年来, 关于草原植物功能性
状对放牧的响应及其权衡关系, 国际上已有一些研
究, 但国内报道较少。本文回顾了放牧对草原植物主
要功能性状的影响, 以及不同性状之间的权衡关系,
分析了植物性状权衡变化的成因与机制, 并对未来研
究进行了展望。
1 放牧对草原植物功能性状的影响
1.1 植物功能性状及其多样性
植物性状(plant traits)是某种植物长期处于一定的生
态条件下, 在不断适应环境的过程中, 通过进化而产
生的结果(Carmona et al., 2011)。在植物性状这一概
念的基础上, 科学家们将那些能够响应外界生存环境
变化, 并且影响生态系统功能的植物性状称为植物功
能性状(plant functional traits), 它们对表征生态系统
功能具有指示作用(Lavorel et al., 2011)。清晰的分类
是研究的基础, 在实际研究中, 根据不同的研究目
·特邀综述·
160 植物学报 50(2) 2015
的, 常以不同的分类标准对植物功能性状进行分类。
根据观测与度量的难易程度, 可将植物功能性状分为
软性状(soft traits)与硬性状(hard traits), 但这种区分
具有较强的人为性; 根据不同性状在植物生长发育中
的作用, 可分为营养性状(vegetative traits)与繁殖性
状(regenerative traits)等; 基于在生态系统过程中的
因果关系, 可分为响应性状(response traits)与影响
性状(effect traits)两类, 这种分类方式在研究中亦非
常有用(孟婷婷等, 2007)。
1.2 植物对放牧的综合响应
功能性状变化是植物适应外界环境变化的综合表现
(Louault et al., 2005), 也是整个响应过程的最终环
节。大量的研究表明, 长期处于放牧压力下, 植物个
体特征会出现明显的变化, 整体呈现矮小化。王炜等
(2000)认为, 草原植物矮小化是长期过度放牧下植株
变矮、叶片变短变窄、节间缩短、枝叶硬挺、丛幅变
小和根系分布浅层化等性状的集合。进一步对植物矮
化特征的研究表明, 在草原植物矮小化及其逆转恢复
过程中, 不同物种均表现出集群型变特征, 且在短期
恢复序列上, 植物个体具有维持其矮化型变特征的保
守性(王炜等, 2000)。总的来看, 作为对过度放牧的一
种负反馈机制, 草原植物个体矮小化是过度放牧下群
落生产力衰减的重要过程与关键环节 (李西良等 ,
2014)。
尽管不同植物种在放牧压力下均表现出集群矮
化特征 , 但其不同功能性状的变化幅度并不一致 ,
Louault等(2005)通过对12年连续放牧与不放牧草原
植物性状进行比较, 发现在包含叶片经济、根系形态、
繁殖特性和物候等的22个性状中, 株高等7个性状显
著受放牧影响, 不同性状对放牧的敏感性明显不同,
受放牧影响, 植物变矮, 种子变小, 花期提前。植物
性状的这些变化与生长速率有直接关系。Damhou-
reyeh和Hartnett (2002)研究了美国高草草原3种牧草
的耐牧性, 并与连续25年不放牧样地进行了比较, 发
现放牧降低了长裂苦苣菜(Sonchus brachyotus)根系
的生长速率, 减少了有性繁殖分配。为排除个别实验
结果的偏差, Díaz等(2007)使用meta方法整合分析了
全球197个关于植物形状对放牧响应的研究, 结果支
持放牧可导致植物形状变小的结论。总体来说, 放牧
对一年生、矮小和匍匐植物的作用更强, 功能群之间
呈现差异化响应特征; 且在放牧干扰下, 敏感物种
(grazing-susceptible)比惰性物种(grazing-resistant)
的株高降低幅度更大(Díaz et al., 2001)。
1.3 植物叶性状响应
叶是植物的重要功能器官, 放牧往往首先作用于叶
片, 然后将干扰效应传递给其它器官, 进而驱动整个
植株个体的反应。作为对放牧响应的敏感器官, 叶对
策因放牧史和放牧强度的不同而异, 叶片生长速率和
形态特征与放牧呈钟形曲线关系。McIntir和Hik
(2002)研究发现, 过度放牧导致的叶片形态变化以叶
长反应最为直接和敏感, 但适度的动物采食反而可以
刺激植物叶片的补偿性生长, 叶片再生增加, 新叶生
产能力提高, 甚至叶片衰老时间亦发生推迟, 这一研
究支持了放牧优化假说。
过度放牧可使植物叶片受损, 在初始响应过程
中, 放牧阻滞了植物叶片的光合作用, 而光合产物的
减少往往带来植物资源分配策略的改变, 进一步诱发
不同性状之间的级联效应, 形成与环境相适应的生态
对策。Cruz等(2010)研究发现, 与原生群落相比, 15
年放牧处理后, 植物叶片干物质含量(leaf dry-matter
content)降低, 能快速获取资源的匍匐状C4植物占据
优势地位。但随着植物矮小化亚稳态的形成, 在放牧
压力与低资源水平下, 放牧区植物较围封群落, 比叶
面积(specific leaf area)增大(Cruz et al., 2010), 以
提高其相对光合能力。可见, 在放牧干扰下, 从正常
植株到矮小化的型变过程中, 植物在不同阶段具有不
同的叶片适应对策。
然而, 叶片对放牧的生态对策本身也是植物的一
种经济适应行为, 探究放牧干扰下的光合产物投资策
略与叶片经济行为, 对揭示叶性状乃至植物型变机制
具有重要意义。叶片经济型谱(leaf economics spec-
trum)作为反映叶片经济策略对环境适应机制的重要
内容, 近年来受到越来越多的关注, 国内外专家均做
了一些研究工作。Wright等(2004)开创性地报道了全
球叶片经济型谱的基本规律, 揭示了它们在环境梯度
下的变异特征与协同机制, 发现植物光合速率、呼吸
速率和叶片氮含量较高的物种, 其比叶重和叶寿命均
较低。因此, 在不同环境下, 植物的资源利用与循环
速度差异明显, 是生态对策的分化, 基于对环境的不
同适应特征, 构建了全球叶片经济型谱。放牧作为影
李西良等: 放牧对草原植物功能性状及其权衡关系的调控 161
响植物的重要环境因子, 其对植株表型特征的影响,
往往通过叶片经济性状的权衡来实现(Schleip et al.,
2013; Moreno García et al., 2014)。
1.4 植物根系性状响应
Gao等(2008)对内蒙古草原的研究, 发现放牧显著降
低了根生物量, 但根系周转并未受到影响。根系性状
具有一定的稳定性。Milchunas和Vandeverb (2013)
研究发现, 与不放牧样地相比, 尽管放牧显著导致地
上生物量降低, 但在演替早期根系形态特征并未有明
显变化, 说明根系具有滞后效应(lag effect)和稳定效
应(stabilizing effect)。通过进一步的放牧实验, Guo
等(2012)发现, 放牧可导致植物根系可溶性碳水化合
物、根系重量和根冠比降低, 但短期放牧未改变土壤
的性质, 相对根系而言, 土壤具有更强的稳定性与滞
后效应。上述证据表明, 对放牧敏感性的顺序为: 地
上植株>根系>土壤。它们三者之间是互作关系, 土壤
的变化最终又将影响到植物根系的发育。
许多研究表明, 放牧退化草原的植物根系在土壤
中的分布呈现浅层化趋势。贝加尔针茅草原的植物根
系主要分布于0–40 cm的土壤中。随着牧压的增大,
0–40 cm土层直径<1 mm的细根量显著降低, 而在
0–10 mm的土层中, 直径≥2 mm的粗根减少最为显
著(范国艳等, 2010), 因此细根分布的浅层化特征更
加明显。
根系构型的适应性变化是植物根系策略的一个
重要方面, 不同生活型物种的植物根系构型对长期放
牧的适应策略并不相同。根蘖型植物二裂委陵菜
(Potentilla bifurca)的粗根向水平拓展, 占据空间资
源; 密丛型植物短花针茅(Stipa breviflora)的根系密
集, 主要依靠株丛边缘新生侧根提供水分, 在放牧下
根系分布逐渐浅层化 ; 轴根型植物冷蒿(Artemisia
frigida)通过克隆分株的浅层不定根和增加根系分叉
数来获取资源; 而疏丛型植物无芒隐子草(Cleistoge-
nes songorica)的细根在恶劣的土壤环境中会受到抑
制(梁金华, 2012)。也有研究表明, 随着放牧干扰下草
原退化程度的加剧, 典型草原星毛委陵菜(Potentil-
la acaulis)逐渐占据优势地位, 其根幅和根深等显著
增加, 阔腰倒锥体三维根系构型成为优势构型(周艳
松和王立群, 2011)。
2 植物性状在响应放牧过程中的权衡
2.1 植物功能性状的协同变化与异速生长
近年来, 国内外专家在植物功能性状沿环境梯度的变
化规律以及不同性状之间的相互关系方面开展了大
量的研究工作。许多研究表明, 在环境梯度下, 植物
性状之间具有明显的协同变化规律, 特别是表型性状
大小的变异方向有较强的一致性。表型可塑性是植物
适应异质生境的一种生态对策, 在放牧干扰下, 植物
功能性状的变化具有很好的相关性(安慧, 2012)。这
是由于在植物生长过程中, 受到了动物采食、土壤要
素和降水等的综合作用, 反映了植物对环境的趋同适
应。
虽然各种性状存在协同变化, 但并非同比例变
化, 而是表现出异速生长模式(allometry)。放牧下植
物性状异速生长关系的实质在于不同性状种之间的
权衡, 实现生态对策最优。Niu等(2009)研究了放牧下
植被繁殖分配与地上生物量之间的异速生长关系, 在
放牧作用下, 植物个体呈现矮小化, 表征植物繁殖分
配的异速生长方程截距显著受放牧影响, 放牧引发繁
殖分配投资增加, 但异速生长方程斜率差异不显著,
繁殖投资与地上生物量间仍为等速生长关系。Acosta-
Gallo (2011)对地中海草地的研究发现, 在放牧作用
下, 植物根系生物量垂直分布与其深度间呈现异速模
式(slope=1.8–2.5), 这种异速生长模式的季节变化对
气候和海拔的依赖要大于非放牧。
2.2 植物表型性状之间的权衡
植物性状权衡作为植物对放牧响应策略的一个重要
方面, 反映了植物的经济对策, 近年来受到广泛关
注。植物功能性状是草原放牧管理中的有效指标, 其
中, 株高因具直观和便捷的指示作用, 常被认为是最
有效的指标。但Klimešová等(2008)研究发现, 由于植
物不同性状间具权衡关系, 单一性状并不能完整表征
和指示植被的变化, 因此, 植物性状权衡在放牧管理
中应当被考虑。
归结许多研究, 放牧下植物性状的权衡存在两类
策略, 一类是性状之间的负相关关系; 另一类是正相
关与异速变化的关系。如植物叶片-株高-种子大小
(leaf-height-seed, LHS)对放牧的适应最初被认为

162 植物学报 50(2) 2015
是同种策略(Westoby, 1998)。但Golodets等(2009)
研究发现, 种子大小与比叶面积呈反向变化。还有研
究发现, 在放牧干扰下, 随着叶片变小, 叶片数量呈
现增加的态势(Zheng et al., 2010)。 在放牧诱导的生
态系统亚稳态下, 通过叶片数和叶大小之间负相关的
功能权衡, 达到其生长对策最优。而在放牧压力下,
叶长比叶宽变小的幅度更大, 从而导致叶长与叶宽比
值变大(Wesuls et al., 2012), 呈现正相关和异速变
化的权衡策略。
2.3 植物对资源利用与分配的权衡
Kooijman和Smit (2001)研究发现, 放牧导致植物地
上部生物量降低的程度大于地下部, 根冠比增大。这
可能有两方面原因, 一方面是根系非放牧直接采食器
官, 对放牧的响应具滞后性; 另一方面植物根冠比增
大是对放牧的一种适应对策, 是生物量再分配的结
果。但不可一概而论, Gao等(2008)研究发现, 内蒙古
草原BNPP/NPP在0.50–0.66之间, 放牧显著导致地
下分配比例降低。一般而言, 植物光合产物在地上和
地下的分配权衡, 是叶片和根系等器官的功能权衡,
以保证植物光合作用、营养吸收和水分利用的整体均
衡。
随着放牧压力的增大, 草原植物的繁殖策略发生
了变化(何茂和黄建辉, 2010)。有研究发现, 随着牧压
的增大, 短花针茅营养枝资源分配比例增加, 生殖枝
分配比例下降(陈海军 , 2011), 放牧导致种子变小
(Louault et al., 2005), 这暗示着存在有性生殖与无
性生殖的权衡。在许多环境下, 植物的有性繁殖与无性
繁殖都呈现负相关特征。如Damhoureyeh和Hartnett
(2002)研究了美国高草草原3种牧草的耐牧性, 发现
与连续25年不放牧样地相比, 减少了有性繁殖分配。
营养元素的分配也存在权衡关系。一些研究表明,
放牧引发土壤、植物中N和P含量均出现下降趋势
(Frank, 2008), 营养元素的叶分配增加(陈海军 ,
2011), 植物与土壤的C、N和P生态化学计量关系也
受到放牧调控(Bai et al., 2012)。植物中营养元素含
量的下降是否由(或者主要由)土壤营养的匮缺引发,
尚无详实的实验证据。植物的营养权衡与资源供给有
一定的关系。Laliberté等(2012)发现长期处于资源贫
乏的土壤环境中, 植物的营养损失减少, 利用效率提

高, 随着土壤可获得资源的富集化, 植物采取快速生
长策略。在土壤资源不构成限制的条件下, 植物叶片
变薄, 使其在不牺牲叶片密度的情况下, 采取最高的
比叶面积, 以保持叶型结构与光合能力(Laliberté et
al., 2012)。
此外, 植物资源利用效率之间也存在一定的权衡
关系。Gong等(2011)通过水分和N素控制, 发现半干
旱草原植物潜在水分利用效率(intrinsic water use
efficiency, WUEi)和氮素利用效率(nitrogen use effi-
ciency, NUE)之间存在权衡关系, 水分供给显著增加
了NUE, 但降低了WUEi, 可见, 植物以牺牲WUEi为
代价来提高营养效率。叶片N含量与比叶面积之间也
存在权衡, 植物通过性状之间的权衡来适应半干旱条
件下的资源限制(Zheng et al., 2010)。也有研究表明,
随着水分和N素供给的增加, 水分利用效率明显提高
(Gao et al., 2013)。
3 植物性状可塑性变化的生态效应
3.1 性状变化对植物个体与种群尺度的影响
性状是构成植物个体的基础, 从性状角度揭示植物个
体特征的变化机制尤为重要。Díaz等(1992)研究发现,
植物光合器官等出现小型化(miniaturization), 性状
的变化导致个体生物量降低, 地上生物量的垂直分布
朝着下部增加发展。植物对放牧的性状响应不可一概
而论, Patty等(2010)研究发现, 安第斯山脉高海拔
(约4 200 m)草地群落植物叶生物量组分较小, 根系
生物量组分较大, 植物性状对动物采食和践踏没有明
显的响应, 植物投资分配主要用于维持结构持久性,
而非获取最大碳收益 , 种群繁殖对策为K策略 (K-
strategy)。放牧导致草食动物喜食植物的形态变异性
(morphological variability)增大, 其它物种的形态相
对稳定, 具有种间差异(Díaz et al., 1992)。
植物性状的变化与个体之间的关系与环境有关。
由于放牧与气候及土壤等环境因子对植物影响具有
复杂的交互作用(Evju et al., 2010), 而放牧修饰了植
物性状对增温等处理的原有响应模式(Shen et al.,
2013)。对植物生长而言, 一定的放牧干扰下, 植物表
现出补偿性生长(compensatory growth)甚至超补偿
性生长(over-compensatory growth), 这主要与是否

李西良等: 放牧对草原植物功能性状及其权衡关系的调控 163
有菌根真菌的参与有关(Kula et al., 2005)。
3.2 植物性状变化在群落尺度的效应
Louault等(2005)研究发现, 长期放牧下的草原, 植株
矮化, 花期提前, 具有忍耐放牧(grazing-tolerant)的
物种演替为优势物种; 中期放牧史草原中具有躲避放
牧(grazing-avoiding)性状的物种居于主要地位 ; 短
期放牧史草原中, 不具忍耐和躲避性状的物种占优
势地位, 但物种之间的光竞争加剧。Osem等(2004)
也发现, 在放牧剔除(grazing-exclusion)后, 草原中
植株高大物种的丰富度增加, 矮小物种的丰富度减
少。这些结果说明, 植物性状在放牧压力下的可塑性
变化是导致群落物种演替的重要驱动力, 不同物种
的性状变化带来了新的种间竞争格局, 决定了演替
的方向。
植物响应的种间差异与草食动物的选择性采食
有一定的关系, Golluscio等(2009)对挪威高山草原的
研究发现, 绵羊对植株高大、花期较晚和叶片C/N低
的物种有采食偏好, 使其成为敏感物种, 导致这些物
种个体明显变小, 根冠比增加。但Cingolani等(2005)
对阿根廷草原的研究与Golluscio等(2009)对牲畜选
择性采食的结论不一致。他们发现牲畜偏好采食低矮
的植物种, 且随着放牧强度的增加, 这些低矮物种会
通过比叶面积增加等表型变化适应放牧, 放牧则会驱
动耐牧物种增加。此外, 植物获取资源能力的种间差
异也起了重要作用。Cruz等(2010)发现, 与原生群落
相比, 15年连续放牧干扰后, 伴随叶片干物质含量
(leaf dry-matter content)的降低, 植物比叶面积增大,
具有快速获取资源能力的匍匐状植物演替为优势物
种。
在有些生境条件下, 放牧引发的光资源再分配也
是植物性状变化及群落演替不可忽视的因素。放牧作
用下, 一些高大物种的株高下降更为明显, 这改善了
低矮物种的光资源条件, 减少了高大物种的光竞争,
这种资源再分配也在一定程度上导致了不同物种功
能性状对放牧的差异化响应(Kooijman and Smit,
2001)。Chen等(2005)发现, 重度放牧显著导致禾草
和灌木的光合作用速率下降 , 禾草的相对生物量
(relative biomass)降低, 灌木的相对生物量增加, 这
与不同功能群及物种不同的光合能力有关, 不同物种

光合及有关性状的分异是放牧下草原物种组成和群
落演替的一个重要原因。
3.3 植物性状变化对生态系统结构与功能的影响
植物功能性状受放牧影响而产生的变化, 将经由种群
和群落尺度导致生态系统尺度的级联反应。由于采食
等作用, 植物性状小型化, 且家畜喜食牧草生态位收
缩, 杂毒草生态位趁机扩张, 使优良牧草分布范围缩
减, 植物的矮化型变是草原生态系统结构与功能变化
的重要触发机制(王炜等, 2000)。植物个体矮化型变
被认为是放牧导致草原生产力下降的机理性环节, 是
解开生产力衰减机制的一把钥匙。大量的研究表明,
放牧导致植物个体变小, 造成群落生产力降低, 同
时, 导致物种丰富度降低, 物种多样性丧失, 放牧修
饰了群落生产力与物种多样性及物种丰富度之间的
关系。Zhou等(2006)在放牧剔除处理中, 发现物种丰
富度与ANPP之间可被指数增长方程很好地拟合, 而
在放牧处理下, 则呈现指数衰减规律。
植物性状的变化也会带来地下根际生态系统的
响应。Klumpp等(2009)研究发现, 长期过度放牧可使
植物光合作用能力下降, 进而抑制植物根系生长, 改
变植物根、茎和叶等功能性状, 减少土壤碳输入; 与
此同时, 土壤真菌减少, 微生物群落结构发生改变,
但根系及其分泌物碳输入的减少促使微生物转而分
解过去积累的微粒有机碳, 引发碳流失。实际上, 植
物功能性状通过控制碳同化、转化、存贮和释放等, 影
响了包括碳循环在内的许多陆地生态系统过程, 如较
快生长速率的物种光合同化能力较强, 但地上活体部
分具有较短的寿命、较少的干物质含量及较低的碳密
度, 进而影响了碳循环过程(De Deyn et al., 2008)。
生态系统受放牧下性状变化带来的级联反应与
进化史等有关, 不同水分资源水平及进化史的植物对
放牧响应的敏感性会存在很大差异。Adler等(2005)
对比研究了放牧干扰历史较短的美国西北矮草草原
(sagebrush steppe)和放牧历史悠久的阿根廷巴塔哥
尼亚草原(Patagonia steppe), 发现越靠近水域, 植
物群落对放牧的响应越明显。在湿润的美国矮草草原,
放牧对植物群落多样性的解释能力更强。说明进化史
和水分条件与放牧存在交互作用, 放牧进化时间越
短, 生态系统结构和功能越容易受到放牧的影响。
164 植物学报 50(2) 2015
4 放牧对植物性状影响的作用途径
4.1 放牧的作用途径
放牧导致草地退化的基本过程是过度放牧引起“草丛
-地境”系统结构改变, 通过草丛子系统受到放牧干
扰, 牲畜践踏草地, 营养元素循环的原有状态被打
破, 地境子系统受到影响, 土壤结构、理化性质和地
下种子库等产生变化(Su et al., 2005), 引发整个“草
丛-地境”系统结构改变和功能丧失。其中, 植被退化
是草原土壤退化的直接原因, 土壤退化必然引起植被
退化, 二者互为因果。超载过牧牲畜过度啃食和践踏,
草本植物正常生长受到抑制, 稳定的物质平衡被打
破, 土壤退化, 植被逆向演替(刘钟龄等, 2002)。
放牧、土壤和气候等是草原植物生长的主要环境
条件, 土壤和气候分别提供N、P、水、光和温等基本
资源, 而放牧作为环境因子主要表现为干扰, 并未提
供植物生长所需资源。环境因子概括起来可分为2类:
一是资源性因子(包括土壤和气候等); 二是干扰性因
子(包括放牧和刈割等)。虽然放牧不是植物生长的资
源, 但它作为干扰性因子改变了环境中N、P和水资源
的可利用性以及植物对资源的利用能力(Schönbach
et al., 2011)。因此, 放牧的作用途径主要在于改变了
资源的可利用性和植物的资源利用能力, 从而影响了
植物的功能性状特征及其权衡关系。
4.2 植物的光合作用响应
光合作用是生态系统能量来源的主要渠道, 对草原生
产力的形成具有基础作用。一般来讲, 草原生产力的
高效形成有赖于土-草-畜界面的耦合关系, 通过草地
农业系统的结构优化, 使得系统功能特别是草原生产
力维持在较高的能级状态(任继周, 2004)。由于草原
生产力的形成机制又与植物性状有着密切的关系, 因
此放牧如何通过光合作用影响植物功能性状的变化
及其权衡关系, 就成了一个很有意义的课题。
既然光合作用是草原生产力及植物性状形成的
基础, 那么放牧如何通过影响光合作用来影响植物性
状的？在这方面, 已开展了一些研究工作。Peng等
(2007)研究表明, 较之围封, 中度放牧提高了植物的
净光合速率, 重度放牧植物的净光合速率显著降低;
在实验中发现, 中度放牧下光合能力的增强并未改变
放牧导致生物量降低的趋势, 这主要与放牧下叶面积
的显著减少有关。许多证据都表明, 重度放牧显著导
致光合作用速率下降(Chen et al., 2005)。放牧通过阻
滞光合作用, 减少了光合产物的形成, 影响了植物的
生长发育进程。特别是在光合产物有限的情况下, 植
物将启动光合物质分配的权衡策略, 以适应低能级的
能量环境。
4.3 草原植物-土壤的营养反馈
营养物质的分配是放牧影响植物性状的重要途径, 目
前已有一些相关报道。McInenly等(2010)通过去叶模
拟放牧采食, 发现营养物质再分配过程中, 主要朝着
地上部分配, 并未改变根系形态和死亡概率, 但影响
了根系的伸长和新根的产生, 与放牧交互影响中, N
素供给主要增加地上部的再生。显而易见, 营养分配
策略是影响植物性状发育的关键。
微生物和植物等各分区营养库具有显著的季节
动态(Bardgett et al., 2002), 循环是草原生态系统中
营养物质的基本特征。研究证实, 放牧影响了物质循
环过程。相对于原生群落, 放牧加快了N素等物质的
循环过程, 但在重度放牧下, 地上生物量减少, 土壤
N素矿化速率和N库容量降低, 群落发生演替, 富N牧
草减少, 植物N素含量降低, 参与循环的N素减少, 进
一步减慢了物质循环过程(Singer and Schoenecker,
2003)。
放牧导致草原土壤与植被系统C、N、P流失是一
个需引起广泛关注的问题。Barger等(2004)发现, 放
牧导致枯落物和土壤的C、N含量下降, 但不同组分的
变化有较大差异, 单位面积枯落物的C和N含量(g·
m–2)降低比例约为50%, 远大于单位重量枯落物和土
壤的C、N含量(g·kg–1)的降低比例, 放牧下地上生产
力降低可能会对通过枯落物返还土壤的C、N量起到
稀释作用, 加之放牧引起的C和N流失途径, 会进一
步导致土壤-植被系统营养贫瘠化。有研究显示, 尽管
放牧会导致土壤N和P含量都明显下降及N/P比值降
低, 但N含量的下降更为明显(敖伊敏, 2012)。
然而, 放牧导致土壤营养流失现象不可一概而
论, 在放牧退化演替的早期与晚期阶段, 可能具有不
同的特征。大量的研究表明, 长期放牧可引发营养流
失; 但在演替的早期阶段, 却呈现N和P含量增加(孙
宗玖等, 2013), 这与许多观点认为放牧激发N2O释放
不同。Wolf等(2010)发现放牧会限制草地土壤N2O的
李西良等: 放牧对草原植物功能性状及其权衡关系的调控 165
释放。长期以来, 这两种观点均被反复报道, 可分别
谓之“营养流失假说”和“营养冗余假说”。之所以
存在这些争论, 可能因为在放牧干扰的早期阶段, 营
养的回流速率大于吸收速率, 造成土壤中营养元素含
量暂时增加, 而长期放牧, 通过采食抽取和阻滞营养
回流等途径, 造成了营养流失。具体原因尚需进一步
的实验验证。
4.4 植物性状变化的生态水文学途径
改变植物的水分利用效率 (water use efficiency,
WUE)是放牧影响水过程的重要表现。Chen等(2005)
研究表明, 放牧显著降低了植物蒸腾强度和水分利用
效率。而Peng等(2007)对比了围封、中度和重度3个
放牧干扰梯度对植物蒸腾与水分利用效率的影响过
程, 发现蒸腾作用随牧压的增大而增强, 与围封群落
相比, 中度放牧提高了植物的水分利用效率, 但重度
放牧下植物的水分利用效率显著降低, 植物水分利用
效率与牧压之间呈单峰曲线关系, 这从一定程度上支
持了放牧优化假说(grazing optimization hypothe-
sis)。此外, 水分利用效率在不同尺度上具有不同的
特征。Niu等(2011)发现, 在冠层和生态系统水平, 半
干旱草原植物的水分利用效率随着水分的增加而增
加, 但在叶片性状水平, 却呈现降低的趋势。也有研
究表明, 通过植物蒸腾而产生的水分散失量与生产力
和生物多样性均呈正相关。比较而言, 生物量与蒸腾
的关系更密切, 放牧导致生产力降低和生物多样性丧
失, 进一步压缩了蒸腾途径水分散失的比例(Verón et
al., 2011)。
放牧影响植物的生态水文学效应, 它是植物水分
利用效率和植物性状响应的基础。Bisigato等(2009)
发现土壤水分向植物根系分布集中的土层富集, 随着
草地退化的加剧, 改变了水分蒸散发的格局, 水分散
失从以植物蒸腾为主逐渐过渡到以土壤蒸发为主, 因
此, 放牧干扰引起的植被覆盖度变化, 改变了植被-
土壤系统水平衡的状态, 进而影响到生态系统功能及
植物性状的表现。Harrison等(2012)也发现, 放牧增
加了通过土壤蒸发而散失的水分比例, 减少了通过植
物蒸腾的水分散失比例, 总体上显著降低了水分的利
用效率。进一步地, 放牧退化草原的蒸散发量低于围
封原生群落, 这主要是由退化草原较低的土壤含水量
所致, 但放牧加大了蒸散发对土壤水分的敏感性, 其
不但影响了蒸散发本身, 而且也影响了蒸散发与土壤
水分之间的关系(Miao et al., 2009)。
4.5 植物矮化避牧适应机制
避牧是植物长期应对放牧的一种生态行为, 关于它的
防御机制, 也有一些研究报道。植物长期适应放牧会
形成防御的功能性状, 产生毒素等防御性物质, 茎叶
器官硬挺, 植株表型变小, 甚至产生倒伏性状, 这种
从生理到形态的变化是植物长期适应的避牧机制。然
而, 尽管存在资源的竞争, 但不同物种又有互利策
略, 通过植物与植物间的相互交流, 那些具有防御放
牧性状的物种会保护不具备防御性状的物种免受动
物的取食。Suzuki和Suzuki (2011)通过对比放牧与围
封 样 地 的 具 防 御 性 状 的 咬 人 荨 麻 (Urtica
thunbergiana)和不具防御性状的水蓼 (Persicaria
longiseta), 发现在放牧样地, 咬人荨麻对水蓼的生
长表现利它行为, 对适合度表现为中性效应(neutral
effects)。但在长期放牧剔除样地, 咬人荨麻对水蓼的
生长和适合度则具负向效应(negative effects), 说明
草原植物群落对放牧具有集体防御对策。
植物是否具有躲避放牧的遗传能力目前仅有少
量报道。Adler等(2004)研究了具有长期放牧史的阿根
廷巴塔哥尼亚草原和较短放牧史的美国西北矮草草
原, 发现2个地区牧草的适口性、营养品质和形态表
型都具有明显的差异, 长期的放牧选择压力导致植物
的防御性适应进化。McKinney和Fowler (1991)采集
了长期处于放牧、割草和耕作下的沙刺(Cenchrus in-
certus)种子, 在同一温室中通过二代繁殖培养, 研究
其遗传适应性。结果表明, 与放牧和耕作相比, 长期
叶片去除使得植物分蘖和叶片增多, 植株矮化, 防御
性形态(如硬刺等)减少, 在一定程度上产生了可遗传
的形态适应。甚至经过连续25年相对短期的放牧与不
放牧环境选择压力的差异, 植物也会产生一些种群分
化和分子适应特征(Fu et al., 2005)。由此说明环境条
件和遗传基础共同决定了植物的耐牧特性(Damhour-
eyeh and Hartnett, 2002)。
5 问题与展望
5.1 矮化型变机制：避牧适应与生长受阻的争论
从综合植物功能性状对放牧的响应规律可以看出, 长
166 植物学报 50(2) 2015
期过度放牧可导致植物个体特征的矮小化, 以及不同
性状之间的权衡关系。迄今, 关于放牧下植物的矮化
型变机制, 尚有较大争议, 主要集中于两类观点。一
是“避牧适应假说”, 该假说认为植物通过分子遗传
固化或者DNA甲基化等表观遗传修饰途径, 主动调
节自身的生长发育状态, 实现植物形态特征的矮化型
变, 达到躲避放牧的生态效应(McKinney and Fow-
ler, 1991; Suzuki and Suzuki, 2011)。二是“生长受
阻假说”, 该假说认为数十年乃至百年的短期环境差
异不足以造成群体遗传变异, 矮化型变主要在于放
牧改变了赖以生长的土壤微环境等, 并且破坏了植
物组织, 使得土壤中N、P和水等资源的可利用性以
及植物对资源的利用能力降低 , 从而使生长受阻
(Singer and Schoenecker, 2003; Bisigato et al.,
2009)。
之所以会有这些争论, 根本原因在于目前对草原
生态系统中放牧、土壤和植物之间的互作机制认识有
限。关于“避牧适应假说”, 其主要思想在于认为植
物“不想长大”。由于生态学是研究生物对环境适应
的科学, 因此在实际研究中易于在缺乏实验证据的情
况下, 将植物的一些变化特征归结于适应, 这可能是
一种武断。而“生长受阻假说”的主要思想是认为受
限于环境条件与资源水平, 植物本身“长不大”, 但
目前人们对植物生长受环境影响的机理, 还缺乏足够
的认知。因此, 植物的矮化型变机制究竟在于避牧适
应还是生长受阻, 或二者兼而有之, 尚需深入和系统
的实验去揭开谜底。
5.2 研究展望
迄今, 人们对放牧引起植物矮化型变过程中植物不同
功能性状的变化特征与权衡策略并不十分清楚。对植
物性状变化驱动群落演替和生态系统服务功能变化
的机理认识还很有限。此外, 放牧引起的表型矮化究
竟是植物生长受阻, 还是植物自身的避牧适应调控,
目前对其形成机制尚有较大的争议。总而言之, 下一
步应该在以下几个方面加强研究。
(1) 植物功能性状的权衡关系受放牧调控的机
理。未来研究可结合叶片经济型谱等新的理论(Wright
et al., 2004), 开展放牧对植物功能性状权衡关系调
控机理的研究, 从性状水平揭示放牧对草原生态系统
的影响机制。
(2) 土壤资源可利用性与植物资源利用效率对放
牧的响应。放牧作为植物生长的干扰因子, 其作用是
通过影响土壤资源的可利用性和植物资源的利用能
力来实现(Schönbach et al., 2011)。未来需加强研究
放牧对植被覆盖、土壤性状和根际微生物等的影响机
制, 揭示这些因子与植物水分利用行为的关系, 探析
放牧下养分回流过程、流失途径与机理, 分析草原土
壤-植被系统的多稳态性, 以明确植物性状与关键资
源的耦合关系。
(3) 资源脉冲效应的放牧修饰与植物性状变化的
关系。草原生态系统中, 降水主要以脉冲形式发生
(Wang et al., 2012), 降水脉冲可诱发土壤中植物可
利用水、N和P资源的脉冲效应(Schwinning et al.,
2004), 影响植物发育与表型性状(刘贤赵等, 2011),
这是草原生态系统的基本过程之一。目前, 亟待开展
降水脉冲对围封与退化草地土壤水、N和P资源的脉
冲效应影响研究, 分析资源脉冲下植物资源利用的行
为差异, 进一步解析水、N和P资源的脉冲效应与植物
性状变化的关系。
(4) 克隆分株间的资源整合对植物性状集群型变
的影响。研究证实, 放牧造成的植物矮化为主要特征
的性状响应是一种集体行为, 克隆植物的生理整合也
可能是导致植物集群矮化的重要途径(Roiloa and Hut-
chings, 2013)。目前亟待研究放牧梯度下不同分株间
的资源整合机理, 揭示克隆分株间的资源整合对植物
集群矮化的影响。
(5) 放牧导致植物性状变化的分子调控机制。一
般而言, 表型可塑性并未发生DNA序列的改变(Ric-
hards et al., 2006)。但近年来研究发现, 通过DNA甲
基化和组蛋白修饰等表观遗传调控途径, 表观基因组
受到环境修饰, 产生表型变化(Richards et al., 2006;
高乐旋等, 2008)。放牧导致植物矮化型变, 可能是在
DNA遗传效应与环境效应之间建立了亚稳态遗传体
系, 基于其对环境修饰的可逆机制, 为植物适应放牧
等异质生境提供了一条快速反应途径。
参考文献
安慧 (2012). 放牧干扰对荒漠草原植物叶性状及其相互关系
的影响. 应用生态学报 23, 2991–2996.
敖伊敏 (2012). 不同围封年限下典型草原土壤生态化学计量
特征研究. 硕士论文. 呼和浩特: 内蒙古师范大学. pp. 24–
李西良等: 放牧对草原植物功能性状及其权衡关系的调控 167
51.
陈海军 (2011). 荒漠草原主要植物种群繁殖性状及化学计量
特征对载畜率的响应. 博士论文. 呼和浩特: 内蒙古农业大
学. pp. 85–97.
范国艳, 张静妮, 张永生, 李刚, 王琦, 杨殿林 (2010). 放牧
对贝加尔针茅草原植被根系分布和土壤理化特征的影响.
生态学杂志 29, 1715–1721.
高乐旋, 陈家宽, 杨继 (2008). 表型可塑性变异的生态-发育
机制及其进化意义. 植物分类学报 46, 441–451.
何茂, 黄建辉 (2010). 放牧对小叶锦鸡儿种子产量的影响. 植
物学报 45, 59–65.
侯向阳, 尹燕亭, 丁勇 (2011). 中国草原适应性管理研究现
状与展望. 草业学报 20, 262–269.
李博 (1962). 内蒙古地带性植被的基本类型及其生态地理规
律. 内蒙古大学学报(自然科学版) (2), 103–128.
李西良, 侯向阳, 吴新宏, 萨茹拉, 纪磊, 陈海军, 刘志英, 丁
勇 (2014). 草甸草原羊草茎叶功能性状对长期过度放牧的
可塑性响应. 植物生态学报 38, 440–451.
梁金华 (2012). 内蒙古荒漠化草原四种植物的根系构型特点
及其生态适应性研究. 硕士论文. 呼和浩特: 内蒙古农业大
学.
刘贤赵, 李朝奎, 徐树建, 王文文, 王国安, 赵丽丽 (2011).
中国北方干湿气候区C3草本植物δ13C值及其与湿润指数的
关系. 植物学报 46, 675–687.
刘钟龄, 王炜, 郝敦元, 梁存柱 (2002). 内蒙古草原退化与恢
复演替机理的探讨. 干旱区资源与环境 16, 84–91.
孟婷婷, 倪健, 王国宏 (2007). 植物功能性状与环境和生态
系统功能. 植物生态学报 31, 150–165.
任继周 (2004). 草地农业生态系统通论. 合肥: 安徽教育出版
社.
任继周, 胡自治, 牟新待, 张普金 (1980). 草原的综合顺序分
类法及其草原发生学意义. 中国草原 2, 12–24, 38.
孙宗玖, 朱进忠, 张鲜花, 郑伟, 靳瑰丽, 古伟容 (2013). 短
期放牧强度对昭苏草甸草原土壤全量氮磷钾的影响. 草地
学报 21, 895–901.
王炜, 梁存柱, 刘钟龄, 郝敦元 (2000). 草原群落退化与恢复
演替中的植物个体行为分析. 植物生态学报 24, 268–274.
周艳松, 王立群 (2011). 星毛委陵菜根系构型对草原退化的
生态适应. 植物生态学报 35, 490–499.
Acosta-Gallo B, Casado MA, Montalvo J, Pineda FD
(2011). Allometric patterns of below-ground biomass in
Mediterranean grasslands. Plant Biosyst 145, 584–595.
Adler PB, Milchunas DG, Lauenroth WK, Sala OE, Burke
IC (2004). Functional traits of graminoids in semi-arid
steppes: a test of grazing histories. J Appl Ecol 41, 653–
663.
Adler PB, Milchunas DG, Sala OE, Burke IC, Lauenroth
WK (2005). Plant traits and ecosystem grazing effects:
comparison of U.S. sagebrush steppe and Patagonian
steppe. Ecol Appl 15, 774–792.
Bai YF, Wu JG, Clark CM, Pan QM, Zhang LX, Chen SP,
Wang QB, Han XG (2012). Grazing alters ecosystem
functioning and C: N: P stoichiometry of grasslands along
a regional precipitation gradient. J Appl Ecol 49, 1204–
1215.
Bardgett RD, Streeter TC, Cole L, Hartley IR (2002).
Linkages between soil biota, nitrogen availability, and
plant nitrogen uptake in a mountain ecosystem in the
Scottish Highlands. Appl Soil Ecol 19, 121–134.
Barger NN, Ojima DS, Belnap J, Wang SP, Wang YF,
Chen ZZ (2004). Changes in plant functional groups, litter
quality, and soil carbon and nitrogen mineralization with
sheep grazing in an Inner Mongolian grassland. Rangel
Ecol Manag 57, 613–619.
Bisigato AJ, Lopez Laphitz RM (2009). Ecohydrological
effects of grazing-induced degradation in the Patagonian
Monte, Argentina. Austral Ecol 34, 545–557.
Carmona D, Lajeunesse MJ, Johnson MTJ (2011). Plant
traits that predict resistance to herbivores. Funct Ecol 25,
358–367.
Chen SP, Bai YF, Lin GH, Liang Y, Han XG (2005). Effects
of grazing on photosynthetic characteristics of major
steppe species in the Xilin River Basin, Inner Mongolia,
China. Photosynthetica 43, 559–565.
Cingolani AM, Posse G, Collantes MB (2005). Plant func-
tional traits, herbivore selectivity and response to sheep
grazing in Patagonian steppe grasslands. J Appl Ecol 42,
50–59.
Collins SL, Knapp AK, Briggs JM, Blair JM, Steinauer EM
(1998). Modulation of diversity by grazing and mowing in
native tallgrass prairie. Science 280, 745–747.
Cruz P, De Quadros FLF, Theau JP, Frizzo A, Jouany C,
Duru M, Carvalho PCF (2010). Leaf traits as functional
descriptors of the intensity of continuous grazing in native
grasslands in the south of Brazil. Rangel Ecol Manag 63,
350–358.
Damhoureyeh SA, Hartnett DC (2002). Variation in grazing
tolerance among three tallgrass prairie plant species. Am
J Bot 89, 1634–1643.
168 植物学报 50(2) 2015
De Deyn GB, Cornelissen JHC, Bardgett RD (2008). Plant
functional traits and soil carbon sequestration in con-
trasting biomes. Ecol Lett 11, 516–531.
Díaz S, Acosta A, Cabido M (1992). Morphological analysis
of herbaceous communities under different grazing re-
gimes. J Veg Sci 3, 689–696.
Díaz S, Lavorel S, McIntyre S, Falczuk V, Casanoves F,
Milchunas DG, Skarpe C, Rusch G, Sternberg M,
Noy-Meir I, Landsberg J, Zhang W, Clark H, Campbell
BD (2007). Plant trait responses to grazing―a global
synthesis. Glob Chang Biol 13, 313–341.
Díaz S, Noy-Meir I, Cabido M (2001). Can grazing response
of herbaceous plants be predicted from simple vegetative
traits? J Appl Ecol 38, 497–508.
Evju M, Halvorsen R, Rydgren K, Austrheim G, Mysterud
A (2010). Interactions between local climate and grazing
determine the population dynamics of the small herb Viola
biflora. Oecologia 163, 921–933.
Fenton EW (1931). The influence of sectional grazing and
manuring on the Flora of Grassland. J Ecol 19, 75–97.
Frank DA (2008). Ungulate and topographic control of ni-
trogen: phosphorus stoichiometry in a temperate grass-
land; soils, plants and mineralization rates. Oikos 117,
591–601.
Fu YB, Thompson D, Willms W, Mackay M (2005). Long-
term grazing effects on genetic variability in mountain
rough fescue. Rangel Ecol Manag 58, 637–642.
Gao YZ, Giese M, Gao Q, Brueck H, Sheng LX, Yang HJ
(2013). Community level offset of rain use- and transpira-
tion efficiency for a heavily grazed ecosystem in Inner
Mongolia grassland. PLoS One 8(9), e74841.
Gao YZ, Giese M, Lin S, Sattelmacher B, Zhao Y, Brueck
H (2008). Belowground net primary productivity and bio-
mass allocation of a grassland in Inner Mongolia is af-
fected by grazing intensity. Plant Soil 307, 41–50.
Gardner JL (1950). Effects of thirty years of protection from
grazing in desert grassland. Ecology 31, 44–50.
Golluscio RA, Austin AT, Martínez GCG, Gonzalez-Polo
M, Sala OE, Jackson RB (2009). Sheep grazing de-
creases organic carbon and nitrogen pools in the Pata-
gonian steppe: combination of direct and indirect effects.
Ecosystems 12, 686–697.
Golodets C, Sternberg M, Kigel J (2009). A commu-
nity-level test of the leaf-height-seed ecology strategy
scheme in relation to grazing conditions. J Veg Sci 20,
392–402.
Gong XY, Chen Q, Lin S, Brueck H, Dittert K, Taube F,
Schnyder H (2011). Tradeoffs between nitrogen- and
water-use efficiency in dominant species of the semiarid
steppe of Inner Mongolia. Plant Soil 340, 227–238.
Guo YJ, Han L, Li GD, Han JG, Wang GL, Li ZY, Wilson B
(2012). The effects of defoliation on plant community, root
biomass and nutrient allocation and soil chemical proper-
ties on semi-arid steppes in northern China. J Arid Envi-
ron 78, 128–134.
Harrison MT, Evans JR, Dove H, Moore AD (2012). Re-
covery dynamics of rainfed winter wheat after livestock
grazing 1. Growth rates, grain yields, soil water use and
water-use efficiency. Crop Pasture Sci 62, 947–959.
Klimešová J, Latzel V, de Bello F, van Groenendael JM
(2008). Plant functional traits in studies of vegetation
changes in response to grazing and mowing: towards a
use of more specific traits. Preslia 80, 245–253.
Klumpp K, Fontaine S, Attard E, Le Roux X, Gleixner G,
Soussana JF (2009). Grazing triggers soil carbon loss by
altering plant roots and their control on soil microbial
community. J Ecol 97, 876–885.
Koerner SE, Collins SL, Blair JM, Knapp AK, Smith MD
(2014). Rainfall variability has minimal effects on grass-
land recovery from repeated grazing. J Veg Sci 25, 36–
44.
Kooijman A, Smit A (2001). Grazing as a measure to re-
duce nutrient availability and plant productivity in acid
dune grasslands and pine forests in The Netherlands.
Ecol Eng 17, 63–77.
Kula AAR, Hartnett DC, Wilson GWT (2005). Effects of
mycorrhizal symbiosis on tallgrass prairie plant-herbivore
interactions. Ecol Lett 8, 61–69.
Laliberté E, Shipley B, Norton DA, Scott D (2012). Which
plant traits determine abundance under long-term shifts in
soil resource availability and grazing intensity? J Ecol
100, 662–677.
Lavorel S, Grigulis K, Lamarque P, Colace MP, Garden
D, Girel J, Pellet G, Douzet R (2011). Using plant func-
tional traits to understand the landscape distribution of
multiple ecosystem services. J Ecol 99, 135–147.
Louault F, Pillar VD, Aufrère J, Garnier E, Soussana JF
(2005). Plant traits and functional types in response to
reduced disturbance in a semi-natural grassland. J Veg
Sci 16, 151–160.
McKinney KK, Fowler NL (1991). Genetic adaptations to
grazing and mowing in the unpalatable grass Cenchrus
incertus. Oecologia 88, 238–242.
McInenly LE, Merrill EH, Cahill JF, Juma NG (2010).
李西良等: 放牧对草原植物功能性状及其权衡关系的调控 169
Festuca campestris alters root morphology and growth in
response to simulated grazing and nitrogen form. Funct
Ecol 24, 283–292.
McIntire EJB, Hik DS (2002). Grazing history versus current
grazing: leaf demography and compensatory growth of
three alpine plants in response to a native herbivore
(Ochotona collaris). J Ecol 90, 348–359.
Miao HX, Chen SP, Chen JQ, Zhang WL, Zhang P, Wei L,
Han XG, Lin GH (2009). Cultivation and grazing altered
evapotranspiration and dynamics in Inner Mongolia step-
pes. Agric Forest Meteor 149, 1810–1819.
Milchunas DG, Vandever MW (2013). Grazing effects on
aboveground primary production and root biomass of
early-seral, mid-seral, and undisturbed semiarid grass-
land. J Arid Environ 92, 81–88.
Moreno García CA, Schellberg J, Ewert F, Brüser K,
Canales-Prati P, Linstädter A, Oomen RJ, Ruppert JC,
Perelman SB (2014). Response of community-aggre-
gated plant functional traits along grazing gradients: in-
sights from African semi-arid grasslands. Appl Veg Sci 17,
470–481.
Niu KC, Choler P, Zhao BB, Du GZ (2009). The allometry
of reproductive biomass in response to land use in Ti-
betan alpine grasslands. Funct Ecol 23, 274–283.
Niu SL, Xing XR, Zhang Z, Xia JY, Zhou XH, Song B, Li
LH, Wan SQ (2011). Water-use efficiency in response to
climate change: from leaf to ecosystem in a temperate
steppe. Glob Chang Biol 17, 1073–1082.
Osem Y, Perevolotsky A, Kigel J (2004). Site productivity
and plant size explain the response of annual species to
grazing exclusion in a Mediterranean semi-arid range-
land. J Ecol 92, 297–309.
Patty L, Halloy SRP, Hiltbrunner E, Körner C (2010).
Biomass allocation in herbaceous plants under grazing
impact in the high semi-arid Andes. Flora 205, 695–703.
Peng Y, Jiang GM, Liu XH, Niu SL, Liu MZ, Biswas DK
(2007). Photosynthesis, transpiration and water use effi-
ciency of four plant species with grazing intensities in
Hunshandak Sandland, China. J Arid Environ 70, 304–
315.
Richards CL, Bossdorf O, Muth NZ, Gurevitch J, Pig-
liucci M (2006). Jack of all trades, master of some? On
the role of phenotypic plasticity in plant invasions. Ecol
Lett 9, 981–993.
Roiloa SR, Hutchings MJ (2013). The effects of physio-
logical integration on biomass partitioning in plant modu-
les: an experimental study with the stoloniferous herb
Glechoma hederacea. Plant Ecol 214, 521–530.
Schleip I, Lattanzi FA, Schnyder H (2013). Common leaf
life span of co-dominant species in a continuously grazed
temperate pasture. Basic Appl Ecol 14, 54–63.
Schönbach P, Wan HW, Gierus M, Bai YF, Müller K, Lin
LJ, Susenbeth A, Taube F (2011). Grassland responses
to grazing: effects of grazing intensity and management
system in an Inner Mongolian steppe ecosystem. Plant
Soil 340, 103–115.
Schwinning S, Sala OE, Loik ME, Ehleringer JR (2004).
Thresholds, memory, and seasonality: understanding pul-
se dynamics in arid/semi-arid ecosystems. Oecologia
141, 191–193.
Shen HH, Wang SP, Tang YH (2013). Grazing alters
warming effects on leaf photosynthesis and respiration in
Gentiana straminea, an alpine forb species. J Plant Ecol
6, 418–427.
Singer FJ, Schoenecker KA (2003). Do ungulates acceler-
ate or decelerate nitrogen cycling? Forest Ecol Manag
181, 189–204.
Su YZ, Li YL, Cui JY, Zhao ZW (2005). Influences of con-
tinuous grazing and livestock exclusion on soil properties
in a degraded sandy grassland, Inner Mongolia, northern
China. Catena 59, 267–278.
Suzuki RO, Suzuki SN (2011). Facilitative and competitive
effects of a large species with defensive traits on a graz-
ing-adapted, small species in a long-term deer grazing
habitat. Plant Ecol 212, 343–351.
Verón SR, Paruelo JM, Oesterheld M (2011). Graz-
ing-induced losses of biodiversity affect the transpiration
of an arid ecosystem. Oecologia 165, 501–510.
Wang YD, Wang ZL, Wang HM, Guo CC, Bao WK (2012).
Rainfall pulse primarily drives litterfall respiration and its
contribution to soil respiration in a young exotic pine
plantation in subtropical China. Can J For Res 42, 657–
666.
Westoby M (1998). A leaf-height-seed (LHS) plant ecology
strategy scheme. Plant Soil 199, 213–227.
Wesuls D, Oldeland J, Dray S (2012). Disentangling plant
trait responses to livestock grazing from spatio-temporal
variation: the partial RLQ approach. J Veg Sci 23, 98–113.
Wolf B, Zheng XH, Brüggemann N, Chen WW, Dannen-
mann M, Han XG, Sutton MA, Wu HH, Yao ZS, But-
terbach-Bahl K (2010). Grazing-induced reduction of
natural nitrous oxide release from continental steppe.
Nature 464, 881–884.
Wright IJ, Reich PB, Westoby M, Ackerly DD, Baruch Z,
170 植物学报 50(2) 2015
Bongers F, Cavender-Bares J, Chapin T, Cornelissen
JHC, Diemer M, Flexas J, Garnier E, Groom PK, Gulias
J, Hikosaka K, Lamont BB, Lee T, Lee W, Lusk C,
Midgley JJ, Navas ML, Niinemets Ü, Oleksyn J, Osada
N, Poorter H, Poot P, Prior L, Pyankov VI, Roumet C,
Thomas SC, Tjoelker MG, Veneklaas EJ, Villar R
(2004). The worldwide leaf economics spectrum. Nature
428, 821–827.
Zheng SX, Ren HY, Lan ZC, Li WH, Wang KB, Bai YF
(2010). Effects of grazing on leaf traits and ecosystem
functioning in Inner Mongolia grasslands: scaling from
species to community. Biogeosciences 7, 1117–1132.
Zhou Z, Sun OJ, Huang J, Gao Y, Han X (2006). Land use
affects the relationship between species diversity and
productivity at the local scale in a semi-arid steppe eco-
system. Funct Ecol 20, 753–762.

Plant Functional Traits and Their Trade-offs in Response to
Grazing: A Review
Xiliang Li, Zhiying Liu, Xiangyang Hou, Xinhong Wu, Zhen Wang, Jing Hu, Zinian Wu
Grassland Research Institute, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Hohhot 010010, China
Abstract Grazing represents the main way for utilization and management of grassland ecosystems. Grassland deg-
radation and productivity caused by overgrazing has become an issue in theory and practice in China. The introduction of
new theories and methods, such as plant functional traits and their trade-offs, provides new tools to understand the
mechanism of grassland degradation, an emerging area of grassland ecology. However, summary data are lacking. This
paper reviews the recent research progress in plant functional traits and their trade-offs in response to grazing in China
and worldwide. We performed a comprehensive analysis of the main characteristics of plant trait changes, causes and
mechanisms. Furthermore, based on the argument about the reason of plant dwarf of grazing-induced between two
theories of "adaptive grazing avoidance hypothesis" and "pant growth limitation hypothesis" in current academic commu-
nity, we suggest important scientific questions that need further research.
Key words functional traits, grazing, grassland, trade-off
Li XL, Liu ZY, Hou XY, Wu XH, Wang Z, Hu J, Wu ZN (2015). Plant functional traits and their trade-offs in response to
grazing: a review. Chin Bull Bot 50, 159–170.
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* Author for correspondence. E-mail: houxy16@126.com
(责任编辑: 孙冬花)