全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2016, 52 (1): 37–46　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0502 37
收稿 2015-11-11　　修定 2015-11-26
资助 国家自然科学基金(31360057)和云南师范大学博士启动基
金(01200205020503099)。
* 通讯作者(E-mail: zhongguang_li@163.com)。
信号分子硫化氢的代谢及其在植物耐热性形成中的作用
闵雄, 周志豪, 李忠光*
云南师范大学生命科学学院, 生物能源持续开发利用教育部工程研究中心, 云南省生物质能与环境生物技术重点实验室,
昆明650092
摘要: 高温是限制植物生长、发育和产量的主要胁迫因子。硫化氢(H2S)是继一氧化碳(CO)和一氧化氮(NO)后植物体内的
第3种内源气体信号分子, 参与种子萌发、生长发育、气孔运动, 以及耐逆性包括耐热性形成等多种生理过程。本文结合
最新的研究进展, 在阐明H2S代谢的基础上, 综述了H2S诱导的耐热性与抗氧化系统、渗透调节物质、钙信使系统和热激蛋
白的关系, 以及H2S诱导耐热性形成过程中与其他信号分子如NO、过氧化氢、CO、脱落酸、水杨酸等的相互作用, 指出
H2S是植物耐热性形成的重要信使分子, 并提出未来的研究方向。
关键词: 硫化氢信号; 耐热性; 钙信使系统; 渗透调节物质; 抗氧化系统; 热激蛋白
由于植物固着生活的特性, 在整个生长发育
过程中, 不可避免地会同时或相继遭受到各种各
样的生物的或非生物的环境胁迫 , 如高温、低
温、水涝、干旱、盐渍等(Wahid等2007; Asthir
2015; Hemmati等2015)。在诸多胁迫因子中, 高温
是限制植物生长、发育和产量的主要胁迫因子
(Wahid等2007; Asthir 2015; Hemmati等2015)。因
此, 弄清植物耐热性的机理具有重要的科学意义
和农业指导意义。
硫化氢(hydrogen sulfide, H2S)又称下水道气
体, 是一种无色具有臭鸡蛋气味的易燃气体, 它具
有亲水性和亲脂性两种特性, 可任意出入生物膜
(Li 2013; Lisjak等2013; Calderwood和Kopriva
2014; Hancock和Whiteman 2014)。H2S在水溶液中
能解离为H+和HS-, 呈弱酸性, 在动物和植物体内,
常常以H2S (约占20%)或HS
- (约占80%)的形式发挥
其生理功能(Li 2013; Lisjak等2013; Calderwood和
Kopriva 2014; Hancock和Whiteman 2014; Jin和Pei
2015)。
由于H2S对血红蛋白、细胞色素氧化酶等含
亚铁离子的蛋白质具有很强的亲和力, 因此长期
以来被认为是一种有毒的气体分子(Li等2011;
Wang 2012)。在动物体中, 人们长期以来主要集中
于H2S毒理方面的研究, 认为它是2亿5千年前二叠
纪末期物种大灭绝的“元凶” , 但现已被确认是继
一氧化氮(nitric oxide, NO)和一氧化碳(carbon
monoxide, CO)后的第3种内源性气体信使分子, 其
参与的多种生理和病理过程也逐渐被揭示(Li等
2011; Wang 2012; Kabil等2014)。类似地, 近几年
的研究表明, 低浓度的H2S也被认为是植物体内继
CO和NO后的第3种内源性气体信号分子(Li 2013;
Lisjak等2013; Calderwood和Kopriva 2014; Hancock
和Whiteman 2014), 参与种子萌发(Zhang等2008,
2010a; Li等2012b; Li和He 2015)、生长发育(Zhang
等2009; Lin等2012; Fang等2014b; Li等2014b)、气
孔运动(Lisjak等2010; García-Mata和Lamattina
2010, 2013; Liu等2012; Scuffi等2014; Papanatsiou
等2015; 李洪旺等2015), 以及耐逆性如耐热性(Li
等2012c, 2013a, b, 2014c, d; Christou等2014)、耐
盐性(Christou等2013; Shi等2013; Lai等2014; Li等
2014a; Shan等2014)、耐旱性(zhang等2010b; Jin等
2011; Christou等2013; Shen等2013; Shi等2013)、
耐冷性(Stuiver等1992; Fu等2013; Shi等2013, 2015;
Luo等2015; Ma等2015)、重金属胁迫耐性(Zhang
等2010c, 2015; Li等2012a; Chen等2013; Fang等
2014a)等。因此, 在植物体内, 关于H2S的研究在国
际上倍受关注。总结和阐明H2S生理功能的综述
性文章也逐年增多(崔为体和沈文飚2012; 金竹萍
和裴雁曦2013; Li 2013; Lisjak等2013; Calderwood
和Kopriva 2014; Hancock和Whiteman 2014; Jin和
Pei 2015; 李顺等2015), 但关于H2S的代谢及其与耐
热性关系的归纳与总结不多。
H2S与其他信号分子相类似, 具有双重作用, 即
高浓度下是一种细胞毒害剂, 而低浓度下是一种
细胞信使(Li 2013; Lisjak等2013; Hancock和White-
man 2015)。因此, 植物体内H2S的动态平衡对其发
植物生理学报38
挥生理功能包括植物耐热性的形成起着关键的作
用, 而植物体内H2S的平衡主要通过代谢调节, 即
合成与分解。所以, 本文结合我们的研究工作, 在
阐明H2S代谢的基础上, 综述了H2S诱导的耐热性
与抗氧化系统、渗透调节物质、钙信使系统和热
激蛋白的关系, 以及H2S诱导耐热性形成过程中与
其他信号分子如NO、过氧化氢(H2O2)、CO、脱
落酸(abscisic acid, ABA)、水杨酸(salicylic acid,
SA)等的相互作用, 指出H2S是植物耐热性形成的
重要信使分子, 并提出了未来的研究方向。
1 H2S代谢
1.1 H2S合成
在植物体内, H2S合成主要有L-半胱氨酸脱巯
基酶(L-cysteine desulfhydrase, LCD, EC 4.4.1.1)途
径、D-半胱氨酸脱巯基酶(D-cysteine desulfhy-
drase, DCD, EC 4.4.1.15)途径、亚硫酸还原酶(sul-
fite reductase, SiR, EC 1.8.7.1)途径、氰丙酸合成酶
(cyanoalanine synthetase, CAS, EC 4.4.1.9)途径、
半胱氨酸合成酶(cysteine synthetase, CS, EC
4.2.99.8)途径等(Rausch和Wachter 2005; Li 2015a;
图1)。分述如下。
1.1.1 L-半胱氨酸脱巯基酶途径
在植物细胞的细胞质、叶绿体和线粒体等细
胞器中都存在半胱氨酸脱巯基酶(LCD), 此酶降解
L-半胱氨酸, 产生H2S、氨(NH4
+)和丙酮酸。因此,
在药理学实验中, NH4
+和丙酮酸盐常用作LCD的
抑制剂, 而炔丙基甘氨酸(DL-propargylglycine,
PAG)是LCD的专一抑制剂(Rausch和Wachter 2005;
Li 2013, 2015a; Lisjak等2013)。许多研究表明, 植
物细胞在感受外界环境刺激的过程中, 常常通过
此途径产生H2S, 以此作为响应环境刺激的第二信
使, 继而诱发植物耐逆性的形成(Li 2013; Lisjak等
2013; Christou等2014; Jin和Pei 2015)。
1.1.2 D-半胱氨酸脱巯基酶途径
DCD的作用方式与LCD类似, 所不同的是它
以D-半胱氨酸为底物(Li 2013, 2015a; 图1)。在不
同环境胁迫下, DCD的活性也不同程度地被上调,
并且这种上调与植物耐逆性的形成有关(Fotopou-
los等2015; Jin和Pei 2015)。
1.1.3 亚硫酸还原酶途径
植物根系吸收的硫酸盐(SO4
2-)被ATP硫酸化
酶(ATP sulfurylase, ATPS)活化为腺苷-5-磷酰硫酸
(adenosine 5-phosphosulfate, APS), 后者在腺苷-5-
磷酰硫酸还原酶(APS reductase, APSR)的作用下产
生亚硫酸(SO3
2-), 亚硫酸还原酶(SiR)以铁氧化还原
蛋白(ferredoxin, Fed)为电子供体, 将SO3
2-还原为
图1 植物细胞中H2S代谢途径
Fig.1 The pathway of H2S metabolism in plant cells
根据Li (2015a)文献修改。APS: 腺苷-5-磷酰硫酸; CAS: 氰丙酸合成酶; CS: 半胱氨酸合成酶; LCD/DCD: L-/D-半胱氨酸脱巯基酶;
Fedred/Fedox: 氧化/还原型铁氧化还原蛋白; GSH: 谷胱甘肽; OAS: O-乙酰-L-丝氨酸; SiR: 亚硫酸还原酶。
闵雄等: 信号分子硫化氢的代谢及其在植物耐热性形成中的作用 39
H2S, 进一步合成半胱氨酸(Rausch和Wachter 2005;
Li 2013)。由于此还原过程需要光合作用提供强还
原剂Fed, 因此还原过程主要发生在植物绿色组织
(Rausch和Wachter 2005)。
1.1.4 氰丙酸合成酶途径
植物组织在乙烯合成或生氰糖苷降解过程中
释放氰化氢(HCN), 此副产物对植物有毒害作用。
植物细胞可利用氰丙酸合成酶(CAS)将HCN和L-
半胱氨酸转化为氰丙酸, 完成解毒过程, 同时产生
H2S (Rausch和Wachter 2005; 张岩等2009; Li
2015a)。
1.1.5 半胱氨酸合成酶途径
半胱氨酸合成酶(CS)又称O-乙酰丝氨酸硫醇
裂合酶[O-acetylserine(thiol)lyase, OAS-TL]。通过
上述几条途径产生的H2S, 与O-乙酰丝氨酸(O-ace-
tylserine, OAS)反应形成半胱氨酸(Rausch和Wach-
ter 2005; Li 2013)。在反应中, 首先, 丝氨酸和乙酰
辅酶A (acetyl-CoA)在丝氨酸乙酰转移酶(serine
acetyltransferase, SAT)催化下形成OAS, 后者再与
H2S反应形成半胱氨酸。虽然SAT和OAS-TL依次
催化这两步不同的反应, 但它们常常形成多亚基
酶复合物, 即半胱氨酸合成酶复合物(cysteine syn-
thetase complex, CSC), 从而更有效地调节半胱氨
酸合成。此反应是可逆反应, 其逆反应可产生H2S
(Rausch和Wachter 2005; Li 2013)。如在拟南芥中,
OAS-TL的同源蛋白L-半胱氨酸脱巯基酶(L-cyste-
ine desulfhydrase, DES, EC 4.4.1.1)承担半胱氨酸
的降解, 调节细胞中的半胱氨酸平衡, 其突变体具
有较高的抗坏血酸过氧化物酶(ascorbic acid perox-
idase, APX)和愈创木酚过氧化物酶(guaiacol perox-
idase, GPX)活力, 继而提高幼苗对重金属胁迫和氧
化胁迫的抵抗能力(Alvarez等2010)。
1.2 H2S分解
如上所述, 低浓度的H2S是一种信号分子, 可
作为呼吸链的电子供体, 促进ATP的合成, 而高浓
度的H2S对植物细胞有毒害作用, 所以H2S的动态
平衡在植物细胞中至关重要(Lisjak等2013; Han-
cock和Whiteman 2015)。维持H2S在植物细胞内的
动态平衡, 很重要的一种方式就是它的分解或者
说转化。如上所述, H2S是半胱氨酸合成的重要中
间产物, 从硫酸盐(SO4
2-)和亚硫酸盐(SO3
2-)还原而
来的H2S, 在CS的作用下被进一步还原为半胱氨
酸, 后者进一步合成含半胱氨酸的蛋白质或多肽
如谷胱甘肽(GSH)、铁氧化还原蛋白等, 从而调控
植物细胞的氧化还原平衡(Rausch和Wachter 2005;
Li 2013, 2015a)。此外, 植物细胞中过多的H2S还可
以气体的形式释放到大气中, 这也可能是植物细
胞防御病源菌浸染的一种保护措施之一(Bloem
2004; Rausch和Wachter 2005; Li 2013)。
2 H2S诱导的耐热性
一般认为, 高温胁迫常常诱发氧化胁迫(oxi-
dative stress)、渗透胁迫(osmotic stress)、生物膜
损伤(biomembrane injury)、蛋白质变性(protein
denaturation)等。植物在长期进化过程中发展了许
多抵抗或适应高温的策略, 如抗氧化系统活力的
增强、渗透调节物质的积累、热激蛋白的合成、
生物膜的修复与重建等(Wahid等2007; Asthir 2015;
Hemmati等2015)。近年的研究表明, 热激和外源
提供H2S供体(主要是NaHS和GYY4137)都可诱发
植物体内内源H2S水平的提高, 继而诱导植物耐热
性的形成 , 并且这种耐热性的形成与抗氧化系
统、渗透调节物质、钙信使系统、热激蛋白等密
切相关(图2)。
2.1 H2S诱导的耐热性与抗氧化系统的关系
如上所述, 高温引发的氧化胁迫是造成高温
伤害的主要原因之一(图2)。由抗氧化酶如超氧化
物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)、过氧化氢
酶(catalase, CAT)、谷胱甘肽还原酶(glutathione re-
ductase, GR)、APX和GPX, 以及抗氧化剂如谷胱
甘肽(glutathione, GSH)和抗坏血酸(ascorbic acid,
AsA)组成的抗氧化系统在缓解逆境胁迫诱发的植
物氧化胁迫过程中起着重要的作用, 它们通过协
同作用, 使植物细胞中的活性氧(reactive oxygen
species, ROS)维持在细胞可以忍受的生理水平
(Wahid等2007; Gill和Tuteja 2010; Asthir 2015;
Hemmati等2015)。抗氧化系统, 不仅参与植物固
有耐热性(Gong等1997), 还与热激(李忠光和龚明
2007)、SA (杜朝昆等2005; Wang和Li 2006)、ABA
(Gong等1998a)和H2O2 (李忠光和龚明2003)诱导的
植物耐热性的形成有关。
许多研究表明, H2S通过直接或间接地调节抗
氧化系统的活力, 诱导植物耐热性的形成。在药
植物生理学报40
理学实验中 , NaHS、半胱氨酸和亚硫酸氢钾
(KHSO3)常用作H2S供体和前体, 而亚牛磺酸(hy-
potaurine, HT)用作H2S清除剂(Wang 2012; Li 2013;
图1)。在烟草悬浮培养细胞中, H2S供体NaHS、前
体半胱氨酸和KHSO3处理都可提高细胞中的内源
H2S含量, 进而诱导细胞耐热性的获得。相反, H2S
清除剂HT消除这些效应(Li等2015a)。同时, NaHS
处理可提高烟草细胞中的总巯基复合物(total sul-
fydryl complex, TSC)、总巯基蛋白(total sulfydryl
protein, TSP)、半胱氨酸和GSH的含量, 以及抗氧
化酶SOD、CAT、GR和GPX的活性, 但对APX活
性的影响不显著(Li等2015a)。此外, 经NaHS处理
的烟草细胞, 在高温胁迫过程中始终保持较高的
抗氧化剂含量和抗氧化酶活性(Li等2015a)。类似
地, 在玉米幼苗中, NaHS处理可提高还原型GSH和
AsA的含量、还原型GSH和AsA占总的GSH和
AsA的比例, 以及上述抗氧化酶的活性, 缓解它们
在高温胁迫过程中的下降(Li等2014d)。进一步的
研究发现, 在草莓幼苗中, NaHS处理不仅可以诱导
GSH和AsA合成酶基因的表达和对应的抗氧化剂
含量的提高, 也可触发抗氧化酶APX、CAT、SOD
和GR的基因表达和对应抗氧化酶活性的增加, 缓
图2 H2S诱导植物耐热性形成的可能机制
Fig.2 The potential mechanism of H2S-induced heat tolerance in plant
→和┬分别表示促进和抑制。
解高温胁迫过程中生物膜的过氧化产物丙二醛
(malondialdehyde, MDA)、H2O2和NO的积累, 继而
提高草莓幼苗对高温胁迫的抵抗能力(Christou等
2014)。此外, 高温胁迫过程中可诱发草莓幼苗中
H2S的积累(Christou等2014), 但其合成途径尚未完
全清楚。此外, 在狗牙根(Shi等2013)、香蕉(Luo等
2015)、菠菜(Hu等2015)和豌豆(Singh等2015)中,
NaHS处理仍可提高抗氧化酶CAT、POD、GR、
SOD、APX的活性和抗氧化剂GSH和AsA的含量,
降低H2O2、O2·ˉ、·OH等ROS的积累, 缓解生物膜
的过氧化作用。除了上述间接作用外, H2S可直接
通过对含半胱氨酸残基的蛋白质的翻译后修饰,
即硫巯基化(sulfhydrylation, -SSH), 调节靶蛋白的
活性。如在模式植物拟南芥中, 用H2S供体NaHS
处理可促进细胞质APX的硫巯基化 , 进而提高
APX的活性, 从而增强植物的抗氧化能力(Aroca等
2015)。这些结果说明, H2S可诱导植物的耐逆性包
括耐热性, 并且抗氧化系统在H2S诱导的耐热性形
成中起着重要作用。
2.2 H2S诱导的耐热性与渗透调节物质的关系
各种逆境胁迫包括高温胁迫都会诱发渗透胁
迫(图2), 植物在抵抗渗透胁迫过程中通常积累渗
闵雄等: 信号分子硫化氢的代谢及其在植物耐热性形成中的作用 41
透调节物质(osmolyte)如脯氨酸(proline, Pro)、甜
菜碱(betaine)、海藻糖(trehalose)、可溶性糖等
(Wahid等2007; 谢虹等2011)。渗透调节物质, 不仅
可维持逆境下细胞的水分平衡, 也可作为一种抗
氧化剂, 清除逆境胁迫过程中产生的ROS (Wahid
等2007; 谢虹等2011)。也有报道, 渗透调节物质在
维持生物大分子和生物膜的稳定、重金属螯合、
细胞氧化还原平衡、细胞pH缓冲、ROS脱毒途径
的激活, 以及作为细胞信号分子及能源、N源和C
源等方面发挥重要作用(Verbruggen和Hermans 2008;
Hossain等2014)。因此, 渗透调节物质在植物感受
和响应高温胁迫过程中发挥着多重生理功能。
研究表明, 渗透调节物质参与H2S诱导的植物
耐热性的形成。在玉米幼苗中, NaHS处理可以提
高内源H2S的含量, 继而提高高温胁迫下种子的萌
发率和幼苗的存活率, 缓解高温胁迫过程中组织
活力的下降、电解质渗透率的增加和MDA的积累
(Li等2013a)。此外, NaHS处理可提高吡咯啉-5-羧
酸合成酶(Δ1-pyrroline-5-carboxylate synthetase,
P5CS)的活性和降低脯氨酸脱氢酶(proline dehy-
drogenase, ProDH)的活性, 继而触发玉米幼苗中内
源Pro的积累(Li等2013a)。另外, 外源脯氨酸处理
可以提高内源性脯氨酸的含量和高温胁迫下玉米
幼苗的存活率(Li等2013a)。类似地, 在香蕉中,
NaHS处理仍可提高内源脯氨酸的含量, 这种提高
仍是增加其合成酶P5CS活性和降低其降解酶ProDH
活性的结果(Luo等2015)。在狗牙根幼苗中, NaHS
处理导致幼苗中渗透调节物质脯氨酸、蔗糖和可
溶性总糖的积累, 继而提高幼苗的非生物胁迫耐
性(Shi等2013)。吴单华等(2013)也发现, 在小麦幼
苗中, NaHS处理可增加脯氨酸和可溶性糖的含量,
提高种子在高温和干旱胁迫下的发芽率和幼苗的
存活率, 缓解高温胁迫下膜脂过氧化产物MDA的
积累和改善幼苗的生长状况。类似地, NaHS处理
可提高玉米幼苗中海藻糖-6-磷酸磷酸酶(treha-
lose-6- phosphate phosphatase, TPP)的活性, 从而提
高海藻糖的含量, 最终提高幼苗的耐热性。相反,
TPP抑制剂柠檬酸钠削弱这些效应(Li等2014c)。
另外, NaHS诱导的耐热性被外源海藻糖处理所强
化, 同样被柠檬酸钠所削弱(Li等2014c)。同样地,
在玉米幼苗中, NaHS处理可提高甜菜碱醛脱氢酶
(betaine aldehyde dehydrogenase, BADH)的活性和
内源甜菜碱的含量, 从而提高玉米幼苗的耐热性(Li
和Zhu 2015)。相反, BADH抑制剂双硫仑(disulfiram,
DFS)削弱了上述效应。此外, 外源甜菜碱处理强化
了NaHS诱导的耐热性(Li和Zhu 2015)。上述结果说
明, H2S处理可以提高植物的耐热性, 并且这种耐热
性的获得可能与它激活渗透调节物质合成酶的活性,
继而诱导脯氨酸、甜菜碱和海藻糖的积累有关。
2.3 H2S诱导的耐热性与钙信使系统的关系
以钙(Ca2+)和钙调素(calmodulin, CaM)为核心
的钙信使系统在植物感受、转导和适应逆境胁迫
过程中发挥着重要的作用(Dodd等2010; Chen等
2015)。钙信使系统与抗氧化系统类似, 不仅参与
植物固有的耐热性(Gong等1997), 还与热激(Gong
等1998b)、机械刺激(李忠光和龚明2009)、SA
(Wang和Li 2006)、ABA (Gong等1998a)和H2O2 (李
忠光和龚明2005)诱导的植物耐热性的形成有关。
此外, 在H2S诱导的植物耐热性形成中也揭示
了钙信使系统的作用。在烟草细胞中, Li等(2102c)
发现用H2S供体NaHS预处理细胞, 可提高细胞在
高温胁迫下的存活率和高温胁迫后的再生能力。
此外, NaHS预处理还可缓解高温胁迫下细胞活力
的下降、电解质渗漏率的增加和膜脂过氧化产物
MDA的积累。进一步的研究表明, NaHS诱导的耐
热性被外源Ca2+和Ca2+离子载体A23187处理所强
化, 相反, 被Ca2+螯合剂乙二醇双(2-氨基乙基醚)四
乙酸[ethylene glycol-bis(2-aminoethylether)-
N,N,N΄,N΄-tetraacetic acid, EGTA]、质膜Ca2+通道
阻塞剂La3+, 以及CaM抑制剂氯丙嗪(chlorproma-
zine, CPZ)和三氟拉嗪(trifluoperazine, TFP)所削弱,
但胞内Ca2+通道阻塞剂钌红(ruthenium red, RR)对
NaHS诱导的耐热性没有显著影响(Li等2012c)。我
们的最新研究也发现, 在耐热性形成过程中, Ca2+和
CaM调控烟草细胞内源H2S的产生(Li等2015b)。此
外, 在谷子幼苗中, Fang等(2014a)也发现, Ca2+可促
进细胞中H2S的积累, 继而通过调节抗氧化系统的
活力诱发耐性的形成, 暗示H2S在钙信使系统的下
游发挥作用。这说明NaHS诱导的植物细胞的耐热
性需要Ca2+跨膜进入细胞, 并且胞内CaM参与这种
耐热性的形成, 也就是说钙信使系统可能在H2S的
上、下游调控植物耐热性的形成。
植物生理学报42
2.4 H2S诱导的耐热性与热激蛋白的关系
高温引发蛋白质变性是高温伤害的又一原因
(图2)。植物在适应高温胁迫过程中, 通常诱导热
激蛋白(heat shock proteins, HSPs)的合成。HSPs也
称热休克蛋白, 是植物细胞在短时间如几小时、
几分钟, 甚至几秒钟内遭受比其正常生长温度高
出5°C时, 在植物细胞中迅速新合成的或含量增高
的一类逆境蛋白, 其分子量从10到200 kDa不等
(Wahid等2007; Al-Whaibi 2011; Asthir 2015)。在高
温胁迫下, 作为分子伴侣的HSPs具有帮助蛋白重
新折叠、防止蛋白凝集、促进错误折叠或变性蛋
白的降解、促进蛋白的转运, 以及参与细胞的信
号转导等生理功能(Wahid等2007; Rampino等2009;
Al-Whaibi 2011; Asthir 2015), 因此在植物耐热性
形成中起着关键作用。
在H2S诱导的植物耐热性形成过程中, 也有
HSPs积累的报道。Christou等(2014)发现, 在草莓
幼苗中, 热激可诱发细胞中H2S、H2O2和NO的积
累, 以此作为第二信使, 促进HSP70、HSP80和
HSP90的基因表达。更有意思的是, NaHS处理与
热激相类似, 可诱发草莓幼苗中内源H2S的积累和
热激蛋白HSP70、HSP80和HSP90的基因表达, 继
而诱导HSP70、HSP80和HSP90的积累, 从而降低
高温胁迫早期H2O2、NO和MDA的积累, 提高幼苗
的耐热性(Christou等2014)。这暗示NaHS处理促
进HSPs的合成可能是NaHS处理提高植物耐热性
的又一生理基础。
3 植物耐热性形成中H2S与其他信号分子的相互
作用
植物耐热性的形成是一个复杂的过程, 涉及
多种信号分子的相互作用(Wahid等2007; Rampino
等2009; Asthir 2015; 图3)。如上所述, 烟草细胞耐
热性形成中存在H2S和钙信使系统的互作(Li等
2012c, 2015b)。同样是在烟草细胞中, ABA和CO
处理可刺激LCD的活性, 继而提高细胞中和培养
介质中的H2S含量, 最终提高烟草细胞的耐热性(资
料未列出)。类似地, 在玉米幼苗中, SA和NO处理,
同样可激活LCD的活性和诱发内源H2S的积累, 继
而提高玉米幼苗的耐热性(Li等2015d, 2013b; Li
2015c)。此外, H2O2可提高玉米幼苗的耐热性(李
忠光和龚明2003, 2005), 这种耐热性的形成可能被
H2S所介导(Li等2015c)。相反 , 在豌豆幼苗中 ,
NaHS处理可提高内源NO水平, 以此作为第二信
使, 通过调控AsA-GSH循环成员, 降低ROS的积累,
图3 植物耐热性形成中H2S与其他信号分子的互作
Fig.3 Crosstalk between H2S and other signal molecules in the acquisition of heat tolerance in plant
ABA: 脱落酸; CaM: 钙调素; CO: 一氧化碳; LCD: L-半胱氨酸脱巯基酶; NO: 一氧化氮; SA: 水杨酸。
闵雄等: 信号分子硫化氢的代谢及其在植物耐热性形成中的作用 43
从而提高幼苗的耐逆性(Singh等2015)。Christou等
(2014)报道, 在草莓幼苗中, 热激可诱发H2O2、NO
和H2S的积累, 暗示这些信号分子在热激或NaHS
诱导的植物耐热性形成中可能存在相互作用。
4 展望
综上所述, H2S可诱导植物的耐热性, 并且这
种耐热性的形成可能与H2S诱导的抗氧化系统活
力的增强、渗透调节物质的积累和热激蛋白的合
成等有关。此外, 在H2S诱导的植物耐热性形成过
程中存在H2S与其他信号分子如NO、CO、H2O2、
Ca2+、ABA、SA的互作。但是, H2S作为信号分子,
其诱发的胁迫耐性包括耐热性的相关机制有待于
进一步阐明。(1) H2S受体。部分研究表明, H2S可
能通过对巯基蛋白的硫巯基化(-SSH), 即H2S与蛋
白质残基半胱氨酸的巯基(-SH)反应, 形成硫巯基
蛋白(Pr-SSH), 从而调节靶蛋白的活性, 完成信号
转导过程(Li等2011; Aroca等2015)。但由于气体信
号分子H2S容易出入生物膜, 它是否有专一的受体
定位于生物膜上或存在于细胞内, 它巯基化的靶
蛋白是否就是它的受体, 有待于进一步证实。(2)
H2S生理浓度。常见的H2S测定方法有比色法、荧
光法、气相色谱法、电化学法等(Li 2015b; Peng等
2012), 由于各方法的局限性和技术手段的限制, 不
同方法测定的结果差异较大, 因此准确的H2S生理
浓度和诱发耐逆性形成的适宜浓度有待阐明。(3)
H2S与其他信号分子的互作。虽然在逆境感受、
转导和响应过程中初步发现H2S与其他信号分子
的相互作用, 但不同的逆境胁迫过程中, 它们相互
作用形成的信号网络仍需填补。(4) H2S诱导耐性
的详细生理生化及分子机理。随着组学的发展,
H2S诱导耐逆性包括耐热性形成过程中的转录
组、蛋白组、代谢组等的变化需进一步揭示。
参考文献
Alvarez C, Calo L, Romero LC, Garcia I, Gotor C (2010). An O-ace-
tylserine(thiol)lyase homolog with L-cysteine desulfhydrase
activity regulates cysteine homeostasis in Arabidopsis. Plant
Physiol, 152: 656–669
Al-Whaibi MH (2011). Plant heat-shock proteins: a mini review. J
King Saud Univ, 23: 139–150
Aroca Á, Serna A, Gotor C, Romero LC (2015). S-sulfhydration: a
cysteine posttranslational modification in plant systems. Plant
Physiol, 168: 334–342
Asthir B (2015). Mechanisms of heat tolerance in crop plants. Biol
Plant, 59: 620–628
Bloem E, Riemenschneider A, Volker J, Papenbrock J, Schmidt A,
Salac I, Haneklaus S, Schnug E (2004). Sulphur supply and in-
fection with Pyrenopeziza brassicae influence L-cysteine desul-
phydrase activity in Brassica napus L. J Exp Bot, 55: 2305–2312
Calderwood A, Kopriva S (2014). Hydrogen sulfide in plants: from
dissipation of excess sulfur to signalling molecule. Nitric Oxide,
41: 72–78
Chen J, Gutjahr C, Bleckmann A, Dresselhaus T (2015). Calcium sig-
naling during reproduction and biotrophic fungal interactions in
plants. Mol Plant, 8: 595–611
Chen J, Wang WH, Wu FH, You CY, Liu WT, Dong XK, He JX,
Zheng HL (2013). Hydrogen sulfide alleviates aluminum toxicity
in barley seedlings. Plant Soil, 362: 301–318
Christou A, Filippou P, Manganaris GA, Fotopoulos V (2014). Sodi-
um hydrosulfide induces systemic thermotolerance to strawberry
plants through transcriptional regulation of heat shock proteins
and aquaporin. BMC Plant Biol, 14: 42
Christou A, Manganaris GA, Papadopoulos I, Fotopouls V (2013).
Hydrogen sulfide induces systemic tolerance to salinity and
non-ionic osmotic stress in strawberry plants through modifica-
tion of reactive species biosynthesis and transcriptional regula-
tion of multiple defence pathways. J Exp Bot, 64: 1953–1966
Cui WT, Shen WB (2012). Physiological function and its molecular
mechanism of hydrogen sulfide in plants. Chem Life, 32 (4):
385–389 (in Chinese with English abstract) [崔为体, 沈文飚
(2012). 植物中硫化氢的生理功能及其分子机理. 生命的化学,
32 (4): 385–389]
Dodd AN, Kudla J, Sanders D (2010). The language of calcium sig-
naling. Annu Rev Plant Biol, 61: 593–620
Du CK, Li ZG, Gong M (2005). The adaptations to heat and chilling
stresses and relation to antioxidant enzymes of maize seedlings
induced by salicylic acid. Plant Physiol Commun, 41 (1): 19–22
(in Chinese with English abstract) [杜朝昆, 李忠光, 龚明(2005).
水杨酸诱导的玉米幼苗适应高温和低温胁迫的能力与抗氧化
系统的关系. 植物生理学通讯, 41 (1): 19–22]
Fang H, Jing T, Liu Z, Zhang L, Jin Z, Pei Y (2014a). Hydrogen
sulfide interacts with calcium signaling to enhance the chromium
tolerance in Setaria italica. Cell Calcium, 56: 472–481
Fang T, Cao ZY, Li JL, Shen WB, Huang LQ (2014b). Auxin-induced
hydrogen sulfide generation is involved in lateral root formation
in tomato. Plant Physiol Biochem, 76: 44–51
Fotopoulos V, Christou A, Antoniou C, Manganaris GA (2015). Hy-
drogen sulphide: a versatile tool for the regulation of growth and
defence responses in horticultural crops. J Hort Sci Biotechnol,
90: 227–234
Fu PN, Wang WJ, Hou LX, Liu X (2013). Hydrogen sulfide is in-
volved in the chilling stress response in Vitis vinifera L. Acta Soc
Bot Pol, 82: 295–302
García-Mata C, Lamattina L (2010). Hydrogen sulphide, a novel gas-
otransmitter involved in guard cell signalling. New Phytol, 188:
977–984
García-Mata C, Lamattina L (2013). Gasotransmitters are emerging
as new guard cell signaling molecules and regulators of leaf gas
植物生理学报44
exchange. Plant Sci, 201/202: 66–73
Gill SS, Tuteja N (2010). Reactive oxygen species and antioxidant
machinery in abiotic stress tolerance in crop plants. Plant Physiol
Biochem, 48: 909–930
Gong M, Chen SN, Song YQ, Li ZG (1997). Effect of calcium and
calmodulin on intrinsic heat tolerance in relation to antioxidant
systems in maize seedlings. Aust J Plant Physiol, 24: 371–379
Gong M, Li YJ, Chen SN (1998a). Abscisic acid-induced thermotol-
erance in maize seedlings is mediated by calcium and associated
with antioxidant systems. J Plant Physiol, 153 (3/4): 488–496
Gong M, van der Luit AH, Knight MR, Trewavas AJ (1998b). Heat
shock-induced changes of intracellular Ca2+ level in tobacco
seedlings in relation to thermotolerance. Plant Physiol, 116:
429–437
Hancock JT, Whiteman M (2014). Hydrogen sulfide and cell signal-
ing: team player or referee? Plant Physiol Biochem, 78: 37–42
Hancock JT, Whiteman M (2015). Hydrogen sulfide and reactive
friends: the interplay with reactive oxygen species and nitric
oxide signalling pathways. In: De Kok LJ, Hawkesford MJ, Ren-
nenberg H, Saito K, Schnug E (eds). Molecular Physiology and
Ecophysiology of Sulfur. New York: Springer, 153–168
Hemmati H, Gupta D, Basu C (2015). Molecular physiology of heat
stress responses in plants. In: Pandey GK (ed). Elucidation of
Abiotic Stress Signaling in Plants: Functional Genomics Ger-
spectives. Vol 2. New York: Springer, 109–142
Hossain MA, Hoque MA, Burritt DJ, Fujita M (2014). Proline pro-
tects plants against abiotic oxidative stress: biochemical and
molecular mechanisms. In: Ahmad P (ed). Oxidative Damage to
Plants: Antioxidant Networks and Signaling. London: Elsevier,
477–522
Hu H, Liu D, Li P, Shen W (2015). Hydrogen sulfide delays leaf
yellowing of stored water spinach (Ipomoea aquatica) during
dark-induced senescence by delaying chlorophyll breakdown,
maintaining energy status and increasing antioxidative capacity.
Postharve Biol Technol, 108: 8–20
Jin Z, Pei Y (2015). Physiological implications of hydrogen sulfide in
plants: pleasant exploration behind its unpleasant odour. Oxid
Med Cell Longev, 2015: 1–6
Jin Z, Shen J, Qiao Z, Yang G, Wang R, Pei Y (2011). Hydrogen
sulfide improves drought resistance in Arabidopsis thaliana.
Biochem Biophy Res Commun, 414: 481–486
Jin ZP, Pei YX (2013). Research progress on hydrogen sulfide sig-
naling in plants. Chin J Cell Biol, 35 (6): 880–888 (in Chinese
with English abstract) [金竹萍, 裴雁曦(2013). 植物H2S气体信
号分子的生理功能研究进展. 中国细胞生物学学报, 35 (6):
880–888]
Kabil O, Motl N, Banerjee R (2014). H2S and its role in redox signal-
ing. Biochim Biophys Acta, 1844: 1355–1366
Lai D, Mao Y, Zhou H, Li F, Wu M, Zhang J, He Z, Cui W, Xie Y
(2014). Endogenous hydrogen sulfide enhances salt tolerance by
coupling the reestablishment of redox homeostasis and prevent-
ing salt-induced K+ loss in seedlings of Medicago sativa. Plant
Sci, 225: 117–129
Li HW, Chen YM, Hou LX, Wang LX, Liu XN, Liu X (2015). Ca2+
acts upstream of H2O2 in mediating H2S-induced stomatal clo-
sure in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol J, 51 (1): 51–56 (in
Chinese with English abstract) [李洪旺, 车永梅, 侯丽霞, 王兰
香, 刘香凝, 刘新(2015). Ca2+位于H2O2上游参与H2S诱导的拟
南芥气孔关闭过程. 植物生理学报, 51 (1): 51–56]
Li J, Jia H, Wang J, Cao Q, Wen Z (2014a). Hydrogen sulfide is in-
volved in maintaining ion homeostasis via regulating plasma
membrane Na+/H+ antiporter system in the hydrogen perox-
ide-dependent manner in salt-stress Arabidopsis thaliana root.
Protoplasma, 251: 899–912
Li L, Rose P, Moore PK (2011). Hydrogen sulfide and cell signaling.
Annu Rev Pharmacol Toxicol, 51: 169–187
Li L, Wang Y, Shen W (2012a). Roles of hydrogen sulfide and nitric
oxide in the alleviation of cadmium-induced oxidative damage
in alfalfa seedling roots. Biometals, 25: 617–631
Li S, Jing JZ, Yan JP, Chen XQ, Xu HN (2015). Research progress in
the gasotransmitter hydrogen sulfide in plants. Plant Physiol J,
51 (5): 579–585 (in Chinese with English abstract) [李顺, 景举
伟, 严金平, 陈宣钦, 徐慧妮(2015). 气体信号分子H2S在植物
中的研究进展. 植物生理学报, 51 (5): 579–585]
Li YJ, Chen J, Xian M, Zhou LG, Han FX, Gan LJ, Shi ZQ (2014b).
In site bioimaging of hydrogen sulfide uncovers its pivotal role
in regulating nitric oxide-induced lateral root formation. PLoS
ONE, 9 (2): e90340
Li ZG (2013). Hydrogen sulfide: a multifunctional gaseous molecule
in plants. Russ J Plant Physiol, 60: 733–740
Li ZG (2015a). Analysis of some enzymes activities of hydrogen sul-
fide metabolism in plants. Methods Enzymol, 555: 253–269
Li ZG (2015b). Quantification of hydrogen sulfide concentration using
methylene blue and 5,5′-dithiobis (2-nitrobenzoic acid) methods
in plants. Methods Enzymol, 554: 101–110
Li ZG (2015c). Synergistic effect of antioxidant system and osmolyte
in hydrogen sulfide and salicylic acid crosstalk-induced heat tol-
erance in maize (Zea mays L.) seedlings. Plant Signal Behav, 10:
9, e1051278
Li ZG, Ding XJ, Du PF (2013a). Hydrogen sulfide donor sodium hy-
drosulfide-improved heat tolerance in maize and involvement of
proline. J Plant Physiol, 170: 741–747
Li ZG, Du CK, Gong M (2005). Involvement of Ca2+ and calmodulin
in the regulation of H2O2-induced heat tolerance in maize seed-
lings. J Plant Physiol Mol Biol, 31 (5): 515–519 (in Chinese with
English abstract) [李忠光, 杜朝昆, 龚明(2005). Ca2+和钙调素
对H2O2诱导的玉米幼苗耐热性的调控. 植物生理与分子生物
学学报, 31 (5): 515–519]
Li ZG, Gong M (2003). Involvement of antioxidant systems in the
formation of H2O2-induced heat tolerance in maize seedlings.
Plant Physiol Commun, 39 (6): 575–579 (in Chinese with En-
glish abstract) [李忠光, 龚明(2003). 抗氧化系统在H2O2诱导
的玉米幼苗耐热性形成中的作用. 植物生理学通讯, 39 (6):
575–579]
Li ZG, Gong M (2007). Involvement of antioxidant systems in heat-
shock-induced heat tolerance in maize seedlings. Acta Bot Yun-
nan, 29 (2): 231–236 (in Chinese with English abstract) [李忠光,
龚明(2007). 抗氧化系统在热激诱导的玉米幼苗耐热性形成
闵雄等: 信号分子硫化氢的代谢及其在植物耐热性形成中的作用 45
中的作用. 云南植物研究, 29 (2): 231–236]
Li ZG, Gong M (2009). Involvement of calcium and calmodulin in
the mechanical stimulation-induced heat tolerance in tobacco
(Nicotiana tabacum L.) suspension culture cells. Plant Physiol
Commun, 45 (4): 363–366 (in Chinese with English abstract) [李
忠光, 龚明(2009). 钙和钙调素对机械刺激诱导的烟草悬浮培
养细胞耐热性的调控. 植物生理学通讯, 45 (4): 363–366]
Li ZG, Gong M, Liu P (2012b). Hydrogen sulfide is a mediator in
H2O2-induced seed germination in Jatropha curcas. Acta Physiol
Plant, 34: 2207–2213
Li ZG, Gong M, Xie H, Yang L, Li J (2012c). Hydrogen sulfide donor
sodium hydrosulfide-induced heat tolerance in tobacco (Nicoti-
ana tabacum L.) suspension cultured cells and involvement of
Ca2+ and calmodulin. Plant Sci, 185/186: 185–189
Li ZG, He QQ (2015). Hydrogen peroxide might be a downstream
signal molecule of hydrogen sulfide in seed germination of mung
bean (Vigna radiata). Biologia, 70: 753–759
Li ZG, Long WB, Yang SZ, Wang YC, Tang JH, Chen T (2015a).
Involvement of sulfhydryl compounds and antioxidant enzymes
in H2S-induced heat tolerance in tobacco (Nicotiana tabacum
L.) suspension-cultured cells. In Vitro Cell Dev Biol-Plant, 51:
428–437
Li ZG, Long WB, Yang SZ, Wang YC, Tang JH, Wen L, Zhu BY, Min
X (2015b). Endogenous hydrogen sulfide regulated by calcium
is involved in thermotolerance in tobacco Nicotiana tabacum L.
suspension cell cultures. Acta Physiol Plant, 37: 219
Li ZG, Luo LJ, Sun YF (2015c). Signal crosstalk between nitric oxide
and hydrogen sulfide may be involved in hydrogen peroxide-in-
duced thermotolerance in maize seedlings. Russ J Plant Physiol,
62: 507–514
Li ZG, Luo LJ, Zhu LP (2014c). Involvement of trehalose in hydro-
gen sulfide donor sodium hydrosulfide-induced the acquisition
of heat tolerance in maize (Zea mays L.) seedlings. Bot Stud, 55:
20
Li ZG, Xie LR, Li XJ (2015d). Hydrogen sulfide acts as a downstream
signal molecule in salicylic acid-induced heat tolerance in maize
(Zea mays L.) seedlings. J Plant Physiol, 177: 121–127
Li ZG, Yang SZ, Long WB, Yang GX, Shen ZZ (2013b). Hydrogen
sulfide may be a novel downstream signal molecule in nitric
oxide-induced heat tolerance of maize (Zea mays L.) seedlings.
Plant Cell Environ, 36: 1564–1572
Li ZG, Yi XY, Li YT (2014d). Effect of pretreatment with hydrogen
sulfide donor sodium hydrosulfide on heat tolerance in relation
to antioxidant system in maize (Zea mays) seedlings. Biologia,
69: 1001–1009
Li ZG, Zhu LP (2015). Hydrogen sulfide donor sodium hydro-
sulfide-induced accumulation of betaine is involved in the acqui-
sition of heat tolerance in maize seedlings. Braz J Bot, 38: 31–38
Lin YT, Li MY, Cui WT, Lu W, Shen WB (2012). Haem oxygenase-1
is involved in hydrogen sulfide-induced cucumber adventitious
root formation. J Plant Growth Regul, 31: 519–528
Lisjak M, Srivastava N, Teklic T, Civale L, Lewandowski K, Wilson I,
Wood ME, Whiteman M, Hancock JT (2010). A novel hydrogen
sulfide donor causes stomatal opening and reduces nitric oxide
accumulation. Plant Physiol Biochem, 48: 931–935
Lisjak M, Teklic T, Wilson ID, Whiteman M, Hancock JT (2013).
Hydrogen sulfide: Environmental factor or signalling molecule?
Plant Cell Environ, 36: 1607–1616
Liu J, Hou ZH, Liu GH, Hou LX, Liu X (2012). Hydrogen sulfide
may function downstream of nitric oxide in ethylene-induced
stomatal closure in Vicia faba L. J Integr Agr, 11: 1644–1653
Luo Z, Li D, Du R, Mou W (2015). Hydrogen sulfide alleviates chill-
ing injury of banana fruit by enhanced antioxidant system and
proline content. Sci Hort, 183: 144–151
Ma L, Yang L, Zhao J, Wei J, Kong X, Wang C, Zhang X, Yang Y, Hu
X (2015). Comparative proteomic analysis reveals the role of
hydrogen sulfide in the adaptation of the alpine plant Lamiophlo-
mis rotate to altitude gradient in the Northern Tibetan Plateau.
Planta, 241: 887–906
Papanatsiou M, Scuffi D, Blatt MR, García-Mata C (2015). Hydrogen
sulfide regulates inward-rectifying K+ channels in conjunction
with stomatal closure. Plant Physiol, 168: 29–35
Peng HJ, Chen WX, Wang BH (2012). Methods for the detection of
gasotransmitters. In: Hermann A, Sitdikova GF, Weiger TM (eds).
Gasotransmitters: Physiology and Pathophysiology. Heidelberg:
Springer, 99–137
Rampino P, Mita G, Pataleo S, De Pascali M, Di Fonzo N, Perrotta C
(2009). Acquisition of thermotolerance and HSP gene expression
in durum wheat (Triticum durum Desf.) cultivars. Environ Exp
Bot, 66: 257–264
Rausch T, Wachter A (2005). Sulfur metabolism: a versatile platform
for launching defence operations. Trends Plant Sci, 10: 503–509
Scuffi D, Álvarez C, Laspina N, Gotor C, Lamattina L, García-Mata C
(2014). Hydrogen sulfide generated by L-cysteine desulfhydrase
acts upstream of nitric oxide to modulate abscisic acid-depen-
dent stomatal closure. Plant Physiol, 166: 2065–2076
Shan C, Liu H, Zhao L, Wang X (2014). Effects of exogenous hydro-
gen sulfide on the redox states of ascorbate and glutathione in
maize leaves under salt stress. Biol Plant, 58: 169–173
Shen J, Xing T, Yuan H, Liu Z, Jin Z, Zhang L, Pei Y (2013). Hydro-
gen sulfide improves drought tolerance in Arabidopsis thaliana
by microRNA expressions. PLoS ONE, 8: e77047
Shi H, Ye T, Chan Z (2013). Exogenous application of hydrogen
sulfide donor sodium hydrosulfide enhanced multiple abiotic
stress tolerance in bermudagrass (Cynodon dactylon (L). Pers.).
Plant Physiol Biochem, 71: 226–234
Shi H, Ye T, Han N, Bian H, Liu X, Chan Z (2015). Hydrogen sulfide
regulates abiotic stress tolerance and biotic stress resistance in
Arabidopsis. J Integr Plant Biol, 57: 628–640
Singh VP, Singh S, Kumar J, Prasad SM (2015). Hydrogen sulfide al-
leviates toxic effects of arsenate in pea seedlings through up-reg-
ulation of the ascorbate–glutathione cycle: possible involvement
of nitric oxide. J Plant Physiol, 181: 20–29
Stuiver CEE, De Kok LJ, Kuiper PJC (1992). Freezing tolerance and
biochemical changes in wheat shoots as affected by H2S fumiga-
tion. Plant Physiol Biochem, 30: 47–55
Verbruggen N, Hermans C (2008). Proline accumulation in plants: a
review. Amino Acids, 35: 753–759
植物生理学报46
The metabolism of signal molecule hydrogen sulfide and its role in the acquisi-
tion of heat tolerance in plants
MIN Xiong, ZHOU Zhi-Hao, LI Zhong-Guang*
Key Laboratory of Biomass Energy and Environmental Biotechnology of Yunnan Province, Engineering Research Center of Sus-
tainable Development and Utilization of Biomass Energy, Ministry of Education, School of Life Sciences, Yunnan Normal Univer-
sity, Kunming 650092, China
Abstract: High temperature is a major factor that limits growth, development and production in plants. Hydro-
gen sulfide (H2S) is a third endogenous gaseous signal molecule after carbon monoxide (CO) and nitric oxide
(NO) in plants, involving in many physiological processes such as seed germination, growth and development,
stomatal movement, and stress tolerance including heat tolerance. On the basis of current research advance, in
this review, H2S metabolism, H2S-induced heat tolerance and involvement of antioxidant system, osmolyte, cal-
cium messenger system and heat shock proteins, as well as signal crosstalk between H2S and other signal mole-
cules like NO, hydrogen peroxide, CO, abscisic acid, salicylic acid in the acquisition of heat tolerance induced
by H2S were summarized, which indicated that H2S was an important signal molecule in the acquisition of heat
tolerance of plants, and research direction in the future was prospected.
Key words: hydrogen sulfide signal; heat tolerance; calcium messenger system; osmotic adjustment substance;
antioxidant system; heat shock protein
Received 2015-11-11 Accepted 2015-11-26
This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 31360057) and Doctor Startup Fundation of Yunnan
Normal University, China (Grant No. 01200205020503099).
*Corresponding author (E-mail: zhongguang_li@163.com).
Wahid A, Gelani S, Ashraf M, Foolad MR (2007). Heat tolerance in
plants: an overview. Environ Exp Bot, 61: 199–223
Wang LJ, Li SH (2006). Salicylic acid-induced heat or cold tolerance
in relation to Ca2+ homeostasis and antioxidant systems in young
grape plants. Plant Sci, 170: 685–694
Wang R (2012). Physiological implications of hydrogen sulfide: a
whiff exploration that blossomed. Physiol Rev, 92: 791–896
Wu DH, Li YL, Xia X, Pu ZP, Liao JM, Huang K, Li ZG (2013). Hy-
drogen sulfide donor sodium hydrosulfide pretreatment improved
multiple resistance abilities of wheat to high temperature and
drought stress. J Yunnan Normal Univ (Nat Sci), 33 (6): 29–35 (in
Chinese with English abstract) [吴单华, 李应林, 夏眴, 蒲壮萍,
廖金美, 黄坤, 李忠光(2013). 硫化氢供体硫氢化钠处理提高
小麦对高温和干旱胁迫的综合抵抗能力. 云南师范大学学报
(自然科学版), 33 (6): 29–35]
Xie H, Yang L, Li ZG (2011). The roles of proline in the formation of
plant tolerance to abiotic stress. Biotechnol Bull, (2): 23–27 (in
Chinese with English abstract) [谢虹, 杨兰, 李忠光(2011). 脯氨
酸在植物非生物胁迫耐性形成中的作用. 生物技术通报, (2):
23–27]
Zhang H, Dou W, Jiang CX, Wei ZJ, Liu J, Jones RL (2010a). Hydro-
gen sulide stimulates β-amylase activity during early stages of
wheat grain germination. Plant Signal Behav, 5: 1031–1033
Zhang H, Hu LY, Hu KD, He YD, Wang SH, Luo JP (2008). Hy-
drogen sulide promotes wheat seed germination and alleviates
oxidative damage against copper stress. J Integr Plant Biol, 50:
1518–1529
Zhang H, Jiao H, Jiang CX, Wang SH, Wei ZJ, Luo JP, Jones RL
(2010b). Hydrogen sulfide protects soybean seedlings against
drought-induced oxidative stress. Acta Physiol Plant, 32: 849–
857
Zhang H, Tan ZQ, Hu LY, Wang SH, Luo JP, Jones RL (2010c). Hy-
drogen sulfide alleviates aluminum toxicity in germinating wheat
seedlings. J Integr Plant Biol, 52: 556–567
Zhang H, Tang J, Liu XP, Wang Y, Yu W, Peng WY, Fang F, Ma DF,
Wei ZJ, Hu LY (2009). Hydrogen sulfide promotes root organo-
genesis in Ipomoea batatas, Salix matsudana and Glycine max. J
Integr Plant Biol, 51: 1086–1094
Zhang L, Pei Y, Wang H, Jin Z, Liu Z, Qiao Z, Fang H, Zhang Y (2015).
Hydrogen sulfide alleviates cadmium-induced cell death through
restraining ROS accumulation in roots of Brassica rapa L. ssp.
pekinensis. Oxid Med Cell Longev, 2015: 1–11
Zhang Y, Tang DQ, Zhou MB (2009). Research progress of cyanogen-
tic glycosides in plant. Biotechnol Bull, (4): 12–15 (in Chinese
with English abstract) [张岩, 汤定钦, 周明兵(2009). 植物生氰
糖苷研究进展. 生物技术通报, (4): 12–15]