全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (10): 1479~1493　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0207 1479
收稿 2014-05-14　　修定 2014-08-26
资助 辽宁省重大项目(2011215003)和辽宁省高等学校优秀人才
支持计划(LR2014020)。
* 通讯作者(E-mail: hyqiaaa@126.com; Tel: 024-88342305)。
高等植物醇脱氢酶及其基因家族研究进展
刘威1, 陈昊1, 靳亚忠1,2, 齐红岩1,*
1沈阳农业大学园艺学院, 设施园艺省部共建教育部重点实验室, 辽宁省设施园艺重点实验室, 沈阳110866; 2黑龙江八一农
垦大学农学院, 黑龙江大庆163319
摘要: 醇脱氢酶属于高等植物中普遍存在的一个锌结合脱氢/还原蛋白超家族, 根据作用底物不同, 将高等植物中的醇脱氢
酶分为3个家族: 乙醇脱氢酶(alcohol dehydrogenase, ADH)、肉桂醇脱氢酶(cinnamyl alcohol dehydrogenase, CAD)、甲醛脱
氢酶(formaldehyde dehydrogenase, FDH)。3个家族均不同程度地响应植物逆境胁迫, 不仅受低氧胁迫等逆境的诱导, 也受
ABA等激素的调控。CAD催化木质素合成, 参与构建植物防御体系。ADH在植物香气物质合成中发挥作用, 受乙烯等激
素调控, 选择性地进行短的直链醇和醛之间的相互转化, 催化香气物质前体的合成。本文综述了醇脱氢酶家族在高等植物
中对逆境的响应、木质素和香气物质合成方面的研究概况, 以期为醇脱氢酶的深入研究提供参考。
关键词: 乙醇脱氢酶; 肉桂醇脱氢酶; 甲醛脱氢酶; 逆境胁迫; 香气
Advances in Alcohol Dehydrogenase Enzymes and Their Gene Families in
Higher Plants
LIU Wei1, CHEN Hao1, JIN Ya-Zhong1,2, QI Hong-Yan1,*
1Key Laboratory of Protected Horticulture of Liaoning Province, Key Laboratory of Protected Horticulture of Education Ministry
and Liaoning Province, College of Horticulture, Shenyang Agriculture University, Shenyang 110866, China; 2College of Agricul-
ture, Heilongjiang Bayi Agricultural University, Daqing, Heilongjiang 163319, China
Abstract: Alcohol dehydrogenases belong to a Zn-binding dehydrogenase/reductase protein superfamily com-
monly existing in higher plants, and which are classified into three families according to their substrate special-
ties: alcohol dehydrogenase (ADH), cinnamyl alcohol dehydrogenase (CAD), and formaldehyde dehydrogenase
(FDH). All the three family members act differently in response to stresses, and they are not only response to
the stresses such as oxygen deficiency, but also regulated by hormones such as ABA. CADs family members
catalyze the synthesis of lignin and take part in the formation of defense. In addition, ADHs also act in the syn-
thesis of aroma volatiles in which pathway they are regulated by hormones such as ethylene and inter-convert
ethanol and acetaldehyde (and other short linear alcohol/aldehyde pairs) selectively to form the precursors of
aroma volatiles. This paper reviews the research status of alcohol dehydrogenase superfamily in higher plants
response to stresses, lignin and aroma volatiles synthesis, proposing to provide a reference for alcohol dehydro-
genase further study.
Key words: alcohol dehydrogenase; cinnamyl alcohol dehydrogenase; formaldehyde dehydrogenase; stresses;
aroma volatiles
醇脱氢酶是广泛存在于所有真核生物和某些
原核生物中的一类酶, 该家族有短链(shortchain
dehydrogenase/reductase, SDR)和中链(medi-
um-length dehydrogenase/reductase, MDR)之分。
多数醇脱氢酶隶属于MDR超家族(Riveros-Rosas等
2003; Persson等2008; Jörnvall等2010), Persson等
(2008)将MDR超家族分成8个家族, 但根据Chase
(1999)在高等植物中的研究, 依据不同成员作用底
物的特点, 将醇脱氢酶分成三类, 分别是: (1)乙醇
脱氢酶(alcohol dehydrogenase, ADH, EC 1.1.1.1)亚
家族, 主要依赖NAD, 催化短的直链醛和醇之间的
相互转化; (2)肉桂醇脱氢酶(cinnamyl alcohol dehy-
drogenase, CAD, EC 1.1.1.195)亚家族, 依赖NADP,
主要在木质素生物合成中起作用; 和(3)甲醛脱氢
酶(formaldehyde dehydrogenase, FDH, EC 1.2.1.1)
亚家族, 依赖NAD, 催化还原甲醛(formaldehyde,
植物生理学报1480
FA)和S-羟甲基谷胱甘肽(S-hydroxymethyl glutathi-
one, HMGSH), 维持体内一氧化氮(NO)和S-亚硝基
硫醇(S-nitrosothiols, SNOs)平衡(Chase 1999)。最
近的研究证明, FDH催化HMGSH的活性高于催化
甲醛的活性, 所以很多研究者将FDH改称为S-亚硝
基谷胱甘肽还原酶(S-nitrosoglutathione reductase,
GSNOR, EC 1.1.1.284) (Kubienova等2013), 本文仍
称呼为FDH亚家族。
自1960年在玉米中分离并鉴定出第一个醇脱
氢酶后(Hageman和Flesher 1960), 相继在众多植物
中均有发现, 且该类酶在植物生长发育、逆境胁迫
(干旱、低温、淹水和机械损伤等)响应、木质素合
成及香气物质合成中均起作用(Manriquez等2006;
Moummou等2012)。因此, 近年来关于醇脱氢酶的
研究日益受到国内外学者的关注, 本文主要从植物
逆境响应、木质素合成和香气物质合成3个方面综
述了醇脱氢酶及其基因家族的研究进展。
1 醇脱氢酶在逆境条件下的作用
植物的生命周期中经常会遇到一些胁迫, 如
水涝、干旱、冷害、高盐和机械损伤等, 阻碍其
生长发育, 但是经过数百万年的进化, 植物形成了
一系列的防御机制来抵御各种生物和非生物胁迫,
醇脱氢酶家族就是进化出的众多抗逆机制之一
(Drew 1997)。ADH亚家族成员在防御生物和非生
物胁迫中起作用, 并且还是很多激素作用途径中
的参与者(Zeevaart和Creelman 1988; Peña-Cortès等
1991; Strommer和Garabagi 2009)。CAD亚家族成
员又分为CAD I和CAD II。CAD I催化很多种苯醛
衍生物, 即催化苯环类香气物质的合成, CAD II成
员主要在防御机制和木质素生物合成中起作用
(Goffner等1998; Umezawa 2010)。FDH的氨基酸
序列非常保守, 拟南芥(Arabidopsis thaliana)、水
稻(Oryza sativa)和豌豆(Pisum sativum)体内FDH的
氨基酸序列相似性高达95% (Shafqat等1996)。该
亚家族在植物的很多生理过程中均发挥重要作用:
调节信号传导(Rustérucci等2007)、调控生长发育
(Lee等2008)、控制多种植物抗病模式(Feechan等
2005)、调控细胞死亡(Chen等2009)、保护细胞免
受硝酸化胁迫(Liu等2001; Sakamoto等2002; Lam-
otte等2005; Valderrama等2007)等, 此外, 还参与到
各种生物和非生物胁迫的响应机制中。
1.1 醇脱氢酶在抗淹水胁迫中的作用
淹水胁迫下, 缺乏呼吸底物, 能量代谢降低,
并积累大量的有毒末端产物, 发生较强烈的过氧
化损伤, 造成根部伤害甚至死亡。植物将代谢途
径转变到乙醇发酵途径, 在丙酮酸脱氢酶复合体
(pyruvate dehydrogenase complex, PDC)和ADH的
作用下, 产生少量腺嘌呤核苷三磷酸(adenosine tri-
phosphate, ATP), 使NAD(P)H再生成NAD(P), 来维
持糖酵解, 产生乙醇这类无毒或更易扩散到胞外
的物质(Drew 1997; Srommer 2011)。
对ADH酶活性的研究亦可证明ADH对植物抗
涝的重要性。水涝胁迫下, 玉米(Zea mays)根部
ADH对乙醛的亲和力增加, 对乙醇的亲和力下降,
其增减幅度均与品种耐涝性相反(刘晓忠等1991)。
‘中农8号’和‘宝优1号’两个品种的黄瓜(Cucumis
sativus)体内, ADH活性均受低氧的强烈诱导(马月
花和郭世荣2005)。耐涝性较强的浙江乌桕(Sapi-
um sebiferum)种源体内的ADH活性受水涝胁迫的
诱导而显著增加, 且一直保持在较高水平, 而不耐
涝的福建种源体内的ADH活性显著低于对照(蔡
金峰等2013)。水稻的rad突变体中, ADH酶活性下
降, 受低氧胁迫诱导而升高, 主要集中在根冠部位;
虽然野生型和突变体中Adh mRNA的表达量正常,
但是突变体中A D H蛋白含量却很低 , 可能是
mRNA未转录或转录产物不稳定, 致使突变体不耐
长期水涝(Matsumura等1998)。对菘蓝(Isatidis in-
digotica) (唐晓清等2011)和薏苡(Coix lacrymajobi)
(吴功庆2006)的研究也得到类似的结论。
大量研究表明, 淹水胁迫可诱导植物中ADH
mRNA表达量的升高。玉米体内的PDC、ZmAdh1、
ZmAdh2的转录本在低氧下均升高, 在随后的无氧
状态下逐渐降低(Andrews等1993, 1994a, b); 但在
未经低氧预处理, 而直接受无氧胁迫的植株根中,
这些转录本均迅速升高, 通常在6 h达到最高峰, 之
后又迅速消失(Drew 1997)。大豆(Glycine max)根
系遭遇无氧时, ADH是在根系中鉴定出的仅有的4
种重要酶之一(Russell等1990), 并且ADH1的表达
呈降低-升高-降低的趋势, 但在任何一个时期, 处
理组的表达量均高于对照组(沙向红等2011)。在
大豆(Komatsu等2011)、马铃薯(Solanum tubero-
sum) (Matton等1990)、水稻(Minhas和Grover 1999;
刘威等: 高等植物醇脱氢酶及其基因家族研究进展 1481
赵森等2008; 梁燕2013)、黄瓜(Qi等2012)和葡萄
(Vitis vinifera) (Tesniere等2006)等作物中均有相似
报道, 证明ADH受低氧诱导并在植物体内抗低氧
过程中发挥作用。
对ADH进行沉默和超表达分析则更能说明其
耐受低氧的机制, 拟南芥的ADH缺失突变体在低
氧或无氧条件下发芽率明显降低(Conley等1999),
玉米的ADH1缺失突变体根系在无氧条件下更易
死亡(Fan等1988; Saint-Ges等1991), 而ADH超表达
的拟南芥则促进了根系的生长, 提高了根毛对低
氧的耐受能力, 即增强了耐涝性(Shiao等2002)。湿
地物种之所以能够长期耐受无氧状态, 就是因为
其组织器官中包含有持续的、占主导地位的乙醇
发酵途径(Bucher和Kuhlemeier 1993; Armstrong等
1994), 这一特性已通过PDC和ADH缺失突变体的
表型得到证实(Drew 1997; Baxter-Burrell等2002;
Gibbs和Greenway 2003; Kursteiner等2003)。以上
研究均表明, ADH受水涝胁迫诱导, 可一定程度上
缓解胁迫伤害, 在植物的抗涝机制中起着非常重
要的作用。
FA是低氧胁迫下产生的有毒物质之一, 如果
细胞中有自由形式的还原型谷胱甘肽(glutatione,
GSH), 它会立刻与FA结合形成HMGSH, 之后由
FDH氧化形成S-甲酰基谷胱甘肽(S-formylglutathi-
one), 从而解除FA的致毒作用。该途径中FDH既
是限速酶, 又是清除FA的主要酶(Martinez等1996;
Fliegmann和Sandermann 1997; Just等2011)。
1.2 ADH在抗干旱胁迫中的作用
干旱是由于土壤水分不足而对植物造成的水
分胁迫。ADH很可能是植物在干旱胁迫下求得生
存的策略之一。分析拟南芥Adh的启动子发现含
有响应干旱胁迫的G-box-1序列, 突变该段序列可
减弱Adh受干旱胁迫的诱导程度; 进一步研究发现,
Adh启动子转基因植株在干旱胁迫下的GUS染色
呈整株分布, 且颜色较深, 对照只在根部有较浅的
GUS染色, 证明Adh启动子受干旱胁迫强烈诱导
(Dolferus等1994)。干旱和盐胁迫均可通过调节
miRNA来影响烟草(Nicotiana tabacum)植株体内
ADH和抗坏血酸过氧化物酶(ascorbate peroxidase)
基因APX的表达水平(Frazier等2011)。烟草芽和根
中ADH转录水平受干旱胁迫诱导强烈, 植株可维
持相对正常的形态, 而ADH的RNAi沉默植株的细
胞存活率降低了25%, 表现为轻微萎蔫, 证明烟草
植株中ADH是参与抗旱机制之一, 可有效提高细
胞的生存能力(Senthil-Kumar等2010)。当苜蓿
(Medicago sativa)受轻微(–1.3 MPa)和中等(–2 MPa)
程度的水分胁迫时, 茎节处的ADH活性上升, 同时
乙醇含量随之上升, 亦证明ADH在抵御干旱胁迫
中起作用(Irigoyen等2000); 而菜豆(Phaseolus vul-
garis)种子萌发过程中受短期(6 h)和长期(12 h)干
旱胁迫时, ADH活性却轻微降低了, 作者猜测ADH
可能不是菜豆体内抗旱的成员 (Stephan和La-
val-Martin 2000)。这种ADH的功能差异可能与物
种有关, 因此ADH在抵御干旱胁迫中的作用机制
仍有待于进一步的探究。
1.3 ADH在抗盐胁迫中的作用
高盐胁迫(亦称渗透胁迫)是又一种常见胁迫,
可显著影响大多数植物的生长, 并严重降低农作
物产量(Munns和Tester 2008)。玉米幼苗遭受渗透
胁迫时, 根系和嫩梢中ADH活性均上升, 且根中
ADH的活性是嫩梢中的2倍(Noguchi 2000b), 说明
ADH在根系中的作用更加显著, 通过加强根部代
谢来抵御渗透胁迫。低浓度(100 mmol·L-1)盐胁迫
下, 水稻幼苗体内ADH3的表达量低于对照, 而高
浓度(300和400 mmol·L-1)盐胁迫下, ADH3的表达
量呈升高-下降-升高-下降的规律, 两个峰值均高
于对照 , 最低值均低于对照 , 说明水稻体内的
ADH3对高盐胁迫更加敏感(梁燕等2012)。通过负
调控拟南芥中ADH的基因表达, 发现ADH缺失的
拟南芥突变体种子在遇到渗透、冷害或水涝等胁
迫时, 其发芽率均降低(Conley等1999)。但目前为
止, 关于ADH和盐胁迫之间关系的研究还很少, 而
且机制仍不明确。
1.4 醇脱氢酶在抗冷害胁迫中的作用
低温胁迫也叫冷害胁迫, 当温度降到0~12 ℃
之间时, 会使细胞膜脂过氧化, 甚至致使某些对低
温敏感的植物细胞死亡, 即发生低温胁迫, 而乙醇
可抑制植物细胞膜脂的分解, 增加膜脂流动性, 提
高低温耐受能力(Jennings和Saltveit 1994; Saltveit
1994; Frenkel和Erez 1996; Saltveit等2004), 如前所
述, ADH是乙醇生成途径中的关键酶, 因此有很多
研究报道了ADH与冷害胁迫的关系。
拟南芥受4 ℃冷害胁迫时, 虽然ADH mRNA
的表达量升高并积累到较高水平, 可是ADH的酶
植物生理学报1482
活性改变不大, 因此认为ADH活性并不是拟南芥
耐低温能力的必然要求(Jarillo等1993), 但低温胁
迫(5、7.5和10 ℃)会显著提高水稻幼苗中ADH和
PDC的活性, 增强乙醇发酵途径, 并且可快速诱导
水稻和小麦(Triticum aestivum)体内ADH基因的表
达(Russell等1990; Christie等1991; Noguchi和Yasu-
da 2007; 严建萍等2011)。水稻幼苗中乙醇浓度在
低温胁迫下升高, 喷施4-甲基吡唑(4-methylpyra-
zole, ADH合成抑制剂)后ADH酶活性和乙醇浓度
均降低, 水稻幼苗根系的生长受到抑制, 而该抑制
作用可通过施用外源乙醇来解除, 足以说明乙醇
对水稻抗寒作用明显, 即证明ADH对水稻抗寒非
常重要(Noguchi 2008)。当玉米幼苗受低温胁迫
时, 也发现ADH的活性增强, 而Adh1-Adh2-双缺失
突变体中膜脂过氧化加剧, 膜损伤严重, 导致细胞
严重受损(Peters和Frenkel 2004)。用乙醇溶液处理
黄瓜幼苗可提高幼苗对低温的耐受能力(Saltveit
1994; Frenkel和Erez 1996), 类似地, 将黄瓜胚根培
养在乙醇溶液中, 亦可提高胚根耐受低温的能力
(Saltveit等2004)。以上研究充分证明ADH及乙醇
在植物耐低温方面的重要性, 但其在耐低温中的
具体机制尚不明确。
少量研究表明, CAD也在抗冷害胁迫中发挥
作用。甘薯(Ipomoea batatas)的IbCAD1启动子含
有冷害胁迫的响应元件, 经证实, CAD参与到受脱
落酸(abscisic acid, ABA)调节的冷害胁迫响应中,
对甘薯抗寒起到积极作用(Kim等2010)。对芒草
(Miscanthus sinensis)的研究中发现, 不抗寒品种较
抗寒品种含有较高的纤维素和木质素含量, 但是
受冷害胁迫时, 两个品种的芒草体内CAD活性均
升高, 而抗寒品种体内CAD活性升高的更多(Do-
mon等2013)。大麦(Hordeum vulgare)经冷害和冻
害处理后, 通过转录组水平分析发现, 叶片中CAD
活性和基因表达量均受诱导而升高, 促进了木质
素单体的合成, 可能是木质素单体的聚合可降低
活性氧的破坏作用, 因为木质素是细胞壁的重要
成分, 木质素含量或成分所发生的任何改变均会
使细胞壁的物理特性发生变化, 而这种变化可能
使细胞避免受到胞内形成冰晶所带来的机械胁迫
(Takahama和Oniki 1997; Janská等2011)。
目前关于FDH在抗冷害胁迫方面的报道还较
少。冷害胁迫可诱导豌豆体内SNOs的含量升高,
FDH的活性受诱导而剧烈升高(Corpas等2008)。
低温和高温胁迫均可诱导黄瓜和甜瓜(Cucumis
melo)体内FDH活性和蛋白量的升高, 且低温的诱
导作用更加强烈(Kubienova等2013)。
1.5 醇脱氢酶对机械损伤及信号分子的响应
机械损伤是一种很普遍又很严重的胁迫, 会
激发植物体内多种信号途径, 导致基因表达和蛋
白合成发生剧烈变化(Carrera和Prat 1988; Dam-
mann等1997)。在番茄体内至少存在4种不同的信
号途径: ABA、乙烯(ethylene, ETH)、活性氧(reac-
tive oxygen species, ROS)和电信号(Ryan 2000;
Leon等2001; Gatehouse 2002; Sagi等2004)。莴苣
(Lactuca sativa)和玉米受机械损伤12 h后, ABA含
量分别升高4.9和4.7倍, ADH活性分别升高1.7和
1.5倍(Noguchi 2001), 说明ABA可诱导ADH活性升
高。拟南芥的ADH活性也受机械损伤的强烈诱导
(Kursteiner等2003; Delessert等2004)。ADH是受
ABA诱导的诸多抗逆因子之一(Guy 1990; Hether-
ington和Quatrano 1991; Hildmann等1992; Robert-
son等1994; Herde等1996)。1 μmol·L-1的ABA可使
莴苣体内ADH活性在6 h开始升高, 100 μmol·L-1的
ABA对ADH酶活性的诱导更强烈, 可达对照的3.2
倍(Noguchi 2000a)。100 μmol·L-1的ABA处理玉米
根尖部位, 可使幼苗在水涝胁迫下的存活率由8%
提高到87%, ADH的基因表达和活性均升高(Hwang
和VanToai 1991)。正常的拟南芥植株体内, Adh基
因受ABA、高盐、低温和干旱胁迫诱导, 而ABA
缺失的拟南芥突变体即使受外源ABA或干旱的作
用, Adh mRNA含量也降低(de Bruxelles等1996;
Ishitani等1998)。Abe等(2003)指出, ABA先诱导At-
MYC2和AtMYB2这两个基因的表达, 然后这两个基
因分别编码合成AtMYC2和AtMYB2两个转录因
子, 接着AtMYC2和AtMYB2分别结合到AtADH和
rd22启动子的G-box-1和MBS-1元件上 , 诱导
AtADH和rd22的表达, 诱导关系如图1所示。
图1 ABA诱导Adh和rd22基因的表达
Fig.1 ABA induces the expression of Adh and rd22
参考Abe等(2003)文献, 有所修改。
刘威等: 高等植物醇脱氢酶及其基因家族研究进展 1483
CAD家族成员亦受机械损伤和激素的诱导。
苜蓿中的CAD基因在损伤部位表达量增高(Brill等
1999)。甘薯的IbCAD1能够参与到茉莉酸(jasmon-
ate acid, JA)和水杨酸(salicylic acid, SA)调节的机
械损伤响应中, 在甘薯幼苗受创伤胁迫时, 观测到
根中IbCAD1基因转录本含量升高(Kim等2010), 可
能通过增强根系的转导功能来保证上部的矿质营
养和水分供应, 从而在根本上增强抗逆能力。茶
树(Camellia sinensis)叶子中的CsCAD1和CsCAD3
均受ABA的诱导, 而CsCAD2不受ABA诱导, 但同
时, CsCAD1和CsCAD2均受JA和SA的诱导(Deng等
2013), 表明不同CAD成员受不同的信号诱导。苔
藓(Plagiochasma appendiculatum)中PaCAD1和Pa-
CAD2的表达受JA的诱导(Sun等2013); 丹参(Salvia
miltiorrhiza)的SmCAD表达水平受茉莉酸甲酯
(methyl jasmonate, MeJA)的诱导和赤霉素(gibber-
ellins, GA3)的抑制(葛茜等2013)。
FDH是维持植物体内NO、SNOs和亚硝基谷
胱甘肽(GSNO)平衡的关键酶。研究认为, SNOs、
NO和ROS是植株抵御病菌侵染和扩张的重要分子
基础(Mlickova等2004; Tomankova等2006; Chaki等
2009; Piterkova等2009)。植物利用NO和SNOs作
为信号分子来激活防御机制(Durner等1998; Diaz
等2003), GSNO是沟通NO和SNOs的中间体, 根据
环境条件, FDH不可逆地将GSNO还原为氧化型谷
胱甘肽(glutathione oxidized, GSSG)、NH3和羟胺
等物质(严金平等2010), 如图2所示。
在拟南芥AtFDH1缺失突变体gsnor1-3体内检
测不到FDH mRNA, FDH酶含量及活性均降低约
50%, 但NO和SNOs含量均高于对照(Feechan等
2005; Rustérucci等2007; Lee等2008), 尤其在根部
的NO信号更加强烈, 耐受除草剂paraquat的能力提
高, 增强了基础抗性和获得性系统抗性(systemic
acquired resistance, SAR) (Chen等2009); 而FDH完
全缺失和超表达的拟南芥植株却表现出更易感病
的性状(Feechan等2005; Rustérucci等2007 )。拟南
芥体内FDH活性下降一半和完全缺失的突变体抗
性差别如此之大, 可能是因为体内SA含量的差异,
在FDH活性下降50%的突变体内, SA含量未发生
变化(Rustérucci等2007; Espunya等2012), 而在FDH
完全缺失的突变体内, SA含量剧烈下降, 且对外源
SA无响应(Feechan等2005; Yun等2011), 说明FDH
的调控途径和SA的信号途径相互依赖。拟南芥和
烟草体内的FDH活性受JA的下调, 而受SA的上调
图2 FDH在植物体内起到维持NO和SNOs平衡的作用
Fig.2 FDH balances the contents of NO and SNOs in plants
参考严金平等(2010)文献, 有所修改, 图中GSH: 谷胱甘肽; GSNO: S-亚硝基谷胱甘肽; 蛋白-SNO: 蛋白质类亚硝基硫醇; SNOs: 亚硝基
硫醇; FDH: 甲醛脱氢酶; GSSG: 氧化型谷胱甘肽。
植物生理学报1484
(Diaz等2003; Espunya等2012), 这种机制可能是因
为病原菌侵染后诱发植物体内NO和H2O2的迸发,
两者可协同诱发过敏反应和其他防御应答机制,
从而将病原菌侵染信号放大, 有效地激活SA信号
途径下游编码病程相关蛋白(pathogenesis-related
protein1, PR1)和谷胱甘肽-S-转移酶(glutathione
S-transferase, GST)等防御基因的表达(Rustérucci等
2007)。
FDH在机械损伤胁迫下的作用机制目前仍不
明确。Delessert等(2004)认为FDH不受机械损伤的
诱导, 而Diaz等(2003)认为FDH受机械损伤的下调,
在烟草和向日葵(Helianthus annuus)体内的FDH表
达水平受机械损伤下调, 向日葵体内的FDH活性
亦有所下降(Diaz等2003; Chaki等2011), 而豌豆和
黄瓜(不抗病和抗病品种)体内的FDH活性却均受
机械损伤诱导(Corpas等2008; Kubienova等2013),
这种响应机械损伤的差异性可能与物种有关。
机械损伤、ABA、JA和SA对ADH、CAD及
FDH调控诱导关系的研究应进一步深入, 更利于
全面了解醇脱氢酶家族在植物抗逆中的作用及
机制。
2 CAD在植物木质素合成中的作用
木质素是一种广泛存在于植物体中的无定形
的、分子结构中含有氧代苯丙醇或其衍生物结构
单元的芳香性高聚物, 其具有重要的生物学功能:
为植物器官提供机械支撑, 通过维管单元木质化
来提高运输能力, 构建防御体系(Boudet 2000)。木
质素的生物合成受两个信号转导途径调控, 其一
是涉及到维管组织的发育, 其二是植物的胁迫响
应途径(Mitchell等1994)。在木质素合成过程中,
醇脱氢酶家族中只有CAD家族参与催化前体物质
的合成, 许多研究证明, CAD在生成木质素单体的
最后一步中, 催化羟肉桂醛(主要包括香豆醛、松
柏醛和芥子醛)转变为对应的醇(香豆醇、松柏醇
和芥子醇), 促进木质素合成前体物质的形成(龚琰
和许梦秋2010; Möller等2005; Sun等2013), 并且
CAD在植物体内的基因表达、合成及作用部位均
具有组织特异性(Sattler等2009; Ma等2011)。本部
分主要介绍CAD亚家族在植物木质素生物合成中
的作用。
玉米的COMT缺失突变体(bm)内CAD活性下
降, 在叶脉、叶柄髓部及其他含有木质素的组织
中, 大量积累红褐色色素, 木质素含量降低, 韧性
变差, 防御能力降低(Vignols等1995; Halpin等1998;
Piquemal等2002)。高粱(Sorghum bicolor) bmr6-3
突变体SbCAD2基因的191位置发生突变, 致使突
变体内大量积累松柏醛和芥子醛, 无法转变成对
应的醇, 木质素含量降低(Saballos等2009; Sattler等
2009)。在水稻gh2缺失突变体中, CAD活性和木质
素均缺失, 松柏醇和芥子醇这两个木质素合成前
体物质均显著降低(Zhang等2006)。在辐射松(Pi-
nus radiata)和亚麻(Linum usitatissimum)体内, 尽管
木质素的合成前体物质积累到一个很高的水平,
却由于CAD活性剧烈下降, 导致植物体内的木质
素含量下降(Möller等2005; Wrobel-Kwiatkowska等
2007)。在其他一些改变CAD活性或含量的植株体
内, 也观察到了类似的结果, 如火炬松(Pinus tae-
da)、烟草、白杨(Populus tomentosa)和苜蓿(Hal-
pin等1994; Baucher等1996, 1999; Stasolla等2003)
等, 由此可见CAD是木质素合成中不可或缺的重
要酶。
植物不同组织的木质素含量不同, 即木质素
合成具有组织特异性, CAD的基因表达和CAD酶
活部位必然具有组织特异性, 对不同植物CAD的
研究也证实了这一点。在黑麦草(Lolium perenne)
的木质化组织中检测到了较高的LpCAD1和Lp-
CAD3转录水平 , 而只在茎组织中检测到了Lp-
CAD2转录本(Lynch等2002)。GUS染色法分析拟
南芥中AtCAD-C和AtCAD-D基因的启动子活性发
现, AtCAD-D在纤维组织和木质部中的表达均较
高, AtCAD-C在维管素组织的染色深于木质部区
域, 并证明AtCAD-C和AtCAD-D均是花柱内木质素
合成的初始基因(Sibout等2003, 2005), 也说明了
CAD功能的组织特异性。甘薯的IbCAD1主要在根
中表达 , 在叶子和子叶中均未检测到 ( K i m等
2010)。CAD的这种组织特异性表达形式在小白菜
(Brassica rapa)、上海青(Brassica chinensis) (Zhang
等2010)、甘蔗(Saccharum) (Selman-Housein等
1999)、银合欢(Leucaena leucocephala) (Pandey等
2011)、棉花(Gossypium hirsuturm) (倪志勇等2011)
上均得到证实。正是这种组织特异性地表达, 使
植物获得了较为合理的形态结构, 从而保证了植
物的生长, 乃至对胁迫的耐受和抵抗。
木质素是植物防止或减轻受病菌和害虫侵害
刘威等: 高等植物醇脱氢酶及其基因家族研究进展 1485
的重要屏障, 这在辐射松(Möller等2005)、栓皮栎
(Quercus suber) (Coelho等2006)、茶树(Deng等
2013)等植物中均有报道, 这些研究既证明CAD参
与木质素合成, 又为对CAD突变体的研究寻找到
了实际应用价值, 通过降低或完全去除CAD的活
性, 降低植物体内的木质素含量, 使植物组织更易
分解, 来提高秸秆的利用率和利用价值。D’ Yvoire
等(2013)通过沉默BdCAD1基因获得了更易糖解的
二穗短柄草(Brachypodium distachyon), 即更利于
饲料的加工处理, 类似的成果在小麦(Saballos等
2009)和玉米(Barriere和Argillier 1993; Barriere等
1994)上也有报道。
3 ADH在香气物质合成中的作用
香气物质属于植物的次级代谢产物, 是由脂
肪酸、氨基酸、碳水化合物、类胡萝卜素和萜类
等作为前体物质, 在植物生长发育过程中经过一
系列酶促反应而形成的(Schwab等2008; Gonda等
2010)。醇脱氢酶家族广泛参与直链醛、支链醛、
芳香醛等与对应醇之间的转化, 部分以抗逆功能
为主的成员如CAD在响应逆境胁迫的同时, 也可
因为转化芳香醛为相应的醇而参与香气物质合成
(Goffner等1998), 但ADH作为植物香气物质合成
的脂氧合酶(lipoxidase, LOX)等途径中关键酶之
一, 是醇脱氢酶家族在植物香气物质合成中最重
要的酶。
3.1 植物香气物质合成的主要途径
果实的芳香特征是由几种特定的挥发性物质
决定的, 尽管不同果实中含有的芳香成分很多, 但
是只有含量超过味感阈值的少数物质对果实的风
味起独特作用 , 即“特征效应化合物”(刘明池等
2008)。果蔬正因为不同的特征效应化合物和比例
而呈现迥异的气味(Gonda等2010)。植物香气物质
主要有酯类、醇类、醛类和萜类等。植物挥发物
质合成途径主要有: (1)脂肪酸代谢途径: 具体包括
α氧化、β氧化、γ氧化和LOX途径, 其中以LOX途
径和β氧化为主。脂肪酸(饱和或不饱和)经过LOX
和β氧化分别生成相应的直链脂肪族醛, 醛在ADH
作用下生成相应的醇 , 最后生成相应的酯类等
(Dixon和Hewett 2000)。(2)氨基酸代谢途径: 以氨
基酸为前体的香气物质合成可以通过合成和降解
途径合成部分脂肪族、支链或芳香族的醛类, 再
在ADH作用下生成相应的醇类, 最后合成羰基化
合物、酸类和酯类。部分果实中的酯香型、果香
型特征香气成分是通过氨基酸代谢途径产生, 如
番木瓜(Carica papaya)、草莓(Fragaria ananassa)
和香蕉(Musa nana) (Myers等1970; Tressl和Drawert
1973; Perez等1993)。单糖经无氧代谢产生丙酮酸,
在ADH的作用下氧化脱羧形成乙酰辅酶A, 进而合
成某酸乙酯或是乙酸某酯(陈美霞2006)。
3.2 ADH为香气物质的合成提供前体
植物挥发性物质合成的最后两步研究极为广
泛(Beekwilder等2004; Larkov等2008), 不同的合成
途径均与ADH和醇酰基转移酶(alcohol acyltrans-
ferases, AAT)将挥发醛转化为对应的醇或酯的作用
有关(Beaulieu 2006)。醇类物质是酯类合成的前
体, 被认为是酯类合成的限制因子之一。草莓外
源提供丁醇, 其乙酸丁酯和丁酸酯类合成增加, 而
乙醇和己醇的供应则促进乙酯和己酯的合成(Ueda
等1992); 薄皮甜瓜(Cucumis melo)中应用外源乙醇
促进了ADH活性的升高, 同时也促进了乙酯类挥
发物的合成(Liu等2012)。甜瓜果实的孵育实验也
表明, 外源醇可以迅速转化为对应的酯(48 h内), 促
进相应酯水平的提高, 充分说明了前体物质对酯
类合成的重要意义(Khanom和Ueda 2008)。
3.3 在果实中特异表达的ADH基因家族成员可能
参与香气物质合成
研究表明, ADH基因家族具有在植物果实中
的表达特异性, 暗示了ADH在果实香气物质合成
中发挥功能。Sarni-Manchado等(1997)在分析欧洲
葡萄成熟相关的GvADH1时, Northern分析表明, 该
基因主要在成熟果实中表达。根、嫩叶、卷须中
几乎不表达, 未成熟果实中含量也很低, 而在葡萄
果实成熟初期的表达量迅速增长, 暗示该基因参
与成熟果实香气的合成。Tesniere和Verries (2000)
从葡萄果实中分离出3个Adh基因, RT-PCR结果显
示3个基因果期表达模式不同。Adh1与Adh3在未
成熟的果实中表达, 而Adh2在果实的发育后期表
达。进一步分析发现, Adh2是主要表达基因, 且
ADH总活性变化与Adh2的表达模式一致。Adh2和
3经原核表达纯化后对底物乙醛和乙醇的偏好程
度不同。Van Der Straeten等(1991)发现番茄(Lycop-
ersicon esculentum)果实绿熟和粉熟阶段均有ADH
mRNA的出现, 但只在后熟末期高丰度表达。人工
催熟处理可以诱导与绿熟期相比至少50倍的表达
植物生理学报1486
丰度, 也推测其参与成熟时的香气合成。Long-
hurst等(1994)从番茄成熟果实中分离鉴定出4个编
码ADH2的cDNA, 经Northern分析验证, ADH2
mRNA在后熟的末期表达。Moummou等(2012)不
但发现短链SlscADH1的果实表达特异性, 还发现
该重组蛋白偏好以NAD作为辅因子, 在众多底物
中对己醛和苯乙醛的亲和力最强。在甜瓜中分离
的中链CmAdh1基因和短链CmADH2也是在甜瓜生
长发育阶段, 尤其是果实成熟阶段特异表达。在
根茎叶等营养器官中含量较低。CmADH1偏好
NADPH作为辅因子, 而CmADH2在NADH作为辅
因子时转化效率更高, 两者都可催化直链脂肪醛
转化为相应的醇, 且对醇的亲和力为相应醛的10
倍, 但只有CmADH1可以催化3-甲基丁醛等支链醛
的还原 , 尽管活性会比乙醛作为底物时低4~70
倍。果期表达、不同的底物和辅因子选择暗示它
们可能在为下游AAT提供特异醇底物, 参与果实风
味的形成(Manriquez等2006)。
3.4 ADH参与果实香气合成的功能验证
目前, ADH在果实香气合成途径中的位置与
醇醛转化作用已经得到广泛认同, 有关ADH在香
气物质合成中的功能也得到了部分验证。1998年
Speirs等分别获得了番茄LeADH2果实特异性表达
植株和生长发育持续表达植株, 对转基因植株果
实的ADH水平、活性及与特征香气相关的某些醇
醛物质进行测定, 结果显示, 植株果实内ADH活性
除了在部分植株中被抑制外多数是增强的, 最高
可达对照组的2倍; 果期特异表达的众多转化植株
中的ADH基因活性均有所提高。成熟果实中变化
的ADH活性影响了与香气物质合成相关的醛醇的
平衡, 其中己醇和3-z-己烯醇的含量升高, 而其他
醛类的浓度基本不变。在初步的风味测定中, 发
现转基因植株的果实在ADH活性增强同时, 醇浓
度水平较高 , 果实更具有“成熟”的风味。但是 ,
Moummou等(2012)沉默番茄果实特异表达的短链
SlscADH1基因后发现, 该基因在番茄果实中的下
调除了意外的促进了LOX途径C5、C6挥发物的高
浓度积累, 其它的香气成分却没有变化。C6挥发物
的积累在拟南芥ADH功能缺失突变体的叶片上也
曾出现(Bate等1998)。Moummou等(2012)提出可
能是源于LOX途径的C5、C6挥发物对SlscADH1产
生了抑制, 直接影响了酯类分解代谢。在薄皮甜
瓜中, ADH在不同品种的果实中表达水平及活性
不同, 较高ADH活性和基因表达量对醇类增加影
响较大, 果实表现为清香型(徐晓飞等2012)。
3.5 ADH参与香气物质合成的影响因素
多数研究表明果实成熟度、乙烯、一氧化氮
(NO)、吡唑类化学物质及低氧(气调贮藏)条件等
都是植物ADH活性的影响因素。
3.5.1 果实成熟度对ADH及基因表达的影响 果实
成熟度对ADH及基因表达的影响在番茄、葡萄、
油橄榄(Olea europaea)、芒果(Mangifera indica)、
柿(Diospyros kaki)和甜瓜等众多植物中得到验
证。番茄ADH2 mRNA在未成熟的果皮中表达而
且丰度随果实的成熟而升高(Longhurst等1994)。
葡萄未成熟果实的ADH1 mRNA含量很低, 果实成
熟初期mRNA含量明显增加(Sarni-Manchado等
1997)。不同品种油橄榄中ADH的丰度和酶活性均
在花后200 d的‘Black ripe’期达到高峰, 除了个别
时期外, ADH的表达量随果实的成熟而逐渐上升
(Iaria等2012)。芒果中的3个MiADH在果实生长发
育中的表达模式不同: MiADH1和MiADH2在果实
成熟初期积累, MiADH3在果实发育早期就开始增
加(Singh等2010)。ADH活性在柿果实中的活性伴
随果实成熟出现先升高后下降的趋势, 在果实发
育初期并没有检测到ADH活性(刘朝蓬等2008)。
厚皮甜瓜中发现 2个A D H基因 ( C m A D H 1和
CmADH2)的表达均在花后39 d, 果实成熟时迅速
升高(Manriquez等2006)。总体上, ADH的表达伴
随植物果实的成熟呈增加趋势。
3.5.2 乙烯对ADH及香气物质的影响 Manriquez
等(2006)的研究证明, 果实成熟度对果实内Adh基
因表达的影响很大程度上是通过乙烯的诱导作用
而体现的。对野生型和反义ACO (1-aminocyclo-
propanecarboxylic acid oxidase)型(AS, 氨基环丙烷
羧酸合成受阻)厚皮甜瓜不同成熟阶段果实的乙烯
含量和CmAdh基因表达水平进行测定, 结果表明
CmAdh1与CmAdh2的丰度与果实内乙烯变化趋势
一致; 在AS果实中两种CmAdh基因的丰度也受到
强烈抑制, 说明乙烯是CmAdh1与CmAdh2表达水
平的主要调控因素。乙烯处理香蕉果实, 可使其
乙烯释放高峰提前 , 同时ADH活性同步提前上
升。1-MCP处理香蕉果实, ADH活性受到抑制(宁
文彬等2009)。黄金梨(Pyrus pyrifolia Nakai cv.
刘威等: 高等植物醇脱氢酶及其基因家族研究进展 1487
Whangkeumbae)经1-MCP熏蒸后, 果实中ADH显著
低于对照(田长平等2010)。乙烯有可能通过对
LOX和ADH活性的调控来影响苹果(Malus domes-
tica)果实酯类合成(Li等2006)。但在番茄中研究表
明, LeAdh2在果实成熟中参与香气物质合成, 不受
乙烯调控(Speirs等1998, 2002)。Defilippi等(2005)
研究也表明, 1-MCP处理可抑制采后苹果AAT活
性, 但对ADH活性似乎影响不大。同时, 作为非呼
吸跃变型果实, 葡萄中的ADH活性也随果实成熟
而迅速上升。因此, 并不能排除在呼吸跃变果实
中存在非乙烯依赖型的ADH (李岩2012)。
3.5.3 NO、4-MP对ADH及香气物质的影响 NO
可抑制黄金梨贮藏期间果实硬度下降和乙烯释放,
同时有效抑制了醛类、醇类总量的下降以及酯类
总量的增加, 降低ADH活性(田长平等2010)。吡唑
类可以抑制不同类ADH的同工酶, 但效果有差异
(鲍文娜2007), 4-甲基吡唑(4-methylpyrazole, 4-MP)
是ADH的抑制剂, 在动物中可特异性阻止乙醇向乙
醛的代谢(Chen等1995), 在植物中可通过抑制ADH
的活性以阻碍乙醇生成(Noguchi和Yasuda 2007)。
3.5.4 低氧环境对植物果实ADH及香气物质的影
响 气调贮藏是延长果蔬保质期的重要手段之一,
果实中的ADH同样响应低氧环境, 引起香气物质
的改变。Longhurst等(1994)研究番茄果实过程中
发现 , 低氧 ( 3 %体积比 )环境可促使果皮A D H
mRNA水平的上升; 将果皮置于正常空气中mRNA
含量又可恢复到正常水平。果皮中mRNA水平对
空气中的氧气含量变化反映敏感, 在12%氧气的空
气中增加量约为20倍, 在含3%氧气的空气中增量
可达100倍。Chervin等(1999)在研究梨果实的过程
中也发现, 低氧处理的样品中ADH活性增强, 约为
对照的2倍, 而且处理组恢复到正常条件后保持较
高的活性水平长达18 d。气调储藏可延长梨果实
的贮藏期, 但会降低挥发性酯水平, 而酯是梨香气
的重要成分, 所以气调储藏一定程度上会影响梨
的品质。Lara等(2003)对梨采后气调贮藏后得到
结论, 经低氧条件处理, 果实挥发物产量下降。暗
示了与酶活的抑制或促进相比, 低氧条件限制相
关酶底物浓度才是抑制挥发物合成的主要影响
因素。
4 展望
有关醇脱氢酶的研究兴起于20世纪60年代,
起初研究集中在水淹和冷害等逆境响应方面, 随
着研究的深入, 其在木质素及香气合成中的作用
也逐渐受到重视。CAD是植物木质素生物合成的
关键酶, 木质素具有为植物器官提供机械支撑, 通
过维管单元木质化来提高运输能力, 构建防御体系
等重要功能。因此, CAD与植物的生长发育及对生
物和非生物胁的响应迫密切相关。进一步研究
CAD在木质素合成中作用和抗逆机制, 通过调控
CAD的活性改变植物木质素的含量和生物、非生
物胁迫抗性, 提高秸秆利用率, 提升营养器官的利
用价值、增强植物抗性等课题都值得深入探讨。
FDH是维持植物体内NO、SNOs和GSNO的平
衡的关键酶, 可激活植物防御体系, 抵御病菌侵染
和扩张。FDH在不同植物中的调控机理不尽相同,
相关报道较少, 其逆境响应的调控机制有待完善。
尽管ADH是果实香气物质调控的关键环节,
但鉴于其多样的底物、复杂的影响机制, 具体的
香气物质调控机理仍未明确。在对高品质果蔬需
求日益扩大的今天, 利用酯类合成的相关前体和
抑制剂研究该酶及其基因家族成员在香气合成途
径中的作用; 对于鉴定出的基因家族成员, 运用生
物信息学进行相关分析, 进行时空表达分析以及
在不同风味品种上表达验证; 结合色谱、质谱及
转基因等分子生物学手段, 进一步研究其在果实
香气物质合成中的功能是迫切需求的。深入探讨
醇脱氢酶家族在逆境胁迫和果实香气合成中的作
用及调控, 对于通过基因工程手段改善作物的品
质和提高抗逆(病)性具有重要意义。
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