全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (7): 669~675 669
收稿 2012-03-12　　修定 2012-04-24
资助 国家自然科学基金(21007055)、中国博士后科学基金
(20100471714和201104718)和浙江省自然科学基金杰出青
年项目(R5110031)。
* 通讯作者(E-mail: lifeng0617@yahoo.com.cn; Tel: 0571-
88982017)。
铜离子胁迫下玉米根边缘细胞数量及存活率
刘婷婷, 李锋*, 张曦, 施积炎, 陈英旭
浙江大学环境与资源学院环境保护研究所, 杭州310058
摘要: 采用悬空培养及离体培养的方式, 观察玉米的根边缘细胞在铜离子胁迫下发生的形态、数量及存活率变化情况, 结果表
明, 在玉米根长为32 mm的时候, 边缘细胞的数量达到最大, 为4 125个, 但其存活率此时最低。玉米的根边缘细胞随着铜离
子浓度的增加, 边缘细胞的数量发生变化。当处理浓度为50 µmol·L-1时, 边缘细胞的死细胞数量达到758个(存活率为24.80%),
随后铜离子处理浓度增加到100 µmol·L-1时, 存活率降低了17.54 %。玉米根边缘细胞的数量随着铜离子浓度的增加呈现出
逐渐减少的趋势, 而存活率逐渐降低, 说明在重金属铜离子胁迫下, 根边缘细胞的释放起到对根际区域的保护作用。
关键词: 铜; 根边缘细胞; 胁迫; 玉米
The Number and Surviral Rate of Corn Root Border Cells under the Stress of
Copper Ions
LIU Ting-Ting, LI Feng*, ZHANG Xi, SHI Ji-Yan, CHEN Ying-Xu
Institute of Environmental Science and Technology, College of Environmental and Resource Sciences, Zhejiang University, Hang-
zhou 310058, China
Abstract: By using the hanging air culture and in vitro culture with different concentrations of copper ions
stress, we observed the changes of corn root border cells’s shape, numbers and survival rates. The result showed
that, when the corn root was 32 mm, the number of border cells reached a maximum of 4 125, but its survival
rate was the lowest at this time. The number of border cells showed some changes accompany with the copper
ions increased. When the copper concentration was 50 µmol·L-1, the number of dead border cells reached 758
(the survival rate was 24.80%). Followed by the concentration of copper ions increased to 100 µmol·L-1, the
survival rate declined 17.54%. The number of corn root border cells were showed an gradually reducing trend
with the increase of the concentration of copper ions, the surviral rate decreased gradually. Thus, under the
stress of the copper ions, the release of root border cells played the role of protection the rhizosphere region.
Key words: copper; root border cells; constrain; corn
根边缘细胞(root border cells)是从根冠表皮游
离出来并聚集在根尖周围的一群特殊细胞, 这群
细胞在保护根尖免受不利因素的胁迫方面起着重
要的作用。根边缘细胞是独立的细胞个体, 其从
根尖表皮脱离后, 能够自主进行新陈代谢(李荣峰
等2007; 刘家友等2009b), 即能单个生存, 并在遭受
逆境时向外分泌粘液层, 形成一个独立的胞际空
间, 同时边缘细胞的粘液层也是一个很重要的屏
障(甄畅迪等2009; 冯英明等2005; 张淑娜等2001),
这在植物与根际土壤的相互作用中起很重要的作
用, 是一个值得深入探讨的研究领域。目前的研
究表明(朱美红等2009; 李荣峰等2008), 根边缘细
胞通过改变基因的表达和蛋白质合成在抵御环境
胁迫造成的根尖伤害中起着多种防御和保护功能,
并可以迅速向胞外释放一些特异性的化学物质如
花色素苷、抗生素、特异性酶类、糖类等来改变
根际周围的生态环境。根边缘细胞可以通过根际
分泌物来抑制或促进根际周围的细菌、真菌、病
毒、线虫、寄生虫、昆虫、螨等的生长, 或中和
根际周围一些有毒化学物质等(Hawes 2000; Hawes
等1998)。自Lipman和Mckinney以及Aron的开拓
性工作揭示了铜(Cu)是植物必需微量元素以来
(Marschner 1995), 人们对Cu的植物营养功能有所
了解, 但是过量的铜离子在组织水平上会对植物
植物生理学报670
产生毒害效应, 不仅可以影响植物的光合作用电
子传递链, 也会导致一系列的生物化学和代谢过
程的紊乱(林义章和徐磊2007; 姚益云等1997; 陈桂
珠1990), 对植株的正常的生理代谢产生一定的干
扰。目前的研究针对植物根际对铜产生的响应有
了较为完整和深刻的认识, 但对于根系如何产生
相应的机制, 尤其是作为相应的先锋部队(Xing等
2008; Odell等2008) “根边缘细胞”在铜离子的胁迫
下发生的变化未有报道。而且, 目前针对根边缘
细胞的研究工作主要是集中在几种农作物(如水
稻, 玉米, 黄瓜等) (乔永旭2011; 张红等2011)对铝
毒的生理生化响应, 而对于根边缘细胞对其他重
金属如Cu的生理生化响应方面未见报道。因此,
本文以玉米为实验材料, 采用悬空培养试验, 在揭
示玉米根边缘细胞的生物学特性及其对Cu离子胁
迫的响应机制方面开展一系列研究工作, 为农作物
在重金属土壤污染下的植物修复提供科学依据。
材料与方法
1 供试材料
供试材料为浙江省农业科学院勿忘农种业股
份有限公司提供的优质高产玉米(Zea mays L.) ‘浙
凤甜2号’和‘浙糯甜2号’。
2 培养方法
玉米种子先用10% NaClO消毒20 min, 多次清
洗后用去离子水浸泡4 h, 浸泡后的种子在25 ℃培
养箱中避光催芽12 h。选取刚露白的玉米种子, 进
行悬空培养(刘家友等2009a)。然后转移至盖有湿
润纱布的培养皿内, 置于黑暗环境下25 ℃恒温箱
中萌发24 h。选取根长一致的露白玉米种子分两
部分进行试验。
第一部分以原位边缘细胞(附着于根尖的边
缘细胞)为材料, 在黑暗、25 ℃条件下置于蒸馏水
溶液萌发, 将露白种子播于底部装有200 mL无菌
水的培养皿中进行悬空培养(李荣峰2008; 吴韶辉
等2008), 温度28 ℃, 湿度80%。溶液设50 µmol·L-1
浓度水平, 每2 h喷洒1次Cu2+处理液(Cu2+以CuSO4
形态供应, pH为6.0)。Cu2+处理24、48、72、96 h
后收集边缘细胞, 分别测定细胞的存活率和数量,
每个处理重复6次。
第二部分以离体边缘细胞为材料, 将玉米种
子培养24 h后, 挑取根长为30 mm (此根长时的边
缘细胞数目最多(章艺等2008; 乔永旭2011)的玉米
幼苗根尖10个, 将根尖边缘细胞洗于1.5 mL含有1
mL铜离子处理液的Eppendorf管中, Cu2+处理溶液
设25、50、100、200、500 µmol·L-1 5个浓度水平,
以未经铜处理的玉米根边缘细胞为对照, 静置2
min后用吸管轻轻吹打, 制成边缘细胞悬浮液, 进
行悬浮培养试验(甄畅迪等2009), 24 h后测定边缘
细胞存活率, 处理浓度和时间与原位边缘细胞相
同。另外用50 µmol·L-1硫酸铜处理的玉米离体根
边缘细胞, 分别在24、48、72、96 h后测定其数量
和存活率。
3 边缘细胞数目统计及存活率检测
滴20 µL蒸馏水均匀地平埔在干净的载玻片
上, 随机取长度为3、5~7、20、32、40、50、60
mm的玉米根, 分别齐根剪下, 加入装有超纯水1
mL的Eppendorf管中, 用漩涡震荡器剧烈振荡30 s,
使边缘细胞尽量脱落于蒸馏水中。然后用移液枪
轻轻吹几下, 使边缘细胞及其粘液在水中充分展
开均匀, 用移液枪从Eppendorf小管中的中间层吸
取20 µL放在载玻片上在显微镜下统计根边缘细胞
的数目。
存活率检测: 滴加20 µL FDA-PI (fluorescein
diacetate-propidium iodide)染液(FDA 25 µg·mL-1、
PI 10 µg·mL-1) (Odell等2008; Tamas等2005) (边缘
细胞溶液和染液以1:1混合), 黑暗放置15 min染色,
形成40 µL染色的根边缘细胞溶液。取10 µL根边
缘细胞溶液使其均匀地平铺于干净的血球计数板
上, 在荧光显微镜下统计整个计数室中的活细胞
和死细胞的数目, 显示绿色荧光的为活细胞, 显示
红色荧光的为死细胞(边缘细胞的存活率=活细胞/
总细胞×100%) (梁剑等2011; 李东波等2010; 徐晓
波等2006)。
4 统计分析方法
各试验重复3次, 所得数据计算平均值和标准
误, 利用SPSS 15.0软件进行方差分析(P<0.05)。
实验结果
1 不同根长的玉米根边缘细胞的数量和存活率变化
玉米的根边缘细胞(图1-C)通过FDA-PI染色
后在荧光下发出绿光(图1-A), 而死细胞发出红光
刘婷婷等: 铜离子胁迫下玉米根边缘细胞数量及存活率 671
(图1-B)。由图2-A所示, 玉米的根边缘细胞随着根
长度的增加, 数量呈现先增加后减少的趋势, 在玉
米根长为32 mm的时候, 边缘细胞的数量达到最大
值, 为4 125个, 但其存活率在此时是最低的(图
2-B)。随着根的继续长大, 存活率又逐渐恢复, 在
根长为5~7 mm的时候, 边缘细胞的存活率达到最
大值, 为88.78%, 与其他长度之间存在显著性差异
(P<0.05)。由此可见, 玉米根边缘细胞的数量随着
根的发育而增大, 在根长达到某个阶段, 数量达到
最大值, 因此推断玉米根边缘细胞的生长发育和
根系的发育有着密切的关系。
2 铜离子对玉米根边缘细胞形态的影响
根据预培养方法, 将玉米种子培养24 h后待种
子根长10 mm时候在根表面喷铜雾(25、50、100、
图1 玉米根边缘细胞的形态变化
Fig.1 Morphological change of corn root border cells
A: 活细胞; B: 死细胞; C: 玉米根尖边缘细胞; D: 未用CuSO4处理的对照; E: 25 μmol·L
-1 CuSO4处理; F: 100 μmol·L
-1 CuSO4处理。
图2 不同根长玉米根边缘细胞数量(A)及其存活率(B)的变化
Fig.2 The change in the number (A) and the survival rate (B) of border cells at different length of maize root
各柱形上不同小写字母表示差异显著(P<0.05)，图3同。
植物生理学报672
200、500 μmol·L-1 CuSO4·5H2O), 24 h后观察根边
缘细胞的数量和状态。与对照细胞(图1-D)比较,
在25 µmol·L-1的Cu离子胁迫下根边缘细胞变得狭
长, 并且出现细胞抱团现象, 细胞质变少, 细胞形
状由椭圆变成狭长条形, 死细胞变多(图1-E), 当铜
离子浓度达到100 μmol·L-1时, 细胞抱团现象明显,
多数呈现团状, 并且细胞变成梭型, 细胞质固缩,
细胞核明显, 细胞内含物变少, 根边缘细胞大量死
亡(图1-F)。
3 不同浓度的铜离子对玉米根边缘细胞存活率的
影响
根据离体边缘细胞的培养方法, 将离体边缘
细胞在不同浓度的铜离子处理液培养24 h后, 观察
根边缘细胞的存活率和数量。如图3所示, 玉米的根
边缘细胞随着铜离子浓度的增加, 边缘细胞的数
量呈现逐渐减少的趋势, 当处理浓度为50 μmol·L-1
时, 边缘细胞的死细胞数量达到758个, 存活率为
24.80%, 随后在铜离子处理浓度增加到100 μmol·L-1
时, 存活率显著降低到7.26% (降低了17.54%), 当
铜离子处理浓度为200 μmol·L-1的时候, 根边缘细
胞的存活率只有2.05%, 而铜离子处理浓度为500
μmol·L-1的时候, 所有边缘细胞全部死亡。
4 两种不同培养方式对玉米根边缘细胞的影响
本实验主要采用2种不同的培养方式考察铜
离子对根边缘细胞的影响。第1种把50 μmol·L-1的
铜离子配置成溶液, 喷洒到悬空培养的玉米根系
表面, 每隔1 h喷洒一次, 24、48、72、96 h后用
FDA-PI染色观察根边缘细胞存活情况, 第2种采用
把玉米根边缘细胞洗脱在50 μmol·L-1的铜离子培
养液中, 离体培养24、48、72、96 h后荧光染色观
察边缘细胞的存活情况。由图4可知, 相同铜离子
浓度处理下, 2种铜离子培养方式对根边缘细胞的
影响差异不显著(P<0.05), 铜离子对离体的根边缘
细胞的毒害作用更大, 而通过表面喷洒的铜离子
对根边缘细胞也有一定的影响。通过和对照的对
比发现, 经过24 h的铜离子表面喷洒处理后, 玉米
根边缘细胞的存活率下降了62.12%。经过72 h的
铜离子胁迫后, 根边缘细胞的存活率下降到零, 而
且数量也减少到原来的一半。由此说明, 50 μmol·L-1
的铜离子引起了玉米的根边缘细胞大量死亡。另
外由图4可知铜离子对离体培养的根边缘细胞的
存活率影响更大, 经过50 µmol·L-1的铜离子24 h胁
迫处理后, 表面喷洒方式的根边缘细胞的存活率
下降了约三分之一, 到37.88%, 而离体根边缘细胞
的存活率下降到只有14.28%, 而经过48 h铜离子胁
迫后, 表面喷洒方式的玉米根边缘细胞存活率迅
速下降到11.87%, 而离体根边缘细胞全部死亡, 存
活率为零。由此可以初步推断, 根边缘细胞的存
活率是与根有着密切的关系, 离体的根边缘细胞
失去了它所依附的组织, 所以其存活率迅速下降,
另外, 无论是哪种培养方式, 在铜离子胁迫下, 经
过48 h的时间, 根边缘细胞均大量死亡。
讨　　论
植物根边缘细胞的生长发育和根的生长发育
有着密切的联系, 在根发育的初期, 边缘细胞存活
图3 不同浓度铜离子胁迫下根边缘细胞的数量(A)及其存活率(B)的变化
Fig.3 The changes in the number (A) and the survival rate (B) of root border cells under different level of copper ion stress
刘婷婷等: 铜离子胁迫下玉米根边缘细胞数量及存活率 673
率出现最大值 , 边缘细胞的最大存活率一般为
80%~95%之间(Curlango-Rivera 2011; Durand等
2009; Driouich等2007)。根边缘细胞的数量随着植
物根的发育而增加, 在根长达到某个阶段, 数量达
到最大值, 如大豆的根边缘细胞游离发育的启动
和初生根的发育几乎同步, 在初生根长至15 mm的
时候, 边缘细胞数量达到最大值的5 300个(杨建霞
等2008; 马伯军等2005), 大麦在根长为20~25 mm
时, 其根边缘细胞数量最大, 为1 400个(马伯军等
2003), 黄瓜的根边缘细胞在根长25 mm时, 数目达
到最高值的5 480个(周楠等2006), 四季豆根长为10
mm (徐晓波等2006)时数目达到最大。本文的研究
结果表明: 玉米根边缘细胞和初生的根系一起成
长, 其数量和存活率逐步增加, 当根长为5~7 mm
时, 存活率达到最大的88.78%, 当根长32 mm时, 此
时侧根已经出现, 根边缘细胞的数量达到最大值,
为4 125个, 之后随着根系的增长, 边缘细胞数量有
所下降。由此可以推断出根边缘细胞在作物生长
的初期, 尤其是初生根生长的某个阶段, 其分泌的
数量最大, 而此时的根系和周围环境的物质营养
交换活动最为显著, 充当交换媒介的根边缘细胞
和根系分泌物发挥着重要的信使作用, 并改造根
际环境使之更有利于植物的生长和矿物吸收。
当植物的根际环境发生变化, 如受到重金属
胁迫而不利于植物生长时, 作为根际的“信使媒介”
根边缘细胞第一时间做出响应, 其数量、存活率
都发生显著变化, 并通过这种变化来保护根际(如
通过程序性凋亡, 大量死亡的根边缘细胞和重金
属螯合, 形成一个根际的缓冲带), 减轻重金属对植
物的胁迫(Curlango-Rivera 2011)。已有研究(Can-
nesan等2011; Endo等2011; Wen等2007)表明在非
生物胁迫下, 边缘细胞通过分泌粘液、诱导ROS产
生刺激细胞死亡以抵抗铝毒, 并通过其数量的改
变来调节高温、高浓度CO2等多种生理反应。邢
承华等(2008)研究表明, 100 μmol·L-1铝离子处理大
豆离体根边缘细胞时细胞存活率已出现较大幅度
的下降, 至400 μmol·L-1处理时, ‘浙春2号’和‘华春
18号’的相对存活率分别只有对照的45.9%和39%,
外界铝离子浓度升高不仅影响边缘细胞的释放,
而且显著降低离体边缘细胞的存活率。冯英明等
(2005)在研究铝对豌豆根边缘细胞影响的研究结
果也表明: 在0~100 μmol·L-1铝浓度范围内, 边缘细
胞存活率有随铝浓度升高而降低的趋势。章艺等
(2008)研究了铁离子对水稻离体根边缘细胞的影
响, 发现高Fe2＋对离体边缘细胞有毒害效应, 用浓
度为200 μmol·L-1的Fe2＋溶液处理48 h后, 细胞存活
率比对照下降了72.70%, 但用400 μmol·L-1 Fe2＋溶
液处理时, 细胞存活率有所回升, 这可能是边缘细
胞耐铁毒的一种应激性反应。
本研究发现随着铜离子胁迫的增加, 玉米根
边缘细胞做出对抗铜离子胁迫响应的第一反应就
是其细胞的形态发生了显著的变化。通过显微镜
观察可以发现, 细胞由原来的长圆形变成狭长, 最
后为菱形, 大量的边缘细胞聚集形成厚厚的黏胶
图4 铜离子胁迫下两种培养方式的根边缘细胞的数量(A)及其存活率(B)的变化
Fig.4 The changes of in the number (A) and the survival rate (B) of root border cells on two kinds of cultural methods in copper
iron stress
A为培养96 h的数据。
植物生理学报674
层来螯合重金属。当胁迫达到100 μmol·L-1时, 细
胞变形, 细胞质固缩, 细胞核明显, 内含物减少, 细
胞器被破坏并且发生质壁分离的现象, 由此可以
推断此浓度的铜离子对根边缘细胞的结构发生破
坏。根据姚益云等(1997)研究的铜离子对紫云英
根系结构的危害也发现, 当铜离子胁迫达到一定
程度的时候对植物根系结构和其营养吸收的功能
发生显著性破坏, 具体特征为表皮层断裂, 变为黑
褐色, 细胞壁变形乃至断裂, 质膜遭破坏, 发生质
壁分离, 细胞质逐渐收缩, 以至解体而使壁内空腔,
皮层、中柱细胞逐渐死亡, 整个细胞呈松弛状态,
本文的研究结果与其类似。同样, 陈桂珠(1990)也
发现, 铜过量时, 黄瓜根尖分生组织细胞质变稀薄,
质壁分离, 根部细胞一些超微结构遭到破坏。玉
米根边缘细胞做出对抗铜离子胁迫的第二响应为
随着铜离子胁迫的加强, 大量边缘细胞死亡, 根边
缘细胞通过改变其数量和存活率等来保护根尖细
胞。这是因为边缘细胞在受到重金属胁迫的初期,
可以通过分泌粘液, 或者其他小分子蛋白和氨基
酸等与重金属离子结合, 防止金属离子对植物根
系的破坏。当金属离子达到一定浓度的时候, 诱
导植物体内产生一系列生理生化反应, 植物对抗
金属胁迫产生某种应答机制, 诱导根系形成更多
的边缘细胞, 作为对抗金属胁迫的一种媒介(Zhu
1999)。当玉米受到外界金属离子的胁迫条件下,
会诱导根系主动产生应答机制, 其分泌形成大量
根边缘细胞就是其中重要的一种防御应答。本研
究虽然从细胞数目存活率等方面揭示了玉米根边
缘细胞对铜离子的应答反应, 但要揭示其应答机
制, 还需要从分子和亚细胞水平及代谢水平上进
一步研究在受到金属铜离子胁迫下, 根边缘细胞
体内发生的一系列生理生化变化。已有学者通过
大量的研究表明, 根边缘细胞可以通过改变粘胶
层的厚度(Tamas等2005)来抵御重金属对根系的破
坏, 大量根边缘细胞聚集在植株根系表面形成了
一个天然的屏障(喻敏等2004; Pan等2002, 2004),
另外, 根边缘细胞也可以通过改变细胞膜的通透
性和膜脂过氧化程度, 维持较高水平的POD、CAT
和SOD活性(Brigham等1995; Stephenson和Hawes
1994; Cannesan等2011; Vicre等2005)及改变细胞内
氨基酸的含量等代谢物的变化(Wen等2007; Zhao
等2000), 增强体内物质吸收和结合重金属的能力,
以达到缓解植物受金属毒害的目的。在金属离子
的诱导下, 大量的边缘细胞发生一种程序性凋亡,
虽然其机制还没有完全研究透彻, 但是已有证据
(Wen等2007; Miyasaka和Hawes 2001)表明, 该过程
是其对逆境胁迫所做出的防御性应答方式之一。
另外, 本研究通过表面喷洒和离体培养两种
方式研究了边缘细胞受到铜离子胁迫的变化情况,
发现经过24 h的铜离子胁迫, 2种培养方式根边缘
细胞的存活率急剧下降, 其中离体培养的根边缘
细胞存活率下降了85%左右, 而表面喷洒的根边缘
细胞的存活率下降了约63%, 而经过48 h的铜离子
胁迫, 2种培养方式的边缘细胞均几乎全部死亡。
由此可见, 根边缘细胞和植物根系存在某种协同
作用, 共同抵御重金属的胁迫。
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