全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (9): 1329~1335　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.1019 1329
收稿 2014-07-03　　修定 2014-08-14
资助 国家自然科学基金 (30971767)、河北省杰出青年科
学基金项目(C2014205165)和河北省教育厅重点项目
(ZD20131006)。
* 通讯作者(E-mail: cjzhou@hebtu.edu.cn; Tel: 0311-
80787527)。
植物WRKY转录因子的研究进展
李岢, 周春江*
河北师范大学生命科学学院, 石家庄050024
摘要: WRKY转录因子是植物中的超级转录调控因子家族之一, WRKY蛋白通过特异性结合启动子区域的W-Box来调控基
因的表达。它们具有多种生物学功能, 参与了植物的生长发育、生物和非生物胁迫响应和激素信号的转导等进程, WRKY
蛋白既能成为激活因子, 亦可成为抑制因子。本文综述了近年来有关WRKY转录因子功能的研究进展。
关键词: WRKY; 转录因子; 胁迫响应; 衰老
Research Progress in WRKY Transcription Factors in Plants
LI Ke, ZHOU Chun-Jiang*
College of Life Sciences, Hebei Normal University, Shijiazhuang 050024, China
Abstract: WRKY transcription factors are one of the largest families of transcriptional regulators found exclu-
sively in plants. WRKY proteins regulate genes by specifically binding to the W-Box in promoter regions. They
have diverse biological functions in plant development, biotic and abiotic stress responses and hormone signal
transduction. WRKYs can act as transcriptional activators or repressors. This review paper discusses the
research progresses in WRKY function in recent years.
Key words: WRKY; transcription factor; stress response; senescence
植物的生长发育依赖众多功能基因的有序表
达, 在遭受生物和非生物胁迫时, 胁迫耐受相关基
因在转录水平上发生变化, 其表达和修饰是植物
对胁迫应答的重要部分。转录因子直接或间接作
用于启动子来激活或抑制下游基因的转录, 通过
调控靶基因转录效率使植物对各种因素产生及时
的反应(Porto等2014)。
WRKY家族是植物特有的转录因子, 在多种
生物学代谢和反应进程中发挥重要作用(Rushton
等2010)。WRKY家族蛋白因其N-端的60个氨基酸
组成的高度保守的WRKY结构域而得名(Agarwal
等2011)。目前, 大量的WRKY家族成员在各种植
物中被相继发现, 例如模式植物拟南芥含有72个
成员(Eulgem和Somssich 2007), 水稻中有大于100
个成员(Song等2010), 大豆中则多至197个(Schmutz
等2010)。由于WRKY蛋白结构高度变化, 功能也
不尽相同, 在目前对WRKY蛋白的研究中, 主要针
对的是其在植物生长发育过程和生物及非生物胁
迫中的调控作用(Pandey和Somssich 2009; Bakshi和
Oelmuller 2014; Okay等2014)。本文阐述了WRKY
蛋白的结构特点及分类, 并重点综述其在胁迫响
应、激素信号传递和衰老过程中的调控作用。
1 WRKY转录因子的结构特点及分类
WRKY蛋白N-端的WRKY结构域中含有一段
高度保守的WRKYGQK七肽序列(其有可能被修
饰为WRKYGEK或WRKYGKK), 同时其C-端普遍
包含了一个锌指结构域。这两者是WRKY特异性
与启动子中的W-Box序列(C/T)TGAC(T/C)结合必
不可少的组件(Wang等2013)。随着VQ蛋白被报道
作为WRKY蛋白的共同作用因子参与到基因表达
调控中, 说明WRKY转录因子可以与不同蛋白因
子互作来发挥功能(Cheng等2012; Chi等2013)。
根据蛋白所含WRKY结构域的数量和锌指结
构域的特征, WRKY家族被分成了3类, 第I类含有2
个WRKY结构域, 第II类含有1个WRKY结构域, 两
者所包含的锌指结构均为C2H2 (C–X4~5–C–X22~23–
H–X1–H)型 , 第III类同第II类一样 , 仅含有1个
WRKY结构域, 但其锌指结构为C2HC (C–X7–C–
植物生理学报1330
X23–H–X1–C)型(Bakshi和Oelmuller 2014)。但是,
依旧有少数的WRKY蛋白与这3类特征并不相符,
例如拟南芥中的AtWRKY10的结构与第I类特征相
符, 但是它只包含了1个WRKY结构域, 这可能是
N-端的WRKY结构域丢失的缘故 (Rushton等
2010)。
2 WRKY转录因子在生物胁迫中的作用
生物胁迫主要包括病原菌的侵染和植食性昆
虫取食造成的伤害等。生物胁迫的发生会迅速激
活水杨酸(salicylic acid, SA)、茉莉酸(jasmonic
acid, JA)和乙烯(ethylene, ET)等信号通路, 造成相
关基因转录水平发生变化。WRKY转录因子在植
物的先天防御反应中扮演着重要角色(Eulgem和
Somssich 2007), 如部分WRKY蛋白成为丝裂原激
活蛋白激酶(mitogen-activated protein kinase,
MAPK)的底物而发挥作用(Popescu等2009)。
在拟南芥中, 过表达AtWRKY38和AtWRKY62
后, 植株所受侵染伤害提高(Mao等2007; Kim等
2008)。AtWRKY33受病原菌的诱导表达, 使植株抵
御黑斑病菌和灰霉菌侵染的能力提升, 同时其与
含VQ结构域的SIB1和SIB2共同作用, 激活植株的
抗病反应(Zheng等2006; Lai等2011; Birkenbihl等
2012)。AtWARK22和AtWARK29是MAPK介导植物
抵抗病原菌侵染信号转导途径的下游重要组成部
分(Asai等2002)。atwrky18突变体表现出少许的灰
霉菌抗性, atwrky40突变体和atwrky60突变体则没
有明显的表型, 但是atwrky18/40和atwrky18/60双
突变体适当减少了细菌的生长, 而其三突变体的
抗菌作用更加显著(Xu等2006; Rushton等2012)。
AtFLD (FLOWERING LOCUS D)被报道参与了免
疫反应引起的AtWRKY38、AtWRKY65和AtWRKY53
基因的表达, 同时影响了AtWRKY29和AtWRKY6启
动子的组蛋白修饰(Singh等2014)。
HvWRKY1和HvWRKY2被报道与大麦的MLA
(mildew-resistance locus A)共同作用参与到ETI
(effector-triggered immunity)过程中来提升其对白
粉病的抵抗力(Wei等2002; Shen等2007)。在水稻
中, OsWRKY45-1和OsWRKY45-2作为一对等位基
因在水稻与细菌的相互作用中扮演者相反的角色,
过表达这两个基因均能够调控水稻对稻瘟病菌的
抗性, 但在对白叶枯病病菌的反应中OsWRKY45-1
是负调控因子, 而OsWRKY45-2是正调控因子(Tao
等2009; Shimono等2012)。NaWRKY3和NaWRKY6
共同响应植食性动物对烟草的伤害, 将二者之一
或全部沉默将导致烟草更易受到植食性动物的伤
害, 同时也减少了烟草天蛾引出的JA的含量(Skibbe
等2008)。辣椒中的CaWRKY27通过参与SA、JA
和ET信号通路来调控转基因烟草对茄科雷尔氏菌
的敏感性, 过表达该基因能够明显增强烟草的抵
抗力(Dang等2014)。2个棉花WRKY基因 Gh-
WRKY39-1和GhWRKY40在烟草中过量表达后, 均
能够影响植株对茄科雷尔氏菌的敏感性 , Gh-
WRKY40还能提高植株对伤害的耐受性(Shi等
2014; Wang等2014)。
3 WRKY转录因子在非生物胁迫中的作用
非生物胁迫包括干旱胁迫、高盐胁迫、冷热
胁迫和氧化胁迫等, 主要是因为不良环境所引起
的植物生长逆境。相较于生物胁迫防御机制的深
入研究, WRKY转录因子在非生物胁迫方面的研
究逐渐取得进展, WRKY基因在诸多非生物胁迫
中被显著和快速地诱导表达(Bakshi和Oelmuller
2014)。
3.1 干旱和高盐胁迫
干旱和高盐胁迫不但影响细胞的离子和渗透
平衡, 还会严重削弱植物的光合作用和细胞能量
供给, 引起代谢平衡紊乱, 多个WRKY蛋白被报道
参与了植物对干旱和高盐胁迫的响应(Golldack等
2011; Tripathi等2014)。拟南芥中有近2 000个干旱
响应基因, 其中就有包含编码WRKY的基因, 这些
干旱响应基因中约2/3受到脱落酸(abscisic acid,
ABA)的诱导(Huang等2008)。
LtWRKY21在干旱胁迫下表现出极高的表达
量, 同时又是ABA信号通路的一个激活因子(Zou
等2004)。AtWRKY57通过提高拟南芥ABA水平来
增强其对干旱的耐受性(Jiang等2012)。在拟南芥
中过表达野生大豆GsWRKY20提高了转基因植株
的干旱耐受性, 在气孔闭合上表现得对ABA更加
敏感, 降低了失水率和气孔密度(Luo等2013)。共
表达AtWRKY28和AtbHLH17能够显著提升多种非
生物胁迫的耐受性, 包括干旱、高盐和氧化胁迫
(Babitha等2013)。最近关于小麦中与干旱胁迫相
关的WRKY基因被报道, 包括TaWRKY16、Ta-
李岢等: 植物WRKY转录因子的研究进展 1331
WRKY17、TaWRKY19-C、TaWRKY24、TaW-
RKY59、TaWRKY61和TaWRKY82 (Okay等2014)。
过表达AtWRKY25和AtWRKY33能够通过影响SOS
(salt overly sensitive)通路来提高拟南芥对高盐环
境的耐受性(Jiang和Deyholos 2009)。相似地, 过表
达OsWRKY45在使水稻的耐盐、耐旱性得到提高
的同时还增强了植株的免疫力(Tao等2011)。对
AtWRKY15的研究显示, 其介导的盐胁迫响应可能
参与到一个多器官协调的信号通路中(Vanderauwera
等2012)。而过表达棉花GhWRKY39-1能够提高转
基因烟草对盐的耐受性(Shi等2014)。
3.2 冷热胁迫
当环境温度超出植物的耐受限度时将会给植
物带来严重的伤害。在拟南芥939个冷相关基因
中, 有8个是WRKY基因, 6个冷诱导的WRKY基因的
表达在ice1中显著提高, 表明WRKY基因是主要的
早期冷调控基因(Lee等2005)。GsWRKY20除了能
够提高干旱耐受性, 同时也是一个冷诱导基因(Luo
等2013)。对于低温敏感性植物, 成熟的花粉对于
冷胁迫异常敏感。AtWRKY34在低温处理下表达
量提升, 同时GUS (β-glucuronidase)分析显示其在
花粉中特异性表达(Zou等2010)。研究显示, At-
WRKY34是拟南芥成熟花粉冷敏感性的负调因子,
atwrky34突变体在冷处理下其花粉的存活率明显
高于野生型。AtWRKY39是一个典型的热诱导转
录因子, 属于第II类WRKY蛋白, 响应多种胁迫反
应。atwrky39突变体对热处理更加敏感, 在萌发率
和成活率降低的同时, 提高了离子渗透率。相对
于野生型而言, 过表达AtWRKY39带来了耐热性的
提升(Li等2010)。
3.3 氧化胁迫
植物通过对活性氧的应答来维持正常的代谢
活动, 部分WRKY基因为了响应活性氧(reactive
oxygen species, ROS)引起的非生物胁迫而上调表
达, 从而赋予了植株对胁迫的耐受性。在对拟南
芥的活性氧胁迫中, AtWRKY6、15、18、22、
25、 26、30、33、39、40、45、46、53、55和75
均表达上调, AtWRKY60的表达量有所下调(Kan-
gasjärvi等2005)。与氧化胁迫有关的WRKY基因
并不仅针对活性氧做出反应, 它们存在于多种生
物学进程中 , 参与了众多的胁迫响应 , 例如At-
WRKY25 (Davle tova等2005)、AtWRKY28
(Babitha等2013)和AtWRKY15 (Vanderauwera等
2012)。
3.4 营养胁迫
营养的缺乏不利于植物的正常生长, 尤其是
磷和碳源的缺乏。AtWRKY75是磷胁迫响应过程
中一个重要的成员, 降低AtWRKY75的表达量使植
株对于磷的缺乏更为敏感, 同时它还是部分磷缺
乏诱导基因的正调控因子(Devaiah等2007)。At-
WRKY6通过调节PHO1的表达来响应低磷胁迫
(Chen等2009)。AtWRKY45和AtWRKY65响应碳源
的缺乏(Contento等2004), 3个水稻WRKY基因因蔗
糖的缺乏而上调(Wang等2007), 在拟南芥中过表
达OsWRKY72增强了植株对糖缺乏的敏感性(Song
等2010)。
4 WRKY转录因子在植物激素信号通路中的作用
众多的WRKY基因参与到植物不同的激素信
号通路中, 调节通路的相关基因来响应植物激素
的信号。WRKY转录因子主要参与到ABA、SA和
JA的通路中(Schluttenhofer等2014)。
部分WRKY作为正向调节因子参与到ABA介
导的耐旱反应中, 而部分WRKY成为种子萌发的
负调节因子。AtWRKY2在有ABA参与的萌发抑
制及发芽后的生长过程中起到负调控的作用(Jiang
和Yu 2009)。对atwrky63突变体的研究表明, At-
WRKY63对于植株应答ABA和响应干旱胁迫有着
重要的作用(Ren等2010)。WRKY因子的目标多与
ABA信号通路相关, 例如ABF2、ABF4、ABI4、
ABI5、DREB1α、RD29A等(Rushton等2012)。At-
WRKY18、40和60相互作用, 共同参与到ABA信
号通路的调节中(Chen等2010)。
AtWRK39在SA或茉莉酸甲酯(methyl jasmonic
acid, MeJA)的处理下诱导表达, 参与调节SA和JA
信号通路的协同作用来间接响应高温胁迫(Li等
2010)。SA诱导的疾病防御基因AtPR1在atwrky38
和atwrky62中的表达得到增强, 而双突变体中的表
达量更高。过表达AtWRKY38或AtWRKY62降低了
植株对疾病的抵抗力, 同时AtPR1的表达被抑制
(Kim等2008)。AtWRKY70对于SA和JA信号通路
是重要的, 但并不是必需的, 还存在与AtWRKY70
作用相同的调节因子(Ren等2008)。AtWRKY50和
植物生理学报1332
AtWRKY51既可以正向调控SA信号通路, 也可以
对JA通路进行负调控(Gao等2011)。OsWRKY45
在SA引起的防御反应中起重要作用 , 敲除Os-
WRKY45显著影响SA介导的对真菌的抵抗力, 过表
达则可以提供更强的防御反应(Matsushita等2013;
Nakayama等2013)。
5 WRKY转录因子在衰老过程中的作用
叶片衰老是一个完整的发育和高度调控的阶
段, 主要包括叶绿素、蛋白质等大分子物质的降
解及营养物质的转运, 释放的营养物质被转运到
活跃生长的幼叶和生殖器官, 最终贮存于果实和
种子中(Lim等2007; Zhou等2009; Zhang和Zhou
2013)。WRKY转录因子在叶片衰老过程中扮演着
重要的角色, 积极地参与到调控过程中。目前, 关
于WRKY转录因子在叶片衰老过程中的作用, 研
究较为深入的依旧是模式植物拟南芥。Guo等
(2004)通过对拟南芥转录组的分析, 发现WRKY转
录因子是调控衰老相关基因表达的第二大转录因
子家族。
AtWRKY22的转录被光抑制并受到黑暗诱导,
在H2O2的处理下大量上调表达。在黑暗诱导下,
过表达AtWRKY22导致叶片明显早衰, atwrky22则
是延缓衰老的表型(Zhou等2011)。AtWRKY22不
但能够影响它自己的下游基因 , 还能够影响At-
WRKY6、53和70, 暗示了可能存在反馈调节通路
(Miao等2013)。
AtWRKY53在衰老中的作用被深入研究, 其
被大量的未知机制紧密调节, 不但存在于衰老信
号通路中, 同时也参与到多种胁迫之中。通过被
调控基因启动子中W-Box元件的上下游序列的参
与, AtWRKY53既可以作为转录激活因子行使功
能, 又可以作为转录抑制因子参与调控进程, 还可
以通过负反馈调节来影响自身的表达。过表达该
基因能够加速叶片的衰老进程, 敲除该基因则延
缓衰老(Miao等2004)。AtWRKY53的表达被H2O2和
JA诱导, 受到SA的抑制(Miao和Zentgraf 2007)。
AtWRKY53可以与拟南芥E3泛素连接蛋白UPL5
相互作用, 通过自身的修饰和降解来调控衰老进
程(Miao和Zentgraf 2010)。单链DNA结合蛋白
WHIRLY1 (WHY1)在拟南芥叶片衰老期间, 以发
育依赖性的形式, 作为AtWRKY53上游的一个抑
制因子发挥作用。atwhy1突变体显示早衰表型, 其
中AtWRKY53和SAG12的表达水平提高(Miao等
2013)。
AtWRKY6在叶片衰老过程和病菌防御反应
中上调表达, 通过影响SIRK (senescence induced
receptor kinase)对衰老进程产生影响(Robatzek和
Somssich 2001, 2002)。研究表明, AtWRKY54与
AtWRKY70共同作用来负调控叶片的衰老进程,
它们可能与AtWRKY53参与同一个调控网络(Bes-
seau等2012)。AtWRKY75是通过基因芯片筛选到
的叶片衰老正向调节基因, 其RNAi植株和atwrky75
突变体植株均能够显著延缓拟南芥莲座叶的衰老
进程(Li等2012)。AtWRKY57作为JA和生长素调
节通路的节点, 参与到拟南芥的叶片衰老中, 能够
抑制JA诱导的叶片衰老进程(Jiang等2014)。
6 结论与展望
WRKY蛋白属于植物特有的转录因子家族,
自第一个WRKY蛋白被发现以来(Ishiguro和Na-
kamura 1994), 通过遗传学和分子生物学的方法,
WRKY家族的研究获得了丰富的成果。WRKY除
了参与植物的生长发育和新陈代谢过程, 更重要
的是, 它还参与植物对于生物胁迫和非生物胁迫
的响应。最近的报道指出, 水稻dlf1 (oswrky11)突
变体具有株高变矮和晚花的特征, 在野生型中敲
除D l f 1能够出现长日照下早花的表型 ( C a i等
2014)。WRKY可以与MAPK类蛋白激酶作用, 通
过自身的磷酸化来激活调控下游基因的功能, 如
AtWRKY34可以被MPK3/MPK6磷酸化来参与到
花粉及花粉管的发育过程中(Guan等2014)。
近年来, 对于WRKY蛋白参与植物响应生物
胁迫和非生物胁迫过程的研究逐渐成为主流。生
物胁迫方面主要是针对病原菌抵抗力方向的研究,
WRKY转录因子多通过参与SA、JA和ET信号通
路来调控植株的抗病性, 大部分的WRKY转录因
子过表达后能够增强植物对病菌的抵抗力。迄今
为止的报道中, WRKY与植物多种非生物胁迫反
应有关, 如干旱、冻害、高温、高盐、高活性氧
和营养匮乏等。植物对于部分胁迫的反应需要通
过激素通路的调节来实现, WRKY主要与ABA、
JA和SA信号通路有关, 这些通路与植物耐旱、抗
病和衰老密切相关。WRKY家族参与的复杂信号
李岢等: 植物WRKY转录因子的研究进展 1333
网络需要更进一步的研究。通过对WRKY家族的
研究, 采用转基因技术对作物进行改良, 将有助于
作物在不良环境中的生长, 提高其抗逆性。
在一定的生长环境中, 作物的早衰会严重影
响产量, 尤其是叶片早衰会明显降低光合作用所
积累的生物量。WRKY转录因子在植物叶片衰老
方面的研究成果相对较少, 现有成果仅局限于模
式植物拟南芥, 在作物领域的研究基本处于空白
的状态, 而且对于WRKY在叶片衰老中的调控机
制尚不完全清楚。因此, 研究WRKY在作物自然
衰老和逆境衰老过程中发挥的作用以及在衰老相
关激素信号通路中的功能, 具有广阔的空间。
随着系统生物学的发展, 对于基因的研究步
入了新的水平, 不再是仅仅对基因的某一功能进
行研究, 而是着眼于定位基因在植物某一进程中
的各个系统性网络中所处的位置, 最终确定基因
的系统性功能。WRKY家族广泛参与到植物的生
物学进程中, 因此对于其功能的系统性研究是非
常必要的。
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