全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (10): 1023~1029 1023
收稿 2013-06-27　　修定 2013-07-25
资助 贵州省农业科技攻关(黔科合NY[2013]3009号)和贵州省
工程技术研究中心基金(黔科合农G字[2012]4006号)。
* 共同通讯作者(E-mail: caifudu@126.com; Tel: 0851-
7990015; E-mail: zqm2@njau.edu.cn, Tel: 025-84396029)。
Jacalin类凝集素研究进展
向阳1,2, 杜才富1,*, 马正强2,*
1贵州省农业科学院油菜研究所, 贵阳550008; 2南京农业大学作物遗传与种质创新国家重点实验室, 南京210095
摘要: Jacalin类凝集素(jacalin-related lectins, JRLs)是植物凝集素超家族中的一个新家族。最近, JRLs因能响应生物或非生
物胁迫刺激以及参与植物生长发育等内源功能而成为研究的热点。这类凝集素与经典凝集素在蛋白丰度、环境因子对基
因的表达影响和亚细胞定位上有明显区别。本文概述了JRLs的类型、蛋白加工、亚基基本结构以及各种生物学功能, 最
后对JRLs有待研究的问题做了展望。
关键词: 凝集素; Jcalin类凝集素; 胁迫响应; 内源功能
Progress in Research on Jacalin-Related Lectins
XIANG Yang1,2, DU Cai-Fu1,*, MA Zheng-Qiang2,*
1Guizhou Rapeseed Institute, Guizhou Academy of Agricultural Sciences, Guiyang 550008, China; 2National Key Laboratory of
Crop Genetics and Germplasm Enhancement, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China
Abstract: Jacalin-related lectins (JRLs) belong to the lectin superfamily. Plant JRLs have achieved more and
more attention because of their association with growth and development related-endogenous roles and
adaptation to environments, particularly with biotic and abiotic stress responses. They are distinguished from
classical plant lectins by their protein abundant, the influences of external factors on gene expression and
subcellular localization. This review summarize the types, processing, basic structure of subunit, and functions
of JRLs. An outlook of future researches on plant JRLs was provided.
Key words: lectin; jacalin-related lectins; stress response; endogenous function
植物凝集素广泛存在于植物中, 是一类非酶
和非免疫起源的蛋白质或糖蛋白, 这类蛋白至少
具有一个能可逆结合特定糖及糖类复合物的非催
化结构域(Peumans和Van Damme 1995; Rüdiger和
Gabius 2001; Sharon 2007)。迄今为止, 已分离得
到1 000多个植物凝集素, 根据蛋白的结构特点可
以把数量众多的植物凝集素划分为16个家族(Van
Damme等2008; Jiang等2010)。
Jacalin类凝集素(jacalin-related lectins, JRLs)
是近年来植物凝集素超家族中增加的一个新家族,
1981年由巴西科学家Bunn-Moreno和Campos-Neto
首次从木菠萝(Artocarpus integrifolia)种子中分离
得到。根据植物基因组的序列信息分析发现, 植
物中含有数目众多的JRLs, 如在拟南芥(Arabid-
opsis thaliana)中有48个成员(Nagano等2008), 水稻
(Oryza sativa)中有31个成员(Jiang等2010), 我们实
验室在小麦(Triticum aestivum)中鉴定得到至少67
个JRLs (Song等2013)。
很长一段时间以来, 由于蛋白分离技术的局
限, 在植物中通常只能鉴定得到高丰度表达的凝
集素类型, 其功能主要是充当贮藏蛋白, 能与非植
物(如植食性昆虫、真菌和动物)来源的外源糖类
化合物结合 , 但不能结合植物来源的糖类化合
物。随着生物化学与分子生物学技术的发展, 近
年来相继发现了一些能与植物来源的糖类化合物
结合的凝集素。为了便于区别 , Van Damme等
(2008)把只能与非植物来源的外源糖类化合物结
合的凝集素归类为经典凝集素(classical lectins), 而
把能够与植物来源的糖类化合物结合的凝集素归
类为非经典凝集素(non-classical lectins)。经典凝
集素通过与外源糖类化合物的结合, 从而提供病
虫害和植食性动物防御方面的功能, 同时这些凝
集素对糖类化合物的结合特性在医药上也得到广
泛应用。近年来在植物中发现的非经典凝集素能
响应多种环境胁迫刺激, 有证据表明这些植物凝
植物生理学报1024
集素能与植物体内的糖类化合物结合, 参与了植
物自身的细胞调控与信号转导, 即行使内源功能
(endog-enous function) (Van Damme等2004)。
目前从植物中已克隆了近50个JRL基因, 大多
数基因具有响应生物或非生物胁迫刺激的功能
(Gorlach等1996; Chisholm等2001; Qin等2003;
Subramanyam等2008; Xiang等2011; Yamaji等2012;
Jia和Rock 2013), 这些凝集素在功能上明显区别于
经典凝集素, 因此对JRLs的功能研究逐渐成为近
年植物凝集素研究的热点。本文主要对JRLs的研
究进展作一概述。
1 JRL蛋白的分类
根据糖基结合特异性可以把JRLs划分为两
类: 一类是半乳糖特异的jacalin凝集素(galactose-
specific jacalin-related lectins, gJRLs)。gJRLs主要
包括木菠萝jacalin凝集素(Sankaranarayanan等
1996)、桑橙(Maclura pomifer) MPA凝集素(Lee等
1998)和部分桑科凝集素(Rouge等2003)。另一类
是甘露糖或葡萄糖特异的jacalin凝集素(mannose-
specific jacalin-related lectins, mJRLs), 如大麦
(Hordeum vulgare) Lem2凝集素(Abebe等2005)、
小麦HFR-1凝集素(Williams等2002)。在现阶段鉴
定的JRLs中, mJRLs在数量上要明显多于gJRLs。
根据亚基的结构特征、结构域的数目及类型
特征, 可以把JRLs划分为三类: 一类是只包含一个
jacalin结构域的部分凝集素, 例如, 拟南芥RTM1
(Chisholm等2001)和甘薯(Ipomoea batatas) Ipom-
oelin (Imanishi等1997)。第二类是在多肽链的N端
或者C端还包含其他类型结构域的嵌合凝集素, 例
如: 小麦HFR-1 (hessian fly-response gene 1)的N端
有一个疾病响应结构域(dirigent) (Williams等
2002)。第三类是只包含多个jacalin结构域的全凝
集素, 例如, 裸子植物苏铁(Cycas revolute) CRLL包
含2个串联的jacalin结构域(Haraguchi等2006), 油
菜(Brassica napus) MBP包含4个串联的jacalin结构
域(Geshi和Brandt 1998)。JRLs蛋白的糖基结合特
异性位点主要由Jacalin结构域提供, jacalin结构域数
目不同, 可能导致了糖基结合能力和功能的差异。
2 JRL蛋白的加工
不同JRL蛋白的氨基酸序列通常变异较大,
gJRLs和mJRLs的蛋白加工方式及亚细胞定位均存
在差异。JRLs通常由多个相同的亚基聚合而成,
每个亚基由一个原体(protomer)构成。gJRLs原体
在内质网中以前JRL蛋白原(prepro-jacalin-related
lectin)的形式合成, 它们的N端通常具有一段延伸
的信号肽(signal peptide), 在共翻译过程中被专一
的信号肽酶裂解, 去除信号肽后形成JRL蛋白原
(pro-jacalin-related lectin)。gJRL蛋白原肽链的N端
具有一段前导肽(propeptide)序列, 随后是20个氨基
酸残基组成的β链, 在C端有一个133个氨基酸残基
组成的α链, β链和α链的中间部分是连接两条链的
连接子(linker)序列。在运输过程中, JRL蛋白原的
前导肽与β链连接位点、连接子分别与α链和β链
的连接位点被特异剪切, 从而去除了N端前导肽以
及连接β链和α链的连接子, 最终形成一个20个氨
基酸残基的β链和一个133个氨基酸残基的α链, 这
2条独立的α和β肽链进一步相互折叠, 最终形成
JRL蛋白亚基。大多数gJRLs因具有信号肽, 最后
定位于贮藏液泡中或被分泌到胞外。
mJRLs的JRL蛋白原主要在游离的核糖体中
合成, 与gJRLs不同的是, mJRLs的多肽链通常缺乏
信号肽, 除少部分成员外(Pinedo等2012), 大多数成
员同时或分别定位于细胞质和细胞核中 , 如
MoringaM、小麦VER2和水稻Orysata均缺乏信号
肽, 它们均同时或分别定位于细胞核和细胞质中
(Van Damme等2002; Xing等2009; Al Atalah等
2011)。mJRLs蛋白原形成成熟蛋白的加工过程与
gJRL蛋白原类似, 在运输过程中, JRL蛋白原的前
导肽与β链的连接位点、连接子分别与α链和β链
的连接位点被特异剪切, 从而形成一个20个氨基
酸残基的β链和一个133个氨基酸残基的α链, 但α
链和β链并不分开, 而是在同一条肽链上相连, 最
后通过空间折叠共同形成mJRL蛋白亚基。
3 JRL蛋白的亚基结构
虽然JRL蛋白的结构变异较大, 但都具有比
较保守的jacalin结构域。Jacalin结构域通常包含
125个左右氨基酸残基, 结构域的后半部分的保守
性通常高于前半部分, 在结构域的N端还具有一
个糖基识别相关的GXXXD基序(motif) (Raval等
2004), 在C端具有一个糖基连接位点(Bourne等
1999)。在结构域中散布着部分保守的氨基酸残
基, 主要包括在肽链折叠和聚合时起关键作用的
甘氨酸、苯丙氨酸等非极性氨基酸(Bourne等
1999)。
向阳等: Jacalin类凝集素研究进展 1025
JRL蛋白通常是由不同数目的亚基聚合而成
的多聚体结构, 其亚基由3组β-折叠片层结构组成
对称形的β-三棱柱结构, 每组β-折叠片层结构通常
由4个β-折叠片构成且与β-三棱柱的主轴平行。在
β-三棱柱结构中, 位于肽链C端的α链形成3组β-折
叠片层结构中的11条β-折叠片, 位于N端的β链则
构成第12条β-折叠片。第1组片层与第3组片层的
保守性较强, 在肽链上主要对应jacalin结构域的后
半部分(Raval等2004)。每个亚基的3组β-折叠片层
之间由BL1、BL2、BL3三个连接环组成, 该连接
环形成了有助于糖基结合的空间袋形构型。连接
环中的BL1和BL2的序列变异性较强, 决定了糖基
结合的特异性, BL3具有较强的保守性, 通常包含
一个糖类识别相关的GXXXD基序, 但该位点不能
决定糖基的特异性。第1组β-折叠片层的前端通常
还有一个保守性较差的环形结构(influencing loop,
IL), 可影响糖基的结合。在N或C端还包含亚基聚
合形成四级结构的连接界面, 每个亚基的侧面提
供了聚合时连接需要的位点QI (图1) (Raval等
2004)。
大量JRLs的晶体结构表明这类凝集素可形成
多样化的四级结构。例如: 白桂木(Artocarpus
hirsute) AHL凝集素主要由1个亚基构成(Rao等
2004); 香蕉(Musa paradisiaca)凝集素是由2个亚基
形成的二聚体(Meagher等2005); 木菠萝jacalin凝集
素可在二聚体的基础上进一步通过非共价键连接
形成四聚体(Jeyaprakash等2003); 豆木(Parkia
platycephala)凝集素可以形成六聚体(Gallego del
Sol等2005); 菊芋(Helianthus tuberoses) Heltuba凝
集素的亚基按圆环形状排列成八聚体(Bourne等
1999)。
4 JRLs的生物学功能
gJRL凝集素存在于植物种子、块茎等营养储
藏器官中, 生物或非生物胁迫刺激对凝集素蛋白
合成的影响不明显 , 主要在内质网合成 ( Va n
Damme等2004)。mJRL凝集素在植物中具有较低
的本底表达, 主要存在于叶、根和花等非贮藏性
组织, 蛋白合成受到生物或非生物各类胁迫刺激
的诱导表达(Van Damme等2008)。根据目前的研
究结果推测, 因为JRLs的亚细胞定位不同, 可能决
定了gJRLs和mJRLs功能的差异性及多样性(Van
Damme等2004)。
4.1 充当贮藏蛋白
早期研究的JRLs类型主要是gJRLs, 主要包括
木菠萝jacalin、桑橙MPA凝集素和部分桑科凝集
素等(Sankaranarayanan等1996; Lee等1998; Rouge
等2003)。这类凝集素肽链的N端具有信号肽, 合
成后定位于细胞贮藏液泡或分泌系统中, 含量可
高达总可溶性蛋白的50% (Kabir等1993), 在植物
营养储存组织中高丰度组成型表达。其功能主要
是充当贮藏蛋白, 为幼苗生长和发育所需的氨基
酸提供氮源。
4.2 识别外源糖基
前期研究的JRLs通常缺乏对植物体内的糖基
结合能力, 主要识别并结合动物、昆虫以及真菌
来源的N-和O-聚糖(Peumans等2000), 在细胞信息
传递、宿主和病原菌互作、癌症转移、胚胎发生
和组织发育中具有重要作用(Sharon和Lis 1989)。
木菠萝jacalin凝集素属于gJRLs, 研究显示
jacalin能特异结合人类血清中免疫球蛋白A1表面
的糖基, 并促进细胞有丝分裂(Roque-Barreira和
Campos-Neto 1985; Hashim等2001), jacalin还可以
选择性地刺激T细胞和特异识别癌细胞T-抗原
(Lafont等1997; Jeyaprakash等2002), 通过诱导人体
免疫耐受性的提高从而抑制肾病中IgA的产生
图1 JRL亚基的β折叠立体结构
Fig.1 Structure of a subunit of JRLs showing
the β-prism-I fold
参考Raval等(2004)文献修改。BL1~3代表糖基连接环; IL代
表糖基连接影响环; QI代表四级结构连接区域; PTM代表N末端剪
切位点; Sheet代表β-折叠片层结构。
植物生理学报1026
(Miyamoto等2012)等。此外, 面包树(Artocarpus
incisa)中连接α-D-半乳糖的Frutalin凝集素则是通
过诱导宫颈癌细胞的凋亡来达到抗癌的作用
(Oliveira等2011)。Jacalin凝集素能选择性结合T淋
巴细胞膜表面, 从而引起一系列的细胞信号转导,
最终阻止HIV病毒的感染。最近, 实验证实香蕉的
BanLec凝集素能特异结合到艾滋病毒(HIV-1)糖基
化的包膜蛋白gp120上, 具有阻止艾滋病毒进入细
胞的功能(Swanson等2010)。水稻Orysata凝集素通
过与特异性糖基的结合, 从而提供对HIV病毒和呼
吸道合胞病毒(RSV)的抗性(Al Atalah等2011)。
4.3 提供防御功能
几乎所有的微生物表面都存在各类糖基, 从
而为凝集素的特异性结合提供了可能的位点, 凝
集素与靶糖的结合会抑制靶生物体内某些代谢过
程, 从而提供对病原菌、植食性动物和昆虫的防
御功能。Czapala和Lang (1990)报道木菠萝jacalin
凝集素对玉米重要害虫根莹叶甲具有杀虫活性,
在烟草中过量表达菊芋HTA凝集素基因能提高对
桃蚜(Myzus persicae)的抗性(Chang等2003), 小麦
JA1基因可提供对烟草野火病菌(Pseudomonas
syringae pv. tabaci)、烟草黑胫病菌(Phytophthora
parasitica var. nicotianae)和烟草花叶病毒(tobacco
mosaic virus)的抗性(Ma等2010)。
凝集素对昆虫的抗性也是通过糖基的结合来
实现的, 其抗虫机制主要有以下几方面: (1)与靶标
昆虫中肠上皮细胞表面的糖类化合物结合, 从而
干扰昆虫对营养的吸收; (2)结合靶标昆虫的消化
酶或转运蛋白中的聚糖结构, 从而影响昆虫对食
物的消化功能; (3)改变与虫体细胞骨架组成、几
丁质代谢、消化酶、解毒反应和能量代谢等相关
基因的表达。在JRLs凝集素中, 小麦HFR-1的抗虫
功能的研究较深入。HFR-1通过与黑森麦杆蝇
(Hessian fly)幼虫口器内味觉受体上的糖基化合物
结合, 从而干扰昆虫对食物的判断, 最终导致昆虫
饥饿致死(Murdock和Shade 2002; Subramanyam等
2008)。
4.4 响应逆境胁迫
非经典凝集素能响应非生物胁迫的刺激, 具
有与经典凝集素不同的特征。这类凝集素通常在
植物体内丰度很低, 只是在各种胁迫刺激下才高
丰度表达。第一个被发现与植物抗逆有关的JRL
基因是水稻的Orysata, 也是最早发现的诱导性凝
集素(Zhang等2000)。Orysata在未处理的植株中基
本检测不到, 而当盐胁迫后, Orysata在根和叶鞘部
位迅速表达(de Souza Filho等2003; Moons等
1997)。大麦的Horcolin凝集素基因也证实能被盐
胁迫诱导表达(Grunwald等2007)。近年来研究发
现一部分JRL凝集素基因能响应盐、干旱、冷害
以及强光照等非生物胁迫(Subramanyam等2006;
Abebe等2005; Yong等2003; Bae等2003; Potter等
1996)。
Jia和Rock (2013)报道拟南芥中含有3个jacalin
结构域的JRL基因At5g28520被脱落酸(ABA)诱导
表达, 并受到miR846的调控。这些证据表明JRL基
因具有逆境相关的功能。我们实验室为了理解
JRL基因对非生物胁迫响应的功能, 从小麦中鉴定
了67个JRL基因, 实验发现绝大多数成员只有很低
的本底表达, 且能显著被干旱、盐胁迫或ABA诱
导表达(Song等2013), 进一步深入的研究希望可以
在JRL基因参与非生物胁迫的分子机理方面取得
进展。
4.5 诱导防卫反应
目前鉴定的mJRL基因通常可以响应病原菌
的侵染、水杨酸(salicylic acid, SA)和茉莉酸
(jasmonic acid, JA)等防卫信号分子的刺激。如
HTA1、Ipomoelin、Hv-JA1、OsJAC1、Orysata和
V E R 2能响应M e J A处理 ( N a k a - g a w a等2 0 0 0 ;
Imanishi等1997; Lee等1996; Jiang等2006; Garcia等
1998; Yong等2003)。Hfr-1能被SA诱导表达 ,
WCI-1被SA和JA诱导表达(Subra-manyam等2006);
AtNSP1、Hfr-1、匍匐剪股颖(creeping bentgrass)
Crs1、WCI-1和Orysata等能被病原菌浸染或昆虫
侵袭诱导表达(Burow等2009; Williams等2002; Li
等2005; Subramanyam等2006; Qin等2003)。我们
实验室从小麦中鉴定的部分JRL基因能显著被
MeJA、SA和病原菌诱导。Miljkovic等(2012)研究
表明, 水杨酸、茉莉酸和乙烯(ethylene, ET)信号通
路与植物诱导防卫反应有直接的联系 , 即SA、
JA、ET参与了植物防卫反应。由此我们推测小麦
JRLs基因也具有参与防卫反应的功能。
我们实验室研究证实小麦TaJRLL1基因能响
应病原真菌侵染、水杨酸和茉莉酸甲酯处理, 当
应用paclobutrazol (PAC)或diethyldithiocarbamic
向阳等: Jacalin类凝集素研究进展 1027
acid (DIECA)等抑制剂处理时, TaJRLL1的表达受
到明显抑制; 应用BSMV病毒介导的基因沉默系统
(VIGS)降低内源TaJRLL1基因的表达时, 小麦植株
对病原真菌的感病性提高; 转TaJRLL1基因的拟南
芥植株中游离SA和JA的含量增高, 同时植株也增
强了对病原真菌的抗性; 依赖SA和JA防卫途径中
的防卫基因的抑制或上调分别与这些植株的感病
性或抗病性明显相关 ( X i a n g等2 0 11 )。推测
TaJRLL1有可能调控了JA和SA的生物合成, 进而
调控SA和JA依赖的防卫途径, 从而改变植物的基
础抗病反应(Xiang等2011)。
拟南芥抗病基因R T M 1对烟草蚀纹病毒
(tobacco etch virus, TEV)的抗性机制则明显与上述
机制不同, 实验显示RTM1能介导一个既非超敏反
应也非系统获得抗性的途径(Chisholm等2001)。
最近克隆的拟南芥JAX1基因则可能是通过识别靶
标病毒衣壳蛋白的糖基化区域, 进而引发植物抗
性反应(Yamaji等2012)。这些研究证据表明JRLs
参与了植物防卫反应。
4.6 调控生长发育
植物和动物的细胞质或细胞核蛋白翻译后通
常还需要进一步的修饰, 包括在丝氨酸和苏氨酸
残基上添加或去除O-GlcNAc等糖基化修饰(Hart
等2007)。我们推测定位于细胞质或细胞核的JRL
凝集素可能通过结合各类糖或糖蛋白进而参与植
物体生长发育相关的生物学过程。
Nagano等(2008)报道了拟南芥JAL22和JAL23
具有调控内质网中PYK蛋白复合体大小的功能;
Xing等(2009)报道小麦VER2在春化作用中能够通
过自身的磷酸化与去磷酸化反应参与O-GlcNAc信
号途径; 拟南芥中过量表达水葫芦(Eichhornia
crassipes) JRL基因——EcJRL-1, 能明显提高植株
对硫酸盐缺乏的耐性(Liu等2009)。Xiang等(2011)
实验表明小麦中编码2个jacalin结构域的TaJRLL1
基因能调控植物内源水杨酸和茉莉酸的合成。这
些研究推测JRL可能参与了植物体生长发育相关
的途径。
5 展望
培育抗性作物品种是未来充足、安全、高品
质粮食供应的重要保障, 近年来对植物凝集素基
因的研究促进了作物抗病虫育种改良的进程。随
着认识的深入, 对JRLs当前和将来研究的重点可
能逐渐转向非经典凝集素功能的研究。主要集中
于以下几点: 第一、寻找受生物和/或非生物胁迫
诱导的JRLs, 研究它们的功能及其作用的分子机
制。第二、证实JRLs与植物内源糖基的互作特性,
研究其参与植物体内O-GlcNAc和N-糖基化等翻译
后修饰的功能。第三、研究JRLs参与细胞信号转
导的分子机制。第四、寻找能提供胁迫抗性的
JRLs, 从而用于作物的育种改良。
参考文献
Abebe T, Skadsen RW, Kaeppler HF (2005). A proximal upstream
sequence controls tissue-specific expression of Lem2, a
salicylate-incucible barley lectin-like gene. Planta, 221: 170~183
Al Atalah B, Fouquaert E, Vanderschaeghe D, Proost P, Balzarini J,
Smith DF, Rouge P, Lasanajak Y, Callewaert N, Van Damme
EJM (2011). Expression analysis of the nucleocytoplasmic lectin
‘Orysata’ from rice in Pichia pastoris. FEBS J, 278: 2064~2079
Bae MS, Cho EJ, Choi EY, Park OK (2003). Analysis of the
Arabidopsis nuclear proteome and its response to cold stress.
Plant J, 36: 652~663
Bourne Y, Zamboni V, Barre A, Peumans WJ, Van Damme JM, Rouge
P (1999). Helianthus tuberosus lectin reveals a widespread
scaffold for mannose-binding lectins. Structure, 7: 1473~1482
Bunn-Moreno MM, Campos-Neto A (1981). Lectin(s) extracted from
seeds of Artocarpus integrifolia (jackfruit): potent and selective
stimulator(s) of distinct human T and B cell function. J Immunol,
127: 427~429
Burow M, Losansky A, Müller R, Plock A, Kliebenstein DJ, Wittstock
U (2009). The genetic basis of constitutive and herbivore-
induced ESP-independent nitrile formation in Arabidopsis. Plant
Physiol, 149: 561~574
Chang T, Chen L, Chen S, Cai H, Liu X, Xiao G, Zhu Z (2003).
Transformation of tobacco with genes encoding Helianthus
tuberosus agglutinin (HTA) confers resistance to peach-potato
aphid (Myzus persicae). Transgenic Res, 12: 607~614
Chisholm ST, Parra MA, Anderberg RJ, Carrington JC (2001).
Arabidopsis RTM1 and RTM2 genes function in phloem to
restrict long-distance movement of tobacco etch virus. Plant
Physiol, 127: 1667~1675
Czapla TH, Lang BA (1990). Effect of plant lectins on the larval
development of the European corn borer (Lepidoptera: Pyralidae)
and the southern corn rootworm (Coleoptera: Chrysomelidae). J
Econ Entomol, 83: 2480~2485
de Souza Filho GA, Ferreira BS, Dias JM, Queiroz KS, Branco AT,
Bressan-smith RE, Oliveira JG, Garcia AB (2003). Accumulation
of SALT protein in rice plants as a response to environmental
stress. Plant Sci, 164: 623~628
Gallego del Sol F, Nagano C, Cavada BS, Calvete JJ (2005). The
first crystal structure of a Mimosoideae lectin reveals a novel
quaternary arrangement of a widespread domain. J Mol Biol,
353: 574~583
Garcia AB, Engler JA, Claes B, Villarroel R, Van Montagu M, Gerats
植物生理学报1028
T, Caplan A (1998). The expression of the salt-responsive gene
salT from rice is regulated by hormonal and developmental cues.
Planta, 207: 172~180
Geshi N, Brandt A (1998). Two jasmonate-inducible myrosinase-
binding proteins from Brassica napus L. seedlings with
homology to jacalin. Planta, 204: 295~304
Gorlach J, Volrath S, Knauf-Beiter G, Hengy G, Beckhove U, Kogel
KH, Oostendorp M, Staub T, Ward E, Kessman H et al (1996).
Benzothiadiazole, a novel class of inducers of systemic acquired
resistance, activates gene expression and disease resistance in
wheat. Plant Cell, 8: 629~643
Grunwald I, Heinig I, Thole HH, Neumann D, Kahmann U,
Kloppstech K, Gau AE (2007). Purification and characterisation
of a jacalin-related, coleoptile specific lectin from Hordeum
vulgare. Planta, 226: 225~234
Haraguchi T, Nomura K, Yagi F (2006). Clonging and expression of a
mannose-binding jacalin-related lectin from leaves of Japanese
cycad (Cycas revoluta Thunb.). Biosci Biotechnol Biochem, 70:
2222~2229
Hart GW, Housley MP, Slawson C (2007). Cycling of O-linked β-N-
acetylglucosamine on nucleocytoplasmic proteins. Nature, 446:
1017~1022
Hashim OH, Shuib AS, Chua CT (2001). The interaction of selective
plant lectins with neuraminidase-treated and untreated IgA1
from the sera of IgA nephropathy patients. Immunol Invest, 30:
21~31
Imanishi S, Kito-Nakamura K, Matsuoka K, Morikami A, Nakamura
K (1997). A major jasmonate-inducible protein of sweet potato,
ipomoelin, is an ABA-independent wound-inducible protein.
Plant Cell Physiol, 38: 643~652
Jeyaprakash AA, Geetha Rani P, Banuprakash Reddy G, Banumathi
S, Betzel C, Sekar K, Surolia A, Vijayan M (2002). Crystal
structure of the jacalin-T-antigen complex and a comparative
study of lectin-T-antigen complexes. J Mol Biol, 321: 637~645
Jeyaprakash AA, Katiyar S, Swaminathan CP, Sekar K, Surolia
A, Vijayan M (2003). Structural basis of the carbohydrate
specificities of jacalin: an X-ray and modeling study. J Mol Biol,
332: 217~228
Jia F, Rock CD (2013). Jacalin lectin At5g28520 is regulated by ABA
and miR846. Plant Signal Behav, 8: 6, e24563
Jiang JF, Han Y, Xing LJ, Xu YY, Xu ZH, Chong K (2006). Cloning
and expression of a novel cDNA encoding a mannose-specific
jacalin-related lectin from Oryza sativa. Toxicon, 47: 133~139
Jiang SY, Ma Z, Ramachandran S (2010). Evolutionary history and
stress regulation of the lectin superfamily in higher plants. BMC
Evol Biol, 10: 79
Kabir S, Aebersold R, Daar AS (1993). Identification of a novel 4
kDa immunoglobulin-A-binding peptide obtained by the limited
proteolysis of jacalin. Biochim Biophys Acta, 1161: 194~200
Lafont V, Hivroz C, Carayon P, Dornand J, Favero J (1997). The
lectin jacalin specifically triggers cell signaling in CD4+ T
lymphocytes. Cell Immunol, 181: 23~29
Lee J, Parthier B, Löbler M (1996). Jasmonate signalling can be
uncoupled from abscisic acid signalling in barley: identification
of jasmonate-regulated transcripts which are not induced by
abscisic acid. Planta, 199: 625~632
Lee X, Thompson A, Zhang Z, Ton-that H, Biesterfeldt J, Ogata C,
Xu L, Johnston RA, Young NM (1998). Structure of the complex
of Maclura pomifera agglutinin and the T-antigen disaccharide,
Galβ1,3-GalNAc. J Biol Chem, 273: 6312~6318
Li HM, Rotter D, Bonos SA, Meyer WA, Belanger FC (2005).
Identification of a gene in the process of being lost from the
genus Agrostis. Plant Physiol, 138: 2386~2395
Liu X, Chen X, Oliver DJ, Xiang CB (2009). Isolation of a low-sulfur
tolerance gene from Eichhornia crassipes using a functional
gene-mining approach. Planta, 231: 211~219
Ma QH, Tian B, Li YL (2010). Overexpression of a wheat jasmonate-
regulated lectin increases pathogen resistance. Biochimie, 92:
187~193
Meagher JL, Winter HC, Ezell P, Goldstein IJ, Stuckey JA (2005).
Crystal structure of banana lectin reveals a novel second sugar
binding site. Glycobiology, 15: 1033~1042
Miljkovic D, Stare T, Mozetič I, Podpečan V, Petek M, Witek K,
Dermastia M, Lavrač N, Gruden K (2012). Signalling network
construction for modelling plant defence response. PLoS ONE, 7
(12): e51822
Miyamoto K, Chiba T, Shinohara N, Nagata Y, Asakawa N, Kato
S, Murata T, Nomura S, Horiuchi T (2012). Jacalin regulates
IgA production by peripheral blood mononuclear cells.
Immunotherapy, 4: 1823~1834
Moons A, Gielen J, Vandekerckhove J, Van der Straeten D, Gheysen
G, Van Montagu M (1997). An abscisic-acid- and salt-stress-
responsive rice cDNA from a novel plant gene family. Planta,
202: 443~454
Murdock LL, Shade RE (2002). Lectins and protease inhibitors
as plant defenses against insects. J Agric Food Chem, 50:
6605~6611
Nagano AJ, Fukao Y, Fujiwara M, Nishimura M, Hara-Nishimura I
(2008). Antagonistic jacalin-related lectins regulate the size of
ER body-type β-glucosidase complexes in Arabidopsis thaliana.
Plant Cell Physiol, 49: 969~980
Nakagawa R, Yasokawa D, Okumura Y, Nagashima K (2000).
Cloning and sequence analysis of cDNA coding for a lectin
from Helianthus tuberosus callus and its jasmonate-induced
expression. Biosci Biotechnol Biochem, 64: 1247~1254
Oliveira C, Nicolau A, Teixeira JA, Domingues L (2011). Cytotoxic
effects of native and recombinant frutalin, a plant galactose-
binding lectin, on HeLa cervical cancer cells. J Biomed
Biotechnol, doi: 10.1155
Peumans WJ, Barre A, Hao Q, Rouge P, Van Damme EJM (2000).
Higher plants developed structurally different motifs to recognize
foreign glycans. Trends Glycosci Glycotechnol, 12: 83~101
Peumans WJ, Van Damme EJM (1995). Lectins as plant defense
proteins. Plant Physiol, 109: 347~352
Pinedo M, Regente M, Elizalde M, Quiroga IY, Pagnussat LA, Jorrin-
Novo J, Maldonado A, de la Canal L (2012). Extracellular
sunflower proteins: evidence on non-classical secretion of a
jacalin-related lectin. Protein Pept Lett, 19: 270~276
向阳等: Jacalin类凝集素研究进展 1029
Potter E, Beator J, Kloppstech K (1996). The expression of mRNAs
for light-stress proteins in barley: inverse relationship of mRNA
levels of individual genes within the leaf gradient. Planta, 199:
314~320
Qin QM, Zhang Q, Zhao WS, Wang YY, Peng YL (2003).
Identification of a lectin gene induced in rice in response to
Magnaporthe grisea infection. Acta Bot Sin, 45: 76~81
Rao KN, Suresh CG, Katre UV, Gaikwad SM, Khan MI (2004). Two
orthorhombic crystal structures of a galactose-specific lectin
from Artocarpus hirsuta in complex with methyl-α-D-galactose.
Acta Crystallogr Sect D, 60: 1404~1412
Raval S, Gowda SB, Singh DD, Chandra NR (2004). A database
analysis of jacalin-like lectins: sequence-structure-function
relationships. Glycobiology, 14: 1247~1263
Roque-Bareira MC, Campos-Neto A (1985). Jacalin: an IgA-binding
lectin. J Immunol, 134: 1740~1743
Rouge P, Peumans WJ, Barre A, Van Damme EJM (2003). A structural
basis for the difference in specificity between the two jacalin-
related lectins from mulberry (Morus nigra) bark. Biochem
Biophys Res Commun, 304: 91~97
Rüdiger H, Gabius HJ (2001). Plant lectins: occurrence, biochemistry,
functions and applications. Glycoconjugate J, 18: 589~613
Sankaranarayanan R, Sekar K, Banerjee R, Sharma V, Surolia A,
Vijayan M (1996). A novel mode of carbohydrate recognition in
jacalin, a Moraceae plant lectin with a β-prism fold. Nat Struct
Biol, 3: 596~603
Sharon N (2007). Lectins: carbohydrate-specific reagents and
biological recognition molecules. J Biol Chem, 282: 2753~2764
Sharon N, Lis H (1989). Lectins as cell recognition molecules.
Science, 246: 227~234
Song M, Xu W, Xiang Y, Jia H, Zhang L, Ma Z (2013). Association of
jacalin-related lectins with wheat responses to stresses revealed
by transcriptional profiling. Plant Mol Biol, [Epub ahead of
print]
Subramanyam S, Sardesai N, Puthoff DP, Meyer JM, Nemacheck
JA, Gonzalo M, Williams CE (2006). Expression of two wheat
defense-response genes, Hfr-1 and Wci-1, under biotic and
abiotic stresses. Plant Sci, 170: 90~103
Subramanyam S, Smith DF, Clemens JC, Webb MA, Sardesai N,
Williams CE (2008). Functional characterization of HFR-1, a
high mannose N-glycan-specific wheat lectin induced by Hessian
fly larvae. Plant Physiol, 147: 1412~1426
Swanson MD, Winter HC, Goldstein IJ, Markovitz DM (2010).
A lectin isolated from bananas is a potent inhibitor of HIV
replication. J Biol Chem, 285: 8646~8655
Van Damme EJM, Barre A, Rougé P, Peumans WJ (2004).
Cytoplasmic/nuclear plant lectins: a new story. Trends Plant Sci,
9: 484~489
Van Damme EJM, Hause B, Hu J, Barre A, Rougé P, Proost P,
Peumans WJ (2002). Two distinct jacalin-related lectins with a
different specificity and subcellular location are major vegetative
storage proteins in the bark of the black mulberry tree. Plant
Physiol, 130: 757~769
Van Damme EJM, Lannoo N, Peumans WJ (2008). Plant lectins. Adv
Bot Res, 48: 107~209
Williams CE, Collier CC, Nemacheck JA, Liang CZ, Cambron
SE (2002). A lectin-like wheat gene response systemically to
attempted feeding by avirulent first-instar Hessian fly larvae. J
Chem Ecol, 28: 1411~1428
Xiang Y, Song M, Wei ZY, Tong J, Zhang LX, Xiao L, Ma ZQ,
Wang Y (2011). A jacalin-related lectin-like gene in wheat
is a component of the plant defence system. J Exp Bot, 62:
5471~5483
Xing L, Li J, Xu Y, Xu Z, Chong K (2009). Phosphorylation
modification of wheat lectin VER2 is associated with
vernalization-induced O-GlcNAc signaling and intracellular
motility. PLoS ONE, 4: e4854
Yamaji Y, Maejima K, Komatsu K, Shiraishi T, Okano Y, Himeno M,
Sugawara K, Neriya Y, Minato N, Miura C et al (2012). Lectin-
mediated resistance impairs plant virus infection at the cellular
level. Plant Cell, 24: 778~793
Yong WD, Xu YY, Xu WZ, Wang X, Li N, Wu JS, Liang TB, Chong
K, Xu ZH, Tan KH et al (2003). Vernalization-induced flowering
in wheat is mediated by a lectin-like gene VER2. Planta, 217:
261~270
Zhang W, Peumans WJ, Barre A, Astoul CH, Rovira P, Rouge P,
Proost P, Truffa-Bachi P, Jalali AA, Van Damme EJM (2000).
Isolation and characterization of a jacalin-related mannose-
binding lectin from salt-stressed rice (Oryza sativa) plants.
Planta, 210: 970~978