全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 811
植物耐热性增强的信号感知和传递机制
刘洪涛 *，黄卫东 **，杨皓茹，黎舒佳
中国农业大学食品科学与营养工程学院， 北京 100083
Signal Perception and Transduction Mechanism of Thermotolerance Enhance-
ment in Plants
LIU Hong-Tao*, HUANG Wei-Dong**, Yang Hao-Ru, LI Shu-Jia
College of Food Science & Nutritional Engineering, China Agricultural University, Beijing 100083, China
提要：文章就细胞质膜流动性、抗氧化系统、钙 -钙调素和肌醇磷脂等第二信使系统的启动和激素信号物质(水杨酸和脱
落酸)对高温逆境的响应，尤其是细胞信号传感器——磷脂酶C参与植物耐热性增强的作用机制研究进展作了介绍。
关键词：植物耐热性；水杨酸；脱落酸；磷脂酶 C
收稿 2007-05-23 修定　 2007-09-17
资助　 中国科学院王宽诚博士后工作奖励基金(2 0 0 6 )、国家
自然科学基金(30471192、30671468)、教育部高等学
校博士学科点基金(20 0500 1901 5)和中国博士后科学
基金(2 00 704 106 28 )。
* 现工作单位为中国科学院地理科学与资源研究所，
E-mail：liuht@igsnrr.ac.cn。
** 通讯作者(E-mail：huanggwd@263.net；Tel：010-
62737 0 2 4 )。
温度胁迫是农作物生长发育过程中最常见，
同时也是影响最严重的逆境因子之一。大部分植
物生长的合适温度为 15~28 ℃，高于或低于此范
围的环境温度均不利于农作物生长。高温胁迫对
农作物的影响往往体现在产量下降和品质降低两个
方面。因此探讨农作物在生长发育过程中响应高
温胁迫和建立耐热性的信号传递机制，特别是植
物细胞是如何感知和识别高温刺激，并经过放大
传递至胞内，启动编码相关酶蛋白基因的转录，
合成逆境蛋白以抵御高温胁迫显得很重要。从增
产增收的角度来讲，在获得这些细胞学和分子生
物学的信息之后，制定和采取有效的防御高温措
施从而提高植物耐热性，其理论和生产实践意义
都是不言而喻的。
1 高温逆境下的植物细胞生理状态
1.1 质膜流动性 质膜(plasma membrane)是一层保
护细胞内部不受外界环境影响的动态屏障，同时
还是胞内物质与外界进行信息传递和交换的通道。
膜脂和膜蛋白是组成质膜结构的主要组成部分，
传统的生物膜流动镶嵌学说认为，膜的双分子层
脂质的物理状态通常呈液晶相，温度过高时转化
为液相，过低时则转化为凝胶相，这两种状态都
会影响镶嵌于脂质中的蛋白质的功能。近几年的
研究表明，质膜的流动性与温度胁迫密切相关
(Murata和 Los 1997；Alonso等 1997；Mejia等
1995；Örvar等 2000；Sangwan等 2001)。高温
会造成质膜流动性增强，而低温往往会导致质膜
流动性的降低(Levitt 1980；Sangwan等 2002)。质
膜流动性的改变是否可以作为植物细胞识别外界温
度变化的标志性和特征性信号事件，一直是细胞
生物学的热点研究领域。Murata和 Los (1997)的
研究表明，质膜通过其自身的物理状态改变从而
成为识别外界温度变化的上游感应器。Vigh等
(1993)发现低温造成的质膜流动性降低可以激活编
码脂肪酸不饱和酶 desA基因的强烈表达，而desA
蛋白的翻译合成增强可以使膜组分中不饱和脂肪酸
的数量倍增，从而达到缓解由低温导致的质膜流
动性降低的目的。Sangwan等(2002)在苜蓿中的
试验表明，低温和高温胁迫造成的质膜流动性降
低和增强分别激活不同生化特性的蛋白激酶的活
性，低温诱导 SAMK (stress-activated MAPK)的活
性增强，而高温则特异激活另一种蛋白激酶
HAMK (heat shock-activated MAPK)，有趣的是 2
种蛋白激酶的分子量却都同为 44 kDa，且蛋白数
量无变化，其活性强度受到翻译后调节的控制。
质膜流动性增加激活的HAMK活性最大值出现在
胁迫后 30 min，而低温诱导的 SAMK活性最大值
出现在胁迫后 1 h。由此可知，相对于低温，高
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月812
温信号向胞内传递更为迅速。
1.2 抗氧化系统的协作 当外界环境尤其是植物周
围环境的温度产生剧烈变化时，会导致植物细胞
内产生大量的活性氧(ROS)，过量累积的 ROS会
导致膜脂过氧化，对细胞产生毒害作用。因此胞
内抗氧化系统的存在对于植物清除胞内过量的氧化
物质以及保护蛋白质、质膜和叶绿体等细胞器组
分有重要作用。Scott研究小组(Dat等 1998a)的试
验证实，包括脱氢抗坏血酸(DH A)、抗坏血酸
(ascorbic acid，AsA)、氧化型谷胱甘肽(GSSG)、
还原型谷胱甘肽(GSH)在内的抗氧化剂和抗坏血酸
过氧化物酶(APX)、谷胱甘肽还原酶(GR)、脱氢
抗坏血酸还原酶(DHAR)在内的抗氧化酶系统都参
与白芥(Sinapis alba)苗高温锻炼过程中 ROS的清
除和分解。在高温锻炼开始时，AsA含量显著下
降而DHA含量则明显上升，但在锻炼 2~3 h后的
情况又呈相反趋势。而高温锻炼后的 G S H 和
G S S G 含量和比值的变化与前两者不尽相同，
GSH和GSSG的绝对含量在高温锻炼过程中一直
表现为上升趋势；但[GSH/(GSH+GSSG)]的变化
规律则表现为锻炼初期增加，中期下降，后期又
恢复到未经高温锻炼的水平。APX和GR在高温
锻炼初期(1 h)出现活性峰值，之后又恢复到未经
高温锻炼的水平。DHAR活性则呈先下降(1 h)后
升高(3 h)的趋势，并最终恢复到未经高温锻炼的
水平。过氧化氢酶(CAT)活性在 55 ℃热激影响下
呈下降趋势，但过氧化氢(H2O2)水平在热激的起
始期(5 min)出现峰值，之后恢复到未经高温锻炼
的水平，最终低于未经高温锻炼的水平，与锻炼
后期 CAT活性的变化规律一致。有试验表明，高
温以负调控形式达到调节胞内 CAT活性的目的，
即高温可以降低CAT活性，间接使胞内的H2O2浓
度在短期内呈先上升后下降的趋势，从而表现出
典型的信号分子特征，使其可能成为胞内传递外
界高温逆境信号的信使之一(Foyer等 1997)。APX
在AsA-GSH氧化还原系统中的地位很重要(Asada
1994)，在高温逆境下，CAT和过氧化物酶(POD)
活性下降或者不变的前提下，以 APX 为代表的
AsA-GSH氧化还原系统在清除胞内过量的H2O2中
起主体作用。豌豆中的试验表明，编码 APX 的
基因 apx1可以为高温所激活(Mittler和 Zilinskas
1992，1994)，据此认为高温激活的APX活性的
增加有可 能是酶 蛋白合 成量增 加所致 。
Storozhenko等 (1998)报道，编码拟南芥APX基
因的启动子区域 TATA框内存在一个与其他植物
APX启动子区域高度保守的热激元件序列，并证
实此热激元件可以与从番茄中得到热激转录因子特
异结合。这间接说明，APX基因表达的增加与热
激蛋白(HSP)的产生密切相关，而APX表达量的
增加会导致APX活性的升高，从而直接影响胞内
H2O2水平的变化，这是否是植物细胞通过调控胞
内 H2O2的浓度变化达到传递高温信号的机制之
一，尚待深入研究。
1.3 第二信使物质对高温逆境的应答
1.3.1 钙(Ca2+)和钙调素(CaM)信使系统 Ca2+和
CaM是植物细胞内最早经证实的胞内第二信使物
质，有研究表明，多种逆境胁迫刺激都可以引起
胞内Ca2+和CaM水平的迅速升高。近年来的试验
证据直接或间接表明，Ca2+和CaM是高温信号传
递链中处在最上游的位置，具有迅速性和广谱性
(参与多种胁迫信号传递、逆转信号组分缺失造成
的结果)的特点。最早的试验发现，梨果实悬浮
细胞在热激时对 Ca2+的吸收呈大幅度增加的趋势
(Klein和Ferguson 1987)。Biyaseheva等(1993)用荧
光方法测定的结果表明，热激后的豌豆叶片原生
质体细胞中 Ca2+浓度增加数倍。之后，Gong等
(1997，1998b)以表达水母发光蛋白的转基因烟草
为材料，发现胞内 Ca2+水平迅速增加；采用质膜
钙通道阻断剂和内质网钙通道阻断剂处理后均明显
抑制热激后 Ca2+水平的升高，表明热激引起的钙
含量剧增既有来自于质外体中的外流钙，又有来
自于胞内钙库内质网中钙的向内动员。他们在玉
米中还发现，热激也会引起胞内CaM浓度的急剧
升高，并且这种增加建立在依赖 Ca 2+的基础之
上。Braam (1992)发现，编码 CaM同源蛋白的基
因 TCH可以受热激激活并需要有Ca2+的存在。以
CaM1-2基因为探针，通过Northern杂交的结果表
明，小麦幼苗热激 10 min后，CaM的mRNA水
平表达量明显高于未经热激处理的，20 min时达
到最高值，之后回到未经热激处理的水平(Liu等
2003)。这一结果表明，热激所引起的 CaM活性
增加不仅是Ca2+对CaM激活所引起，而且还来自
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 813
于CaM基因表达的增加，从而促进CaM蛋白的合
成所致。
1.3.2 肌醇磷脂信使系统 肌醇磷脂信使系统在植
物细胞识别外界逆境胁迫的信号传递过程中起到早
期的识别、放大并将刺激信号传递进胞内的作用
(Calderwood等 1988)。DeWald等(2001)的试验表
明，盐胁迫可以在短时间内造成拟南芥细胞内4,5-
二磷酸磷脂酰肌醇(PIP2)和 1,4,5-三磷酸肌醇(IP3)
的迅速并大量合成，并伴随有来源于胞内钙库的
钙动员产生。干旱胁迫的发生也是引起拟南芥胞
内IP3和PIP2水平发生剧烈变化的原因之一(Pical等
1999)，因此认为 PIP2和 IP3作为主要成员的肌醇
磷脂信使系统广泛参与非生物胁迫的逆境信号传递
过程。Hirayama等(1995)在拟南芥中克隆到编码
磷脂酶C (PLC)的基因片段AtPLC1s，mRNA转录
水平上的研究显示温度胁迫是造成 AtPLC1s表达
量增强的原因之一。Ruelland等(2002)在拟南芥悬
浮细胞体系中的试验表明，PLC的激活是冷胁迫
信号传递链上的早期事件，具有快速和灵敏的特
点，在冷胁迫开始的 2 min内其作用产物 IP3即达
到最高水平，在 10 min时又回到未经冷激活的水
平。磷脂是质膜结构中膜脂的成分之一，在外界
环境温度产生剧烈变化的情况下，质膜的流动性
也发生相应的变化，而 PLC又是定位于质膜上的
酶，因此 PLC的活性和合成必然会受到温度逆境
的影响。我们研究组初期的研究结果表明，高温
锻炼可以激活豌豆叶中定位于质膜上的 P L C，
PLC参与上游水杨酸介导的耐热性提高的信号传递
过程。Liu等(2006a)的试验还表明，热激诱导的
IP3含量上升和 PLC的激活都具有快速应答的特
点，在高温锻炼开始后的 15 min内活性和蛋白表
达量都有增加，40 min时达到最高值。
2 水杨酸参与植物耐热性的形成
水杨酸(SA)是一种广泛存在于高等植物体内
的次生酚类物质。作为一种典型的小分子信号物
质，它广泛参与植物的许多生理反应过程。
Lopez-Delgado等(1998)在马铃薯中的试验证明，
乙酰基水杨酸(ASA)参与诱导耐热性的提高，这
从侧面证明 SA同样具有增强植物耐热性的功能。
Scott研究小组(Dat等 1998a)用白芥苗证实，外施
SA与高温锻炼同样具有诱导耐热性增强的效果，
两者之间的作用机制相似，并表明抗氧化酶(剂)
系统的协同作用和表现出典型信号物质特征的
SA，共同参与耐热性增强的信号传递过程。他们
同期的试验还表明(Dat等1998b)，施用外源SA提
高耐热性的过程有H2O2的参与，SA通过抑制CAT
活性增加胞内H2O2水平，从而达到诱导白芥苗耐
热性增强的目的。Larkindale和Knight (2002)用转
nahG基因(不积累 SA)的拟南芥植株证明，SA积
累的缺失可以导致由高温胁迫造成的高膜脂过氧化
程度(MDA含量)和 100%的高温致死率，由此他
们得出SA在高温耐热性增强的信号传递链中起作
用的结论。Clarke等(2004)用拟南芥转 nahG基因
植株和cpr5 (高效积累SA)突变体的实验表明，SA
参与基础耐热性的提高过程，但与获得性耐热性
增强的关系不密切。Larkindale等(2005)用转nahG
基因的拟南芥的实验表明，SA在基础耐热性和获
得性耐热性中都起关键作用，45 ℃高温胁迫后的
基础耐热性和获得性耐热性(即成活率)均在50%左
右。SA具体参与哪一部分耐热性的提高尚无定
论，但可以肯定的是，SA在耐热性提高的信号
传递链中扮演不可或缺的角色。
3 脱落酸参与植物耐热性增强的信号传递过程
早期有关脱落酸(ABA)的研究主要集中在干旱
胁迫和渗透胁迫两个生理方面(Zeevaart和Creelman
1988)。作为一种具有广谱性的激素信号物质，
ABA与热胁迫之间关系最早的报道是Bray (1991)
在番茄中的试验，他们的试验表明：ABA虽对高
温刺激有信号响应特征，但它并不参与HSP的合
成，这似乎暗示ABA参与的高温信号传递机制并
非典型的以合成 H S P 为特征的热激响应模式。
Robertson等(1994)在雀麦草培养基中加入ABA可
以显著增加高温胁迫(42.5 ℃，2 h)下雀麦草的成
活率。Gong等(1998a)报道，外施ABA可以显著
提高玉米耐热性，且耐热性的提高与抗氧化酶系
统的全面增强以及膜脂过氧化程度的削弱密切相
关。Larkindale和Knight (2002)的试验证实，与
外施 SA相比，高温胁迫下外施ABA的拟南芥成
活率下降 60%，但对ABA不敏感的 abi-1突变体
却表现出 100%的高温致死率，这表明虽然外源
ABA在诱导耐热性中的表现不及 SA，但ABA的
缺失对耐热性的提高还是明显的。Larkindale等
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月814
(2005)用对ABA不敏感的abi1和abi2突变体和ABA
生物合成突变体 aba1、aba2、aba3，研究ABA
的缺失和合成受阻分别对获得性耐热性和基础耐热
性影响的结果表明，无论ABA信号感知的缺失还
是ABA的合成受阻，其耐热性表现均呈现出较低
的成活率，与转nahG基因植株(不积累SA)的效果
相同，这又证实ABA在增强植物耐热性过程中的
作用与 SA同样显著。近些年来，大量的分子生
物学试验结果对ABA参与热激响应机制基本上持
肯定态度，但具体到是否参与高温胁迫下耐热性
的增强，则仍然没有定论。
4 PIP2特异的磷脂酶C (PIP2-PLC)与高温信号转
导的关系
4.1 植物 PLC生化结构及特性 磷脂酰肌醇(PI)是
真核生物细胞中主要的磷脂成分。PI不仅是膜结
构的组成成分，其本身和裂解产物还是细胞与环
境进行交流的重要信号物质。PIP2是一类重要的
磷酸肌醇，在 PI特异的磷脂酶 C (PI-PLC)的催化
下，分解产生 IP3和二酰基甘油(DAG)。作为起
到关键作用的 2种二级信使物质，IP3可以促进细
胞内钙库(液泡、线粒体等)的 Ca2+释放，而DAG
可以激活多种蛋白激酶 C (PKC)，参与和调节细
胞的多种生理过程(Berridge 1993)。Drøbak等
(1992)根据作用底物的特异性和功能差异，将植
物 PLC分为 2类：第一类为可溶性 PLC，以 PI
为最适底物，需毫摩尔(mmol·L-1)级 Ca2+；第二
类为质膜结合性 PLC，以 PIP2为最适底物，需微
摩尔(µmol·L-1)级 Ca2+。
植物中 PI-PLC的研究开始于上个世纪 50年
代。Irvine等(1980)从芹菜和其他高等植物的可溶
性提取物中分离到一种只能分解磷酸肌醇的PLC。
McMurray和 Irvine (1988)从上述的非可溶性提取
物中分离到 PIP2特异的 PLC，他们的试验结果表
明，去污剂——脱氧胆酸能大幅度提高此酶的活
性，其它去污剂则没有此作用。之后，人们又
相继从大豆、燕麦、烟草和拟南芥等植物中发现
PLC的存在，并对此酶的生化特性进行了系统研
究(Einspahr等 1989)。近五十年的研究结果显示，
植物 PLC具有以下显著的生化特性：(1)可以分解
PIP和 PIP2，其中胞质 PLC以分解 PIP为主，而
质膜结合态 PLC主要以 PIP2为作用底物；(2) PLC
活性严格依赖于Ca2+，且Mg2+对PLC的活性也具
有进一步的激活作用；(3) PLC分解活性的最佳pH
值为 6.0~7.0。
4.2 PLC参与逆境信号传递 由于PIP2-PLC在植物
感受逆境刺激的过程中起到放大和传递原始信号的
作用，因此近年来已经相继从一些植物中克隆并
鉴定出 PIP2-PLC基因，并以之研究其在植物适应
逆境生理过程中的作用。拟南芥 AtPLC1s是从高
等植物中克隆到的第 1个 PLC基因(Hirayama等
1995)。AtPLC1s基因编码含有 561个氨基酸、分
子量为 54 kDa的蛋白，比植物中其它的 PLC蛋
白要小，预测的结构与动物中的 PLCδ类似。细
菌表达出来的AtPLC1s蛋白能够降解PIP2且活性严
格依赖于 Ca2+，这表明 AtPLC1s编码的是真正意
义上的 PIP2-PLC。Northern杂交分析显示，在(非
胁迫)正常的情况下 AtPLC1s在根、茎、叶都有
表达，但表达水平很低。低温、高盐、干旱或
ABA处理均能使 AtPLC1s的转录表达量急剧增
加，这表明 AtPLC1s可能参与胁迫信号的传递过
程。大豆中克隆到的 4 个 P L C 基因命名为
GmPLC1、GmPLC12、GmPLC13和 GmPLC25，
用免疫定位方法发现其中的GmPLC1基因编码的
产物主要分布在胞质颗粒和质膜上(Shi等 1995)。
马铃薯叶中克隆到的 S t P L C 1、S t P L C 2 和
StPLC3，其基因表达的蛋白结构和生化特性均符
合典型的植物 PLC特征，转录分析表明，伤害对
它们有较强的诱导作用，其中 StPLC1转录降低，
StPLC2转录增加，而StPLC3转录不受影响(Kopka
等 1998)。水稻中克隆到的 PLC基因命名为OsPI-
PLC1，分析其结构表明，主要结构域组成为 X、
Y和 C2区域，与典型的植物 PLC结构一致，其
基因表达受到 S A、茉莉酸( J A )、茉莉酸甲酯
(M eJ A)和伤害胁迫的诱导( Song 和 G oodma n
2002)。从豌豆中克隆到的 PsPLC基因序列显示，
同源性与其他植物中的 PLC基因高达 80%，包括
典型的X、Y和 C2结构域，Northern杂交显示，
PsPLC的转录表达受光的强烈调控(Venkataraman
等 2003)。豇豆中得到的 3个 PLC基因片段命名
为 Vr-PLC1、Vr-PLC2和Vr-PLC3，其中Vr-PLC1
和 Vr-PLC2在豇豆各部分组织内均存在，为组成
型表达基因；而 Vr-PLC3则为诱导型表达基因，
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 815
受干旱和高渗透势胁迫的强烈诱导(Kim等 2004)。
自上世纪 80年代以来，许多试验均表明PLC
广泛参与各种植物生理现象的信号传递过程。
Cho等(1993)在胡萝卜悬浮细胞中的试验证明，
PLC参与渗透势胁迫的信号传递过程，在渗透胁
迫开始的 5 min内，PLC的活性即达到非渗透胁
迫水平的 1.6倍。Kashem等(2000)在水稻中的试
验证明，PLC参与种子中α-淀粉酶的表达调控和
种子萌发的过程，用 PIP2-PLC的专一性抑制剂新
霉素(neomycin)处理水稻种子后，其萌发生长情
况与新霉素的浓度成反比。Martínez-Estévez等
(2003)在咖啡细胞中的试验表明，铝离子(Al3+)在
1 min之内最大限度地激活PLC活性至非铝胁迫水
平的 2倍。Yamaguchi等(2003)在水稻悬浮细胞中
的试验证明，N-乙酰基壳寡糖在 30 min内激活膜
结合态的 PLC，而可溶性 PLC的活性则无明显变
化。酵母诱导子(YE)作为一种病原刺激物质，处
理 10~20 min的 PIP2-PLC活性增加 6~7倍，并证
实 PIP2-PLC在质膜上活性最高，可溶性部分表现
出的活性较低，而 PI-PLC在亚细胞活性定位上则
呈现相反情况(Zhao等 2004)。
4.3 PLC参与温度胁迫 温度胁迫是否也诱导PLC
活性或基因表达量的变化，一直是人们关注的问
题。最近的研究结果显示，低温处理开始的 2 min
内，水稻悬浮细胞中的 PIP2-PLC即被激活并达到
最大，10 min后又恢复到未经低温处理的水平
(Ruelland等 2002)。Hirayama等(1995)的试验证
明，低温确实诱导 AtPLC1s的转录水平上的表达
量增加，由此可见，PIP2-PLC的激活往往是作为
生物胁迫和非生物胁迫引发的信号传递过程中的早
期事件来研究的。高温逆境领域内的经典研究表
明，热诱导的相关基因表达至少需要启动子上有
一个保守序列段即热激元件序列：5 nGAAnnTT-
CnnGAAn 3，才能有效地与热激转录因子结合，
启动相关基因的转录和翻译(Schöffl等 1998)。分
析豌豆中鉴定出的 PLC基因PsPLC启动子序列表
明，其中包含 2个热激元件序列(Venkataraman等
2003)，这就将 PLC的生理功能与热(高温)胁迫紧
密地联系在一起。我们实验室的前期试验结果也
表明，高温锻炼可诱导豌豆叶片细胞质膜结合态
PLC的活性和蛋白表达量增加，在高温锻炼开始
40 min内的活性达到最大值，而分子量为 66.5
kDa的 PLC蛋白表达量则在高温开始的 15 min后
开始增强，30 min达到最大值(Liu等 2006a)。采
用 PLC抑制剂新霉素进行活体喷施的结果表明，
高温锻炼诱导的耐热性与新霉素浓度成反比，以
RT-PCR半定量分析证实，高温可增加豌豆PLC转
录本的丰度(Liu等 2006b)，从而间接证实 PLC参
与高温锻炼所诱导的耐热性增强的信号传递过程。
5 结语
高温胁迫在细胞水平上对植物细胞造成的影
响和伤害主要是引起膜结构和流动性的改变、抗
氧化系统的协作、HSP的合成和表达增强。这些
在生理水平上的响应均与细胞对高温刺激的响应密
切相关，很可能受细胞内固有的感知、放大和传
递外界温度逆境的信号传递机制所介导。从进化
的角度看，这也是植物进化过程中对周围环境条
件逐渐适应，并可以生存的生理机能之一。近十
年来，我们研究组的研究结果表明，高温锻炼可
以用作为一种非生化药剂措施达到增强抵抗高温胁
迫耐热性的目的。此基础之上的后续工作表明，
SA作为一种可移动的应激性信号物质，对高温胁
迫的响应机制有重要的生理意义(王利军等 2001；
Wang等 2004)，众多的试验初步证明，SA通过
激活定位于质膜上的PLC和钙-钙调素以及蛋白激
酶参与对高温胁迫的响应过程(Liu等 2006a，b；
刘悦萍等 2005；郁松林和黄卫东 2004)，这为进
一步深入阐述胞内高温信号传递途径以及探索农作
物抗性生理和应激信号物质的传递机制提供了较好
的工作基础。高温是农作物生长常常遇到的逆境
胁迫，深入研究细胞水平上的植物耐热性增强的
信号感知和传递机制显得尤为关键。尽管高温胁
迫可从不同方面影响植物的生理机能，迄今人们
对高温信号最初进入胞后的识别和放大，之后向
胞内传递的具体过程还不十分清楚，此方面的研
究起步也相对较晚，累积的资料不足，因此应该
深入研究。
参考文献
刘悦萍, 黄卫东, 张俊环(2005). 钙 -钙调素对水杨酸诱导葡萄幼
苗耐热性的影响及与抗氧化系统的关系. 园艺学报, 3 2 :
381~386
王利军, 黄卫东, 于风义(2001). 高温胁迫对 14C-水杨酸在葡萄苗
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月816
中运转分配的影响 . 植物生理与分子生物学学报 , 2 7 :
129~134
郁松林, 黄卫东(2004). 高温胁迫下葡萄叶片蛋白激酶的诱导形
式与活性变化. 植物生理与分子生物学学报, 30: 277~283
Alonso A, Queiroz CS, Magalhaes AC (1997). Chilling stress leads
to increased cell membrane rigidity in roots of coffee (Coffea
arabica L.) seedlings. Biochim Biophys Aata, 1323: 75~84
Asada K (1994). Production and action of active oxygen species
in photosynthetic tissues. In: Foyer CH, Mullineaux PM,
(eds). Causes of Photooxidative Stress and Amelioration of
Defense Systems in Plants. Boca Raton, FL: CRC Press,
77~104
Berridge MJ (1993). Inositol trisphosphate and calcium signalling.
Nature, 361: 315~325
Biyaseheva AE, Molotkovskii YG, Mamonov LK (1993). In-
crease of free Ca2+ in the cytosol of plant protoplasts in
response to heat stress as related to Ca2+ homeostasis. Фцз
цоλ Расτ (Russ J Plant Physiol), 40: 540~544
Braam J (1992). Regulated expression of the calmodulin related
TCH genes in cultured Arabidopsis cells: induction by cal-
cium and heat shock. Proc Natl Acad Sci USA, 89: 3213~3216
Bray EA (1991). Wild-type levels of abscisic acid are not required
for heat shock protein accumulation in toma to. Plant
Physiol, 97: 817~820
Calderwood SK, Stevenson MA, Hahn GM (1988). Effects of heat
on cell calcium and inositol lipid metabolism. Radi Res, 113:
414~425
Cho MH, Shears SB, Boss WF (1993). Changes in phosphatidylinositol
metabolism in response to hyperosmotic stress in Daucus
carota L. cells grown in suspension culture. Plant Physiol,
103: 637~647
Clarke SM, Mur LAJ, Wood JE, Scott IM (2004). Salicylic acid
dependent signaling promotes basal thermotolerance but is
not essential for acquired thermotolerance in Arabidopsis
thaliana . Plant J, 38: 432~447
Dat JF, Foyer CH, Scott IM (1998a). Changes in salicylic acid and
antioxidants during induced thermotolerance in mustard
seedlings. Plant Physiol, 118: 1455~1461
Dat JF, Lopez-Delgado H, Foyer CH, Scott IM (1998b). Parallel
changes in H2O2 and catalase during thermotolerance induced
by salicylic acid or heat acclimation in mustard seedling.
Plant Physiol, 116: 1351~1357
DeWald DB, Torabinejad J, Jones CA, Shope JC, Cangelosi AR,
Thompson JE, Prestwich GD, Hama H (2001). Rapid accu-
mulation of phosphatidylinositol 4,5-bisphosphate and inosi-
tol 1,4,5-trisphosphate correlates with calcium mobiliza-
tion in salt-stressed Arabidopsis. Plant Physiol, 126: 759~769
Drøbak BK (1992). The plant phosphoinositide system. Biochem
J, 288: 697~712
Einspahr KJ, Peeler TC, Thompson GA (1989). Phosphatidylinositol
4,5-bisphosphate phospholipase C and phosphomonoesterase
in Dunaliella salina membranes. Plant Physiol, 90: 1115~1120
Foyer CH, Lopez-Delgado H, Dat JF, Scott IM (1997). Hydrogen
peroxide- and glutathion-associated mechanisms of acclimatory
stress tolerance and signalling. Physiol Plant, 100: 241~254
Gong M, Li YJ, Chen SZ (1998a). Abscisic acid-induced thermotolerance
in maize seedlings in mediated by Ca2+ and associated with
antioxidant systems. J Plant Physiol, 153: 488~496
Gong M, Li YJ, Dai X, Tian M, Li ZG (1997). Involvement of calcium
and calmodulin in the acquisition of heat shock induced
thermotolerance in maize seedlings. J Plant Physiol, 150:
615~621
Gong M, van der Luit AH, Knight MR, Trewavas AJ (1998b).
Heat-shock-induced changes intracellular Ca2+ level in to-
bacco seedlings in relation to thermotolerance. Plant Physiol,
116: 429~437
Hirayama T, Ohto C, Mizoguchi T, Shinozaki K (1995). A gene
encoding a phosphatidylinositol-specific phospholipase C is
induced by dehydration and salt stress in Arabidopsis thaliana.
Proc Natl Acad Sci USA, 92: 3903~3907
Irvine RF, Letcher AJ, Dawson RMC (1980). Phosphatidylinositol
phosphodiesterase in higher plants. Biochem J, 192: 279~283
Kashem MA, Itoh K, Iwabuchi S, Hori H, Mitsui T (2000). Pos-
sible involvement of phosphoinositide-Ca2+ signaling in the
regulation of α-amylase expression and germination of rice
seed (Oryza sativa L.). Plant Cell Physiol, 41: 399~407
Kim YJ, Kim JE, Lee JH, Lee MH, Jung HW, Bahk YY, Hwang
BK, Hwang I, Kim WT (2004). The Vr-PLC3 gene encodes
a putative plasma membrane-localized phosphoinositide-spe-
cific phospholipase C whose expression is induced by abiotic
stress in mung bean (Vigna radiata L.). FEBS Lett, 556:
127~136
Klein JD, Ferguson IB (1987). Effect of high temperature on
calcium uptake by suspension-cultured pear fruit cells. Plant
Physiol, 84: 153~156
Kopka J, Pical C, Gray JE, Müller-Röber B (1998). Molecular and
enzymatic characterization of three phosphoinositide-spe-
cific phospholipase C isoforms from potato. Plant Physiol,
116: 239~250
Larkindale J, Hall JD, Knight MR, Vierling E (2005). Heat stress
phenotypes of Arabidopsis mutants implicate multiple sig-
naling pathways in the acquisition of thermotolerance. Plant
Physiol, 138: 882~897
Larkindale J, Knight MR (2002). Protection against heat stress-
induced oxidative damage in Arabidopsis involves calcium,
abscisic acid, ethylene, and salicylic acid. Plant Physiol, 128:
682~695
Levitt J (1980). Responses of Plants to Environmental Stresses:
I. Chilling, Freezing and High Temperature Stresses. 2nd ed.
New York: Academic Press, 407~414
Liu HT, Huang WD, Pan QH, Weng FH, Zhan JC, Liu Y, Wan SB,
Liu YY (2006a). Contributions of PIP2-specific-phospholi-
pase C and free salicylic acid to heat acclimation-induced
thermotolerance in pea leaves. J Plant Physiol, 163: 405~416
Liu HT, Li B, Shang ZL, Li XZ, Mu RL, Sun DY, Zhou RG
(2003). Calmodulin is involved in heat shock signal trans-
duction in wheat. Plant Physiol, 132: 1186~1195
Liu HT, Liu YY, Pan QH, Yang HR, Zhan JC, Huang WD (2006b).
植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 817
Novel interrelationship between salicylic acid, abscisic acid,
and PIP2-specific phospholipase C in heat acclimation-
induced thermotolerance in pea leaves. J Exp Bot, 57:
3337~3347
Lopez-Delgado H, Dat JF, Foyer CH, Scott IM (1998). Induction
of thermotolerance in potato microplants by acetylsalicylic
acid and H2O2. J Exp Bot, 49: 713~720
Martínez-Estévez M, Palma GRD, Muňoz-Sáchez JA, Brito-Argáez
L, Loyola-Vargas VM, Hernández-Sotomayor SMT (2003).
Aluminium differentially modifies lipid metabolism from the
phosphoinositide pathway in Coffea arabica cells. J Plant
Physiol, 160: 1297~1303
McMurray WC, Irvine RF (1988). Phosphatidylinositol 4,5-
bisphosphate phosphodiesterase in higher plants. Biochem
J, 249: 877~881
Mejia R, Gómez-Eichelmann MC, Fernández MS (1995). Mem-
brane fluidity of Escherichia coli during heat-shock. Biochim
Biophys Acta, 1239: 195~200
Mittler R, Zilinskas BA (1992). Molecular cloning and character-
ization of a gene encoding pea cytosolic ascorbate peroxidase.
J Biol Chem, 267: 21802~21807
Mittler R, Zilinskas BA (1994). Regulation of pea cytosolic ascor-
bate peroxidase and other antioxidant enzymes during the
progression of drought stress and following recovery from
drought. Plant J, 5: 397~405
Murata N, Los DA (1997). Membrane fluidity and temperature
perception. Plant Physiol, 115: 875~879
Örvar BL, Sangwan V, Omann F, Dhindsa RS (2000). Early steps
in cold sensing in plant cells: the role of actin cytoskeleton
and membrane fluidity. Plant J, 23: 785~794
Pical C, Westergren T, Dove SK, Larsson C, Sommarin M (1999).
Salinity and hyperosmotic stress induce rapid increases in
phospha tidylinositol 4 ,5 -bisphosphate , dia cylglycerol
pyrophosphate, and phosphatidylcholine in Arabidopsis
thaliana cells. J Biol Chem, 274: 38232~38240
Robertson AJ, Ishikawa M, Gusta LV, MacKenzie SL (1994). Ab-
scisic acid induced heat tolerance in Bromus inermis leyss
cell-suspension cultures (heat-stable, abscisic acid-resporsive
polypeptides in combination with sucrose confer enhanced
thermostablity). Plant Physiol, 105: 181~190
Ruelland E, Cantrel C, Grawer M, Kader JC, Zachowski A (2002).
Activation of phospholipases C and D is an early response to
a cold exposure in Arabidopsis suspension cells. Plant Physiol,
130: 999~1007
Sangwan V, Foulds I, Singh J, Dhindsa RS (2001). Cold-induction
of Brassica napus genes BN115 is mediated by structural
changes in membranes and cytoskeleton, and requires Ca2+
influx. Plant J, 27: 1~12
Sangwan V, Örvar BL, Beyerly J, Hirt H, Dhindsa RS (2002).
Opposite changes in membrane fluidity mimic cold and heat
stress activation of distinct plant MAP kinase pathways.
Plant J, 31: 629~638
Schöffl F, Prändl R, Reindl A (1998). Regulation of the heat-shock
response. Plant Physiol, 117: 1135~1141
Shi J, Gonzales RA, Bhattacharyya MK (1995). Characterization
of a plasma membrane-associated phosphoinositide-specific
phospholipase C from soybean. Plant J, 8: 381~390
Song F, Goodman RM (2002). Molecular cloning and characteriza-
tion of a r ice phosphoinositide-specific phospholipase C
gene, OsPI-PLC1, that is activated in systemic acquired
resistance. Physiol Mol Plant Pathol, 61: 31~40
Storozhenko S, De Pauw P, Van Montagu M, Inzé D, Kushnir S
(1998). The heat-shock element is a functional component
of the Arabidopsis APX1 gene promoter. Plant Physiol, 118:
1005~1014
Venkataraman G, Goswami M, Tuteja N, Reddy MK, Sopory SK
(2003). Isolation and characterization of a phospholipase C
delta isoform from pea that is regulated by light in a tissue
specific manner. Mol Gen Genomics, 270: 378~386
Vigh L, Los DA, Horvath I, Murata N (1993). The primary signal
in the biological perception of temperature: Pd-catalyzed
hydrogenation of membrane lipids stimulated the expres-
sion of the desA gene in Synechocystis PCC6803. Proc Natl
Acad Sci USA, 90: 9090~9094
Wang LJ, Huang WD, Zhan JC, Yu FY (2004). The transport of
14C-salicylic acid in heat-stressed young Vitis vinifera plants.
ФцзцоλРасτ(Russ J Plant Physiol), 51: 194~197
Yamaguchi T, Minami E, Shibuya N (2003). Activation of phos-
pholipase by N-acetylchitooligosacch-aride elicitor in sus-
pension-cultured r ice cells mediates rea ctive oxygen
generation. Physiol Plant, 118: 361~370
Zeevaart JAD, Creelman RA (1988). Metabolism and physiology
of abscisic acid. Annu Rev Plant Physiol, 39: 439~473
Zhao J, Guo YQ, Kosaihira A, Sakai K (2004). Rapid accumula-
tion and metabolism of polyphosphoinositol and its possible
role in phytoalexin biosynthesis in yeast elicitor-treated
Cupressus lusitanica cell cultures. Planta , 219: 121~
131