全 文 ：植物生理学通讯 第42卷 第3期，2006年6月 395
磷有效性与植物侧根的发生发育
刘鹏 区伟贞 王金祥 严小龙 廖红*
华南农业大学根系生物学研究中心，广州510642
Phosphorus Availability and Lateral Root Initiation and Development of Plants
LIU Peng, OU Wei-Zhen, WANG Jin-Xiang, YAN Xiao-Long, LIAO Hong*
Root Biology Centre, South China Agricultural University, Guangzhou 510642, China
提要 文章概述了植物侧根的不同发生发育阶段的形态、生理和分子生物学基础以及磷有效性在侧根发生发育过程中的
调控作用，并对这一研究领域的前景作了展望。
关键词 侧根发生发育；原基；生长素；磷有效性
收稿 2006-01-16 修定 　2006-04-17
资助 国家自然科学基金(30571111)。
*通讯作者(E-mail: hliao@scau.edu.cn, Tel: 020-
85283380, Fax: 020-85281829)。
侧根是植物根系的重要组成部分，对养分吸
收、锚定植株以及根际共生系统的建立起关键作
用(Sánchez-Calderón等2005)。侧根的发生发育除
了受遗传因素控制外，还受环境因素的影响，尤
其受生长介质中各种养分有效性的影响(López-
Bucio 等2003；Malamy 2005)。有研究表明，植
物能感受生长介质中氮、磷、硫和铁等养分的有
效性并形成可识别的信号，从而调节侧根的发生
和发育(Zhang和Forde 1998；Kutz等2002；Linkohr
等 2002)。目前，关于植物侧根发生发育的形态、
生理和分子基础的研究已有大量报道，但是关于
磷有效性调控植物侧根发生发育的报道还不多。
本文讨论了侧根发育的不同阶段，即侧根起始、
侧根原基发育和侧根生长的形态、生理和分子基
础，同时，结合我们实验室的部分研究结果，探
讨磷有效性在调控侧根发生发育中的作用。
1 植物侧根的发生发育
植物根上的分枝统称为侧根，其相应的起源
根称为母根(maternal root)。主根上的分枝称为一
级侧根，一级侧根进一步分枝形成二级侧根，二
级侧根上的分枝叫做三级侧根，依此类推；这些
侧根在结构上是基本相同的(Malamy 和 Benfey
1997)。根据发育阶段的不同，侧根的发育过程
可以分为如下3个阶段：(1)建成细胞(founder cells)
的选择，即侧根的起始；(2)侧根原基(lateral root
primordia, LRP)的发育，即侧根原基的形成和生
长点(meristem)的活化；(3)侧根的生长(Malamy
2005)。
1.1 侧根的起始 不同物种侧根发生的位置不同，但
都是以内起源的方式发生，发生部位为中柱鞘或
者内皮层(Blakely等1982；Fahn 1990；Casero等
1995；Laskowski 等 1995)。从横切面看，在玉
米和水稻中，侧根可以从内皮层和中柱鞘两个部
位发生；在拟南芥中，侧根起源于母根中特定的
中柱鞘细胞(图1)，这些细胞称为中柱鞘建成细胞
(pericycle founder cell, PFC)。PFC的命运具有位
置效应，即只有靠近木质部脊的中柱鞘细胞才可
能成为PFC (Dubrovsky等 2001)。目前，这种位
置效应的机制尚不清楚，并且从纵切面上看，侧
根起始的位置尚未见明确报道。
有证据表明，生长素在侧根起始过程中起十
分重要的作用。很多生长素合成或信号转导缺陷
的突变体侧根起始减少(Casimiro等2003)，并且
阻断生长素从地上部向根部运输也会抑制侧根的起
始(Reed等1998)。过量表达和外施生长素可导致
侧根起始的增加(Boerjan等1995；Celnza等1995；
King 等 1995；Himanen 等 2004)。有趣的是，施
用生长素后增加的侧根也都起源于靠近木质部脊的
中柱鞘建成细胞，说明生长素对侧根起始的影响
不是通过改变其位置效应(Himanen等 2004)而是通
过增加中柱鞘建成细胞实现的。其它如脱落酸
(abscisic acid，ABA)、油菜素类固醇(brassino-
steroid，BR)和一氧化氮(nitric oxide，NO)也可以
通过调控生长素的极性运输和信号转导而影响侧根
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的起始(Brady 等 2003；Bao 等 2004；Correa-
Aragunde等 2004)。
据报道，一些基因突变与侧根起始有关。例
如，ALF4 编码一种功能未知的蛋白，该基因突
变体alf4表现为主根正常生长但无侧根起始，并
且这种突变不能通过外施生长素来恢复(DiDonato
等 2004)。IAA28 突变导致侧根起始的减少(Rogg
等 2001)，SLR/IAA14 突变的效果更强，拟南芥
slr突变体甚至没有侧根形成。细胞学研究表明，
SLR突变阻止侧根起始时中柱鞘的细胞分裂(Fukaki
等2002)，说明生长素信号通过调节侧根建成细胞
的分裂而影响侧根的起始。
1.2 侧根原基的发育 根据拟南芥中的研究结果，侧
根原基的基本发育过程是：首先 PFC 脱分化后垂
周分裂，产生一系列短细胞，进入生长状态。中
间的短细胞继续进行平周分裂，产生 2 层细胞，
然后逐渐形成多层细胞。其它的短细胞也相继进
行平周分裂，产生多层细胞。经过这些细胞的多
次平周分裂，侧根原基逐渐形成并突破母根表皮
(图 2)。突破表皮后，侧根原基会形成自己的生
长点，再通过生长点的分裂分化，最后逐渐发育
成侧根(Malamy和Benfey 1997；Casimiro等2001)。
有证据表明，生长素在侧根原基发育过程中
也是必需的。例如，alf3突变体侧根原基发育受
阻，但是可以通过外施生长素恢复(Cel n z a 等
1995)。另据报道，采用生长素报告基因 DR5 追
踪生长素分布的结果表明，生长素在发育的侧根
原基中呈梯度分布，少数不能发育和不能突破母
根表皮的侧根原基不能形成这种梯度分布(Benkova
等 2003)。少于 3 层细胞的侧根原基在离体实验
中，不能继续生长，但可以通过外施生长素恢复
图1 侧根发生的细胞位置效应(Dubrovsky等2001)
a ：拟南芥主根的横切面。箭头指侧根原基中 3 个经过分裂后进入生长阶段的中柱鞘细胞。C ：皮层；E ：内皮层；E P ：
表皮；P ：中柱鞘；X ：木质部。b ：拟南芥主根的纵切面。星号指的是与 a 中箭头指示的位置相同的相邻的 3 层细胞。图
中线段均代表 25 mm。
图2 拟南芥侧根原基的发育过程(Casimiro等2003)
图中表示侧根原基发育过程中各个阶段的纵切面。I：夹
在 2 个长细胞之间的中柱鞘建成细胞；II：中柱鞘建成细胞经
过平周分裂形成内外2 层细胞；III：外层细胞再次平周分裂形
成一个 3 层细胞的侧根原基；IV：内层细胞进行平周分裂使侧
根原基细胞变成 4 层；V：正在突破皮层的侧根原基；VIII：
突破母根表皮的侧根原基。C ：皮层；E ：内皮层；E P ：
表 皮 。
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生长，说明这个阶段侧根原基的发育需要来自母
体的生长素(Dubrovsky 等 2001)。有趣的是，多
于 3 层细胞的侧根原基在离体后仍然可以生长，
说明侧根原基发育到一定阶段后可以自身合成生长
素，不再依赖母体供应生长素(Beeckman等 2001；
Casimiro等 2001；Marchant等 2002)。在拟南芥
幼苗的地上部中生长素向根部运输对侧根原基突破
母根表皮是必需的(Bhalerao等2002)，表现为去除
茎尖后，侧根原基突破表皮受阻(Ljung等2002);
但在相对成熟的植株中根部可以合成生长素
(Bhalerao等2002)，说明在植株不同发育时期侧根
原基所需要的生长素来源是不同的。
一些基因的突变可导致侧根原基发育异常，
但大部分都伴随主根或胚根的突变(Helariutta等
2000；Wysocka-Diller等2000)。少数突变体是侧
根原基专一的突变，例如rml1和alf3突变体。有
研究表明，编码谷胱甘肽合成过程中的一个关键
酶基因 RML1，其突变会导致侧根原基生长点不
能活化，侧根原基突破母根表皮后停止发育
(Vernoux等 2000)。
1.3 侧根的伸长生长 侧根生长包括向地性和伸长
生长两个方面。向地性控制侧根生长的方向，从
而决定侧根在不同深度的分布。关于根系向地
性，石江华等(2005)已作了较全面的综述，这里
就不再赘述。侧根的伸长生长决定了侧根在水平
方向的覆盖范围，与向地性共同决定根的构型(严
小龙等2000)。侧根的伸长生长主要依靠根尖分生
区的分裂活动和伸长区细胞的生长(López-Bucio等
2005)。在玉米中，SLR1 和 SLR2 基因的突变表
现为主根正常生长，但侧根不能伸长(Hochhold-
inger等2001)。
2 磷有效性与侧根发生发育
2.1 磷有效性对侧根起始的调控 在拟南芥中，低
磷对侧根起始的调控未见明确报道。我们用水稻
和大豆为材料的研究结果表明，低磷显著促进水
稻侧根原基的发生，表现为低磷下侧根原基的数
量和密度明显多于高磷下的。我们还观察到，高
磷和低磷处理下的大豆侧根原基数量在短时间内没
有显著的差异，超过一定时间后，低磷处理的大
豆侧根数量显著高于高磷处理的(Liu等 2006待发
表)。这可能是因为大豆种子中磷含量较高，植
株在短期低磷处理下，体内的磷并不缺乏。目
前，我们正在研究低磷对水稻和大豆侧根起始的
调控机制。
2.2 磷有效性对侧根原基发育的调控 研究表明，在
拟南芥中，低磷加快侧根原基的形成，促进侧根
原基突破主根表皮，具体表现为低磷下发育较成
熟的侧根原基占总数的比例明显大于高磷下的
(López-Bucio等2005)。但我们的研究结果表明，
低磷对大豆侧根原基的形成以及侧根原基突破主根
表皮的速度没有显著影响。
2.3 Á×ÓÐЧÐÔ¶Ô²à¸ùÉ쳤Éú³¤µÄµ÷¿Ø 在拟南芥中，
侧根进入伸长阶段后，低磷会促进拟南芥侧根不
断分枝从而显著增加侧根的密度，但是低磷同时
抑制侧根的伸长生长，表现为抑制分生区细胞的
有丝分裂，促进其提早分化，最终导致侧根的有
限生长。Sánchez-Calderón 等(2005)用报告基因
CycB1;1:uidA的表达强度来标记侧根根尖中分生
区的有丝分裂活动强度活性(图3)，结果表明低磷
抑制侧根根尖中分生区的有丝分裂活动，并且这
种抑制效应与侧根的发育程度有关，即刚突破主
根表皮的侧根(0~5 mm)根尖中分生区分裂活性与
高磷下相似，但随着发育程度的增加(侧根长为
15~20 mm)，低磷逐渐减弱分生区的分裂活性，
直至完全检测不到CycB1;1:uidA的表达。在白羽
扇豆中，低磷也可以诱导侧根数量的增加，产生
排根(cluster root); 排根生长也是有限生长(Johnson
等 1996)。
低磷也同时诱导主根的有限生长。Sánchez-
Calderón等(2005)认为，低磷同时诱导主根和侧根
的有限生长，但促进侧根的分枝，可能是由于主
根的有限生长导致了一级侧根数目的增加，一级
侧根的有限生长导致了二级侧根数目的增加，依
次类推，最终导致侧根总分枝数和密度的增加
(Linkohr等 2002；Sánchez-Calderón 等2005)。
目前，关于低磷诱导侧根有限生长的遗传机
制尚不清楚，但一些突变体的发现为这些机制的
阐明提供了线索：Sánchez-Calderón 等(2006，内
部交流)发现了 11 个对低磷不敏感的突变体(low
phosphorus insensitive，lpi)，这些突变体的主根
在低磷下不表现出有限生长，并且这些突变体是
对磷饥饿专一的突变。与野生型相比，lpi 突变
植物生理学通讯 第42卷 第3期，2006年6月398
可以削弱主根发育、侧根分枝以及根冠比等性状
对低磷的反应，同时该突变可以削弱一些低磷诱
导的基因的表达，例如AtPAP1、AtPT1、AtACP5
和 AtPT2；但是其他一些性状不受突变的影响，
例如，低磷诱导花色素的积累和根毛的伸长，突
变体与野生型相似。说明lpi 突变可以恢复低磷下
根尖生长点的活性，所以，LPI 可能是根尖生长
点活性相关基因的负调控因子。
3 磷信号的感受
最近一些报道表明，环境中的磷可以作为一
种信号直接调控根系的发育，而不是通过代谢途
径来实现的。例如，亚磷酸盐(phosphite)可以恢
复磷饥饿引起的代谢和发育过程的反应，但这种
物质不参与植物体内的磷代谢(Carswell等1996，
1997；Gilbert等 2000；Ticconi等 2001，2004；
Varadarajan等2002)。亚磷酸作为研究磷信号感受
的实验工具最早是在油菜中报道的，亚磷酸很容
易被植物吸收但不能被氧化成磷酸盐，不能参与
植物体内的磷代谢(Carswell等 1996，1997)。此
后，在拟南芥等其它物种中也证实亚磷酸可作为
磷信号(Gilbert等2000；Ticconi等2001，2004；
Varadarajan等2002)。
磷信号调控侧根发育的事实在pdr2突变体中
得到进一步证实。pdr2突变体是一种对低磷特异
反应的突变体。在高磷下，其表型和野生型一
样；但在低磷下，其侧根分枝数显著增加，并
且突变体主根和侧根的根尖生长点发育到一定程度
就失去活性(图4)。这种表型可以通过外施亚磷酸
恢复。分根实验的结果也表明，这种突变表型是
受外源磷信号调控的(Ticconi等2004)。在酵母突
变体 pho 中的研究结果表明，亚磷酸盐的受体很
可能是一种高亲和性的磷转运子(McDonald 等
2001)。
在白羽扇豆中，地上部分磷含量可以调控排
根的生长(Shane等2003)，说明植物体内的磷含量
可以调控侧根的发育，但其中的机制还不清楚。
以上事实表明，植物可以感受外界的磷信号，并
可结合体内的磷水平对侧根的发育做出调整。
4 生长素与磷有效性的交互作用对侧根发育的调
控机制
植物激素是植物对外界环境信号反应过程中
图3 磷有效性对侧根中CycB1;1:uidA表达量的影响(Sánchez-Calderón等2005)
a：高磷下经 GUS 染色 12 h的侧根根尖；b~e：低磷下经 GUS 染色 12 h 的处于不同发育阶段的侧根根尖。
图4 pdr2突变体对低磷的反应(Ticconi等2004)
图中实心圆表示具有活性的生长点，空心圆表示失去活性
的生长点。
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重要的信号物质(Malamy 2005)，其中关于生长素
在磷调控侧根发育过程中的作用报道较多，其他
激素相对较少。关于生长素在磷调控过程中作用
的报道虽然很多，但迄今尚无定论，即使在拟南
芥中，有些结论似乎也相互矛盾。例如，一些
证据表明，生长素参与低磷对侧根发育的调控。
外施生长素能消除高磷和低磷之间的侧根密度上的
差异；低磷下，植物侧根对生长素的反应比在高
磷下敏感(López-Buciod等2002)。另有研究发现，
低磷可以影响生长素在主根和侧根原基之间的分
布，具体表现为低磷减少生长素在主根根尖而增
加在侧根原基的分布(López-Bucio 等 2005)。另
外，IAA28 基因突变会削弱侧根数目对低磷的反
应(López-Bucio等 2002)。然而，pdr2突变体不
能通过外施生长素来恢复，说明pdr2突变与生长
素的合成或信号转导减弱无关(Ticconi等2004)。
López-Bucio等(2005)也曾报道，生长素极性运输
突变体lpr1-1和lpr1-2的侧根对低磷的反应与野生
型相似。说明植物侧根发育对低磷反应的某些方
面是依赖生长素的，某些却不是。因此，生长素
在磷对侧根发育调控中的作用还有待进一步研究。
5 展望
综上所述，磷有效性对侧根发育表型的调控
已有一些报道，但人们对其调控的生理基础以及
分子机制还没有明确的认识。例如，植物如何感
受外界磷信号以及信号转导的机制尚未明确。生
长素是否参与磷对侧根发育的调控尚无定论；即
使在支持生长素参与磷调控的报道中，生长素如
何参与调控也没有明确答案。因此我们认为，应
通过对新的拟南芥专一的磷有效性反应突变体进行
筛选和功能分析，从而明确哪些发育反应是依赖
生长素的，哪些不是。另外，目前对磷调控侧
根发育的研究多集中在拟南芥上，对其它物种，
特别是作物的研究较少。因此我们认为，今后这
一领域的研究应该涉及更多的物种，以便更全面
地认识磷有效性对侧根发生发育的调控机制。
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