全 文 ：植物保护学报 Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｒｏｔｅｃｔｉｏｎ， ２０１６， ４３（１）： １３５ － １４１ ＤＯＩ： １０􀆰 １３８０２ ／ ｊ． ｃｎｋｉ． ｚｗｂｈｘｂ． ２０１６􀆰 ０１􀆰 ０２０
基金项目：国家公益性行业（农业）科研专项（２０１３０３０１９）
∗通讯作者（Ａｕｔｈｏｒ ｆｏｒ ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｅｎｃｅ）， Ｅ⁃ｍａｉｌ： ｙｘｌｉ＠ ｎｊａｕ． ｅｄｕ． ｃｎ
收稿日期： ２０１５ － ０５ － ２８
丽蚜小蜂寄生对 Ｑ型烟粉虱生长发育的影响
徐文秀１ 　 龚君淘１ 　 杜予州２ 　 李元喜１∗
（１．南京农业大学植物保护学院， 农作物生物灾害综合治理教育部重点实验室， 南京 ２１００９５；
２．扬州大学园艺与植物保护学院， 应用昆虫研究所， 江苏 扬州 ２２５００９）
摘要： 为明确丽蚜小蜂寄生对 Ｑ型烟粉虱的影响，通过室内饲养观察不同龄期 Ｑ 型烟粉虱被丽蚜
小蜂寄生后的生长发育，并比较了被寄生后烟粉虱若虫的个体大小及死亡率。 结果表明，２ 龄、３ 龄
和 ４ 龄烟粉虱若虫被寄生后均能继续发育，２ 龄若虫蜕皮进入 ３ 龄和 ３ 龄若虫蜕皮进入 ４ 龄的时间
与对照间无显著差异，而被寄生若虫的 ４ 龄期显著延长。 对于同一龄期的烟粉虱若虫，丽蚜小蜂偏
向于选择较大的个体寄生，２ 龄和 ３ 龄被寄生若虫发育后期个体比未被寄生个体大，但 ４ 龄时被寄
生的个体在发育后期略小于未被寄生个体，显示丽蚜小蜂对不同龄期若虫的生长发育影响不同。 ２
龄若虫死亡率为 ６１􀆰 ６４％ ，显著高于 ３ 龄和 ４ 龄若虫；４ 龄若虫褐蛹率最高，为 ４８􀆰 ８４％ 。 表明无论
寄生哪一发育阶段的烟粉虱若虫，丽蚜小蜂的寄生均为容性寄生，田间应用丽蚜小蜂防治 Ｑ 型烟
粉虱时在其若虫 ３ ～ ４ 龄时释放更适宜。
关键词： 丽蚜小蜂； Ｑ型烟粉虱； 容性寄生； 死亡率； 个体大小
Ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ ｂｙ Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ ｏｎ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ｏｆ
ｂｉｏｔｙｐｅ Ｑ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ ｎｙｍｐｈｓ
Ｘｕ Ｗｅｎｘｉｕ１ 　 Ｇｏｎｇ Ｊｕｎｔａｏ１ 　 Ｄｕ Ｙｕｚｈｏｕ２ 　 Ｌｉ Ｙｕａｎｘｉ１∗
（１． Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｒｏｔｅｃｔｉｏｎ， Ｎａｎｊｉｎｇ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ； Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｉｎｔｅｇｒａｔｅｄ Ｍａｎａｇｅｍｅｎｔ ｏｆ Ｃｒｏｐ
Ｄｉｓｅａｓｅｓ ａｎｄ Ｐｅｓｔｓ， Ｍｉｎｉｓｔｒｙ ｏｆ Ｅｄｕｃａｔｉｏｎ， Ｎａｎｊｉｎｇ ２１００９５， Ｊｉａｎｇｓｕ Ｐｒｏｖｉｎｃｅ， Ｃｈｉｎａ； ２． Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｏｆ Ａｐｐｌｉｅｄ Ｅｎｔｏｍｏｌｏｇｙ，
Ｓｃｈｏｏｌ ｏｆ Ｈｏｒｔｉｃｕｌｔｕｒｅ ａｎｄ Ｐｌａｎｔ Ｐｒｏｔｅｃｔｉｏｎ， Ｙａｎｇｚｈｏｕ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ， Ｙａｎｇｚｈｏｕ ２２５００９， Ｊｉａｎｇｓｕ Ｐｒｏｖｉｎｃｅ， Ｃｈｉｎａ）
Ａｂｓｔｒａｃｔ： Ｉｎ ｏｒｄｅｒ ｔｏ ｃｌａｒｉｆｙ ｔｈｅ ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ ｏｆ Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ ｏｎ ｂｉｏｔｙｐｅ Ｑ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ
ｎｙｍｐｈｓ， ｔｈｅ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ｏｆ Ｂ． ｔａｂａｃｉ ｎｙｍｐｈｓ ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ａｔ ｔｈｅ ２ｎｄ， ３ｒｄ， ａｎｄ ４ｔｈ ｉｎｓｔａｒｓ ｂｙ Ｅ． ｆｏｒｍｏｓａ
ｗｅｒｅ ｏｂｓｅｒｖｅｄ ｉｎ ｔｈｅ ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ， ｒｅｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙ． Ｔｈｅ ｒｅｓｕｌｔｓ ｓｈｏｗｅｄ ｔｈａｔ ｔｈｅ ｎｙｍｐｈｓ ｃｏｎｔｉｎｕｅｄ ｔｏ ｄｅｖｅｌｏｐ
ｄｅｓｐｉｔｅ ｔｈｅ ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ． Ｔｈｅ ｍｏｌｔｉｎｇ ｆｒｏｍ ２ｎｄ ｔｏ ３ｒｄ ｉｎｓｔａｒｓ ａｎｄ ３ｒｄ ｔｏ ４ｔｈ ｉｎｓｔａｒｓ ｏｆ ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ｎｙｍｐｈｓ
ｗａｓ ｓｙｎｃｈｒｏｎｏｕｓ ｗｉｔｈ ｔｈａｔ ｏｆ ｎｏｎ⁃ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ｏｎｅｓ． Ｔｈｅ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔａｌ ｔｉｍｅ ｏｆ ｔｈｅ ４ｔｈ⁃ｉｎｓｔａｒ ｎｙｍｐｈｓ ｗａｓ
ｐｒｏｌｏｎｇｅｄ． Ｅ． ｆｏｒｍｏｓａ ｐｒｅｆｅｒｒｅｄ ｂｉｇｇｅｒ Ｂ． ｔａｂａｃｉ ｎｙｍｐｈｓ ｏｆ ｔｈｅ ｓａｍｅ ｉｎｓｔａｒｓ． Ｔｈｅ ｂｏｄｙ ｓｉｚｅ ｏｆ
ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ２ｎｄ ａｎｄ ３ｒｄ ｉｎｓｔａｒｓ ｗｅｒｅ ｂｉｇｇｅｒ ｔｈａｎ ｔｈａｔ ｏｆ ｎｏｎ⁃ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ｏｎｅｓ ｄｕｒｉｎｇ ｔｈｅ ｏｂｓｅｒｖａｔｉｏｎ
ｐｅｒｉｏｄ． Ｈｏｗｅｖｅｒ， ｔｈｅ ｂｏｄｙ ｓｉｚｅ ｏｆ ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ４ｔｈ⁃ｉｎｓｔａｒ ｎｙｍｐｈｓ ｗａｓ ｓｍａｌｌｅｒ ｔｈａｎ ｔｈａｔ ｏｆ ｎｏｎ⁃ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ
ｏｎｅｓ ａｔ ｔｈｅ ｓｅｖｅｎｔｈ ｄａｙ ａｆｔｅｒ ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ， ａｌｔｈｏｕｇｈ ｔｈｅ ｆｏｒｍｅｒ ｗａｓ ｂｉｇｇｅｒ ｔｈａｎ ｔｈｅ ｌａｔｔｅｒ ｗｈｅｎ ｔｈｅ
ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ ｈａｐｐｅｎｅｄ． Ｔｈｅｓｅ ｒｅｓｕｌｔｓ ｉｎｄｉｃａｔｅｄ ｔｈａｔ ｔｈｅ ｈｏｓｔ ｉｎｓｔａｒ ａｔ ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ ａｆｆｅｃｔｅｄ ｔｈｅ ｅｆｆｅｃｔｓ ｏｆ
ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ ｏｎ ｔｈｅ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ｏｆ Ｂ． ｔａｂａｃｉ． Ｔｈｅ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｏｆ ｎｙｍｐｈｓ ｅｘｐｏｓｅｄ ａｔ ２ｎｄ ｉｎｓｔａｒ （６１􀆰 ６４％ ）
ｗａｓ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙ ｈｉｇｈｅｒ ｔｈａｎ ｔｈａｔ ｅｘｐｏｓｅｄ ａｔ ３ｒｄ ｏｒ ４ｔｈ ｉｎｓｔａｒ． Ｔｈｅ ｐｅｒｃｅｎｔａｇｅ ｏｆ ｂｒｏｗｎ ｐｕｐａｅ
（４８􀆰 ８４％ ） ｗａｓ ｈｉｇｈｅｒ ｗｈｅｎ ｔｈｅ ４ｔｈ ｉｎｓｔａｒｓ ｗｅｒｅ ｅｘｐｏｓｅｄ ｔｏ ｗａｓｐｓ ｔｈａｎ ｔｈａｔ ｗｈｅｎ ｔｈｅ ２ｎｄ ｏｒ ｔｈｅ ３ｒｄ
ｉｎｓｔａｒｓ ｗｅｒｅ ｕｓｅｄ． Ｔｈｅｓｅ ｒｅｓｕｌｔｓ ｄｅｎｏｔｅｄ ｔｈａｔ ｔｈｅ ｐａｒａｓｉｔｉｚａｔｉｏｎ ｂｙ Ｅ． ｆｏｒｍｏｓａ ｗａｓ ｋｏｉｎｏｂｉｏｎｔ， ａｎｄ Ｅ．
ｆｏｒｍｏｓａ ｓｈｏｕｌｄ ｂｅ ｒｅｌｅａｓｅｄ ｗｈｅｎ ｂｉｏｔｙｐｅ Ｑ Ｂ． ｔａｂａｃｉ ｄｅｖｅｌｏｐｅｄ ｉｎｔｏ ３ｒｄ ｔｏ ４ｔｈ ｉｎｓｔａｒｓ ｉｎ ｔｈｅ ｆｉｅｌｄ．
Ｋｅｙ ｗｏｒｄｓ： Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ； ｂｉｏｔｙｐｅ Ｑ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ； ｋｏｉｎｏｂｉｏｎｔ； ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ｒａｔｅ； ｓｉｚｅ
　 　 内寄生昆虫和寄主在长期的进化过程中形成了
协同关系，一方面寄生昆虫调控寄主的内分泌，使得
寄主体内生理对寄生昆虫不产生排异反应；另一方
面，寄生昆虫不能干扰寄主的正常生长，因为寄生昆
虫还需要利用寄主的营养物质或者需要寄主继续从
外界取得营养物质从而供其生长发育。 因为寄生昆
虫并没有立即杀死或阻止寄主的发育，而是容许其
继续发育，这种寄生方式称为容性寄生。 相对地，有
些寄生昆虫在产卵寄生时会杀死或阻止寄主的发
育，称为抑性寄生（Ａｓｋｅｗ ＆ Ｓｈａｗ，１９８６）。 在进化
上，前者被认为是一种适应性更好的模式。 而抑性
寄生导致被寄生的植食性昆虫停止取食，减少了对
作物的为害，因此应用抑性寄生的昆虫进行生物防
治时能够更快地起到防治效果。 此外，寄生昆虫在
寄生寄主时会进行适合性检测，对寄主的个体大小
具有选择性（Ｐｅｋａｓ ｅｔ ａｌ． ，２０１０；Ｂｅｌｔｒà ｅｔ ａｌ． ，２０１１；
Ｍａｌｃｉｃｋａ ＆ Ｈａｒｖｅｙ，２０１４），从而影响对其寄生率。
因此，在利用寄生天敌进行害虫防治时，田间目标昆
虫的发育阶段也是需要考虑的因素。
烟粉虱 Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ （Ｇｅｎｎａｄｉｕｓ）属半翅目粉
虱科，最早在希腊的烟草上发现，命名为 Ａｌｅｙｒｏｄｅｓ
ｔａｂａｃｉ Ｇｅｎｎａｄｉｕｓ。 我国虽然发现较早（周尧，１９４９），
但直到近二三十年，烟粉虱造成严重危害才引起众
多研究者关注 （ Ｌｉｕ ｅｔ ａｌ． ，２００７； ｄｅ Ｂａｒｒｏ ｅｔ ａｌ． ，
２０１１；Ｈｉｍｌｅｒ ｅｔ ａｌ． ，２０１１），其中一个重要的原因是
不同生物型的出现及入侵。 上个世纪 ９０ 年代以来，
Ｂ型烟粉虱入侵我国，在很多地区暴发成灾（罗晨
等，２０００；张芝利，２０００；赵莉等，２０００）。 田间检测发
现我国分布的烟粉虱有十余个生物型 （ Ｚｈａｎｇ ｅｔ
ａｌ． ，２００５；Ｈｕ ｅｔ ａｌ． ，２０１１）。 ２００９ 年以来，Ｑ 型烟粉
虱开始在我国大部分地区成为优势种（Ｈｕ ｅｔ ａｌ． ，
２０１１）。 不同生物型的烟粉虱不仅对杀虫剂的抗
性、对寄主植物的适应性以及传播植物病毒的能力
存在差异（Ｌｕｏ ｅｔ ａｌ． ，２０１０；Ｗａｎｇ ｅｔ ａｌ． ，２０１０；Ｎｉｎｇ
ｅｔ ａｌ． ，２０１５），而且影响寄生蜂的控害能力（王继红
等，２０１１；Ｌｉｕ ｅｔ ａｌ． ，２０１４）。
丽蚜小蜂 Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ Ｇａｈａｎ属膜翅目蚜小
蜂科恩蚜小蜂属，早期研究主要以温室白粉虱 Ｔｒｉ⁃
ａｌｅｕｒｏｄｅｓ ｖａｐｏｒａｒｉｏｒｕｍ （Ｗｅｓｔｗｏｏｄ）为寄主，被成功商
品化并大面积应用于温室白粉虱的防治（Ｈｏｄｄｌｅｓ ｅｔ
ａｌ． ，１９９８）。 前期研究发现该蜂寄生烟粉虱的效果
不理想，认为不能用于防治烟粉虱（Ｐａｒｒｅｌｌａ ｅｔ ａｌ． ，
１９９１；Ｈｏｄｄｌｅ ＆ ｖａｎ Ｄｒｉｅｓｃｈｅ，１９９６），在一品红上对
Ｂ型烟粉虱的试验结果也支持这一结论（Ｂｏｉｓｃｌａｉｒ ｅｔ
ａｌ． ，１９９０；Ｓｚａｂｏ ｅｔ ａｌ． ，１９９３）。 但近年的研究发现，
在番茄、烟草等植物上，丽蚜小蜂可以寄生烟粉虱若
虫（张世泽等，２００３；李元喜等，２００８），并且偏向于
寄生 Ｂ 型烟粉虱的 ３ ～ ４ 龄若虫或伪蛹 （陈倩，
２００３；Ｈｕ ｅｔ ａｌ． ，２００３），寄生不同龄期烟粉虱若虫的
丽蚜小蜂发育历期也有差异（Ｈｕ ｅｔ ａｌ． ，２００３；张世
泽等，２００３）。 曹增等（２０１５）发现丽蚜小蜂对 Ｑ 型
烟粉虱的寄生能力受寄主植物的影响，陈倩（２００３）
发现丽蚜小蜂趋向于选择 Ｂ 型烟粉虱的 ３ 龄若虫
和伪蛹寄生； Ｌｉｕ ｅｔ ａｌ． （２０１４）发现丽蚜小蜂更趋向
于寄生 Ｂ 型烟粉虱，这其中是否与丽蚜小蜂对烟粉
虱的调控能力有关，尚不清楚。 因此，本试验分别以
２ 龄、３ 龄及 ４ 龄 Ｑ型烟粉虱若虫为寄主，考察了丽
蚜小蜂对烟粉虱个体大小的选择性，同时以未被寄
生烟粉虱为对照，观察了番茄上被寄生烟粉虱的生
长发育变化，明确被寄生时烟粉虱的发育阶段对后
期烟粉虱的发育及褐蛹率的影响，以期为田间利用
丽蚜小蜂进行 Ｑ 型烟粉虱的生物防治提供基础
信息。
１ 材料与方法
１􀆰 １ 材料
供试植物：供试植物番茄 Ｌｙｃｏｐｅｒｓｉｃｏｎ ｅｓｃｕｌｅｎｔｕｍ
Ｍｉｌｌ．品种为盆栽红，由北京市农林科学院蔬菜研究
所提供， 播种于一次性塑料杯中， 在培养箱
（２５ ± １℃、Ｌ ∶ Ｄ ＝ １６ ｈ ∶ ８ ｈ、ＲＨ ６５％ ～ ７５％ ）内培
养，待幼苗长至约 ５ ｃｍ后移栽至高 １０ ｃｍ、上口直径
１２ ｃｍ的塑料花盆内，用调配土（普通土 ∶ 草炭 ∶ 蛭
石 ＝ １∶ １∶ １）种植。
供试昆虫：烟粉虱于 ２００９ 年 ９ 月采自南京农业
大学温室，室内利用通用引物（Ｃ１⁃Ｊ⁃２１９５ 和 ＴＬ２Ｎ⁃
３０１４）经 ＰＣＲ 测序后确定为 Ｑ 型 （ Ｓｉｍｏｎ ｅｔ ａｌ． ，
１９９４），在养虫室内用番茄繁殖。 养虫室条件为：温
度 ２５ ± １℃、光周期 Ｌ ∶ Ｄ ＝ １６ ｈ ∶ ８ ｈ、ＲＨ ６５％ ～
７５％ 。 丽蚜小蜂为北京品系，２０１１ 年开始在室内用
上述烟粉虱繁育，培养条件与烟粉虱相同。 试验前
６３１ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４３ 卷
从叶片上取下褐蛹，放置于铺有滤纸的培养皿（直
径 ９ ｃｍ）中，羽化 ２４ ｈ内供试。
仪器：Ｚｅｉｓｓ Ｄｉｓｃｏｖｅｒｙ Ｖ１２ 体视解剖镜，德国卡
尔蔡司公司。
１􀆰 ２ 方法
１􀆰 ２􀆰 １ 各龄期烟粉虱若虫的获得
将长势良好的无烟粉虱的番茄枝条从植株上剪
下后，放置于自制的小培养室内。 小培养室为上口
径 ８ ｃｍ、下口径 ５􀆰 ５ ｃｍ、高 １６ ｃｍ 的带盖塑料杯改
制而成，底部切除后粘接 ８０ 目纱网，杯身中部开一
小孔作为取放粉虱或丽蚜小蜂的通道，倒置后在瓶
盖处粘接盛放营养液的小杯，将番茄叶用一中心开
孔的硬塑料固定，叶柄浸入营养液。 从开口处引入
烟粉虱成虫 ３ ～ ５ 对，２４ ｈ 后清除烟粉虱成虫，将小
培养室继续放置于养虫室内培养，第 ６ 天开始每天
观察烟粉虱的发育进度，约第 ８ ～ ９ 天出现 ２ 龄烟粉
虱若虫，第 １０ 天发育到 ３ 龄若虫，第 １２ 天发育至 ４
龄若虫。 分别在对应发育时间取带有所需龄期烟粉
虱若虫的番茄枝条备用。
１􀆰 ２􀆰 ２ 烟粉虱若虫发育观察
按照陈庭慧等（２００９）方法，用挑针挑除与所需
龄期不一致的烟粉虱若虫，对离体叶片拍照并打印，
统一对每头烟粉虱编号，每片叶保留 ２０ 或 ２５ 头烟
粉虱若虫，按蜂 ∶ 烟粉虱若虫 １ ∶ ５的比例接入丽蚜
小蜂。 ２４ ｈ 后去除丽蚜小蜂，在体视解剖镜下检
查。 如烟粉虱若虫体表有丽蚜小蜂寄生造成的穿刺
孔，则认为该若虫被寄生，否则记为对照。 观察烟粉
虱若虫发育、蜕皮情况并测量体长与体宽。 之后每
２４ ｈ观察 １ 次，记录烟粉虱的发育状态（蜕皮及存
活）。 对应每个编号连续记录，最后统计褐蛹率和
烟粉虱若虫的死亡率。 试验设丽蚜小蜂分别寄生烟
粉虱 ２ 龄、３ 龄、４ 龄若虫 ３ 个处理，每张叶片作为 １
个重复，２ 龄和 ４ 龄重复 ４ 次，３ 龄重复 ６ 次。 供试
若虫为 ２ 龄时，对照烟粉虱在接蜂后第 １０ 天发育到
成虫，羽化出烟粉虱，因此，被寄生和未被寄生个体
的比较截至被寄生后第 １０ 天；同此，３ 龄若虫处理
组观察至被寄生后第 ９ 天，４ 龄若虫处理组观察至
被寄生后第 ７ 天。
１􀆰 ３ 数据分析
试验数据运用 Ｍｉｃｒｏｓｏｆｔ Ｅｘｃｅｌ ２００７ 进行处理，
采用 ｔ测验进行差异显著性检验。 各龄期若虫死亡
率及褐蛹率数据进行反正弦转换后，运用 ＳＰＳＳ １７􀆰 ０
进行单因素方差分析，并采用 Ｔｕｋｅｙ’ ｓ 方法进行差
异显著性检验。
２ 结果与分析
２􀆰 １ 烟粉虱 ２ 龄若虫被寄生后的生长发育
被丽蚜小蜂寄生的烟粉虱 ２ 龄若虫无停止发育
的现象，能正常蜕皮发育进入到下一龄期，２ ～ ３ 龄
若虫的蜕皮时间发生在被寄生后的第 ２ ～ ３ 天，３ ～ ４
龄若虫的蜕皮时间基本发生在被寄生后的第 ４ ～ ５
天，第 ６ 天亦有部分个体蜕皮；对照烟粉虱 ２ ～ ３ 龄
若虫蜕皮时间与被寄生若虫相似。
烟粉虱若虫被寄生当天，其虫体大小显著大于
未被寄生个体（长：ｔ ＝ ４􀆰 ４６，Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽：ｔ ＝ ３􀆰 ４３，
Ｐ ＜ ０􀆰 ０５）（图 １）；被寄生后第 ２ 天，烟粉虱若虫正常
蜕皮，其虫体大小仍显著大于未被寄生个体（长：
ｔ ＝ ９􀆰 ０１，Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽：ｔ ＝ ４􀆰 ９３，Ｐ ＜ ０􀆰 ０５）；但在寄生
发生后第 ３ 天，对照组和处理组个体间仅长度差异
显著（长：ｔ ＝ ２􀆰 ０８，Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽：ｔ ＝ １􀆰 ６８，Ｐ ＞ ０􀆰 ０５）；
被寄生 ５ ～ ６ ｄ后（即进入到 ４ 龄若虫期），除寄生后
第 ８ 天外（长： ｔ ＝ ２􀆰 ２９，Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽： ｔ ＝ ２􀆰 ０９，Ｐ ＜
０􀆰 ０５），对照组和处理组间个体大小无显著差异。
图 １ 烟粉虱 ２ 龄若虫被丽蚜小蜂寄生后
的虫体大小变化情况
Ｆｉｇ． １ Ｃｈａｎｇｅ ｉｎ ｂｏｄｙ ｓｉｚｅ ｏｆ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ ｎｙｍｐｈｓ
ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ｂｙ Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ ａｔ ｔｈｅ ２ｎｄ ｉｎｓｔａｒ
图中数据为平均数 ＋标准差。 数据上方（长度）及
下方（宽度）的∗表示被寄生和对照间经 ｔ测验差异显著
（Ｐ ＜ ０􀆰 ０５）。 Ｄａｔａ ｉｎ ｔｈｅ ｆｉｇｕｒｅ ａｒｅ ｍｅａｎ ＋ ＳＤ． Ｔｈｅ ａｓｔｅｒ⁃
ｉｓｋｓ ∗ ａｂｏｖｅ ｔｈｅ ｄａｔａ ｆｏｒ ｌｅｎｇｔｈ ｏｒ ｂｅｌｏｗ ｔｈｅ ｄａｔａ ｆｏｒ ｗｉｄｔｈ
ｉｎｄｉｃａｔｅｓ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔ ｄｉｆｆｅｒｅｎｃｅ ｂｅｔｗｅｅｎ ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ａｎｄ ｃｏｎ⁃
ｔｒｏｌ ｎｙｍｐｈｓ ａｔ Ｐ ＜ ０􀆰 ０５ ｌｅｖｅｌ ｂｙ ｔ⁃ｔｅｓｔ．
　
２􀆰 ２ 烟粉虱 ３ 龄若虫被寄生后的生长发育
被寄生后的烟粉虱 ３ 龄若虫能正常蜕皮发育至
下一龄期，蜕皮发生在被寄生后第 ２ ～ ３ 天，其蜕皮
时间与对照基本一致（图 ２）。
７３１１ 期 徐文秀等： 丽蚜小蜂寄生对 Ｑ型烟粉虱生长发育的影响
烟粉虱若虫在被寄生后第 １ 天虫体略大于对
照，但无显著差异（长： ｔ ＝ １􀆰 ３８，Ｐ ＞ ０􀆰 ０５；宽： ｔ ＝
０􀆰 ２９，Ｐ ＞ ０􀆰 ０５）。 被寄生后第 ３ ～ ７ 天（蜕皮进入 ４
龄后前 ５ ｄ），除第 ５ 天的若虫宽度及第 ７ 天的若虫
长度外，被寄生烟粉虱若虫虫体显著大于对照（第 ３
天：长 ｔ ＝ ３􀆰 ０２， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽 ｔ ＝ ３􀆰 ８２， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；第 ４
天：长 ｔ ＝ ３􀆰 ７２， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽 ｔ ＝ ２􀆰 １４， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；第 ５
天：长 ｔ ＝ ３􀆰 ３４， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽 ｔ ＝ １􀆰 ０４， Ｐ ＞ ０􀆰 ０５；第 ６
天：长 ｔ ＝ ２􀆰 ２８， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；宽 ｔ ＝ ２􀆰 ５１， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；第 ７
天：长 ｔ ＝１􀆰 ７４， Ｐ ＞ ０􀆰 ０５；宽 ｔ ＝ ２􀆰 ０６， Ｐ ＜ ０􀆰 ０５）。 而
烟粉虱近羽化时，二者间虫体大小无显著差异。
图 ２ 烟粉虱 ３ 龄若虫被丽蚜小蜂寄生后
的虫体大小变化情况
Ｆｉｇ． ２ Ｃｈａｎｇｅ ｉｎ ｂｏｄｙ ｓｉｚｅ ｏｆ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ ｎｙｍｐｈｓ
ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ｂｙ Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ ａｔ ｔｈｅ ３ｒｄ ｉｎｓｔａｒ
图中数据为平均数 ＋标准差。 数据上方的∗表示
被寄生和对照间经 ｔ 测验差异显著（Ｐ ＜ ０􀆰 ０５）。 Ｄａｔａ ｉｎ
ｔｈｅ ｆｉｇｕｒｅ ａｒｅ ｍｅａｎ ＋ ＳＤ． Ｔｈｅ ａｓｔｅｒｉｓｋｓ ∗ａｂｏｖｅ ｔｈｅ ｄａｔａ ｉｎ⁃
ｄｉｃａｔｅｓ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔ ｄｉｆｆｅｒｅｎｃｅ ｂｅｔｗｅｅｎ ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ａｎｄ ｃｏｎｔｒｏｌ
ｎｙｍｐｈｓ ａｔ Ｐ ＜ ０􀆰 ０５ ｌｅｖｅｌ ｂｙ ｔ⁃ｔｅｓｔ．
　
２􀆰 ３ 烟粉虱 ４ 龄若虫被寄生后的生长发育
烟粉虱 ４ 龄若虫被寄生后第 １ 天，其虫体长度
显著大于对照，而宽度无显著差异（长 ｔ ＝ ３􀆰 ２６， Ｐ ＜
０􀆰 ０５；宽 ｔ ＝ １􀆰 ７４， Ｐ ＞ ０􀆰 ０５），但在被寄生后的第 ２
天，二者间虫体大小无显著差异，被寄生后第 ３ 天和
第 ４ 天二者间长度存在显著差异（第 ３ 天：ｔ ＝ ２􀆰 ３８，
Ｐ ＜ ０􀆰 ０５；第 ４ 天：ｔ ＝ ２􀆰 ２７，Ｐ ＜ ０􀆰 ０５）；随后直到烟粉
虱羽化，除第 ７ 天的烟粉虱若虫宽度外（ ｔ ＝ ２􀆰 ６３，
Ｐ ＜ ０􀆰 ０５），被寄生和对照若虫间的虫体大小无显著
差异（图 ３）。 被寄生烟粉虱若虫在观察期间仍有分
泌蜜露的现象。
２􀆰 ４ 各龄期若虫死亡率及获得褐蛹率
烟粉虱各龄若虫被寄生后，均有部分个体在发
育到烟粉虱羽化或出现丽蚜小蜂褐蛹前死亡，以 ２
龄若虫的死亡率最高，达 ６１􀆰 ６４％ ，显著高于其它龄
图 ３ 烟粉虱 ４ 龄若虫被丽蚜小蜂寄生后的
虫体大小变化情况
Ｆｉｇ． ３ Ｃｈａｎｇｅ ｉｎ ｂｏｄｙ ｓｉｚｅ ｏｆ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ ｎｙｍｐｈｓ
ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ｂｙ Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ ａｔ ｔｈｅ ４ｔｈ ｉｎｓｔａｒ
图中数据为平均数 ＋标准差。 数据上方的∗表示
被寄生和对照间经 ｔ 测验差异显著（Ｐ ＜ ０􀆰 ０５）。 Ｄａｔａ ｉｎ
ｔｈｅ ｆｉｇｕｒｅ ａｒｅ ｍｅａｎ ＋ ＳＤ． Ｔｈｅ ａｓｔｅｒｉｓｋｓ ∗ ａｂｏｖｅ ｔｈｅ ｄａｔａ
ｉｎｄｉｃａｔｅｓ ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔ ｄｉｆｆｅｒｅｎｃｅ ｂｅｔｗｅｅｎ ｐａｒａｓｉｔｉｚｅｄ ａｎｄ ｃｏｎ⁃
ｔｒｏｌ ｎｙｍｐｈｓ ａｔ Ｐ ＜ ０􀆰 ０５ ｌｅｖｅｌ ｂｙ ｔ⁃ｔｅｓｔ．
　
期，４ 龄若虫死亡率最低，为 １５􀆰 ９９％ ，而 ３ 龄和 ４ 龄
间差异不显著（Ｆ２，１１ ＝ ２１􀆰 ４６， Ｐ ＞ ０􀆰 ０１，图 ４）。
按照 １ ∶ ５的丽蚜小蜂 ∶烟粉虱若虫比接蜂２４ ｈ
后，以 ４ 龄若虫获得的褐蛹率最高，为 ４８􀆰 ８４％ ，２ 龄
若虫最少，为 １３􀆰 ８５％ ，３ 龄和 ４ 龄若虫的褐蛹率显
著高于 ２ 龄，而 ３ 龄和 ４ 龄若虫间无显著差异
（Ｆ２，１１ ＝ １７􀆰 ５２， Ｐ ＞ ０􀆰 ０１，图 ４）。
图 ４ 烟粉虱不同龄期若虫被丽蚜小蜂寄生后
的褐蛹率及死亡率
Ｆｉｇ． ４ Ｐｅｒｃｅｎｔａｇｅ ｏｆ Ｂｅｍｉｓｉａ ｔａｂａｃｉ ｎｙｍｐｈｓ ｄｅｖｅｌｏｐｅｄ
ｉｎｔｏ ｂｒｏｗｎ ｐｕｐａｅ ｒａｔｅ ａｎｄ ｍｏｒｔａｌｉｔｙ ａｆｔｅｒ ｅｘｐｏｓｅｄ
ａｔ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔａｌ ｓｔａｇｅｓ ｔｏ
Ｅｎｃａｒｓｉａ ｆｏｒｍｏｓａ
图中数据为平均数 ＋标准误。 图中不同字母表示
不同龄期间经 Ｔｕｋｅｙ’ ｓ 法检验差异显著 （Ｐ ＜ ０􀆰 ０１）。
Ｄａｔａ ａｒｅ ｍｅａｎ ＋ ＳＥ． Ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｌｅｔｔｅｒｓ ｉｎ ｔｈｅ ｆｉｇｕｒｅ ｉｎｄｉｃａｔｅ
ｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔ ｄｉｆｆｅｒｅｎｃｅ ａｔ Ｐ ＜ ０􀆰 ０１ ｌｅｖｅｌ ｂｙ Ｔｕｋｅｙ’ｓ ｔｅｓｔ．
　
８３１ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４３ 卷
３ 讨论
Ａｎｔｏｎｙ ｅｔ ａｌ． （２００３）报道，烟粉虱 ２ 龄若虫被恩
蚜小蜂属—浅黄恩蚜小蜂 Ｅ． ｔｒａｎｓｖｅｎａ寄生后，会继
续取食、分泌蜜露且蜕皮进入下一龄期，而 ３ 龄若虫
被寄生后，则停止取食和发育，因此认为在 ３ 龄前的
寄生属于容性寄生，而后来的寄生属于抑性寄生。
Ｊｏｎｅｓ ＆ Ｇｒｅｅｎｂｅｒｇ（１９９９）报道同属硕恩蚜小蜂 Ｅ．
ｐｅｒｇａｎｄｉｅｌｌａ以烟粉虱为寄主时也有类似现象。 刚
蜕皮的烟粉虱若虫体型扁平，随着发育逐渐增厚，体
长和体宽略有缩小，在接近蜕皮时，若虫体长和体宽
增加，身体厚度减小，然后进入下一次蜕皮（陈庭慧
等，２００９）。 本试验中，烟粉虱各龄若虫被寄生后均
能继续发育，其中 ２ 龄和 ３ 龄若虫被寄生后，能够继
续发育并蜕皮，４ 龄若虫被寄生后，体长和体宽与对
照若虫一样，逐渐减小，说明烟粉虱若虫被丽蚜小蜂
寄生后，没有停止发育，均属于容性寄生。
烟粉虱若虫的死亡率随寄生时龄期的下降而升
高，２ 龄若虫被寄生后死亡率显著高于其它龄期若
虫，这可能是由 ２ 个因素造成的。 一是丽蚜小蜂有
取食寄主的习性，可以取食各个发育阶段的粉虱若
虫（ｖａｎ Ｌｅｎｔｅｒｅｎ ｅｔ ａｌ． ，１９８０），但倾向于取食 ２ 龄若
虫（Ｎｅｌｌ ｅｔ ａｌ． ，１９７６），被取食的若虫不能继续发育，
最终死亡。 其次，丽蚜小蜂偏向于选择 ３ 龄和 ４ 龄
若虫作为寄主（ｖａｎ Ｌｅｎｔｅｒｅｎ ｅｔ ａｌ． ，１９８０；Ｈｕ ｅｔ ａｌ． ，
２００３），由于丽蚜小蜂能够识别被寄生的寄主（ ｖａｎ
Ｌｅｎｔｅｒｅｎ ｅｔ ａｌ． ，１９８０），被寄生后的粉虱若虫随后受
到丽蚜小蜂再次攻击或被丽蚜小蜂取食的可能性下
降，存活并继续发育的可能性增加。 因此，当烟粉虱
４ 龄若虫被寄生后，获得的丽蚜小蜂褐蛹率也较高，
这说明在田间释放丽蚜小蜂时如果以 ３ 或 ４ 龄烟粉
虱若虫为主，则后续丽蚜小蜂的种群数量会高于释
放时以 ２ 龄若虫为主的情况；利用烟粉虱作为寄主
大量繁殖丽蚜小蜂时，也应提供 ３ 或 ４ 龄若虫。 前
期关于丽蚜小蜂与烟粉虱关系的研究大多没有明确
烟粉虱的生物型（Ｂｅｔｈｋｅ ｅｔ ａｌ．，１９９１；Ｈｏｄｄｌｅ ＆ ｖａｎ
Ｄｒｉｅｓｃｈｅ，１９９６；张世泽等，２００３）。 陈倩（２００３）以 Ｂ
型烟粉虱为寄主时，将羽化前的烟粉虱若虫发育阶
段分为 １ 龄、２ 龄、３ 龄和伪蛹，发现丽蚜小蜂对 ３ 龄
和伪蛹期的烟粉虱寄生率较高；本研究发现以 Ｑ 型
烟粉虱为寄主时，也是高龄若虫褐蛹率较高，反映出
褐蛹率随龄期变化的趋势可能与烟粉虱生物型
无关。
Ｂｅｔｈｋｅ ｅｔ ａｌ． （１９９１） 发现丽蚜小蜂倾向于寄生
个体较大的烟粉虱若虫，且连续培养 １８ 代的丽蚜小
蜂对烟粉虱 ４ 龄若虫的寄生率显著大于培养 ５ 代的
丽蚜小蜂。 本研究中所用的丽蚜小蜂自 ２０１１ 年用
Ｑ型烟粉虱在室内进行繁育，结果发现不仅是 ４ 龄
若虫，在 ３ 个龄期若虫中，被寄生个体均大于对应龄
期的对照，其中 ２ 龄和 ４ 龄若虫的被寄生个体显著
大于对照。 Ｈｕ ｅｔ ａｌ． （２００３）认为，在长期进化中，丽
蚜小蜂适合于寄生温室白粉虱，而烟粉虱的个体小
于温室白粉虱个体，导致丽蚜小蜂寄生烟粉虱的成
功率较低。 多代连续以烟粉虱为寄主进行繁育，虽
然能够提高丽蚜小蜂对烟粉虱的寄生能力（Ｂｅｔｈｋｅ
ｅｔ ａｌ． ，１９９１），但丽蚜小蜂仍然表现出选择较大寄主
进行寄生的特性，这种特性可能是导致用温室白粉
虱繁育的商品化丽蚜小蜂田间用于防治烟粉虱时效
果不理想的原因之一。 此外，王继红等（２０１１）发现
浅黄恩蚜小蜂寄生 Ｂ 型烟粉虱的效果好于 Ｑ 型烟
粉虱，Ｌｉｕ ｅｔ ａｌ． （２０１４）发现丽蚜小蜂对 ３ 龄 Ｑ 型烟
粉虱若虫的寄生率低于对 ３ 龄 Ｂ 型烟粉虱若虫，表
明烟粉虱的生物型也影响寄生蜂的控制效果。 本研
究以 Ｑ型烟粉虱为寄主，发现对同一龄期烟粉虱若
虫，丽蚜小蜂偏向于选择个体较大的进行寄生，因此
利用寄生昆虫的可塑性（Ｍａｒｔｅｌ ｅｔ ａｌ． ，２０１１），以 Ｑ
型烟粉虱作为繁育寄主，培育适合于寄生 Ｑ 型烟粉
虱的丽蚜小蜂，以提高对 Ｑ型烟粉虱的防治效果。
本试验中，烟粉虱被寄生虫体大小因被寄生时
若虫龄期不同而表现不一。 烟粉虱 ２ 龄和 ３ 龄时被
寄生的若虫在发育后期虫体大于对照，而 ４ 龄若虫
则在发育的前期大于对照，但第 ５ 天以后小于对照，
表明 ４ 龄烟粉虱若虫被寄生后，发育受到负面影响。
昆虫个体的生长发育受保幼激素和蜕皮激素的调
控，而寄生蜂的寄生会调节寄主的激素水平
（Ｓｃｈａｆｅｌｌｎｅｒ ｅｔ ａｌ． ，２００４；Ｐｆｉｓｔｅｒ⁃Ｗｉｌｈｅｌｍ ＆ Ｌａｎｚｒｅｉｎ，
２００９），如蒙氏桨角蚜小蜂 Ｅｒｅｔｍｏｃｅｒｕｓ ｍｕｎｄｕｓ 的寄
生能引起烟粉虱若虫蜕皮激素滴度的变化（Ｇｅｌｍａｎ
ｅｔ ａｌ． ，２００５），丽蚜小蜂的寄生是否影响烟粉虱若虫
２ 种激素滴度的变化，以及这种变化在烟粉虱不同
龄期若虫间是否存在差异尚需进一步研究。
参 考 文 献 （Ｒｅｆｅｒｅｎｃｅｓ）
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９３１１ 期 徐文秀等： 丽蚜小蜂寄生对 Ｑ型烟粉虱生长发育的影响
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０４１ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４３ 卷
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（责任编辑：高　 峰）
１４１１ 期 徐文秀等： 丽蚜小蜂寄生对 Ｑ型烟粉虱生长发育的影响