全 文 ：植物病理学报
ACTA PHYTOPATHOLOGICA SINICA　 43(2): 136-142(2013)
收稿日期: 2012-06-30; 修回日期: 2013-01-10
基金项目: 国家自然科学基金资助项目(31272024;30771398); 博士点基金(20110204110003); 高等学校学科创新引智计划项目
(B07049)
通讯作者: 马 青,教授,博导,主要从事寄主与病原菌互作和植物病害综合治理研究; Tel: 029-87091342, E-mail: maqing@nwsuaf. edu. cn
第一作者: 姚 晶,女,山西运城人,硕士研究生,主要从事植物抗病性研究; E-mail: yaojing_112518@163. com。
微管骨架在辣椒-黄瓜炭疽病菌非寄主互作中的作用
姚 晶, 禹 坷, 陈艳利, 马 青∗
(旱区作物逆境生物学国家重点实验室; 西北农林科技大学植物保护学院, 杨凌 712100)
摘要:以辣椒“A11”和黄瓜炭疽病菌(Colletotrichum orbiculare)组成的非寄主互作体系为研究对象,利用组织化学方法研究了
辣椒叶片微管骨架解聚后接种黄瓜炭疽病菌,对抗病反应相关的乳突、H2O2 和过敏性坏死反应的影响以及黄瓜炭疽病菌在非
寄主辣椒上的侵入状况,揭示微管骨架在辣椒-黄瓜炭疽病菌非寄主互作中的作用。 结果表明,微管骨架解聚显著抑制了乳突
的形成,H2O2 的积累也明显减弱,使黄瓜炭疽病菌能成功侵入辣椒细胞,表明微管骨架参与了辣椒的非寄主抗病性反应,微管
的聚合在辣椒非寄主抗病性中具有重要的作用。
关键词: 微管骨架; 非寄主; 辣椒; 黄瓜炭疽病菌; 乳突
Roles of microtubules in the nonhost interaction of pepper-Colletotrichum orbiculare
YAO Jing, YU Ke, CHEN Yan-li, MA Qing　 　 (State Key Laboratory of Crop Stress Biology for Arid Areas, College
of Plant Protection, Northwest A&F University, Yangling 712100, China)
Abstract: In order to reveal the participation of microtubules in the interaction of nonhost pepper cultivar
“A11” and Colletotrichum orbiculare, the defense reactions (papilla formation, oxidative burst and hypersensi-
tive response) and the penetration process were investigated histochemically after microtubule depolymerization
of the pepper leaves. The results indicated that the depolymerization of microtubules significantly weakened the
production of the papilla formation and H2O2 burst on pepper leaves, and allowed successful penetration of the
non-adapted C. orbiculare. It was concluded that microtubules participated in the nonhost resistance and the
polymerization of microtubules was significant in nonhost resistance of pepper.
Key words: microtubule; nonhost; pepper; Colletotrichum orbiculare; papilla
中图分类号: S432. 23 　 　 　 　 　 文献标识码: A　 　 　 　 　 文章编号: 0412-0914(2013)02-0136-07
　 　 细胞骨架( cytoskeleton)是由微管、微丝和中
间纤维构成的三维网状结构,参与细胞中重要的生
命活动和信号转导[1 ~ 3]。 近年来,细胞骨架在植物
抗病性方面的作用逐渐被揭示,细胞骨架与细胞质
聚集、乳突形成、活性氧(H2O2)积累,以及过敏性
坏死反应(hypersensitive response, HR)发生等一
系列抗病性反应密切相关[4 ~ 7]。
Tomiyama等(1982),Hazen 和 Bushnell(1983)
发现植物抗病性反应中细胞质聚集依赖于细胞骨
架的重组[8,9]。 用微丝解聚剂 cytochalasin E 处理
拟南芥后,小麦白粉病菌(Blumeria graminis f. sp.
tritici)不但顺利侵入拟南芥而且能够产生分生孢
子链[10]。 分别用解聚微丝和微管的 cytochalasin A
和 oryzalin 处理小麦叶片后接种黄瓜白粉病菌
(Sphaerotheca fuliginea),小麦叶片过敏性坏死反
应明显减少并延迟发生,黄瓜白粉病菌能成功侵入
小麦细胞[11,12]。 当小麦叶片微丝被解聚后接种非
亲和条锈菌(Puccinia striiformis f. sp. tritici),发
　
　 2 期 　 　 姚 晶,等:微管骨架在辣椒-黄瓜炭疽病菌非寄主互作中的作用
现过敏性坏死反应和 H2O2 积累明显减少,并且促
进了条锈菌的侵染进程[13]。 这些研究结果表明,
细胞骨架聚合对植物防御病原菌入侵和扩展起着
非常重要的作用。
关于细胞骨架在非寄主抗病性作用方面的研
究,多集中在活体营养专性寄生菌,如白粉菌和锈
菌等。 炭疽病菌作为一种典型的半活体营养兼性
寄生菌,是研究寄主与病菌互作的模式真菌,但关
于细胞骨架在这一类互作中的作用还知之甚少。
笔者在辣椒抵抗非致病黄瓜炭疽病菌(Colletotri-
chum orbiculare, syn. C. lagenarium)的研究中发
现,微丝骨架的解聚导致黄瓜炭疽病菌成功侵入非
寄主辣椒细胞,且乳突形成等多种抗病反应明显降
低(另文发表)。 然而微管骨架是否在这类非寄主
抗性互作中起类似的作用尚不清楚。
本研究以微管骨架为切入点,利用其解聚剂
oryzalin处理辣椒叶片后接种黄瓜炭疽病菌,研究
微管解聚对黄瓜炭疽病菌侵染进程,以及乳突、
H2O2 和过敏性坏死反应产生的影响。 揭示微管骨
架在辣椒非寄主抗病反应中的作用,为从分子和细
胞水平深入研究微管骨架的功能奠定基础。
1　 材料与方法
1. 1　 供试植物与病原菌
供试植物为辣椒 (Capsicum frutescens L. )
“A11”,由西北农林科技大学园艺学院提供。 辣椒
种于直径 20 cm的花盆中,在光照周期为 12 h / d,温
度为 25°C的温室培养。 待辣椒长出 8片真叶时,取
相同部位的真叶用于试验。
供试病原菌为黄瓜炭疽病菌(C. orbiculare),
分离自陕西杨凌温室自然发病的黄瓜植株上,菌株
纯化后在 PDA培养基上培养繁殖。 10 d 左右后,
当菌落中出现粉红色的分生孢子堆时,用灭菌水配
制孢子悬浮液浓度为 1 ×106个 / mL用于接种。
1. 2　 Oryzalin药剂处理与接种
Oryzalin(Sigma 公司, USA)用 DMSO(二甲
亚砜)配制成 400 mg / mL的母液保存于 - 20°C的
冰箱里。 使用前,用蒸馏水将其稀释为 0. 4 mg /
mL的工作浓度,0. 1%的 DMSO溶液作对照液。
接种前将 oryzalin用无针头的 2. 5 mL 注射器
注入辣椒叶片[13]。 以注射 DMSO 为对照。 叶片
采用喷雾接种,用喷雾器将配制好的孢子悬浮液均
匀喷洒在叶片正面,喷雾接种后的叶片在 100%相
对湿度下保湿 24 h,之后于温度 25°C,光周期 12
h / d, 60%~ 70%相对湿度下培养。
1. 3　 乳突、H2O2 和 HR的染色观察
将接种后的辣椒叶片于取样时间点(接种后
24、48、72、96、120、144 和 168 h)切成 1 cm2大小的
方块。 采用 Hu等[14]的方法观察乳突形成。
采用 Wang 等[15]的方法,用 DAB(二氨基联
苯胺)染色法观察 H2O2 积累。 将接种后的辣椒叶
片于取样时间点切成 1 cm2 大小的方块,将叶片浸
入 1 mg / mL DAB 溶液(pH 3. 8)中真空抽气 10
min,之后在室温下放置 8 h,使 DAB 与叶片内产
生的过氧化氢充分反应。 待充分反应后,将叶片用
95%的乙醇煮沸 10 min 脱色,冷却之后用饱和水
合氯醛透明过夜。 透明后的叶片保存在 50%的甘
油中以备显微镜观察。
采用 Faoro 等[16]的方法,利用台盼蓝染色检
测过敏性坏死反应。 将接种后的辣椒叶片于取样
时间点切成 1 cm2 大小的方块,在台盼蓝中煮沸 3
min。 台盼蓝(苯酚∶乳酸∶甘油∶ 1 mg / mL 台盼蓝
=1∶ 1∶ 1∶ 1)要现配现用。 处理后的叶片先用蒸馏
水冲洗,再在饱和水合氯醛中透明过夜。 透明的叶
片保存在 50%甘油中以备显微镜观察。
1. 4　 显微镜观察
处理后的叶片用 50%甘油作浮载剂进行制片
观察[17],用带有微分干涉的 Nikon-50i 显微镜(日
本)进行观察拍照。 统计寄主细胞乳突形成、H2O2
积累和过敏性坏死的侵染点所占百分率,每个处理
观察 5 张叶片,每张叶片观察 60 个侵染点。 H2O2
积累以细胞被染成黄褐色为标准,过敏性坏死以整
个细胞被染成蓝色为标准。
1. 5　 数据分析
用 SPSS 17. 0统计软件进行数据分析。 t测验检
测药物处理前后萌发率差异显著性,显著水平为 5%。
2　 结果
2. 1 　 微管骨架解聚对黄瓜炭疽病菌萌发和侵染
的影响
黄瓜炭疽病菌在非寄主辣椒和 oryzalin 处理
的辣椒叶片上萌发状况良好,接种后 24 h,萌发率
均达到 95%以上,无显著差异。 在寄主黄瓜叶片
731
　
植物病理学报 43 卷
上,黄瓜炭疽病菌能够萌发形成附着胞、侵染钉、侵
染囊、初生菌丝和次生菌丝等一系列的侵染结构。
在非寄主辣椒叶片上,接种后 4 h,50%左右的孢子
已经萌发,附着胞在接种后 6 h 开始大量形成(图
1-A)。 接种后 8 ~ 10 h,附着胞黑色素化,发展为
成熟的附着胞,继而形成侵染钉(图 1-C)。 接种后
72 h,大部分的孢子都形成了附着胞和侵染钉,但
只有极少数(0. 5% )的孢子能够侵入辣椒表皮细
胞形成侵染囊(图 1-E),接种后 120 h,侵染囊形成
率几乎没有增加。 接种后 144 h,受侵细胞的附着
胞周围已经积累大量乳突物质。
Oryzalin处理后,辣椒的非寄主抗性明显受到
抑制,非致病黄瓜炭疽病菌能够形成初生菌丝和次
生菌丝并且侵染辣椒细胞。 接种后 72 h,16%的侵
染点形成侵染囊(图 1-G),接种后 96 h,侵染囊形
成率上升至 18% ,并有 7%左右的侵染囊分化形成
初生菌丝(图 1-B、D)。 接种后 120 h,侵染囊和初
生菌丝的形成率继续升高且初生菌丝延伸到相邻
细胞和叶肉细胞形成次生菌丝(图 1-F、H)。 接种
后 168 h,初生菌丝和次生菌丝产生多个分支不断
延伸到周围多个细胞。 表明微管骨架的解聚导致
辣椒对黄瓜炭疽病菌的非寄主抗病性降低。
Fig. 1　 Differential interference micrographs showing infection structures of
Colletotrichum orbiculare in the leaves of nonhost pepper with oryzalin treatments
A: Formation of an appressorium (App) in control treatment, 24 hai; B, D: Formation of an infection vesicle ( IV) and
primary hypha (PH) in oryzalin treatment, 72 and 96 hai; C: Formation of a mature appressorium with the penetration peg (PP)
in control treatment, 48 hai. E: Formation of an infection vesicle ( IV) in control treatment, 72 hai; F: Development of a se-
condary hypha (SH) in oryzalin treatment, 120 hai; G: Formation of an infection vesicle in oryzalin treatment, 72 hai; H: A
mass of sinuous primary hyphae and secondary hyphae had developed in oryzalin treatment, 168 hai. Co = conidium; PP =
penetration peg; App = appressorium; IV = infection vesicle; PH = primary hypha; SH = secondary hypha. Bars = 10 μm.
831
　
　 2 期 　 　 姚 晶,等:微管骨架在辣椒-黄瓜炭疽病菌非寄主互作中的作用
2. 2　 微管骨架解聚对乳突形成的影响
在辣椒叶片上,乳突积累是抵抗非致病黄瓜炭
疽病菌侵染的主要抗病反应。 有 2 种类型的乳突
形成,一种是在附着胞下方形成局部的小乳突
(small papillary callose, SPC),其面积明显小于附
着胞;另一种是在附着胞周围区域大量积累,形成
大而致密的大乳突( large papillary callose, LPC)。
接种后 24 h,小乳突开始在附着胞下方形成,但数
量较少。 接种后 48 h,附着胞下方有明显的小乳突
积累(图 2-A)。 随着时间的延长,附着胞下方和周
围积累的乳突物质越来越多,一部分乳突被台盼蓝
和 DAB染成蓝色和淡黄色。 接种后 72 h,乳突积
累已十分明显,附着胞周围可以看到很多大乳突形
成(图 2-C),乳突形成率达到 65% 。 接种后 96 h
和 120 h,附着胞周围形成大而致密的巨型乳突
(图 2-D)。
Fig. 2　 Detection of papillae, H2O2 and HR in pepper epidermal cells
with oryzalin treatments after inoculation with Colletotrichum orbiculare
A: The papillary materials started to accumulate beneath the appressorium in control treatment, 48 hai; B: Small papillary
callose was observed beneath the appressorium in oryzalin treatment, 48 hai; C: Large papillary callose formed beneath the ap-
pressorium in control treatment, 48 hai; D: Large dense papillary callose formed around the appressorium in control treatment,
120 hai; E: DAB staining, indicating H2O2(arrows), accumulated near the appressorium in control treatment, 48 hai; F: DAB
staining (arrows) adjacent to the appressorium in oryzalin treatment was almost invisible, 48 hai; G: Weak trypan blue staining
(arrows) along the host cell wall adjacent to the appressorium in control treatment, 72 hai; H: Weak trypan blue staining along
the host cell wall in oryzalin treatment, 48 hai. App = appressorium; LPC = large papillary callose;
SPC = small papillary callose. Bars = 10 μm.
931
　
植物病理学报 43 卷
Fig. 3　 Percentage of infection sites of pepper (nonhost) with large
papillae and small papillae in oryzalin and control treatments
　 　 Oryzalin 处理后,乳突积累不明显,乳突形成
率也明显降低。 接种后 48 h,附着胞下方有少量小
乳突积累(图 2-B)。 接种后 72 h,大乳突积累有所
增加,但和对照相比,其形成率明显降低(图 3-A)。
小乳突形成率也较对照显著降低(图 3-B)。
2. 3　 微管骨架解聚对 H2O2 积累的影响
辣椒叶片微管骨架解聚后,H2O2 积累在一定
程度上受抑,产生率低于对照(图 4)。 在对照组辣
椒叶片上,接种后 48 h,少数附着胞相邻寄主细胞
壁上有 H2O2 产生(图 2-E)。 接种后 72 h,H2O2 积
累明显,之后随着时间的延长,H2O2 积累逐渐
增加。
Fig. 4 　 Percentage of infection sites with
H2O2 on pepper leaves with oryzalin
treatments
　 　 Oryzalin处理后,接种后 48 h,观察到辣椒叶
片细胞壁上轻微的 DAB染色(图 2-F),H2O2 产生
率为 6. 67% ,明显低于对照的 16. 67% ,之后 H2O2
产生率一直较低。 表明微管骨架的解聚也明显抑
制了 H2O2 积累。
无论在对照组还是 oryzalin 处理组,均未观察
到辣椒完整细胞的过敏性坏死反应。 仅仅观察到
细胞壁被台盼蓝轻微染色(图 2-G、H)。
3　 讨论
本研究发现黄瓜炭疽病菌在非寄主辣椒叶片
上萌发并形成附着胞和侵染钉,但不能形成初生菌
丝和次生菌丝。 Oryzalin 处理后,黄瓜炭疽病菌形
成初生菌丝和次生菌丝并能成功侵入辣椒叶片。
表明微管骨架和辣椒非寄主抗病性密切相关。 在
欧芹与大豆疫霉(Phytophthora sojae)的非寄主互
作中,也发现微管骨架的解聚对病原菌侵入影响显
著[18]。
乳突作为植物阻止病原菌入侵的第一道屏障
和病原菌侵染失败密切相关[5, 19]。 在炭疽病菌侵
染植物过程中,乳突是起主要作用的抗病性反应。
辣椒叶片微管骨架解聚后,乳突积累明显受抑,乳
突形成率显著降低,尤其是在辣椒非寄主抗性中起
主要作用的大乳突。 在拟南芥与黄瓜炭疽病菌的
互作中也发现微丝解聚后乳突积累减少,尤其对大
乳突的影响显著[20]。 Škalamera 等[21] (1996)的研
究结果也表明,细胞骨架解聚使侵染点处胼胝质、
041
　
　 2 期 　 　 姚 晶,等:微管骨架在辣椒-黄瓜炭疽病菌非寄主互作中的作用
乳突积累等阻止病原菌侵入的一系列抗性反应都
明显减弱。
过敏性坏死反应和活性氧积累是植物最普遍
的抗病性表现,在阻止病原菌入侵方面有重要的作
用。 虽然在辣椒抵抗非致病菌黄瓜炭疽病菌侵入
中,只发生局部细胞的 H2O2 积累,但当 oryzalin 处
理后,H2O2 积累受到明显的抑制,表明微管聚合与
活性氧积累密切相关。 本研究中并未观察到完整
细胞的过敏性坏死反应,说明过敏性坏死反应在辣
椒对黄瓜炭疽病菌的非寄主抗病性中作用不大。
而在豇豆与豇豆锈病菌(Uromyces vignae) [4]的互
作中,发现微管骨架的解聚明显延迟了过敏性坏死
反应的发生。
研究发现,对于不同病原菌的侵染,微管骨架
的变化不完全相同[22]。 在大麦与小麦白粉病菌
(B. graminis f. sp. tritici)的互作中,微管骨架径
向排列聚集在侵染点周围[23]。 而在拟南芥接种大
豆疫霉(P. sojae)后,并没有观察到侵染点周围微
管骨架的大面积聚集[24]。 在本试验中,黄瓜炭疽
病菌作为一种半活体营养兼性寄生菌,菌丝的形成
是其成功侵染的标志[25, 26]。 Oryzalin 处理辣椒叶
片后,在较多的侵染点中黄瓜炭疽病菌成功侵入非
寄主辣椒。 而 Kobayashi 等[27] (1997)用 oryzalin
处理大麦叶片后接种豌豆白粉病菌(Erysiphe pi-
si),只有少量病菌侵入大麦胚芽鞘细胞。 说明微
管骨架在不同病害体系中的作用可能不同。
细胞骨架通过聚合、解聚以及改变微丝束排列
方式来行使其生理功能,这些变化受细胞骨架结合
蛋白的调控。 在小麦-条锈菌(P. striiformis f. sp.
tritici)的非亲和互作中,克隆了编码微丝结合蛋白
profilin基因 TaPRO,并对其表达进行了研究,发现
与亲和互作相比,profilin 在小麦与条锈菌非亲和
互作中表达量显著下调,表明微丝骨架的解聚导致
小麦感病性增强[13]。 至于微管骨架在植物与病原
菌互作中的动态变化,其调控因子以及在信号传导
中的作用等,还有待进一步的研究。
4　 结论
在辣椒与黄瓜炭疽病菌的非寄主互作中,病菌
可以正常萌发并形成附着胞和侵染钉,但不能形成
初生菌丝和次生菌丝。 辣椒叶片微管骨架解聚后,
非寄主互作中的乳突形成和 H2O2 积累均受到明
显抑制,而且黄瓜炭疽病菌可以形成初生菌丝和次
生菌丝并成功侵入辣椒细胞,表明微管骨架参与了
辣椒的非寄主抗病性反应。
参考文献
[1] 　 Staiger C J. Signalling to the actin cytoskeleton in
plants[ J] . Annual Review of Plant Physiology and
Plant Molecular Biology, 2000, 51: 257 -288.
[2] 　 Wasteneys G O, Galway M E. Remodelling the cy-
toskeleton for growth and form: an overview with
some new views[ J] . Annual Review of Plant Biolo-
gy, 2003, 54: 691 -722.
[3] 　 Schmidt S M, Panstruga R. Cytoskeleton functions in
plant-microbe interactions[ J] . Physiological and Mo-
lecular Plant Pathology, 2007, 71(4 -6): 135 -148.
[4] 　 Škalamera D, Heath M C. Changes in the cytoskeleton
accompanying infection-induced nuclear movements
and the hypersensitive response in plant cells invaded
by rust fungi[ J] . The Plant Journal, 1998, 16(2):
191 -200.
[5] 　 Schmelzer E. Cell polarization, a crucial process in
fungal defence[ J] . Trends in Plant Science, 2002, 7
(9): 411 -415.
[6] 　 Christopher-Kozjan R, Heath M C. Cytological and
pharmacological evidence that biotrophic fungi trigger
different cell death execution processes in host and non-
host cells during the hypersensitive response[ J] . Phy-
siological and Molecular Plant Pathology, 2003, 62
(5): 265 -275.
[7] 　 Hardham A R, Jones D A, Takemoto D. Cytoskeleton
and cell wall function in penetration resistance [ J] .
Current Opinion Plant Biology, 2007, 10(4): 342 -
348.
[8] 　 Tomiyama K, Sato K, Doke N. Effect of cytochalasin
B and colchicine on hypersensitive death of potato cells
infected by incompatible race of Phytophthora infestans
[ J] . Annals of the Phytopathological Society of Ja-
pan, 1982, 48(2): 228 -230.
[9] 　 Hazen B E, Bushnell W R. Inhibition of the hypersen-
sitive reaction in barley to powdery mildew by heat
shock and cytochalasin B [ J ] . Physiological Plant
141
　
植物病理学报 43 卷
Pathology, 1983, 23(3): 421 -438.
[10] Yun B W, Atkinson H A, Gaborit C, et al. Loss of
actin cytoskeletal function and EDS1 activity, in com-
bination, severely compromises non-host resistance in
Arabidopsis against wheat powdery mildew [ J] . The
Plant Journal, 2003, 34(6): 768 -777.
[11] Hao X Y, Li H L, Yu K, et al. Roles of actin poly-
merization inhibitor in the non-host interaction of
wheat-Sphaerotheca fuliginea ( in Chinese)[J] . Scien-
tia Agricultura Sinica(中国农业科学), 2011, 44(2):
291 -298.
[12] Li H L, Wang H Y, Hao X Y, et al. Effects of mi-
crotubule polymerization inhibitor on the hypersensitive
response of wheat induced by the non-host pathogen
Sphaerotheca fuliginea [ J] . Agricultural Sciences in
China, 2010, 9(3): 378 -382.
[13] Song X H, Ma Q, Hao X Y, et al. Roles of the actin
cytoskeleton and an actin-binding protein in wheat re-
sistance against Puccinia striiformis f. sp. tritici[ J] .
Protoplasma, 2012, 249(1): 99 -106.
[14] Hu D W, Li Z Q, Kang Z S. Cytological studies on
development and primary infection of Erysiphe grami-
nis f. sp. tritici in wheat ( in Chinese)[J] . Acta Uni-
versitatis Agriculturalis Boreali-occidentalis(西北农业
大学学报), 1997, 25(1): 1 -7.
[15] Thordal-Christensen H, Zhang Z, Wei Y, et al. Sub-
cellular localization of H2O2 in plants. H2O2 accumula-
tion in papillae and hypersensitive response during the
barley-powdery mildew interaction [ J ] . The Plant
Journal, 1997, 11(6): 1187 -1194.
[16] Faoro F, Maffi D, Cantu D, et al. Chemical-induced
resistance against powdery mildew in barley: the
effects of chitosan and benzothiadiazole[ J] . BioCon-
trol, 2008, 53(2): 387 -401.
[17] Ma Q, Cui H W, Zhang G Q, et al. Histopathology
on the cucumber resistant to Sphaerotheca fuliginea
(Schlecht. ) Poll ( in Chinese) [J] . Acta Agriculturae
Boreali-occidentalis Sinica(西北农业学报), 1996, 5
(3): 1 -4.
[18] Cahill D, Rookes J, Michalczyk A, et al. Microtubule
dynamics in compatible and incompatible interactions
of soybean hypocotyl cells with Phytophthora sojae
[J] . Plant Pathology, 2002, 51(5): 629 -640.
[19] Aist J R. Papillae and related wound plugs of plant
cells [ J] . Annual Review of Phytopathology, 1976,
14: 145 -163.
[20] Shimada C, Lipka V, OConnell R, et al. Nonhost re-
sistance in Arabidopsis-Colletotrichum interactions acts
at the cell periphery and requires actin filament function
[J] . Molecular Plant-microbe Interactions, 2006, 19
(3): 270 -279.
[21] Škalamera D, Heat M C. Cellular mechanisms of cal-
lose deposition in response to fungal infection or chem-
ical damage[ J] . Canadian Journal of Botany, 1996,
74(8): 1236 -1242.
[22] Takemoto D, Hardham A R. The cytoskeleton as a
regulator and target of biotic interactions in plants[ J] .
Plant Physiology, 2004, 136(4): 3864 -3876.
[23] Kobayashi I, Kobayashi Y, Yamaoka N, et al. Rec-
ognition of a pathogen and a nonpathogen by barley co-
leoptile cells. III. Responses of microtubules and actin
filaments in barley coleoptile cells to penetration at-
tempts [ J] . Canadian Journal of Botany, 1992, 70
(9): 1815 -1823.
[24] Takemoto D, Jones D A, Hardham A R. GFP-tagging
of cell components reveals the dynamics of subcellular
re-organization in response to infection of Arabidopsis
by oomycete pathogens[J] . The Plant Journal, 2003,
33(4): 775 -792.
[25] Perfect S E, Hughes H B, O’Connell R J, et al. Col-
letotrichum: A model genus for studies on pathology
and fungal-plant interactions[ J] . Fungal Genetics and
Biology, 1999, 27(2 -3): 186 -198.
[26] Munch S, Lingner U, Floss D S, et al. The hemi-
biotrophic lifestyle of Colletotrichum species[J] . Jour-
nal of Plant Physiology, 2008, 165(1): 41 -51.
[27] Kobayashi Y, Kobayashi I, Funaki Y, et al. Dynamic
reorganization of microfilaments and microtubules is
necessary for the expression of nonhost-resistance in
barley coleoptile cells[ J] . The Plant Journal, 1997,
11(3): 525 -537.
责任编辑:于金枝
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