全 文 ：园 艺 学 报 2012，39（9）：1703–1714 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2012–04–10；修回日期：2012–07–16
基金项目：国家自然科学基金项目（31101191）；湖北省自然科学基金项目（2011CDB146）；加拿大农业部项目（#50 和#235）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：xianzhou.nie@agr.gc.ca）
马铃薯抗病毒机制研究进展
聂碧华 1,2，谢从华 1，聂先舟 2,*
（1 华中农业大学园艺植物生物学教育部重点实验室，国家蔬菜改良中心华中分中心，湖北省马铃薯工程技术研究中
心，武汉 430070；2 加拿大农业与农业食品部马铃薯研究中心，弗雷德里克顿 E3B 4Z7）
摘 要：过去近 20 年，马铃薯病毒病和病毒引起的种薯退化成为了影响马铃薯生产的重要问题之一。
对马铃薯的抗病毒类型、抗性机制和主要抗性基因等方面的进展进行了综述，以期为理解马铃薯与病毒
的互作关系，利用抗性资源和抗性基因，培育抗性品种和发展更有效的病毒防治策略提供参考。
关键词：马铃薯；病毒；抗性机制
中图分类号：S 532 文献标识码：A 文章编号：0513-353X（2012）09-1703-12

Progress in Research on the Resistance Mechanism Against Viruses in
Potatoes
NIE Bi-hua1,2，XIE Cong-hua1，and NIE Xian-zhou2,*
（1Key Laboratory of Horticultural Plant Biology，Ministry of Education；National Center for Vegetable Improvement
（Central China）；Potato Engineering and Technology Research Center of Hubei Province；Huazhong Agricultural
University，Wuhan 430070，China；2Potato Research Centre，Agriculture and Agri-Food Canada，Fredericton E3B 4Z7，
Canada）
Abstract：Viral diseases and virus-caused seed potato degeneration have become one of the major
constraints to production during the rapid development of potato industry in China in last two decades.
This paper reviews the major types of resistance in potato against viruses and the recent progress in
understanding of resistance genes and resistance mechanisms. It should provide useful information on
understanding of the potato-virus interactions and，moreover，the utilization of resistant germplasms/genes
for development of new cultivars and strategies for better control of viral diseases in potato crop.
Key words：Solanum tuberosum；virus；resistance mechanism

马铃薯（Solanum tuberosum L.）是继水稻、小麦和玉米之后的世界第 4 大粮食作物（Hawkes，
1990）。中国是世界最大的马铃薯生产国，总产量和人均消费量一直稳步增长，但单位面积产量却远
远落后于马铃薯生产发达的国家，病毒等病害积累引起的种薯退化是重要的原因之一，也是限制马
铃薯产业发展的瓶颈（Jansky et al.，2009；Wang & Zhang，2010；Wang et al.，2011）。已报道的在
田间条件下能侵染马铃薯的病毒有近 40 种（Gebhardt & Valkonen，2001；Wang et al.，2011），其中
如表 1 所示的 8 种病毒和 1 种类病毒对栽培马铃薯危害较严重，在世界范围内分布也很广泛（Singh，
1999；Kerlan，2008；Wang et al.，2011）。它们引起马铃薯植株花叶、褪绿、卷叶、矮缩以及坏死

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等症状，严重时导致植株生长发育异常，块茎产量下降，特别是复合侵染时可使产量损失 80%以上，
有些还会严重影响块茎品质和商品性（Solomon-Blackburn & Barker，2001a；Kerlan，2008）。
病毒在细胞水平上侵染马铃薯植株，所以很难用化学药剂防治，生产上主要通过使用脱毒种薯
和控制病毒传播媒介（如蚜虫等）来防治病毒病，然而这些防治方法的效果需要严格的组织管理和
高昂的投入来保证（Hadidi et al.，1998）。利用马铃薯野生种和栽培种中的病毒抗性材料培育抗性品
种，可能是一种更加有效、经济、环保的病毒防治策略（Solomon-Blackburn & Barker，2001a）。
表 1 侵染马铃薯的主要病毒及类病毒
Table 1 Major potato viruses and viroid（Singh，1999；Kerlan，2008）
病毒和类病毒
Virus and viroid
经济重要性
Economical importance
主要传播方式
Main modes of transmission
主要天然寄主
Main natural hosts
PVY 非常重要 Very high 蚜虫，接触 AphidsNP，contact 马铃薯、烟草、番茄、辣椒 Potato，tobacco，tomato，pepper
PLRV 非常重要 Very high 蚜虫 AphidsP 马铃薯、番茄、块茎藜 Potato，tomato，ulluco
PVX 高度重要 High 接触 Contact 马铃薯、番茄、辣椒 Potato，tomato，pepper
PVA 高度重要 High 蚜虫 AphidsNP 马铃薯 Potato
PVS 中等重要 Moderate 接触，蚜虫 Contact，aphidsNP 马铃薯、香瓜茄 Potato，pepino
PVM 中等重要 Moderate 蚜虫，接触 AphidsNP，contact 茄科作物 Solanaceae crops
TRV 高度重要 High 线虫 Nematodes 马铃薯、烟草、甜菜、杂草 Potato，tobacco，beet，weeds
PMTV 比较重要 Rather high 真菌 Fungus 马铃薯 Potato
PSTVd 高度重要 High 接触 Contact 马铃薯、番茄、辣椒 Potato，tomato，pepper
注：PVY，马铃薯 Y 病毒；PLRV，马铃薯卷叶病毒；PVX，马铃薯 X 病毒；PVA，马铃薯 A 病毒；PVS，马铃薯 S 病毒；PVM，马
铃薯 M 病毒；TRV，烟草脆裂病毒；PMTV，马铃薯帚顶病毒；PSTVd，马铃薯纺锤块茎类病毒；NP，非持久性；P，持久性。
Note：PVY，Potato virus Y；PLRV，Potato leaf roll virus；PVX，Potato virus X；PVA，Potato virus A；PVS，Potato virus S；PVM，
Potato virus M；TRV，Tobacco rattle virus；PMTV，Potato mop-top virus；PSTVd，Potato spindle tuber viroid；NP，Non-persistent；P，Persistent.
1 马铃薯对病毒的抗性类型
育种工作者和病理学家对大量的马铃薯资源进行了病毒抗性类型的鉴定（Solomon-Blackburn &
Barker，2001a；Gómez et al.，2009），这些工作在获得抗性材料的同时也为抗性遗传研究、发展分
子标记、抗性育种、抗性基因克隆以及抗性机制研究打下了良好的基础。
1.1 极端抗性和过敏性抗性
马铃薯中研究较多的两类主要的对病毒的抗性类型分别是极端抗性（extreme resistance，ER）
和过敏性抗性（hypersensitive resistance，HR）。在早期的报道中，描述极端抗性和过敏性抗性相关
基因时，通常以大写字母 R 和 N 加上代表病毒株系的小写字母来表示（Solomon-Blackburn & Barker，
2001a），它们多数都是单基因控制的显性性状，如 Rx，Ry，N 等（Vaikonen，1994；Gebhardt & Valkonen，
2001；Solomon-Blackburn & Barker，2001b），但对病毒的抗性也有隐性遗传的报道，如对 PVS 的抗
性基因 sstbr（Bagnall & Young，1972）。
极端抗性的特征是，植株在接种病毒以后往往无任何症状，少数情况下会发生少量轻微的局部
坏死。即使用非常敏感的检测技术，或者采用嫁接接种，在植株中也检测不到病毒的存在或者病毒
含量极低；而过敏性抗性植株在受到病毒侵染后往往表现出侵染部位的局部坏死（local necrotic
lesion）或者系统性坏死（systemic necrosis）症状，在植株体内通常都能够检测到病毒（Valkonen et
al.，1996；Solomon-Blackburn & Barker，2001b）。
极端抗性能够在病毒侵染的初期阻止其繁殖，往往不伴随细胞程序化死亡（Gilbert et al.，1998）。
有研究表明极端抗性较广谱，能对一种病毒的多个株系甚至多种病毒都产生抗性（Gebhardt &
Valkonen，2001；Solomon-Blackburn & Barker，2001a），因此在田间条件下能有效抵御病毒的侵染
（Valkonen et al.，1996）。过敏性抗性可以看作是一种快速的防卫反应机制，通过牺牲局部细胞（坏
9 期 聂碧华等：马铃薯抗病毒机制研究进展 1705

死）有效地阻止病毒的进一步扩散（Dixon et al.，1994；Solomon-Blackburn & Barker，2001a）。过
敏性抗性往往具有小种专一性（Gebhardt & Valkonen，2001；Solomon-Blackburn & Barker，2001b），
虽然也能阻止病毒在田间的蔓延，但在田间的效果也受到环境条件和寄主植株生理状态的影响
（Valkonen et al.，1996；Solomon-Blackburn & Barker，2001b）。
极端抗性和过敏性抗性的症状有时难以区分。有些品种可以同时表现出极端抗性和过敏性抗
性，可能同时具有控制两种抗病毒类型的基因 Ra 和 Na（Singh et al.，2000；Nie & Singh，2001）。
也有学者认为，极端抗性和过敏性抗性可能是同一种抗性类型的两种不同表现形式，只是在极端抗
性中，寄主对病毒的反应相对更加迅速而有效，以至于没有足够量的病毒来诱导过敏性抗性
（Vaikonen，1994；Moffett，2009）。
1.2 免疫和耐病性
免疫（immunity）和耐病性（tolerance）也是十分重要的两种抗病毒类型。具有免疫抗性的寄
主不支持病毒的增殖，对病毒的侵染也不表现症状，这种抗性也被称作非寄主抗性（non-host
resistance）（Cooper & Jones，1983；Vaikonen，1994）。但是一些早期鉴定为免疫的马铃薯野生材料
可能是极端抗性，因为后来的研究证明这些“免疫”的马铃薯材料也能够被病毒侵染，只是病毒含
量极低（Vaikonen，1994；Valkonen et al.，1996）。耐病性可以理解成对病害的抗性（resistance to
disease），但对病毒本身不具抗性。病毒可以像在感病寄主中一样大量增殖，但不产生典型的感病症
状。在没有其它抗性资源的条件下，耐病性可以加以利用，但应保持谨慎的态度，因为它们可能成
为田间条件下病毒的传播源（Vaikonen，1994；Solomon-Blackburn & Barker，2001a）。此外，马铃
薯寄主对病毒侵染循环的各个阶段产生干扰或抑制均能表现出一定的抗性，如抗病毒侵染、抗病毒
增殖、抗病毒运输等（Valkonen et al.，1996）。
2 抗病毒机制
马铃薯对病毒的各种抗性表现型背后，都有相应的生物学机制，而抗病和感病则是病毒与寄主
之间复杂互作的结果。目前，有显性 R 基因介导的抗性、隐性基因介导的抗性、RNA 沉默介导的抗
性等几种主要的抗性机制解释寄主对病毒的抗性，同时，一些抗性相关基因的克隆、功能研究也为
深入理解对病毒的抗性机制提供了重要线索。
2.1 显性 R 基因介导的抗性
R 基因赋予植物对病毒、细菌、真菌等多种病原物的抗性（Martin et al.，2003），这种主动抗性
（active resistance）依赖于寄主的 R 基因产物与病毒编码的无毒因子（Avr）之间的特异性识别，也
称为基因对基因抗性（gene for gene resistance）（Keen，1990）。
2.1.1 R基因的结构和功能
如表 2 所示，在已经克隆鉴定的抗病毒 R 基因中，大多数均属于 NBS-LRR 蛋白，此类蛋白因
含有保守的核酸结合位点（nucleotide binding site，NBS）和亮氨酸重复结构域（leucine-rich repeats，
LRR）而得名（Jones & Dangl，2006；Moffett，2009）。NBS-LRR 蛋白是在植物中发现的成员最多、
多样性最丰富的基因家族之一，很多植物的基因组中含有数百个 NBS-LRR 蛋白家族成员（Sacco &
Moffett，2009），研究显示，二倍体栽培种马铃薯基因组中含有 738 个部分和完整的 NBS-LRR 序列
（Bakker et al.，2011）。依据 N 端结构，NBS-LRR 蛋白可以进一步分成含有 TIR（toll-interleukin-1
receptor）和 CC（coiled-coil）结构域的两种类型（Moffett，2009）。
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NBS-LRR 蛋白的 NBS 结构域含有核酸结合模体，具有 ATP 结合及水解活性（Tameling et al.，
2002），可能参与了下游抗病信号的启动（Rairdan et al.，2008）。LRR 结构域由不同数量的富含亮
氨酸的重复序列组成（Jones & Jones，1997），能与特定的 Avr 发生互作，是 R 蛋白的识别位点（Rairdan
& Moffett，2006）。研究表明，NBS-LRR 蛋白的各结构域之间存在物理和功能上的互作，如 Rx、
HRT 以及 N 等，它们的 LRR 结构域都能与 N 端结构域互作，这种互作对其活性和功能十分重要
（Moffett et al.，2002；Rairdan & Moffett，2006；Ueda et al.，2006）。
表 2 已经克隆鉴定的植物病毒显性抗性基因（R）
Table 2 Cloned and characterized dominant R genes confering resistance to viruses
基因 Gene 植物 Plant 病毒 Virus Avr 预测结构 Domain 参考文献 Reference
Rx1 马铃薯 Solanum tuberosum PVX CP CC-NBS-LRR Bendahmane et al.，1999
Rx2 马铃薯 Solanum tuberosum PVX CP CC-NBS-LRR Bendahmane et al.，2000
Y-1 马铃薯 Solanum tuberosum PVY – TIR-NBS-LRR Vidal et al.，2002
N 烟草 Nicotiana glutinosa TMV P50 TIR-NBS-LRR Erickson et al.，1999
Tm22 番茄 Lycopersicon esculentum ToMV MP CC-NBS-LRR Lanfermeijer et al.，2003
Sw5 番茄 Lycopersicon esculentum TSWV – CC-NBS-LRR Brommonschenkel et al.，2000
L1，L2，L3，L4 辣椒 Capsicum chinense ToMV CP CC-NBS-LRR Tomita et al.，2008
RTM1 拟南芥 Arabidopsis thaliana TEV CP Jacalin like Chisholm et al.，2000
RTM2 拟南芥 Arabidopsis thaliana TEV CP Small Hsp Whitham et al.，2000
RTM3 拟南芥 Arabidopsis thaliana TEV CP MATH，CC Cosson et al.，2010
HRT 拟南芥 Arabidopsis thaliana TCV CP CC-NBS-LRR Cooley et al.，2000
RCY1 拟南芥 Arabidopsis thaliana CMV CP CC-NBS-LRR Takahashi et al.，2002
RT4-4 菜豆 Phaseolus vulgaris CMV 2a TIR-NBS-LRR Seo et al.，2006
Rsv1 大豆 Glycine max SMV P3 CC-NBS-LRR Hajimorad et al.，2005
I 菜豆 Phaseolus vulgaris BCMV – TIR-NBS-LRR Vallejos et al.，2006
Ctv 枳 Poncirus trifoliata CTV – CC-NBS-LRR Rai，2006
注：TEV，烟草蚀纹病毒；TCV，芜菁皱缩病毒；TMV，烟草花叶病毒；CMV，黄瓜花叶病毒；ToMV，番茄花叶病毒；TSWV，番
茄斑萎病毒；SMV，大豆花叶病毒；BCMV，菜豆普通花叶病毒；CTV，柑橘衰退病毒；–，未鉴定。
Note：TEV，Tobacco etch virus；TCV，Turnip crinkle virus；TMV，Tobacco mosaic virus；CMV，Cucumber mosaic virus；ToMV，Tomato
mosaic virus；TSWV，Tomato spotted wilt virus；SMV，Soybean mosaic virus；BCMV，Bean common mosaic virus；CTV，Citrus tristeza virus；
–，Unidentified.

2.1.2 马铃薯显性抗病毒基因 Rx
从马铃薯中已克隆两个抗 PVX 基因 Rx1 和 Rx2，它们均编码 CC-NBS-LRR 类型蛋白，特异性
识别 PVX 的外壳蛋白（coat protein，CP），两者核酸序列也高度同源，并与线虫抗性连锁（Bendahmane
et al.，1995，1999，2000；Grube et al.，2000）。
Rx介导的抗性作用于单个细胞，能够迅速在起始侵染位点抑制PVX的积累（Adams et al.，1986）。
用原生质体分别接种 PVX 和 TMV，24 h 后感病（rx）原生质体中 PVX 的积累量比抗性（Rx）原生
质体高 100 倍以上，而 TMV 含量在两种原生质体中相同。如果用 TMV 和 PVX 同时接种抗性原生
质体，TMV 也受到抑制，其 RNA 下降到与 PVX 一样的水平（Bendahmane et al.，1995）。这些结果
表明，Rx 介导的抗性反应一旦被 PVX 的 CP 诱导，其抗性机制可以同样作用于其它病毒。
Rx基因对 PVX的极端抗性往往不伴随过敏性坏死的出现，转基因烟草和马铃薯中表达Rx基因，
也表现出对 PVX 的极端抗性（Kang et al.，2005b），而当 Rx 与其识别的 Avr（CP）共表达时，则可
以观察到过敏性反应，表明过敏性坏死的出现可能是由 CP 的含量决定的（Bendahmane et al.，1999）。
将 Rx 的 LRR 和 CC-NBS 结构域分离后共表达也能引发 CP 依赖的过敏性反应，同样，CC 结构域
也能弥补 NBS-LRR 结构域的功能，表明 Rx 蛋白的结构域之间存在互作（Moffett et al.，2002；Rairdan
& Moffett，2006；Rairdan et al.，2008）。此外，NBS-LRR 结构域保守位点的突变引起的 Rx 基因的
功能获得性突变，在缺乏 CP 蛋白的情况下寄主细胞发生组成性死亡（Moffett et al.，2002）。这些结
果表明，Rx 蛋白的各结构域之间的互作，可能使其处于一种非活性状态，在识别 PVX 的 CP 蛋白
后，这种分子内互作被打破而引起 Rx 蛋白构象变化，进一步激活抗病信号和抗病防卫反应。
9 期 聂碧华等：马铃薯抗病毒机制研究进展 1707

2.1.3 NBS-LRR蛋白的识别机制
大部分 R 基因所识别的 Avr 已经得到鉴定（表 2），也有一些假说和模型解释 NBS-LRR 蛋白对
无毒基因（Avr）的识别机制，如防卫假说（guard hypothesis）和诱饵模型（decoy model）以及诱导
转换模型（bait and switch model）。
最初认为 R 蛋白和 Avr 之间可能存在直接的互作，但后来的研究发现更多的情况下这种互作是
间接的（Martin et al.，2003；Maule et al.，2007），一些重要的寄主识别共因子也参了 NBS-LRR 蛋
白对 Avr 的识别。如 RanGAP2 蛋白，能够与 Rx 互作并介导对 Avr（CP）的识别（Sacco et al.，2007）。
还有 NRIP1 蛋白，能够分别与 N 蛋白的 TIR 结构以及其识别的 Avr（p50）互作，并形成三者的复
合体（Caplan et al.，2008）。前面提到 LRR 结构域决定了 R 蛋白的识别特异性，但意外的是，这些
识别共因子却不是与 LRR 结构域互作，而是作用于 NBS-LRR 蛋白的 N 端 TIR 结构域（Rx）或 CC
结构域（N）（Sacco et al.，2007；Caplan et al.，2008）。
最近提出的诱导转换模型（bait and switch model）为上述 Rx 和 N 基因的研究结果提供了更为
合理的解释（Collier & Moffett，2009）。该模型认为，寄主的识别共因子作为分子诱饵（bait）与
NBS-LRR 蛋白的 N 端结构域结合并介导 Avr 与 LRR 结构域的互作。在无病毒侵染的情况下，
NBS-LRR 蛋白通过分子内互作折叠成自我抑制的状态，N 端结构域与分子诱饵（bait）的互作可能
也参与了这个“陷阱”的设置。当病毒侵染时，Avr 与分子诱饵的互作可以促进 LRR 结构域对其特
异识别，或者它们的互作直接引起分子诱饵的物理改变，这两种情况都最终导致 NBS-LRR 蛋白构
象改变而打破自我抑制状态，同时激活下游的防卫反应（Collier & Moffett，2009；Moffett，2009）。
Rx 对 PVX 的识别并不需要完整 CP，但至少需要约 90 个氨基酸残基组成的 α 螺旋结构（Baures
et al.，2008），表明 Rx 可能识别 CP 的特定保守结构而不是特殊序列，这可以解释 Rx 能够识别序
列同源性较低却有相似结构的多种马铃薯 X 属（Potexvirus）病毒（Moffett et al.，2002）。最近，用
VIGS（virus-induced gene silencing）系统进行的功能验证试验表明，Rx 介导的抗性依赖 SGT1、HSP90
以及一种 MAPKKK（MAP 蛋白激酶的激酶的激酶）等寄主因子（Peart et al.，2002；Lu et al.，2003）。
可见，R 蛋白对 Avr 的识别以及抗病毒信号的激活与传导，是一个有许多寄主组分参与的复杂过程，
要了解其中的细节还需要大量的研究。
2.2 隐性基因介导的病毒抗性
典型的植物病毒仅编码 4 ~ 10 种蛋白，因此病毒需要利用寄主的组分和细胞机制才能完成其侵
染循环（Whitham & Wang，2004；Kang et al.，2005b）。当寄主组分，即感病因子（susceptibility factor）
缺失或者发生突变，以致其相应的病毒因子无法识别，则导致抗性反应（Gómez et al.，2009）。这
种抗性是隐性遗传的，缺乏主动的识别机制，故也称为被动抗性（passive resistance）。近 10 年来，
已从不同作物中克隆得到了许多天然隐性病毒抗性基因，它们都编码真核生物翻译起始因子 4E 或
4G（eukaryotic translation initiation factor 4E/4G，eIF4E/eIF4G）及其异形体（Diaz-Pendon et al.，2004；
Maule et al.，2007）。
2.2.1 真核生物翻译起始因子（eIF4E/eIF4G）
eIF4E 和 eIF4G 是真核生物翻译起始复合体 eIF4F 的两个亚基，eIF4F 与 mRNA 的互作是起始
翻译的第一步，在此过程中，eIF4E 提供其 5′ 帽子结合功能，而 eIF4G 则通过与 eIF4E 以及 poly（A）
结合蛋白[poly（A）binding protein，PABP]的互作使 mRNA 分子环化，以提高翻译的效率（Browning，
2004）。同样，eIF4E 和 eIF4G 的异形体 eIF（iso）4E 和 eIF（iso）4G 构成另一种翻译起始复合体
eIF（iso）4F，在离体条件下，两种复合体可以功能互换，只是 eIF（iso）4F 优先启动对结构不完
整的 mRNA 的翻译（Gallie & Browning，2001）。这些翻译起始因子可能是病毒在寄主细胞内翻译
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复制的重要寄主组分。eIF4E 和 eIF4G 介导的隐性抗性，可能通过抑制翻译起始、镇压复制以及阻
止病毒在细胞间运输等机制来实现，但具体的细节还需要更多的研究来深入了解。虽然已经克隆的
隐性抗病毒基因均编码翻译起始因子 4E 和 4G 家族蛋白，但尚有大量的隐性抗病毒基因未被鉴定和
克隆，目前还不能排除其它重要感病因子和其它隐性抗病毒机制的存在。但显然，翻译起始因子在
对病毒的隐性抗性中的频繁出现，表明这一机制有某种优势（Truniger & Aranda，2009）。
2.2.2 隐性抗性基因及其作用机制
已报道的隐性抗病毒基因中超过一半出现在对马铃薯 Y 属（Potyvirus）病毒的抗性中（Kang et
al.，2005b；Robaglia & Caranta，2006），它们编码 eIF4E 及其异形体 eIF（iso）4E。几乎在所有的
例子中，接种叶片中均检测不到病毒，据此推测这种类型的抗性对病毒的抑制作用可能发生在病毒
侵染的早期阶段，如限制病毒在细胞水平的增殖，或者（和）阻止病毒在细胞间运输（Diaz-Pendon
et al.，2004；Kang et al.，2005b）。
首先从辣椒中克隆的 pvr21 和 pvr22 基因可以在单细胞水平阻止烟草蚀纹病毒（Tobacco etch
virus，TEV）的复制，而 pvr21 介导的对 PVY 抗性则阻止了病毒在细胞间运输，因为抗性和感病品
种的原生质体接种后病毒积累一样（Deom et al.，1997；Kang et al.，2005a）。除了辣椒外，天然的
隐性抗病毒基因位点 eIF4E 也在番茄、豌豆、大麦、莴苣、甜瓜等作物中被克隆，这些抗性基因与
相应的感病基因都只有少数几个氨基酸的差异（Cavatorta et al.，2011）。通过人工突变 eIF4E 的方
法，在马铃薯和番茄中均发现单个或少数氨基酸突变就能赋予寄主对 Potyvirus 属病毒的抗性（Piron
et al.，2010；Cavatorta et al.，2011）。最近，编码马铃薯 eIF4E 的天然隐性抗性基因 Eva1 在一些野
生种被发现，将 Eva1 转化马铃薯，能够延迟 PVY 的病程，但只有当内源的感病基因被抑制后，才
表现完全的抗病性（Duan et al.，2011）。
不仅 eIF4E 等的突变能赋予寄主对病毒的抗性（Robaglia & Caranta，2006），同时发现一些
Potyvirus 属病毒编码蛋白（如 VPg）的突变能够克服 eIF4E 等介导的抗性（Truniger & Aranda，2009），
表明病毒的成功侵染需要这些寄主因子（eIF4E）和病毒蛋白（VPg）的共同参与。通过酵母双杂交
和 GST pull-down 分析表明，病毒 TEV 的 VPg 不能与来自抗性辣椒品种的 eIF4E 结合，但与来自感
病辣椒品种的 eIF4E 却有很强的互作（Kang et al.，2005a）。此外，eIF4E 的两种单个氨基酸突变
Gly107Arg（pvr1）和 Val67Glu（pvr24）分别阻止了 eIF4E 与 TEV 和 PVY 的 VPg 的互作（Yeam et
al.，2007；Charron et al.，2008）。新近的研究显示，来自 Potyvirus 属的 3 种病毒（PVA、PVY 和
TEV）的 HC-pro 蛋白都能与马铃薯和烟草的 eIF（iso）4E 和 eIF4E 互作，但与 eIF（iso）4E 的互
作更强（Ala-Poikela et al.，2011）。
VPg 和 HC-pro 都是马铃薯 Y 属病毒自身编码的重要蛋白，可能参与病毒 RNA 合成、复制以及
调控病毒的运输和积累等过程。它们在病毒侵染过程中的功能可能依赖于与寄主感病因子 eIF4E 或
eIF（iso）4E 的互作才能实现，而这些感病因子的变异则导致这种互作失败，使病毒翻译起始、复
制、以及运输等过程受到干扰或抑制，从而产生抗性（Charron et al.，2008；Truniger & Aranda，2009）。
2.3 RNA 沉默介导的抗性
RNA 沉默通过 miRNA（micro RNA）或 siRNA（small interfering RNA）介导下调基因的表达，
进而调控多种生物学过程，如生长发育、转座子调控、DNA 甲基化以及染色质修饰等，其中，抗病
毒是 RNA 沉默被广泛研究的重要功能之一（Csorba et al.，2009）。
2.3.1 RNA沉默介导对病毒的降解
病毒 RNA 或 DNA 进入寄主细胞后，通过各种途径形成不同形式的双链 RNA（double-stranded
RNA，dsRNA）分子，然后被具有双链 RNA 特异性核酸酶内切酶活性的 Dicer 类似物（Dicer-like
9 期 聂碧华等：马铃薯抗病毒机制研究进展 1709

enzymes，DCLs）加工成21 ~ 25 nt的 siRNA，这些 siRNA再与RNA沉默复合体（RNA induced silencing
complex，RISC）中的 argonaute（AGO）蛋白结合，并介导对同源病毒 RNA 进行降解，从而抑制
病毒的复制（Bernstein et al.，2001）。此外，被 RISC 剪切形成的单链病毒 RNA（single-stranded RNA，
ssRNA）片段或者病毒复制形成的异常 RNA（aberrant RNA，abRNA）还能在寄主的 RNA 依赖的
RNA 聚合酶（RNA-dependent RNA polymerases，RDR）作用下合成新的 dsRNA，再通过 RISC 加工
成次级 siRNA，并放大沉默信号，从而更有效地降解病毒 RNA（Voinnet，2005；Vaistij & Jones，2009）。
2.3.2 病毒对 RNA沉默的抑制
为克服寄主的 RNA 沉默机制，多数病毒已经进化形成相应的反防御机制，即通过编码 RNA 沉
默抑制子（viral suppressors of RNA silencing，VSRs）来干扰 RNA 沉默途径中的某些步骤，从而成
功地侵染寄主（Ding & Voinnet，2007；Csorba et al.，2009）。现有的数据表明，几乎每一种植物病
毒编码至少一种 RNA 沉默抑制子，也有部分病毒编码多种抑制子（Csorba et al.，2009）。限于病毒
基因组较小的原因，抑制子除了抑制 RNA 沉默以外，都有自身的功能，如外壳蛋白、复制酶、运
输蛋白等（Csorba et al.，2009）。抑制子通过作用于沉默相关的 RNA 分子或者直接与沉默相关蛋白
互作，几乎可以影响 RNA 沉默途径每个步骤。如马铃薯 Y 病毒属的 HC-Pro 蛋白以及番茄丛矮病毒
组的 p19 蛋白等，都具有 siRNA 结合活性，能在这些 siRNA 与 RISC 结合之前将其隔离以阻止对病
毒的降解作用（Lakatos et al.，2006；Csorba et al.，2009）。同时有研究发现，HC-Pro 和 p19 蛋白可
能还会干扰 siRNA 和 miRNA 甲基化作用，从而影响其稳定性（Lozsa et al.，2008）。也有一些病毒
的抑制子通过作用于一些关键蛋白（如 DCLs，AGO 等）干扰 RNA 沉默机制。如 PVX 的 p25 蛋白能
够与 AGO1 蛋白互作并通过蛋白酶体途径介导其降解（Chiu et al.，2010）。各种形式的 RNA 沉默抑
制子有效地干扰了寄主的 RNA 沉默抗病毒机制，最终达到寄主和病毒共存的结果（Pfeffer et al.，2002）。
2.3.3 RNA沉默抗病毒机制的应用
RNA 沉默首先在植物中报道，并发现在真核生物中普遍存在（Meister & Tuschl，2004）。实际
上，早在人们理解 RNA 沉默机制之前就已经开始应用这一机制改良马铃薯以及其它作物对病毒的
抗性（张鹤龄，2000；Solomon-Blackburn & Barker，2001a；王晓明 等，2005；肖雅 等，2008；
Gottula & Fuchs，2009）。在这些研究中，来自病毒基因组的不同基因被导入寄主，如外壳蛋白（CP）、
运输蛋白（MP）、聚合酶（polymerase）、蛋白酶（proteinase）、卫星 RNA、甚至 5′和 3′非编码区等，
几乎所有的遗传组分都能赋予寄主对相应病毒的抗性，这种抗性也称为病原诱导的抗性
（pathogen-derived resistance，PDR），其本质就是病毒诱导的转录后基因沉默（PTGS）（Gottula &
Fuchs，2009）。在对 RNA 沉默机制深入理解的基础上，新的技术改进和创新也不断出现，如表达正
义和反义 RNA 或者反向重复的病毒基因片段以形成发卡结构，进而产生双链 RNA 以提高激活 RNA
沉默效率，以及将不同病毒的保守区域整合到一起以抵御多种病毒（Bucher et al.，2006；Zhu et al.，
2009）。此外，一些人工设计的 micro RNA（amiRNAs）也可以作用于特定病毒的 RNA 沉默抑制子，
从而达到抗病毒的目的（Niu et al.，2006；Qu et al.，2008）。尽管有些工作目前还只是在模式植物
中取得成功，但相信很快就会在马铃薯以及其它受病毒危害严重的作物中得到应用。
2.4 其他抗病毒基因
马铃薯中除了前面提到已克隆的 Rx 基因外，还有其它一些抗病毒基因得到定位或克隆。如 PVX
的过敏性抗性位点 Nxphu 定位于马铃薯第 9 号染色体的长臂上（Tommiska et al.，1998）。而来源不同
的 PVY 的极端抗性位点 Ryadg 和 Rysto，都定位于马铃薯的第 11 号染色体上两个分子标记 GP125 和
CT182 之间（Brigneti et al.，1997；Hämäläinen et al.，1998），其中与 Ryadg 共分离的 Y-1 基因被克隆，
它也编码 TIR-NBS-LRR 类型蛋白，在感病马铃薯品种中表达 Y-1 导致对 PVY 的过敏性抗性反应，
1710 园 艺 学 报 39 卷

但转基因植株不能阻止病毒的系统扩散（Vidal et al.，2002）。还有分别控制对 PVA 的极端抗性和过
敏性抗性的 Raadg、Naadg 也定位在马铃薯第 11 号染色体上与 Ryadg、Rysto 相同的区域（Hämäläinen et
al.，1998），其中 Raadg 距离 Ryadg 只有 6.8 cM，由此推测，对于与 PVY 和 PVA 同为马铃薯 Y 属病
毒的 PVV，其的抗性基因也极可能与 Ryadg 或 Raadg 连锁（Barker，1997）。
此外，还有一些关于马铃薯抗病毒的分子标记和 QTLs 的报道。如抗 PVS 基因 Ns 被 RAPD 标
记，但尚未定位（Marczewski et al.，1998）。两个抗 PVM 位点 Gm 和 Rm 被分别定位在马铃薯的第
9 号和 11 号染色体上的抗性基因簇中（Marczewski et al.，2006）。抗 PLRV 的两个主效 QTL 位点
PLRV.1 和 PRLV.4 都定位在马铃薯的第 11 号染色体上，其中 PLRV.1 位于抗性基因热点区域，一段
和 N 基因同源的片段与之紧密连锁，并被发展成 SCAR 标记用于辅助育种选择，而来自二倍体材料
DW 91-1187 的 PRLV.4 位点附近则没有其它已知的抗性基因（Marczewski et al.，2001；Marczewski et
al.，2004）。另一个 PLRV 的主效抗性基因 Rladg 则定位在第 5 号染色体的短臂，该区域含有 Rx2 等
抗性基因（Velásquez et al.，2007）。
约 80%的马铃薯病毒由媒介（如蚜虫等）传播，抗蚜虫基因 Mi-1 和 Vat 分别从番茄和甜瓜中克
隆，它们均编码 NBS-LRR 类型蛋白，其中 Mi-1 还具有对白粉虱和根结线虫的抗性（Rossi et al.，
1998；Pauquet et al.，2004）。对这些抗蚜虫基因进行深入研究，在未来可能为马铃薯抗病毒的遗传
改良提供新的策略。
3 展望
综上所述，与模式植物一样，马铃薯也具有多重的病毒防御系统，如显性 R 基因介导的主动抗
性，感病因子（如 eIF4E）突变带来的隐性抗性，以及 RNA 沉默抗性等机制。在这样的选择压力下，
一些病毒借助没有校对机制的 RNA 聚合酶，得以快速进化以克服这些抗性机制，并成功侵染寄主。
如某些病毒的突变株系能通过 Avr 蛋白突变逃过 R 基因的识别机制。也有一些 Potyvirus 属病毒突变
株系通过 VPg 的变异以重新结合突变的寄主感病因子（如 eIF4E），并成功侵染寄主。同时多数病毒
还进化形成 RNA 沉默抑制子，来克服 RNA 沉默介导的抗病毒机制。
病毒与寄主之间的共进化就像一场“军备竞赛”。从应用的角度来讲，深入理解植物的抗病毒
机制，并通过育种选择或者转基因的手段使这场竞赛更有利于寄主，并培育抗性持久的栽培品种是
最终的目标。如 Rx 介导的对 PVX 的极端抗性已经成功地引入很多马铃薯栽培品种，还有利用 RNA
沉默机制的抗病毒转基因也有一些成功的例子（王晓明 等，2005；肖雅 等，2008；Gottula & Fuchs，
2009）。虽然从马铃薯中克隆的抗病毒基因还不多，但马铃薯中有丰富的抗病毒资源，而且其中许多
抗性基因已经得到初步定位（Gebhardt & Valkonen，2001；Solomon-Blackburn & Barker，2001b），
相信未来将会有更多抗病毒基因从马铃薯中得到克隆，从而进一步完善对马铃薯与病毒互作机制的
认识，并应用于病毒病的科学防治和抗性品种选育工作中。

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