全 文 ：园 　艺 　学 　报 　2006, 33 (5) : 989～994
Acta Horticulturae Sinica
收稿日期 : 2006 - 04 - 14; 修回日期 : 2006 - 09 - 20
基金项目 : 国家自然科学基金项目 (30270132)3 通讯作者 Author for correspondence ( E2mail: ljlsd@ beelink1com)
番茄转 ER2sHSP基因植株构建及其抗冷性研究
赵春梅　王　丽　伊淑莹　刘　箭 3
(山东师范大学生命科学学院 , 山东济南 250014)
摘 　要 : 将 CaMV 35S启动子驱动的内质网小分子热激蛋白基因导入番茄 , 比较转基因、未转基因和
转空载体番茄的抗冷能力。冷胁迫下 , 同对照相比 , 转基因番茄的冷害症状轻 , 叶绿素含量的损失少 , 体
内积累的丙二醛 (MDA) 含量少 , 电解质外渗程度低 , 具有较高的净光合速率和最大光化学效率 , 并易于
恢复由低温所引起的光抑制 , 表明转基因番茄具有较强的冷胁迫耐性 , 说明内质网小分子热激蛋白在植物
抗冷过程中发挥重要作用。
关键词 : 番茄 ; 内质网 ; 小分子热激蛋白 ; 转基因 ; 冷胁迫
中图分类号 : S 64112　　文献标识码 : A　　文章编号 : 05132353X (2006) 0520989206
The Con struction and the Ch illing2Resistance Ab ility of Endopla sm ic Reticu2
lum Sma ll Hea t Shock Prote in ( ER 2sHSP ) Tran sgen ic Toma to Plan ts
Zhao Chunmei, W ang L i, Yi Shuying, and L iu J ian3
(College of L ife Sciences, Shandong N orm al U niversity, J ipinan, Shandong 250014, Ch ina)
Abstract: The full2length endop lasm ic reticulum small heat shock p rotein ( ER2sHSP) cDNA using
CaMV 35S p romoter was transformed into the genome of tomato p lants. The chilling tolerance of transgenic to2
mato p lants, non2transgenic tomato p lants and pROKⅡ2transformed tomato p lants were studied. Under chill2
ing stress treatment, compared with non2transgenic and pROKⅡ2transformed tomato p lants, transgenic tomato
p lants exhibited slighter cold2injured symp tom s, suffered less destruction of chlorophyll and electrolyte leak2
age. The content ofMDA of transgenic tomato p lants was lower than that of non2transgenic and pROKⅡ2trans2
formed tomato p lants, and transgenic tomato p lants could keep up higher value of net photosynthetic rate, Fv/
Fm and could recover quickly from chilling2induced photosynthetic inhibition. The results showed that ER2
sHSP p layed a key role in enhancing the chilling2resistance ability of p lants.
Key words: Tomato; Endop lasm ic reticulum; Small heat shock p rotein; Transgenic; Chilling stress
高温胁迫下 , 生物体会通过热激蛋白 (Heat2shock p rotein, HSP) 的合成来增强自身的抗热能力 ,
热激蛋白最早被认为只与生物的抗热能力相关。后来发现高温预处理使许多植物的抗冷能力得到提
高 , 并能相应延长瓜果的低温储藏期〔1～7〕, 高温预处理诱导表达的热激蛋白被认为是提高植物抗寒性
的重要因子 , 推测它们通过其分子伴侣作用 , 维持了蛋白在低温下的正常结构和功能 , 从而提高了植
物的抗寒性〔8〕。近来的研究证明 , 小分子热激蛋白 ( Smallmolecular heat2shock p rotein, sHSP) 在生物
耐低温胁迫过程中也发挥重要的作用 , Soto等〔9〕将板栗 (Castanea sa tiva) CsHSP 1715 (细胞质 Class
Ⅰ型 sHSP) 在大肠杆菌 ( Escherich ia coli) 中过量表达 , 发现大肠杆菌的抗冷能力显著提高 ; W ang
等〔10〕证明过量表达叶绿体 sHSP能够增强转基因番茄植株的抗冷能力。
目前对于植物中内质网 sHSP ( Endop lasm ic reticulum sHSP, ER2sHSP) 的功能研究相对较少。虽
然推测低温下植物中 ER2sHSP的表达与植物的抗冷能力有关 , 例如 Ukaji等〔8〕发现在冬季日本北海道
桑树 (M orus bom bycis Koidz. ) 皮层薄壁细胞中大量积累 ER2sHSP (WAP20) , 但是缺少直接的证据来
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证明 ER2sHSP在植物抗冷过程中所起的作用。本文利用农杆菌介导法 , 将 CaMV 35S驱动的 ER 2sHSP
基因导入番茄 , 获得了过量表达 ER 2sHSP的转基因番茄并对其进行了抗冷性分析。
1　材料与方法
111　番茄转 ER 2sHSP基因植株的构建
将从番茄热激化的 cDNA 文库中克隆到的 ER 2sHSP cDNA全长片段〔11〕, 连接到植物表达载体
pROKⅡ中 , 获得 CaMV 35S启动子驱动的 ER 2sHSP植物表达载体。利用冻融法将构建的植物表达载
体导入农杆菌 LBA4404, 再通过农杆菌介导叶圆盘法转化 ‘中蔬四号 ’番茄。获得的转基因苗移至
田间进行常规栽培 , 收获的 T1代转基因番茄种子在含有 50 mg·L - 1卡那霉素的 MS培养基上萌发 , 选
取能够生长侧根的幼苗移至田间进行常规栽培 , 直到获得纯合转基因番茄。
112　转基因植株的 Northern分析
用异硫氰酸胍法提取番茄叶片的总 RNA〔12〕, 用α232 P2dCTP标记的全长 ER 2sHSP cDNA作为探针 ,
65℃杂交过夜 (杂交液组成 : 015 mol·L - 1磷酸缓冲液 , 7% SDS, 10 mmol·L - 1 EDTA , 011μg·L - 1
鲑精 DNA ) , 然后依次用 65℃的 4 ×SSC /011% SDS、2 ×SSC /011% SDS和 1 ×SSC /011% SDS洗膜 ,
每次 10～15 m in, 杂交信号利用 X光片曝光。
113　抗体的制备和 W estern分析
以 ER 2sHSP cDNA 为模板进行 PCR 扩增 , 获得 ER 2sHS P cDNA 全长片断。 PCR 正向引物 : 5pi2
GAAGGATCCATACATATGAGGGTCATCAG23pi, 反向引物 : 5pi2AGCGAATTCAGCAGCCAACTCAGCTTC23pi。
PCR扩增片段经 B am HⅠ和 EcoRⅠ双酶切后 , 与 pGEX26P21载体连接 , 转化 BL21 (DE3) 菌株 , 用
011 mmol·L - 1 IPTG诱导融合蛋白表达 , 产生的融合蛋白经 GST2Spherous 4B亲和柱纯化后用作抗原 ,
对新西兰兔进行免疫试验处理。
用缓冲液 (10 mmol·L - 1 Tris2HCl, pH 810, 1 mmol·L21 PMSF) 研磨植物叶片 , 悬液经过离心 ,
用 B radford法定量上清液中的蛋白 , 然后与等体积的 SDS2PAGE样品缓冲液混合 , 根据定量结果 , 将
等量的蛋白样品做 W estern分析。
114　转基因植株的抗冷性分析
取 5叶期的转基因番茄和对照番茄 (包括未转化番茄和 pROKⅡ空载体转化番茄 ) 幼苗 , 从 25℃
温室条件下直接转入 4℃条件下 (大约 240μmol·m - 2 ·s- 1 , 16 h·d - 1 )。在处理的不同时间点测量
植物的各项生理指标。光系统 Ⅱ的测量是暗适应 30 m in后 , 用 FMS2脉冲调制式荧光仪 (Hansatech)
测定 PSⅡ荧光参数 , 按照以下公式计算 PSⅡ最大光化学效率 : Fv/Fm = ( Fm - Fo) /Fm ( Fo为暗适
应下初始荧光 , Fm 为暗适应下最大荧光 ) ; 电解质外渗的测量依据 H sieh等〔13〕的方法 ; 用分光光度
法分析叶片中的丙二醛 (MDA) 含量和叶绿素含量 ; 从 4℃低温移至 25℃温室中恢复 3 h后 , 用 Lei2
ca 6400光合仪测量净光合速率 ( Pn)。4℃低温处理不同时间后移至 25℃温室恢复生长 1个月 , 能够
重新萌发新芽的植株视为存活株 , 存活率 = (存活株 /测试总株数 ) ×100%。
2　结果与分析
211　转 ER 2sH SP基因植株的获得及分子鉴定
利用农杆菌介导法转化番茄 , 共获得 13个独立转化株系 , 其中有 10个转化系收获种子 , 5个转
化系获得纯合的 T3代 ( TP 6、7、8、10和 13) , 依据转基因番茄 T1代种子的卡那霉素抗性分离比值
和孟德尔遗传法则 , 判断这 5个转化系中外源基因为单拷贝插入 (表 1)。
Northern和 W estern分析结果 (图 1) 表明 , 常温下内源 ER2sHSP在番茄中不表达 , 但被热激诱
导表达 , 而在转基因番茄中是组成性表达 , 并且 ER2sHSP表达量明显高于 38℃热激未转基因植株。
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　5期 赵春梅等 : 番茄转 ER 2sHSP基因植株构建及其抗冷性研究 　
表 1　转基因番茄 T1代种子卡那霉素抗性分离
Table 1　Expression of kanam yc in resistance in the T1
genera tion of tran sgen ic toma to plan ts
植物株系
Plant lines
代号
Code
抗性苗 /非抗性苗
Resistant/
suscep tible
分离比
Segregation
ratio
χ2
转基因 TP13 130 /47 3∶1 0. 23
Transgenic TP10 101 /38 3∶1 0. 12
TP8 123 /46 3∶1 0. 44
TP7 194 /53 3∶1 1. 65
TP6 142 /40 3∶1 0. 89
空载体转化 VC 109 /42 3∶1 0. 64
pROKⅡ2transformed
未转基因 CK 　0 /473 - -
Non2transgenic 图 1　转 ER 2sHSP基因番茄的 Northern和 W estern鉴定CK2HS: 38℃热激处理 3 h的未转基因番茄。F ig. 1　Northern and W estern blot ana lysis ofER 2sHSP tran sgen ic toma to plan tsCK2HS: Non2transgenic tomato p lants
subjected to heat stress at 38℃ for 3 h.
212　番茄转 ER 2sHSP基因植株抗冷性检测
将转基因植株和对照植株 (包括未转基因和 pROKⅡ空载体转化 ) 置于 4℃进行低温处理。处理
3 d后 , 对照开始出现冷害症状 , 从叶片开始出现白化 , 随时间的延长白化叶片增多 , 白化面积加
大 , 而转基因植株叶片仅出现轻微的白化 (图 2)。低温胁迫导致对照植株中 MDA的大量积累并发生
严重的电解质外渗 , 而对转基因植株的影响较小 (图 3)。
图 2　低温处理 ( 4℃ 5 d) 后对照番茄与转基因番茄的表型
F ig. 2　Phenotypes of non2tran sgen ic and tran sgen ic toma to plan ts after exposed a t 4℃ for 5 days
图 3　低温处理 ( 4℃) 对番茄叶片 MDA含量和电解质外渗的影响
F ig. 3　Effect of 4℃ ch illing stress on the MDA con ten t and the rela tive electrolyte leakage of toma to leaves
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　　低温胁迫对转基因番茄和对照番茄光合系统造成的伤害程度不同。首先 , 低温处理后 , 对照叶片
中的叶绿素破坏严重 , 平均只有处理前的 27% , 转基因植株叶绿素含量平均值是处理前的 70% (图
4)。其次 , 4℃处理 24 h后 , 对照的 Fv/Fm显著降低 , 比处理前下降 37% , 而 3个转基因株系的 Fv/
Fm分别下降 1718%、2010%和 2315% ; 4℃处理 120 h后 , 对照的 Fv/Fm只有处理前的 3417% , 而
转基因株系平均是处理前的 62% , 明显高于对照。4℃处理 120 h后移至 25℃恢复 48 h, 3个转基因
番茄株系的 Fv/Fm几乎恢复到初始水平 , 而对照番茄的 Fv/Fm只恢复到处理前的 4816% (图 5)。最
后 , 作为光合效率综合指标的净光合速率 ( Pn) , 转基因植株和对照对低温胁迫的反应也不同 , 4℃
低温胁迫严重抑制了对照的光合作用 , 其 Pn在处理后期几乎降至零 , 而转基因植株仍能够保持较弱
的光合作用 (图 6)。
长期的低温胁迫会引起植物体内各种新陈代谢过程的紊乱和生理机能的丧失 , 最终导致植物的死
亡 , 但转基因株系的存活率明显高于对照 (表 2)。
图 4　低温处理 4℃前后番茄叶绿素含量的变化
F ig. 4　Changes of tota l chlorophyll con ten t
in non2tran sgen ic and tran sgen ic toma to
plan ts before and after 4℃ ch illing stress
图 5　低温处理 ( 4℃)对番茄叶片 Fv /Fm的影响
F ig. 5　Effect of 4℃ ch illing stress on the
Fv /Fm va lue of leaves
图 6　低温处理 ( 4℃) 对净光合速率 ( Pn) 的影响
F ig. 6　Effect of 4℃ ch illing stress on the Pn of toma to leaves
表 2　过量表达 ER2sHSP的转基因番茄在 4℃的存活率
Table 2　Surv iva l ra te of over expressing ER2sHSP
tran sgen ic toma to plan ts under 4℃
植物株系
Plant lines
存活率 Survival rate ( % )
2周 Two weeks 4周 Four weeks
TP13 4010 2510
TP10 4019 2915
TP8 3216 2114
CK 2414 1014
VC 2015 1310
3　讨论
在马铃薯和桑树中发现冷诱导表达的 ER2sHSP〔13, 14〕, Ukaji等〔8〕认为 ER2sHSPs与植物的抗冷能
力相关 , 但目前还没有证据来证明 ER2sHSPs在植物抗冷能力获得中起直接作用。而本试验中将
CaMV35S启动子驱动的 ER 2sHSP基因导入番茄 , 发现在低温胁迫下具有组成性表达 ER2sHSP的转基
因番茄的抗冷能力明显好于未转基因番茄和转空载体番茄 (图 2, 表 2) , MDA、电解质外渗、叶绿
素含量、净光合速率及 Fv/Fm这些生理指标均说明 , 转基因番茄的抗冷性优于未转基因或转空载体
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　5期 赵春梅等 : 番茄转 ER 2sHSP基因植株构建及其抗冷性研究 　
的对照番茄 (图 3～图 6)。
过量表达 ER2sHSP提高了转基因番茄抗冷能力的原因可能有二 : 首先 , 细胞中大约有 1 /3的蛋
白要在内质网中合成 , 胁迫条件下内质网分子伴侣的大量表达被认为有助于恢复胁迫条件下内质网的
功能并促进蛋白的折叠〔15〕, 胁迫条件下维持内质网正常的功能对于维持植物体正常的生命活动至关
重要。依据当前的 sHSP分子伴侣作用模型〔16〕, 过量表达的 ER2sHSP可能阻止了低温下内质网中变
性蛋白的积累 , 或帮助新生多肽及变性蛋白进行正确折叠 , 减少低温对蛋白合成的影响 , 保证内质网
合成更多的正常的膜蛋白补充到受损的生物膜中 , 降低胁迫对膜的破坏程度 (图 5, 图 6) 以及因膜
受损而发生的代谢紊乱 (图 3, 图 4) , 从而提高了植物的抗冷能力。已经证明过量表达 B iP (内质网
中 HSP70同系物 ) 提高植物细胞或有机体耐受胁迫能力的原因是恢复细胞在胁迫条件下蛋白合成的
速率〔17, 18〕, 是否过量表达 ER2sHSP也具备此功效 , 尚需进一步研究。其次 , 内质网是脂类合成的主
要场所〔15〕。真核生物为适应低温胁迫 , 通过合成低相变温度的脂类 , 增加膜不饱和脂肪酸的组
成〔19～21〕来增加机体的抗冷能力。组成性存在的 ER2sHSP可能有助于维持低温下内质网的正常功能 ,
保证胁迫条件下各种脂类合成酶的合成 , 从而维持了脂类 (包括低相变温度的脂类 ) 的正常生物合
成 , 使植物更好的适应低温环境。
植物对低温胁迫耐受能力的提高是一个非常复杂的生理现象 , 涉及到信号转导、基因表达以及代
谢改变等各方面。过量表达 ER2sHSP提高了转基因番茄的抗冷能力 , 但在整个的植物抗冷分子机制
中 , ER2sHSP所起的作用以及所处的地位还不是很明确 , 需要进一步深入研究。
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“中国园艺学会热带南亚热带果树分会成立大会
暨首届学术研讨会”在广州召开
由中国园艺学会主办 , 广东省农业科学院果树研究所承办的 “中国园艺学会热带南亚热带果树分会成立大会暨首
届学术研讨会 ”于 2006年 8月 25～26日在广州召开。来自美国、以色列、新西兰、南非、印度、印度尼西亚、越南
和我国广东、广西、福建、海南、北京、贵州、安徽、湖南、湖北、江西、重庆、云南、浙江、江苏、山东、台湾等
近 300名代表参加了大会。
广东省政协副主席、广东省农科院院长罗富和 , FAO国际热带水果网络组织执行主席 Izham Ahmad、国家农业部
技术推广中心李莉、广东省科技厅副巡视员刘庆茂、广东省农业厅种植业处处长郑惠典、华南农业大学副校长陈志
强、广东海洋大学副校长叶春海、仲恺农业技术学院副校长向梅梅、广州市科技局科教处副处长王洋以及中国园艺学
会副理事长韩振海、办公室主任张彦出席了开幕式并致词。中国工程院院士、山东农业大学教授束怀瑞、国际园艺学
会热带亚热带果树分会副主席 Sisir KumarM itra、国际园艺学会执委、新西兰 Massey大学教授 Errol W. Hewett也出席
了大会。
本届会议主要围绕热带南亚热带果树生物技术、遗传育种与种质资源、标准化安全生产、产业现状、研究进展及
发展趋势、果品贮藏与加工技术等议题开展学术研讨。大会共收到国内外论文及论文摘要 105篇 , 编印了首届学术研
讨会论文集 , 共有 33人被邀作大会报告 , 其中境外专家 9人 , 国内专家 24人。
大会选举产生了中国园艺学会热带南亚热带果树分会首届理事会 , 广东省农科院果树研究所所长易干军研究员为
会长 , 华南农业大学果树学首席专家陈维信教授、仲恺农学院农业与园林学院黄建昌教授、福建农科院果树所所长郑
少泉研究员、中国热带农业科学院南亚所副所长谢江辉副研究员、广西自治区农科院园艺所所长彭宏祥研究员、湖南
农业大学园艺园林学院、细胞工程重点实验室主任邓子牛教授 6人为副会长 , 华南农业大学园艺学院、中国荔枝研究
中心主任李建国研究员为秘书长 , 蒋侬辉为副秘书长 ; 聘请束怀瑞院士 , 长江学者、华中农业大学园艺园林学院邓秀
新教授 , 华南农业大学黄辉白教授 , 中国热带农科院郑学勤教授 , 中国农业大学韩振海教授为顾问。决定将本分会挂
靠在广东省农科院果树研究所 , 今后每两年召开一次研讨会 , 下届会议将在福建召开。
8月 27日 , 与会代表参观了广东省农科院果树研究所的国家荔枝种质资源圃、国家香蕉种质资源圃、香蕉组培
工厂、农业部华南地区热带果树脱毒中心、广东省果蔬新技术重点实验室、广东省农科院白云基地 (国家农业科技园
区 )、中山市金钟香蕉有机栽培农场、珠海农科中心。本次大会完成了各项议程、达到了预期目标 , 为广大果业工作
者搭建了一个交流的平台 , 是一个规模大、人员齐、档次高、专业性强的大会。
中国园艺学会热带南亚热带果树分会
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