全 文 ：·772· 中草药ChineseTraditionalandHerbalDrugs第36卷第5期2005年5月
植物内生真菌活性成分的研究
舒 莹1，郭顺星¨，张东明2，王春兰1
(1．中国医学科学院中国协和医科大学药用植物研究所，北京100094；
2．中国医学科学院中国协和医科大学药物研究所，北京100050)
摘 要：综述了近5年来从植物内生真菌中发现的具有生物活性的化合物及其作用机制，为新药研发提供新的天
然产物和研究思路。其结构类型主要有萜类、曲酮类、异香豆素类、醌类、生物碱类、苯并呋喃类、多肽类等，其生物
学活性主要为抗菌、抗肿瘤、抗疟、抗结核、抗氧化等作用，就目前植物内生真菌次生代谢产物研究存在问题及今后
研究方向进行讨论。
关键词：植物内生真菌；生物活性；天然产物
中图分类号：R282 文献标识码：A 文章编号：0253—2670(2005)05—0772—05
Studiesonactivecomponentsfromendophyticfungi
SHUYin91，GUOShun—xin91，ZHANGDong—min92，WANGChun—lanl
(1．InstituteofMedicinalPlantDevelopment，ChineseAcademyofMedicalScienceandPekingUnionMedicalCollege，
Beijing100094，China；2．InstituteofMa eriaMedica，ChineseAcad myofMedicalScience
andPekingUnionMedicalCo lege，Beijing100050，China)
Keywords：endophyticfungi；bioactivity；naturalproducts
植物内生真菌是指那些在其生活史的一定阶段或全部
阶段生活于健康植物各种组织和器官内部的真菌。内生真菌
通常不会对被感染的宿主植物形成明显的伤害，但是某些内
生真菌在宿主植物衰老或受到外界胁迫时又会转变为病原
菌；内生真菌可通过组织学方法观察到或从严格表面消毒的
植物组织中分离获得。植物内生真菌几乎存在于所有目前已
研究过的植物中，分布广、种类多。据估计大约有1．5×106
种内生真菌生活在大约2．7×105种维管植物中[1]。大多数
内生真菌都属于子囊菌类(Ascomycetes)，包括核菌纲
(Pyrenomyetes)、盘菌纲(Discomyetes)和腔菌纲(Loculoas—
comyetes)及其他种类。其中在植物中广泛分布的几个属为
半壳霉属(LeptostromaFr．)、Cryptocline属、拟隐孢霉属
(CryptosporipsisBubdk＆Kabdx)、拟茎点霉属(Phomopsis
(Sacc．)Bub．和叶点霉属(PhyllostictaPers．)。在内生菌一植
物宿主一生物或非生物；胁迫因素的生态系统中，植物内生真
菌起着重要的生态学作用；80％的植物内生真菌在抗真菌、
抗藻类或抗杂草方面具有活性，而来自土壤中的真菌只有大
约43％具有活性[2]。
具有生物活性的天然产物一直是临床用药的重要来源，
目前超过40％的临床药物是天然产物或者是以天然产物为
先导化合物改造获得的。目前已经证实，许多来自植物的天
然化合物与植物的内生真菌有密切的关系，甚至也是内生真
菌的次生代谢产物。从植物内生真菌中获得具有药用价值的
天然产物不仅可以突破植物资源缺乏、再生周期长等限制，
而且利用工业化发酵可以实现天然活性化合物大规模低成
本、无污染的生产。近年来，植物内生真菌化学成分的研究备
受关注，发现了许多具有新颖结构和独特生理活性的化合
物。本文以化合物结构为线索对近5年来从植物内生真菌中
分离得到的具有生物活性的天然产物进行综述(化合物的化
学结构见图1)。
1活性化合物结构分类
1．1萜类：化合物enfumafungin(1)是一种三萜糖苷，来自
刺柏JuniperusformosanaH yata的内生真菌Hormonema
sp．。该化合物对念珠菌属和曲霉属的真菌具有强的抑制活
性，体内实验显示对播散性念珠菌病模型小鼠有效。此外，该
化合物的抗菌谱以及对烟曲霉形态的影响与正在进行f临床
研究的糖原合成酶抑制剂MK一0991类似[3]。Geniculol(2)是
从植物TeucriumscorodoniaL．内生真菌Geniculosporium
sp．中分离得到的一个新骨架的二萜化合物。该化合物具有
抑制小球藻生长的作用，通过琼脂扩散实验，50pg的
geniculol可对小球藻形成半径2mm的抑制区[4]。
1．2 仙酮类：DieerandrolsA～C(3～5)是从存在于濒危薄
荷类植物DicerandrafrutescensShinners茎中的内生真菌
PhomopsislongicollaHobbs中分离得的3个新的口【【I酮二聚
收稿日期；2004—05—17
基金项目：国家自然科学基金资助项目(30170023，30270148)；国家杰出青年科学基金专项(30325047)
作者简介：舒莹(1977一)，女，浙江金华市人，2000年毕业于浙江大学药学院，获学士学位，现为中国医学科学院中国协和医科大学生
药学博士研究生。
*通讯作者(010)62829619E—mail：sxguo@hotmail．corn
万方数据
中草药ChineseTraditionalandHerbalDrugs第36卷第5期2005年5月·773·
矽2一：‰妒OH
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H3C
图1近5年来从植物内生真菌中发现的活性成分
Fig．1Bioactivecomponentsfromendophyticfungifoundinrecentfiveyears
万方数据
·774· 中草药ChineseTraditionalandHerbalDrugs第36卷第5期2005年5月
体。DicerandrolsA～c对金黄色葡萄球菌和枯草芽胞杆菌具
有抗菌活性，且随化合物乙酰化程度的升高而活性下降，
dicerandrolA活性最强而dicerandrolC最弱，但是它们对真
菌没有作用。DicerandrolsA～C还对A549和HCTll62种
人肿瘤细胞表现出中度细胞毒活性，其中dicerandrolB的活
性最强，对A549和HCTll6的Icl。。均为1．8#g／mL[5]。
泰国学者从柚木Tectonagr ndisL．中分离得到了一种
拟茎点霉属Phomopsis的内生真菌BCl323，并发现该真菌
的提取物具有抗疟活性，通过活性追踪分离得到了2个具有
抗疟、抗结核和细胞毒活性的汕酮二聚体phomoxanthones
A和B(6、7)。PhomoxanthonesA和B在体外对耐药的恶性
疟原虫Plasmodium如lciparumK1具有较强的杀灭作用，
IC。。分别是0．11和0．33pg／mL，与氯喹的活性相当；对结核
分支杆菌MycobacteriumuberculosisH37Ra在体外的MIC
值分别是0．50和6．25>g／mL，与卡那霉素的活性相当；另
外phomoxanthonesA和B还对KB细胞(IC5。分别是0．99
和4．1pg／mL)、BC一1细胞(IC50分别是0．51和0．70bLg／
mL)和Vero细胞(IC。。分别是1．4和1．8pg／mL)具有中等
强度的细胞毒活性。如果将phomoxanthoneA的3个乙酰基
水解，去乙酰化产物完全没有抗疟、抗结核和细胞毒活性，这
表明乙酰基对该类化合物的生物学活性有重要影响[6]。
1．3 异香豆素类：分离自野茼蒿Crassocephalumcrepid—
ioides(Benth．)S．Moore茎的地霉属内生真菌Geotrichum
sp．的提取物在体外具有抗疟原虫和抗白色念珠菌的活性，
通过活性追踪分离得到了3个新的具有抗疟、抗结核和抗真
菌活性的二羟基异香豆素类化合物(8～10)，其中化合物8
的活性最强，对恶性疟原虫的IC。。为4．7t-g／mL，对结核分
支杆菌和白色念珠菌的MIC值分别是25、19／一g／mL[7]。
1．4 醌类：Brady等[13利用生化诱导评价(BIA)法追踪分
离，从植物ConocarpuserectaL．的内生真菌Cytoaporas ．
中分离得到了2个新的双蒽醌类化合物cytoskyrinsA、B
(11、12)。BIA是一种快速检测在细菌中诱发的SOS反应的
方法，如果一种化合物可以诱发细菌的SOS反应就意味着
该化合物可以抑制细菌DNA的合成，而具有该特性的化合
物有可能具有抗肿瘤活性。CytoskyrinA在12．5ng／mL时
就可诱发强的SOS反应，而cytoskyrinB在最大测试浓度
(<50pg)时仍没有活性，初步实验表明cytoskyrinA在体外
可以抑制DNA合成和转录。
1．5苯并呋喃类：来自巴布亚新几内亚热带雨林的榄仁树
Terminaliamorobensis的内生真菌微孢拟盘多毛孢Pestalo—
HopsismicrosporaSpegazziniBatista8LPeres具有抗植物病
原菌德氏腐霉的活性，通过追踪分离从中得到了2个具有抗
氧化和抗真菌活性的苯并呋喃类化合物pestacin和
isopestacin(13、14)。Isopestacin是目前发现的唯一1种在呋
喃内酯环的3位有取代苯环的苯并呋喃类化合物，该化合物
具有抗真菌活性，该化合物40bLg／mL作用48h可以完全抑
制德氏腐霉，但是它对其他植物病原菌，如Sclerotiniasclero—
tiorum(Libert)DeBary和RhizoctoniasolaniKuhn并没有
抑制作用；isopestacin还具有抗氧化活性，其清除超氧自由
基的能力是维生素c的1／4，但是清除氢氧自由基(·OH)
的能力与维生素C相当。Pestacin以外消旋体的形式存在，
同样具有强的抗氧化活性，初步的机制研究表明1位的双苄
基碳原子与pestacin外消旋化和抗氧化活性有关；pestacin
对德氏腐霉的MIC为10tLg／mL[8’9]。
1．6 生物碱类：化合物ascosalipyrrolidinonesA和B(15、
16)是从海洋特有的真菌Ascochytasalicorniae中分离的具有
抗微生物活性的生物碱，该真菌可能是作为石莼Ulvasp．的
内生真菌。Ascosalipyrr01idinoneA具有抗菌、抗疟、杀锥体
虫、抑制酪氨酸激酶活性口⋯。Cryptocin(17)的结构与ascos—
alipyrrolidinones相似，是陆生植物雷公藤的内生真菌Cryp—
tosporiopsiscf．quercina的产物。Cryptocin对多种植物病原
真菌具有强烈的抑制作用，MCI值一般小于1／tg／mL，但是
对人的病原真菌MIC值则通常大于80t-g／mL[1“。这再次表
明植物的内生真菌可通过次生代谢产物对宿主起保护作用。
Nomofungin(18)是一种具有新颖骨架的生物碱类化合
物，来自细叶榕FicusmicrocarpaL．中分离的一种未知内生
真菌。Nomofungin具有中等强度的细胞毒活性，其机制是破
坏细胞微丝从而阻断有丝分裂，对LoVo和KB细胞的MIC
值分别是2．0和4．5tlg／mL[1“。
从雷公藤中分离的喙枝孢属(Rhinocladiella)内生真菌
可以产生细胞松弛素类化合物，从中分离3个新的细胞松弛
素(19～21)和一个已知的cytochalasinE(22)。这些细胞松弛
素都有一定的细胞毒活性，而cytochalasinE活性最强[1“。
Pseudomassariasp．是从非洲雨林一种未鉴定植物的叶
片中分离得到的内生真菌，从其发酵物中提取分离了一种生
物碱成分L一783，281(23)。L一783，281可以模拟胰岛素的作
用，结合并激活胰岛素受体，显著降低Ⅱ型糖尿病模型小鼠
的血糖水平。由于L一783，281是一种非肽类胰岛素功能类似
物，有望发展成为口服降糖药[1“。Altersetin(24)是从
Alternariasp．内生真菌中分离的生物碱，对革兰氏阳性病
原菌有杀灭作用，但是对革兰氏阴性细菌和酵母菌没有活
性。有价值的是进一步的体内实验显示altersetin对小鼠的
脓血症有治疗作用口⋯。
1．7肽类：Cryptocandin[161是一种有棕榈酸取代的环六肽，
是从雷公藤茎中的内生真菌Cryptosporiopsiscf．quercina中
分离得到的，具有抗真菌活性，对人类的病原真菌Gandida
albicans(Robin)Berkh．、Trichop^vfonmentagrophytes
(Robin)Blanch．和Trichophytonrubrum(Castell．)
S4bour．的MIC值分别在0．03～0．07／-g／mL，对特定的植物
病原真菌也有抑制作用。
1．8其他类型：内生真菌Cytospora．和Diaporthesp．是
分别来自植物Conocarpuse ectaL．和Forsteroniaspicata的
提取物，具有抗菌活性。通过活性追踪分离得到了5个新的
芳香族化合物cytosporonesA～E(25～29)。其中
cytosporonesC、D属于苯乙酸衍生的内酯，此类结构十分少
见。CytosporonesD、E具有抗菌活性，cytosporoneD对金黄
万方数据
中草药ChineseTraditionalandHerbalDrugs第36卷第5期2005年5月·775。
色葡萄球菌、粪肠球菌、大肠杆菌和白色念珠菌的MIC值分
别是8、8、64和499／mL，而结构与之十分类似的cy—
tosporoneC则没有活性[1⋯。
从来自颠茄AtropabelladonnaL．的内生真菌Mycelia
sterilia得到了6个菲类化合物，命名为preussomerinsG～K
(30～35)。PreussomerinsJ、K和L具有中等强度的抗细菌
和抗真菌的活性。PreussomerinG具有较强的抑制法呢基一
蛋白转移酶(farnesyl—proteintrans{erase，FPTase)的活性。
Ras蛋白翻译后其C端的半胱氨酸要进行法呢基修饰，这种
翻译后的修饰对Ras蛋白的细胞膜定位十分关键。许多结肠
和胰腺的肿瘤与ras基因发生突变有关，FPTase或ras一法呢
基转移酶(ras—farnesyltransferase)的抑制剂有潜力发展为治
疗这类肿瘤的有效药物[1⋯。
Zou等[1妇从存在于蒙古蒿ArtemisiamongolicaF sch．的
胶孢炭疽菌ColletotrichumgloeosporioidesPenz．中分离得到
了一种抗菌成分colletotricacid(36)，对枯草芽胞杆菌、金黄色
葡萄球菌、Sarcinalutea和谷物病原菌Helminthosporium
sativum的MIC值分别是25、50、50和50Mg／mL。
Microcarpalide(37)是一种长链烷基取代的壬烯内酯，来
自细叶榕树皮中的一种未鉴定的内生真菌。Microcarpalide在
0．5～1．0／tg／mL时可致大约一半A一10细胞(一种平滑肌细
胞)的微丝解聚，当质量浓度大于20,ug／mL才对A一10细胞表
现出细胞毒活性；microcarpalide对其他肿瘤细胞的毒性也较
弱，对KB和LoVo细胞IC。。分别是50、90pg／mI。。由于该化合
物造成微丝解聚和细胞毒活性剂量差异悬殊，使得micro—
carpalide有望成为一种研究细胞运动和迁移的工具分子[2⋯。
SequoiatonesA～F是来自北美红杉内生真菌寄生曲霉
Aspergilusparasiticus的具有细胞毒活性成分。这些化合物
是通过海虾毒性实验(Brineshrimplethality)追踪分离得到
的[2“2“。SequoiatonesA、B(38、39)对海虾的LC50分别是4．35
×10“和1．5×10mol／L，对美国国立癌症研究所60种肿
瘤细胞具有中等强度的细胞毒活性，GI。。通常在4～10
／zmol／L，而且对乳腺癌细胞的毒性较强。
Jesterone、hydro—jesterone和ambuicacid是3种环己烯
酮类化合物(40～42)，前两者来自FragraeabodeniiW rnh．
的内生真菌Pestalotiopsisjesteri，后者可从多地区雨林代表
植物中的褐柱丝霉属(PestalotiopsisSteyaert)和盘单毛孢属
(MonochaetinaSubram)内生真菌中分离得到。这3个化合物
都具有抗真菌活性[2“2“。
从栎属(QuercusL．)植物中获得的内生真菌Cytonaema
s占．的发酵物，体外试验具有抑制人巨细胞病毒(human
cytomegalovirus，HCMV)蛋白酶的活性。抑制该蛋白酶就可
以抑制感染性HCMV颗粒的产生。通过活性追踪分离得到
了cytonicacidA、B(43、44)2种对HCMV蛋白酶有抑制活
性的化合物，其IC。。分别为43和11／lmol／L[z“。
CR377是一种五碳酮内酯类抗真菌天然产物(45)，来自
植物卷柏Selaginellapa escens(Presl)Spring．中的镰刀菌
Fusariumsp．。CR377抗白色念珠菌的活性与制霉菌素相
似，但是其作用机制与制霉菌素不同，CR377对酿酒酵母没
有抑制作用[2“。
2存在问题及今后研究方向
2．1 植物内生真菌分离材料的选择：目前对内生真菌活性
成分的研究方兴未艾，但至今被研究过的内生真菌还不到
10％，因此对植物内生真菌的研究前景广阔，一方面可以发
现新的真菌，另一方面新的真菌往往可能产生具有新颖结构
和生物 的次生代谢产物。尤其是在当今自然资源日渐匮
乏和环境污染问题日益严重之时，通过内生真菌生产药物的
优越性是显而易见的。
随着人口膨胀和人类活动对环境影响的加剧，地球上生
物物种的多样性正在遭受破坏，包括许多植物内生真菌在人
们认识它之前就随着宿主永远的消失了。因此研究植物的内
生真菌同样具有紧迫性，并对植物的选择应该有一定依
据[2“。选择那些生活于独特环境中，尤其是那些生存于严酷
环境中的植物通常具有特殊的生存机制，从这类植物中发现
的内生真菌产生新颖天然产物的机会较大；对传统的药用植
物而言，真正的疗效成分有可能并不是来自植物本身而是其
中的内生真菌，选择那些传统的药用植物为研究对象有望发
现能够用于生产药用成分的内生真菌；生长在高度生物多样
性地区的植物，其中的内生真菌往往也具有高度的生物多样
性，选择那些植物以及特定地区独有的植物进行研究时发现
新的内生真菌的可能性较大。
2．2 植物内生真菌的分离和培养与其产生次生代谢产物的关
系：内生真菌与宿主植物的共生关系是在经历了漫长的进化过
程后相互适应的结果，这种共生关系是以互惠互利为纽带的。通
过这种共生关系联系在一起的生物个体在相互分离时很可能会
两败俱伤，因此植物的内生真菌在脱离宿主环境后是否都能存
活就成为菌种分离的关键问题之一，也许从植物中分离并在体
外培养的并不是与宿主形成了紧密共生关系的真菌，而那些在
脱离宿主环境后就无法生存的内生真菌也许更具有研究价值。
因此在内生真菌的分离过程中，优化和改良培养条件或者在体
外模拟宿主体内的生存环境可能有助于分离得到更多的内生真
菌，这是值得深入研究的课题。
内生真菌在体外培养时的次生代谢产物与宿主环境下
的次生代谢产物是否相同?处于宿主体内的内生真菌和体外
培养的内生真菌生存环境迥异，这毫无疑问会对其生命活动
造成影响，进而有可能对其次生代谢产物的组成产生影响，
这也是在研究内生真菌次生代谢成分时需要考虑的问题。
此外，经常发现在同一种植物中分离得到的同一种内生真
菌的不同菌株所产生的次生代谢成分不同，这似乎意味着同一
种内生真菌在宿主体内存在异质性(heterogeneous)。通过分子
生物学手段对微孢拟盘多毛孢的研究结果对这种异质性提出了
可能的解释，如果将特定的外源基因两端加上端粒重复序列5，．
TTAGGG一37，然后将这段DNA序列导入内生真菌微孢拟盘多
毛孢中，发现这段DNA序列可以不依赖染色体而进行独立的
复制，如果这种性质对内生真菌而言具有普遍性的话，就意味着
内生真菌可以很容易的与宿主植物进行遗传物质的交换，可以
万方数据
·776· 中草药ChineseTraditionalandHerbalDrugs第36卷第5期2005年5月
获得植物的染色体并进行遗传。而获得了不同染色体成分就可
能导致同种内生真菌的异质性[z⋯。
2．3我国植物内生真菌次生代谢产物的研究：我国学者对
植物内生真菌化学成分的研究也取得了一些进展，但是由于
样品量较少或者其他原因，对所分离化合物的活性报道较
少。因此，对植物内生真菌及其次生代谢产物活性筛选方面
的工作还需要进一步加强。
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植物甾醇及甾烷醇的生理代谢调节功能及其机制研究进展
章 宇，吴晓琴，张英‘
(浙江大学生物系统工程与食品科学学院，浙江杭州 310029)
摘要：低密度脂蛋白胆固醇(LDL—C)已成为动脉硬化症的最主要危害因子之一。摄食富含植物甾醇或甾烷醇的
食物可能对LDL—C的形成有抑制作用。植物甾醇及甾烷醇可以增加ABC一转运蛋白的表达，因此能够有效地降低
胆固醇的吸收；可以降低脂溶性类胡萝卜素的血清脂质浓度，但对维生素A和D无明显影响。尽管植物甾醇及甾
收稿日期：2004—07—30
作者简介：章宇(1980一)，男，浙江大学生物系统工程与食品科学学院2003级食品科学博士研究生，研究方向为天然药物中活性成分
的化学研究。Tel：(0571)86971388Fax：(0571)86049803E—mail”一zhang@zju．edu．cn
*通讯作者Tel：(0571)86971388
万方数据
植物内生真菌活性成分的研究
作者： 舒莹， 郭顺星， 张东明， 王春兰， SHU Ying， GUO Shun-xing， ZHANG Dong-ming，
WANG Chun-lan
作者单位： 舒莹,郭顺星,王春兰,SHU Ying,GUO Shun-xing,WANG Chun-lan(中国医学科学院,中国协和
医科大学药用植物研究所,北京,100094)， 张东明,ZHANG Dong-ming(中国医学科学院,中国
协和医科大学药物研究所,北京,100050)
刊名： 中草药
英文刊名： CHINESE TRADITIONAL AND HERBAL DRUGS
年，卷(期)： 2005,36(5)
被引用次数： 10次

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