全 文 ：Mycosystema
菌 物 学 报 15 September 2008, 27(5): 788-796

jwxt@im.ac.cn
ISSN1672-6472 CN11-5180Q
©2008 Institute of Microbiology, CAS, all rights reserved.






丛枝菌根（AM）真菌-豆科植物-根瘤菌共生识别信号
研究概况
宋福强 1* 贾永 2
1黑龙江大学生命科学学院微生物重点实验室 哈尔滨 150080
2南京大学生命科学学院 南京 210093


Identification signals in the tripartite symbiosis formed
by arbuscular mycorrhizal fungi, rhizobia and legumes: a
literature review
SONG Fu-Qiang1* JIA Yong2
1Key Laboratory of Microbiology, Life Science School of Heilongjiang University, Harbin 150080, China
2School of Life Science, Nanjing University, Nanjing 210093,China


植物与微生物共生是自然界中普遍存在的一种生物学现象，其中高等植物和丛枝菌根（arbuscular
mycorrhiza，AM）真菌共生形成的菌根、以及豆科植物和根瘤菌（rhizobia）形成的根瘤与农林牧业生产
和生态系统的稳定性密切相关。豆科植物形成根瘤的同时还能与 AM 真菌形成菌根，最终建立三位一体
互惠共生体系（弓明钦等 1997）。在共生体形成的初始阶段，AM 真菌、寄主植物和根瘤菌之间存在的
相互识别过程是共生体发育的关键环节之一。目前关于 AM真菌-豆科植物-根瘤菌共生体识别信号问题是
国际上研究植物-微生物共生现象的热点之一（Brendan et al. 2004）。AM真菌-豆科植物-根瘤菌的共生体
初始识别信号研究主要集中在根瘤菌与寄主植物相互识别过程中所涉及到的信号物质，对于 AM 真菌与

基金项目：国家自然科学基金项目（No. 30571493），黑龙江省自然科学基金项目（No. C2007-08），黑龙江省普通高等学校青
年学术骨干支持计划项目（No. 1152G029），博士后研究人员落户黑龙江科研启动基金项目（No. LBH-Q0615），哈尔滨市科技
创新优秀学科带头人基金项目（No. 2007RFXXN047）
*Corresponding author. E-mail: 0461sfq@163.com
收稿日期：2007-10-11，接受日期：2008-01-08
DOI:10.13346/j.mycosystema.2008.05.011
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豆科植物相互识别信号研究相对较少，而 AM 真菌与根瘤菌之间的关系研究则更加有限。本文针对 AM
真菌-豆科植物-根瘤菌共生体中彼此间的识别信号进行文献综述，旨在为今后共生体识别信号及共生机制
的研究提供一些借鉴。
1 AM 真菌与豆科植物间的共生识别
AM 真菌与寄主植物之间是如何彼此识别、进而发育形成共生体，一直是人们所关心的问题。越来
越多的证据表明，真菌和植物的第一个定殖结构（附着胞）出现之前，它们二者间就已经开始彼此识别。
从真菌孢子对它们周围的根部作出反应到孢子开始萌发生成菌丝，仍需要一段较长的时间（Mosse &
Hepper 1975）。已经发现寄主植物根部的分泌物可以诱导刺激 AM真菌孢子的萌发及其菌丝生长，而非寄
主植物的根部分泌物则对其有抑制作用（Giovannetti & Sbrana 1996）。采用渗透薄膜体系将植物和真菌分
开进行培养，结果表明仅有与之相匹配的寄主植物根部才能够引起菌丝形成分枝及随后在植物根部形成
附着胞、泡囊、丛枝等一系列相关的形态学变化（Poulin & Simard 1997）。这些现象表明 AM真菌与寄主
植物之间确实存在着某些物质并影响共生体系的建立。
1.1豆科植物分泌的识别信号物质——类黄酮
类黄酮是植物分泌的一类多酚类化合物，是植物的主要次生代谢产物，包括黄酮（flavones）、异黄
酮（isoflavones）、黄烷酮（flavanones）和苯基乙烯酮（chalcones）等。模拟自然条件，将由植物根部分
泌的类黄酮物质（拟雌内酯、大豆黄酮、槲皮素和 7-羟基-4-甲氧基异黄酮）施加在 AM真菌孢子的外部
时，可在非共生体期间促进菌丝生长并提高其对植物的侵染率（Nair et al. 1998；Larose et al. 2002；董昌
金等 2004）。这些试验充分表明，在豆科植物-AM 真菌之间确实存在着一定的分子水平上的交流，而这
种现象主要是由类黄酮物质所引起的。Harrison & Dixon（1993）、Fred et al.（2005）从三叶草的根部分
泌物中已分离出了两种类黄酮物质（7-羟基-4-甲氧基异黄酮和鹰嘴豆素），这些物质在体外能够刺激
Glomus spp.真菌菌丝的生长，促进其对植物根部的侵染。苜蓿根部所释放的类黄酮也能够促进 Glomus
etunicatum和 Glomus macrocarpum孢子萌发、菌丝生长以及分枝。因此，从植物根部所释放的类黄酮物
质对增加真菌孢子萌发、加快菌丝生长、分枝以及随后孢子的形成都有着积极的影响，但这种影响是在
多种类黄酮物质共同作用的情况下体现的。
AM 形成过程中，通过修饰与类黄酮和异黄酮物质新陈代谢相关基因的表达方式，改变了根部分泌
类黄酮的结构、分泌量和性质（Harrison & Dixon 1994；Akiyama & Matsuoka 2002）。Larose et al.（2002）
指出紫花苜蓿植物可以感知 AM真菌衍生的真菌信号物质并且积累大豆黄酮和拟雌内酯，降低 7-羟基-4-
甲氧基异黄酮的浓度，而对 5,7,4-三羟基异黄酮的浓度则没有影响。María et al.（2004）也发现槲皮素、
刺槐素和鼠李素等只在接种有 Glomus intraradices的白三叶草根部出现，而在非接种白三叶草的根部则没
有发现。可见，AM真菌和寄主植物之间存在着识别互动反应，可以共同调控类黄酮物质的分泌。
但是对于 AM真菌是如何精确感知植物信号物质的机制至今仍然是未知的。Siqueira & Safir（1991）
以及 Akiyama & Matsuzaki（2005）认为类黄酮物质和假定的 AM真菌受体之间相互影响，而且有活性的
黄酮分子在失去 D 环后，就会很快失去其活性。尽管这个受体和由类黄酮物质所导向的信号途径仍然是
未知的，但是已经发现类黄酮物质所起的作用可以被雌激素模仿，也可以被雌激素抑制物所抑制。这就
表明在 AM真菌的一个特殊的受体相关蛋白上有一个类黄酮物质的结合位点，或是在 AM真菌中存在着
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一种与之结构相关的物质。这些都为在 AM真菌-豆科植物共生体识别阶段，豆科植物根部所分泌的类黄
酮物质就是其共生体系识别信号物质的推测提供了强有力的证据（Siqueira & Safir 1991；Pedro et al.
2006）。
尽管在共生体形成前，根部分泌的类黄酮物质对菌丝的生长确实有刺激作用，而且已经开始把豆科
植物根部分泌的类黄酮物质作为共生体系的识别信号物质进行研究，但根部分泌的类黄酮物质是否能够
保证 AM真菌附着胞的形成还并不确定，也可能存在其他的信号。如来自植物表面的向触性（thigmotropic）
信号或是植物在感受到真菌后所产生的次生代谢物等。在相关的试验中发现，与很多致病性真菌不同，
AM 真菌即使是在额外添加有启动功能的寄主植物根部分泌物的情况下，也不会被假的寄主（尼龙、聚
酰胺、丝绸、纤素、玻璃丝织品等）所“欺骗”而形成附着胞（Salzer & Boller 2000）。在用胡萝卜根部
分离得到的细胞壁进行的一个试验中表明，附着胞的形成是在菌丝分枝之前就发生的，而且既不需要来
自于寄主植物所分泌的信号物质也不需要完整细胞质的存在，附着胞就可以在被分离的表皮细胞上形成，
但随后并没有发生进一步的真菌侵染（Nagahashi & Douds 1997）。这进一步证明了附着胞的形成可能是
由根表皮物理结构特征激发的，而来自于植物根部分泌的信号对于真菌进一步在根部定殖则是必需的。
这个推测与 Bonfante & Genre（2000）的发现一致，他认为 AM真菌在植物根部的定殖步骤是由植物细胞
层来调控的。
1.2 AM 真菌分泌的识别信号物质——Myc 因子（Myc factors）
已有试验证实，在附着胞形成前，存在着对植物有诱导功能的由 AM 真菌衍生的信号物质——菌根
形成因子（Myc因子）（Vierheilig & Piché 2002；Simoneau et al. 1994）。在用 AM真菌接种芸苔属 Brassica
植物时可以改变其根部β-1,3-葡聚糖酶和几丁质酶的活性，而植物根部的硫代葡萄糖酸盐的浓度也随之发
生了变化（Simoneau et al. 1994）。Harrison & Dixon（1993）在用 Glomus intraradices孢子浸出物对三叶
草植株的根部进行刺激时，发现了一种新的多肽，这种多肽在 G. intraradices定殖的植物根部内并没有发
现；同时，还证实了 AM 真菌侵染紫色苜蓿过程中，早期苯丙酮途径中涉及的一些酶（如苯丙氨酸裂解
酶、查耳酮酶、查耳酮异构酶）的基因的表达水平很低，而且是瞬时表达，而编码异黄酮还原酶的基因
表达则被完全抑制。其它的相关试验中也表明，在附着胞形成前后，AM 真菌的菌丝体使得植物根部分
泌的类黄酮物质发生了一系列变化，在孢子萌发阶段，植物根部大豆黄酮的含量大大增加；附着胞形成
后，植物根部分泌的美迪紫檀素和 7-羟基-4-甲氧基异黄酮的浓度会大大提高，但对拟雌内酯则并没有显
著的影响（Requena & Mann 2002）。这些现象表明，在 AM形成早期，AM真菌分泌的共生体识别因子
可以在真菌与寄主根系接触后，使寄主体内产生一系列分子水平上的相应反应，从而保证真菌随后的侵
染及其在植物根内的扩展。证明了在附着胞形成前和形成过程中，由 AM 真菌衍生的信号物质可以诱导
植物根部分泌的类黄酮物质出现不同的积累方式。
近来已经发现了菌根的一个自动调控机制：AM 真菌在植物根部有较高的侵染率时，对植物根部进
一步的侵染就会减少，以降低对共生体系中的植物碳源的消耗（Requena & Breuninger 2004）。在 Harro et
al.（2007）的研究中也发现，AM真菌对由植物根部所分泌的 strigolactone（5-deoxy-strigol）能够做出快
速而强烈的反应，在 AM 真菌与豆科植物根部之间存在着一个有效的信号级联放大系统。与此同时，一
种由新基因编码、推测其在发信号时起作用的蛋白质（GmGin1）也已经鉴定出来，通过对其进行的表达
分析表明，GmGin1在进入共生体之后开始调控，并对植物与真菌的共生识别有一定的作用。如果在控制
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动物细胞凋亡过程中所涉及到的鸟苷三磷酸酶和植物中的 GmGin1 有相似氨基酸末端的话，那么我们就
可以对 GmGin1的功能进行如下推测：1）GmGin1可以对来自于植物的信号做出反应，并且解除真菌本
身预先设定的生长抑制；2）GmGin1 可以感觉到植物信号的缺失，从而诱导真菌发生从菌丝隔膜顶端开
始的菌丝程序性死亡，并且在具有隔膜的部分开始降解原生质成份。近来，已经进一步证实了这种假设：
GmGin1可能是一个由真菌分泌、位于细胞膜上、植物信号的传感器，而且它的羧基末端与来自于动物的
自我剪切蛋白是同源染色体，当 GmGin1 对植物的信号物质作出反应时，自身可以发生剪接，随后的蛋
白质末端将保留一个共价端作为一种亲核集团来连接植物的信号物质（Requena & Mann 2002）。
综上所述，在 AM真菌定殖于植物根部之前确实存在着由 AM真菌衍生的信号物质，这些信号分子
可以调控植物对类黄酮物质的分泌，可对寄主植物产生诱导性反应。但对于 AM 真菌释放的信号物质，
只是证明了 AM真菌确实可以在其共生体形成过程中分泌一种扩散性的信号分子——Myc因子。
2 根瘤菌与豆科植物间的共生识别
豆科植物-根瘤菌共生体相关的“分子对话”是由 Dénarié & Cullimore（1993）在描述根瘤菌侵染植
物根毛的原因及其在豆科植物根部根瘤的形成过程而首次提出的。在这个“分子对话”中，最先的参与
者是类黄酮物质（由寄主植物所释放）和脂几丁寡糖（由根瘤菌合成），二者迅速聚集在一起，调控和
构建根瘤菌结瘤基因的合成，这些结瘤基因调控着寄主植物受体和随后根瘤的产生（Ardourel et al. 1994；
Aoki et al. 2000）。
2.1 豆科植物分泌的信号物质－类黄酮
在最近 20年间，对植物根部类黄酮物质的研究一直都集中在它们对结瘤基因诱导的促进作用，大约
30种对结瘤基因有诱导功能的类黄酮物质已经从 9种豆科植物中分离出来，包括查耳酮、黄酮、二氢黄
酮、异黄酮、拟雌内酯等糖苷配糖基或是甙元（Cooper 2007）。现在已经表明类黄酮物质对根瘤菌-寄主
植物共生体形成过程中二者间的“对话”有着显著的贡献。在根瘤菌与豆科植物的共生过程中，内源性
类黄酮物质能够调节根瘤菌结瘤因子合成和其结瘤基因的转录表达，以促进根瘤菌结瘤固氮（Redmond
& Batley 1986；Cooper 2004）。植物中最早被鉴定出来的类黄酮结瘤基因的诱导者，是来自于紫苜蓿的
3,4,5,7－四羟基黄酮和来自于白三叶草的 7,4－二羟基黄酮（Geurts et al. 2005）。而大豆黄酮、拟雌内酯、
7-羟基-4-甲氧基异黄酮、5,7,4-三羟基异黄酮是多数豆科植物分泌的主要的类黄酮信号物质，但它们对根
瘤菌和 AM真菌的作用却不尽相同。大豆黄酮和拟雌内酯不仅对 AM真菌孢子萌发和菌丝生长有一定的
的影响，同时也可以诱导 Bradyrhizobium japonicum结瘤基因的转录；7-羟基-4-甲氧基异黄酮对根瘤菌的
诱导功能并不明显，但对 AM 真菌侵染植物却有着显著效果；而 5,7,4-三羟基异黄酮在豆科植物结瘤过
程中起着十分重要的作用，可以增加植物的结瘤量和对 N的固定，但对 AM的形成没有特殊影响，而且
这些类黄酮物质对基因诱导的活性通常是在微摩尔下或是纳摩尔条件下就可以体现（Liz & John 2008；
Catford et al. 2006；Shaw et al. 2006；Tsao et al. 2006）。此外，寄主植物根部分泌的类黄酮物质还可以启
动对根瘤菌-寄主植物共生体中的一些蛋白质的合成和共生体形成前所涉及到的一些其它的化合物的分
泌；而且在共生体系形成识别过程中所需要的根瘤菌表皮多糖的合成或是其合成后的结构也都受到了类
黄酮物质的影响；与此同时，也有一些植物根部内源性的类黄酮物质能够阻止植物生长素运输到结瘤组
织的位点，并将此作为一种发育信号对共生体的形成起到一定的调节作用（Geurts et al. 2005）。
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在近几年，更多的结瘤因子-诱导性类黄酮物质已经在豆科植物根部表皮的分泌物和组织中被发现，
包含有糖醛酸、甜菜碱、杂蒽酮、简单的酚类化合物和茉莉酮，所有这些物质都表现出对结瘤因子有一
定的诱导作用。在最近的研究中还发现，根围土壤的 pH值也对结瘤因子的生成有着显著的影响。一些研
究者认为，这些化合物的功能与目前仍未阐明的包含在结瘤因子生物合成过程中的基因和调控机制密切
相关，并指出在实际情况下，根围非生物因素（pH值，温度等）对共生体初始信号的形成、识别及其转
导也都有一定的影响。
2.2 根瘤菌分泌的识别信号物质——Nod 因子（Nod factors）
结瘤因子主要在由类黄酮物质诱导根瘤菌产生的结瘤基因所编码的酶的作用下生成的。它们是一种
脂几丁寡糖，利用β-1,4键将 N-乙酰右旋葡糖胺残基连接到脂肪酰（基）链的非还原端而形成。因此，不
同的结瘤因子在结构上的区别主要表现在以下三个方面：低聚糖主链的长度（2-6 个 N-乙酰右旋葡糖胺
残基）；在非还原端的脂肪酸类型及数量（一般都为饱和脂肪酸，也存在少数特殊的高度不饱和脂肪酸）
及其它的取代基团类型（Philippe et al. 1991）。
结瘤因子是共生体系形成所必不可少的信号物质，在缺少结瘤因子的情况下，根瘤菌不能够进入豆
科植物的根部，只有结瘤因子存在的情况下才可以对植物产生诱导作用，包括：根毛的变形；原生质膜
的去极化；根部细胞内钙离子浓度的变化；在变形的根毛中侵染丝的形成；结瘤原始基上皮层细胞的分
裂；与类黄酮相关的植物生长素的变化；对植物与根瘤菌共生体形成的侵染前期、侵染期、根瘤的形成
和根瘤功能表达等阶段的植物体相关基因的诱导等（Bartsev et al. 2004；Mulder et al. 2005；Oldroyd 2007）。
3 AM 真菌与根瘤菌在共生体形成期间的相互关系
研究发现接种根瘤菌的植株根部 AM真菌侵染的数量显著高于不接种根瘤菌，与此同时接种 AM真
菌的植株的根瘤数也明显多于不接种 AM真菌，而且在试验中并没有发现根瘤菌和 AM真菌之间竞争定
殖位点，反而发现二者同时接种有协同增效作用（Antunes & Goss 2006；Rosa et al. 1996；Tsimilli-Michael
et al. 2000）。生长在消毒土壤上的大豆，其根瘤的干物质、对 N2的吸收和植物中被固定的 N的含量在根
瘤菌和 AM真菌双接种处理下显著高于单接种 AM真菌或根瘤菌处理。实验证明菌根豆科植物固定的 N2
要比没有菌根的植株多，而且形成的根瘤数目也更多（Antunes & Goss 2005）。而在三者共生体建立过
程中，特异的类黄酮物质对 AM和根瘤的形成都有一定的影响（Pedro et al. 2006）。大豆黄酮和拟雌内
酯不仅对 AM 真菌孢子萌发、菌丝生长及菌根侵染有一定的的影响，同时也可以诱导 Bradyrhizobium
japonicum结瘤基因的转录和 NodD基因的表达（Rao & Cooper 1995；Larose et al. 2002；Geneviève et al.
2002；Zhang & Smith 1995），而 7-羟基-4-甲氧基异黄酮不仅可以增加根瘤细胞中液泡的数量，而且也是
AM真菌定殖的一个主要的调节者（Rao & Cooper 1995）。Endre et al.（2002）也在研究中发现基因 DMI1
和 DMI2在根瘤和菌根形成的早期阶段都有一定的作用。
这些都表明结瘤因子诱导信号途径与由 AM 真菌所分泌的信号分子诱导途径是部分共享的，它们能
够彼此感知结瘤因子和菌根形成因子的存在，从而在 AM真菌-豆科植物-根瘤菌共生体形成期间能够相互
协调，产生协同促进作用。但结瘤因子和菌根形成因子在植物根部有着不同的受体，启动不同的信号转
导途径（Kosuta et al. 2003；Biró et al. 2000）。

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4 问题与展望
关于“AM真菌-豆科植物-根瘤菌”共生体的一些基础研究，如AM真菌和根瘤菌双接种对于豆科植
物的生长、抗逆性等的作用都取得了显著的成果（余波等 2003；李淑敏等 2004；宋福强等 2005），但
是对共生体成员的相互识别和共生机制的研究还存在着许多问题需要进一步去解决。对于今后的研究重
点可以考虑以下几个方面：
1）AM真菌-寄主植物共生体识别阶段的Myc因子，以及其在植物体内的跨模运输、级联放大及信
号转导途径。
2）植物根系分泌的其它建立共生体过程中的重要信号物质，如水杨酸、茉莉酸、乙烯等（杨瑞红
等 2005）与类黄酮物质是否有协同作用，并明确这些信号物质在AM 真菌不同发育阶段可能的不同生理
功能。
3）AM真菌-根瘤菌共生体系的关系。比如：在共生体形成阶段是否在AM真菌与根瘤菌之间存在着
分子水平上的信号“对话”，即细胞信号传导及信号转导，包括信号的合成、分泌与传递以及随后的信
号识别、转移和转换等信号的级联放大及转导途径。
4）AM真菌是否可以直接从根瘤菌中获得N源，以及由AM真菌所调控P的吸收和根瘤形成之间的关
系。
加强对“AM真菌-豆科植物-根瘤菌”三者共生识别信号的研究，为揭示其共生机制奠定理论基础，
对于实际生产应用具有重要的意义。AM 真菌和根瘤菌双接种对豆科植物生长，抗逆性等方面的积极效
果，对一些脆弱、恶劣的生态系统的植被恢复与重建有着很好的应用前景。由于它们在被破坏、重金属
污染的土地上能够定殖，对特定生态环境选择适当的豆科植物，利用 AM真菌-豆科植物-根瘤菌的共生性
组合，不仅能提高植株的营养状况、抗性和生产力，更重要的是能提高寄主植物在恶劣环境中的存活能
力，从而使 AM真菌-豆科植物-根瘤菌共生体在生态系统的恢复中能够发挥重要作用。

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