全 文 ：杨属植物应答高温胁迫蛋白质组学研究进展
王立月 1 秦 青 2 赵 琪 1 金 鑫 1 戴绍军 1*
（1东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心，东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室，黑龙江哈尔滨 150040；2黑龙江省森林植物园）
摘要 杨属植物是很好的造林树种，高温是影响杨属植物生长、分布的主要非生物胁迫因子之一。杨树应答高温蛋白质组学的研究为
我们从系统生物学水平上深入认识杨树高温应答的分子调控机制提供了重要信息。 本文整合分析了杨属植物应答高温蛋白质的特征，为
揭示其高温应对调控网络中重要代谢通路的变化提供了重要信息。
关键词 杨树；高温胁迫；蛋白质组学；应答机制
中图分类号 S792.11 文献标识码 A 文章编号 1007-5739（2016）08-0149-02
A Review on Heat-responsive Proteins in Populus Species Revealed by Proteomic Analysis
WANG Li-yue 1 QIN Qing 2 ZHAO Qi 1 JIN Xin 1 DAI Shao-jun 1*
（1 Alkali Soil Natural Environmental Science Center,Northeast Forestry University,Key Laboratory of Saline-alkali Vegetation Ecology Restoration in
Oil Field,Ministry of Education,Harbin Heilongjiang 150040; 2 Forest Botanical Garden of Heilongjiang Province）
Abstract Populus species has always been considered as appropriate tree species for forestation.Heat stress is the major abiotic stress factors
affecting Populus plant growth and distribution.The proteomics researches on heat-responsive proteins in Populus species have provided important
information for further understanding the regulation mechanism.In this paper,the heat -responsive proteins in Populus species were analyzed
integratively.It provided important information for revealing the metabolic pathways in heat-responsive networks.
Key words Populus; heat stress; proteomics; responsive mechanism
基金项目 国家自然科学基金项目（31270310）；中央高校基本科研业
务费专项资金（2572014EA04）。
*通讯作者
收稿日期 2016-03-29
杨属（Populus）植物主要分布于北半球的温带和寒带，
少数分布于热带。杨树是主要造林树种，也为人们提供能源
和耗材，如被用于造纸业、建筑业以及畜牧业的饲料等。人
们已经获得了杨树的全基因组序列，其无性繁殖系的基因型
也较易于鉴定，适合作为林木研究的模式植物 [1]。高温对杨
属植物生长、发育以及分布都有很大影响。高温胁迫破坏细
胞膜结构的完整性，影响植物体内 RNA与蛋白质结构，干扰
细胞骨架动态重塑，改变酶促反应速率，导致植物体内代谢
紊乱 [2-4]。深入研究杨属植物应答高温的分子机制对于提高
其抗逆性和培育耐高温新品种具有重要意义。近年来，人们
利用蛋白质组学研究策略，已经得到了胡杨（Populus euphr-
atica Oliv.）叶片、杨树（Populus tremula L.× Populus alba L.）叶
片和形成层细胞应答高温过程的 232 种蛋白质。 本文整合
分析了杨树应答高温胁迫的蛋白质丰度变化特征， 为深入
研究杨属植物应答高温的调控机制提供了线索。
1 光合作用相关蛋白质
Durand 等 [5]的蛋白质组学研究表明，杨树在 30 ℃和 42
℃时叶片中 RuBisCO 的丰度下调，当温度恢复至 22 ℃，7 d
后这种变化消失。而通常在热休克处理的植物中光合作用相
关蛋白质的丰度增加，这有助于补偿它们活性的损失 [6]。热休
克处理的杨树中，RuBisCO 的丰度在 42 ℃时和温度恢复至
22 ℃后都升高，这与光合速率的升高相一致 [5]。这表明植物
通过调节蛋白质合成而非蛋白质降解途径调控植物应对热
胁迫[7]。
高温影响光合电子传递链，其中 PS II对高温高度敏感，
而 PS I热稳定性相对较强。高温胁迫使 PSI的线性电子流受
到影响，一部分线性电子流被环形电子流取代，从而使 PSII
活性降低[8]。Ferreira 等[1]对 42/37 ℃处理 3 d 的胡杨叶片蛋白
质组的研究结果表明，光系统 I D 亚基（PSI-D）丰度上调，有
助于维持 PSI 的结构稳定性。此外，ATP 合酶 CF1 α 亚基丰
度上调。在热胁迫条件下 CF1 α亚基对 ATP合酶的装配过程
有重要作用，ATP 合酶的 α 亚基含有 ATP 结合并稳定 CF1
部分的非催化位点，热胁迫条件下叶绿体中 ATP 合酶的 α
亚基、β 亚基、γ 亚基相互作用可稳定叶绿体 CF1 部分[9]。
2 碳代谢相关蛋白质
热胁迫影响碳代谢过程中关键酶的积累。在 30 ℃条件
下，杨树形成层中糖酵解/糖异生相关的酶，如果糖二磷酸醛
缩酶、磷酸丙糖异构酶和甘油醛-3-磷酸脱氢酶的丰度都上
升。这些表明杨树在热梯度处理时，糖类利用的增加为代谢
调节提供所需的能量。此外，形成层中蔗糖合成酶丰度下调，
这与形成层的热敏感性相关。
此外，Ferreira 等 [1]的蛋白质组学研究表明，42 ℃处理初
期（6 h）的胡杨叶片中转酮醇酶的丰度降低，这表明短期胁
迫导致戊糖磷酸途径中碳通量减少，该酶在戊糖磷酸途径中
参与磷酸糖类的合成。42/37 ℃处理 30 h 后的胡杨叶片中烯
醇酶、甘油醛-3-磷酸脱氢酶、二氢硫辛酰胺脱氢酶，以及磷
酸甘油酸变位酶的丰度都上调，这表明高温胁迫初期糖酵解
加快，硫胺素的生物合成增强 [10]。胡杨受高温胁迫 54 h 后，
依赖 NADP的苹果酸酶的丰度下调与高温胁迫 54 h 后碳代
谢速率降低有关 [1]。
3 其他代谢
高温条件下，植物体内氨基酸合成、脂肪酸合成，以及硫
代谢等基础代谢过程受到诱导。Ferreira 等 [1]的研究表明，胡
杨应答 42℃高温过程中，叶片中酮醇酸还原异构酶、生物素
羧化酶和 ATP硫酸化酶的丰度都上调。这表明氧化胁迫导致
氨基酸与脂肪酸合成增强，有利于清除细胞中有毒代谢物[5]。
4 胁迫与防御相关蛋白质
梯度高温条件下，杨树叶片中类萌发素蛋白丰度改变，
该蛋白催化的反应能产生 H2O2，从而诱导植物发生防御反
现代农业科技 2016 年第 8期 林业科学
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现代农业科技 2016年第 8期林业科学
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强。贵州的整体森林防护效益较好，从大范围来讲不需要在
防护林这一块投入太多，但是局部区域还需要建设，特别是
土地整理区域，由于土地平整、田间道路、农田水利等工程
的实施，改变了该区域的景观格局。土地整理中应结合小尺
度上的防护林配置，在土地整理的基础上使防护林的配置更
科学、更合理和更可行，这样再反作用于土地利用，以利于
土地的可持续经营。
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应 [7，11]。热休克处理下杨树形成层中富含甘氨酸的蛋白质与
包含有冷休克结构域和核苷酸结合结构域的细胞壁相关蛋
白质的丰度上调 [12]，这类蛋白质受高温诱导，在维持胁迫诱
导的转录物稳定性方面有重要的作用 [13]。
5 氧化还原相关蛋白质
高温胁迫条件下，杨树通过调节氧化还原相关蛋白质
的积累防止氧化胁迫对其造成的氧化损伤。Durand 等研究
了杨树应对梯度高温和热休克时叶片和形成层中的蛋白质
变化。梯度高温处理诱导形成层中醛/酮还原酶和抗氧化蛋
白的丰度增加，通过阻止氧化损伤提高植物的耐热性 [14]。2
种胁迫都导致叶片中乙醇酸氧化酶的丰度下调，利于阻止
有毒的乙醇酸积累。此外，Ferreira 等 [1]发现，胡杨应答 42/37
℃高温胁迫过程中，硫氧还蛋白 h 的丰度上调，利于调节高
温胁迫导致的电子传递链氧化胁迫程度 [15]。
6 蛋白质代谢相关蛋白质
Ferreira 等 [1]研究了胡杨应答 42/37 ℃胁迫时叶片中蛋
白质的变化，伴侣蛋白 10 与伴侣蛋白 60β 亚基的丰度上
调 。在高等植物中伴侣蛋白 10 协助伴侣蛋白 60 参与
RuBisCO 的折叠/装配，伴侣蛋白 60β 亚基的主要功能与其
他一些防御蛋白的功能相似，帮助蛋白质折叠，防止发生错
误折叠。此外，Durand 等 [5]的研究表明，热激胁处理条件下杨
树叶片中伴侣蛋白 GroES 的丰度增加，而梯度高温条件下
与蛋白质折叠相关的新生多肽的 α 亚基的丰度持续降低。
7 转录/翻译相关蛋白质
Ferreira 等 [1]研究表明，胡杨叶片中 ATP 合酶 ε 亚基 、
富含甘氨酸的 RNA 结合蛋白质，以及 50S 核糖体 L12-1 蛋
白质的丰度在 42 ℃胁迫初期下调。富含甘氨酸的 RNA 结
合蛋白质在胁迫条件下结合 RNA，以保护蛋白分子。50S 核
糖体 L12-1 蛋白质是蛋白合成相关因子的结合位点，对于
能够进行准确的蛋白质翻译有重要作用 [16]。
8 结论
定量蛋白质组学研究结果揭示了杨属植物应答高温胁
迫的网络调控机制，主要包括：①调节碳与能量代谢相关酶
的丰度从而调整能量代谢水平；②调节氨基酸合成、硫代谢
等从而调控植物基础代谢状态；③提高抗氧化酶系统相关
酶的丰度从而维持体内 ROS 平衡；④光合作用相关蛋白质
丰度变化，维持光合机器结构的稳定；⑤分子伴侣类蛋白质
的丰度上升，有助于蛋白质正确折叠。这些结果为进一步研
究杨属植物应对高温胁迫的分子网络调控机制提供了有价
值的信息。
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