全 文 ：香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌体外抗真菌
的作用
黄奕曦1，沈志滨1，江涛2，陈艳芬1，刘家媛1，张莉莉1，唐春萍1
(广东药学院 1．中药学院;2．实验动物中心，广东 广州 510006)
摘要:目的 采用试管稀释法和 CLSI M38-A2微量液基稀释法研究香鳞毛蕨有效部位(简称 DF)对红色
毛癣菌的体外抗真菌作用，并比较两种方法的一致性。方法 利用两种方法测定 DF对红色毛癣菌标准
株(6株)和临床分离菌株(7株)的最低抑菌浓度(MIC)和最低杀菌浓度(MFC)。结果 试管稀释法测定
DF对 13株红色毛癣菌的 MIC 范围为生药 0．469 ～ 15．0 mg /mL;MFC 范围为生药 0．938 ～ 15．0 mg /mL。
其中DF对标准菌株 MIC范围为生药 0．469 ～ 7．5 mg /mL，几何均值为 2．652 mg /mL，MFC 范围为生药
0．938～15．0 mg /mL，几何均值为 3．750 mg /mL。微量稀释法测定 DF对红色毛癣菌标准菌株的 MIC范围
为生药 0．312 5～5．0 mg /mL，几何均值为 1．25 mg /mL;其 MFC范围为生药 1．25～ 20．0 mg /mL，几何均值
为 5．0 mg /mL。结论 香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌有抑菌作用和杀菌作用，两种方法的测定结果有
较好的一致性。
关键词:香鳞毛蕨;红色毛癣菌;试管稀释法;微量稀释法;最低抑菌浓度;最低杀菌浓度
中图分类号:Ｒ285．5 文献标志码:A 文章编号:1006-8783(2016)01-0078-05
DOI:10．16809 / j．cnki．1006－8783．2015102801
收稿日期:2015-10-28
基金项目:科技部“十二五”重大新药创制项目(2011ZX09102-007-03);广东省科技厅科技计划项目(2010B030700044，
2011A030100013) ;广州市科技局科技计划项目(12A062131631) ;2015年广东省公益研究与能力建设专项资金项目
(2015A030302088)
作者简介:黄奕曦(1989—)，男，2013级硕士研究生，Email:hyx2288@ qq．com;通信作者:唐春萍(1966—)，女，教授，硕士生导
师，主要从事中药药效与安全性评价研究，Email:tchp66@ 163．com。
网络出版时间:2016-01-12 10:37 网络出版地址:http:/ /www．cnki．net /kcms /detail /44．1413．Ｒ．20160112．1037．002．html
Antifungal effect of the active fraction of Dryopteris fragrans on Trichophyton
rubrum in vitro
HUANG Yixi1，SHEN Zhibin1，JIANG Tao2，CHEN Yanfen1，LIU Jiayuan1，ZHANG Lili1，TANG
Chunping1
(1． School of Traditional Chinese Medicine，Guangdong Pharmaceutical University，Guangzhou 510006，
China;2．Laboratory Animal Center，Guangdong Pharmaceutical University，Guangzhou 510006，China)
Abstract:Objective To study the antifungal effect of the active fraction of Dryopteris fragrans (L．)Schott
(DF)on Trichophyton rubrum by the test tube dilution and CLSI M38-A2 broth microdilution methods，and
compare their consistency． Methods Two methods were used to detect the minimum inhibitory concentration
(MIC)and minimum fungicide concentration (MFC)against Trichophyton rubrum＇s 6 standard strains and
7 clinical isolates． Ｒesults The test tube dilution method determined the fungicidal activity of DF against
Trichophyton rubrum，with the MIC values ranging from 0．469 to 15．0 mg /mL (for the crude herb)and the
MFC values ranging from 0．938 to 15．0 mg /mL． Among the Trichophyton rubrum＇s standard strains，the MIC
values ranged from 0．469 to 7．5 mg /mL (for the crude herb)and the geometric mean (GM)value of MIC
was 2．652 mg /mL，while the MFC values ranged from 0．938 to 15．0 mg /mL and the GM value of MFC was
广东药学院学报
Journal of Guangdong Pharmaceutical University Feb． 2016，32(1)
3． 750 mg /mL． The broth microdilution method also showed the fungicidal activity of DF against
Trichophyton rubrum’s standard strains． The MIC values ranged from 0．312 5 to 5．0 mg /mL (for the crude
herb)and the GM value of MIC was 1．25 mg /mL，while the MFC values ranged from 1．25 to 20．0 mg /mL
and the GM value of MFC was 5．0 mg /mL． Conclusion The active fraction of Dryopteris fragrans exerts
antifungal effect against Trichophyton rubrum． Two detection methods show a proper consistency．
Key words:Dryopteris fragrans;Trichophyton rubrum;test tube dilution method;broth microdilution
method;minimum inhibitory concentration;minimum fungicide concentration
浅部真菌病是指皮肤、指甲、毛发发生的真菌感
染，是临床最常见的真菌病。人类浅部真菌病的致
病病原菌中，红色毛癣菌所占比例达 90%［1］。随着
免疫抑制剂、广谱抗生素、抗肿瘤药物等的长期、广
泛以及不合理应用，逐渐出现耐药真菌菌株。因耐
药菌株感染导致的治疗失败与日俱增［2］。另外，一
些抗菌药物具有肝毒性［3］、肾毒性［4］等副作用，因
此从传统中草药中寻求抗真菌有效部位和有效成分
具有广阔的研发前景。
香鳞毛蕨 Dryopteris fragrans(L．)Schott．为鳞毛
蕨科(Dryopteridaceae)鳞毛蕨属(Dryopteris Adans．)
植物［5］，在我国主要分布于东北地区。根据民间验
方记载香鳞毛蕨对多种皮肤病(体癣、手足癣等)均
有较好的治疗效果［6］。近年国内学者研究主要围
绕香鳞毛蕨的抗真菌活性成分筛选 ［7-8］，但其抗红
色毛癣菌物质基础仍不清楚。为了明确香鳞毛蕨治
疗浅部真菌病的有效部位，本实验采用试管稀释法
和 CLSI M38-A2微量稀释法对多株红色毛癣菌进行
试验，进一步评价香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌
的抑菌作用，并比较两种方法的一致性，为中药体外
抗真菌活性评价和香鳞毛蕨进一步的研究提供实验
依据。
1 材料与仪器
1．1 实验菌株
红色毛癣菌(标准菌株 6 株和临床分离株 7
株)和近平滑念珠菌(质控菌株，编号 ATCC22019)，
均购自中国医学科学院皮肤病研究所(南京)。
1．2 实验药品
香鳞毛蕨采自中国黑龙江省，经哈尔滨商业大
学药学院张德连教授鉴定为鳞毛蕨科鳞毛蕨属植
物;大扶康(氟康唑氯化钠注射液，辉瑞制药有限公
司，批号:A434403);琼脂粉(北京鼎国昌盛生物技
术有限责任公司，批号:39H108200);葡萄糖
(Genview，批号:3805010212);蛋白胨(OXOID，批
号:1113141);ＲPMI Medium 1640 培养基(美国
GIBCO公司，批号:1256837)。
1．3 实验仪器
电热恒温培养箱(上海一恒科学仪器有限公
司);SW-CJ-1F 超净工作台(苏州安泰空气技术有
限公司);YXQ-LS-18SI 手提式压力蒸汽灭菌锅(上
海博迅实业有限公司) ;PB-10酸度计(Sartorius);血
球计数板(上海求精生化试剂仪器有限公司)。
2 方法
2．1 香鳞毛蕨有效部位( 简称 DF) 贮备液的制备
由广东药学院中药化学教研室制备，香鳞毛蕨
药材用 50%(φ)乙醇浸提，经过浓缩、酸沉、离心分
离后，得到浸膏，然后配制成含生药质量浓度 2 g /mL
的贮备液，其主要物质成分为间苯三酚类化合物，经
紫外含量测定，总间苯三酚含量达到 50%以上。无
菌处理:用 0．45 μm针式滤器过滤分装贮备液，置于
4 ℃冰箱保存备用。
2．2 试管稀释法
2．2．1 沙氏琼脂培养基( SDA) 的配制［8］ 称取葡
萄糖 20 g、蛋白胨 10 g、琼脂 18 g，量取蒸馏水1 000
mL置烧杯中搅拌混匀，并用 1 mol /L 的盐酸溶液调
整 pH 值至 5．6±0．2。培养基分装和密封后，进行
121 ℃高压灭菌 20 min。置于 4 ℃冰箱备用保存。
沙氏液体培养基［9］，除不加琼脂外其他成分与制法
同上。
2．2．2 含药培养基的制备 将“2．2．1”沙氏琼脂培
养基分装试管后高温灭菌，待灭菌培养基冷却至 40
～50 ℃时，将香鳞毛蕨贮备液加入，混匀。将 DF 分
成 10个浓度梯度制成斜面，终质量浓度分别为含生
药 120、60、30、15、7． 5、3． 75、1． 875、0． 938、0． 469、
0．234 mg /mL。取生长对照管(阳性对照)和空白琼
脂管(阴性对照)作对照。重复 3次实验。
2．2．3 菌悬液的制备 将受试菌株红色毛癣菌接
种于含沙氏琼脂培养基(SDA)的培养皿上 28 ℃培
97第 1期 黄奕曦，等．香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌体外抗真菌作用实验研究
养 7～10 d 充分活化后，用接种环刮取已转种活化
的红色毛癣菌，置于组织研磨器中，加入 0．85%无菌
生理盐水，研磨均匀，经血细胞计数板调整菌悬液浓
度至 1．0×106 ～6．0×106 cfu /mL备用。
2．2．4 最低抑菌浓度( MIC) 测定 将已制备的菌液
100 μL接种到含药培养基和对照管培养基的表面，
28 ℃孵育 7～ 10 d 后判读结果。MIC 值的判读:在
培养过程中由 2人在自然光线下通过肉眼判读。将
每管生长情况与对照管作比较，以最低药物浓度无
培养物生长的药基管为 MIC 终点，该药物浓度即为
该药液对该种菌的 MIC值，取 3次浓度的平均值。
2．2．5 最低杀菌浓度( MFC) 测定［7］ 在“2．2．4”实
验中无培养物生长的药基管加入经灭菌的液体沙氏
培养基，用接种环轻刮取药基管斜面表面，充分振荡
后倒入无菌试管中。然后置于 28 ℃孵育 10 ～ 12 d
进行次代培养，观察结果。MFC 值的判读:测定的
液体培养基与空白对照管对比，若液体培养基清晰
透亮，表示该 MIC浓度完全抑制真菌生长。若液体
培养基浑浊，该 MIC 浓度未完全抑制真菌生长;以
最低药物浓度无培养物生长的液基管为 MFC终点。
2．3 微量稀释法
2．3． 1 ＲPMI-1640 培养基的配制［10］ 参照美国
CLSI颁布的产孢丝状真菌抗真菌药敏试验方案
(M38-A2)提供的方法进行。
2．3．2 燕麦培养基( oatmeal agar) 的配制 称取燕
麦片 30 g，加水 1 000 mL，煮沸 30 min，用纱布过滤
后补足水至 1 000 mL，加琼脂粉 15 g溶化后分装灭
菌后使用。
2．3．3 菌悬液的制备 采用燕麦培养基对红色毛癣
菌进行活化培养 4～5 d，菌悬液配制操作同“2．2．3”。
2．3．4 MIC 的测定 将“2．1”制备的 DF 用 ＲPMI-
1640培养基稀释成含生药质量浓度 20、10、5、2．5、
1．25、0．625、0．312 5、0．156 3、0．078 1、0．039 1 mg /mL
10个梯度浓度的含药物的培养基液，然后由高至低
依次在 96孔板上第 1～10列加入 100 μL。第 11列
作为生长对照加入 ＲPMI-1640培养基 100 μL，第 12
列作为空白对照，加入 ＲPMI-1640 培养基 200 μL。
红色毛癣菌悬液用 ＲPMI-1640 培养基调节浓度至
2．0×103 ～6．0×103 CFU /mL［11］，分别加入至 96 孔板
第 1～11列各孔 100 μL，加盖密封后置于 35 ℃温箱
培养 4 d。实验结果判读:只有当生长对照生长良好
且质控菌株 MIC 在规定范围内，可由 2 人共同判
读，取无红色毛癣菌生长的孔作为最低药物质量浓
度，即 DF的 MIC值。
2．3．5 MFC的测定 根据“2．3．4”的 MIC 测定的结
果，取判读后大于 MIC 的各孔中的液体 100 μL，在
无菌条件下接种于 SDA 培养基平皿，进行次代培
养，观察是否有真菌长出。
2．3．6 质量控制 在每次测定的同时，在平行操作
条件下进行质量控制。质控(QC)株采用经培养活
化的近平滑念珠菌(编号 ATCC 22019)，质控阳性
药物为氟康唑，操作过程按照 M38-A2 方案中的要
求进行，QC 株的 MIC 值结果在 1．0 ～ 4．0 μg /mL 范
围内，视为测定结果有效可信。
2．4 统计学处理
使用 SPSS 19．0软件，采用 t检验，P＜0．05 为差
异有统计学意义。
3 结果
3．1 试管稀释法
结果见表 1。生长对照管中的红色毛癣菌覆盖
试管斜面，生长良好。DF 对 13 株红色毛癣菌的
MIC范围为生药 0．469 ～ 15．0 mg /mL，几何均值为
3．750 mg /mL，其 MFC 范围为生药0．938 ～ 15．0 mg /
mL，几何均值为 4． 896 mg /mL。6 个标准菌株的
MIC几何均值为生药 2．652 mg /mL，MFC 几何均值
为生药 3．750 mg /mL。7个临床菌株的 MIC 几何均
值为生药 5．047 mg /mL，MFC几何均值为生药6．153
mg /mL。由于不同菌株对 DF 的敏感性不同，故所
呈现的 MIC值也不同。
3．2 微量稀释法
结果见表 2。生长对照组红色毛癣菌覆盖 96
孔板的底部，生长良好。DF 对红色毛癣菌的 MIC
范围为生药 0．312 5 ～ 5．0 mg /mL，几何均值为生药
1．25 mg /mL;其 MFC范围为生药1．25～20．0 mg /mL，
几何均值为生药 5．0 mg /mL。
3．3 两种方法测定结果比较
通过采用试管稀释法和 CLSI M38-A2 微量稀
释法两种方法，测定 DF 对红色毛癣菌的 MIC 和
MFC值。结果显示，测定的 MIC 值波动在 1 ～ 2 个
稀释梯度内，两种方法之间差异无统计学意义(P＞
0．05)，见表 3。在标准菌株的实验结果中(见表
1、表 2)，试管稀释法中比较敏感的菌株(MIC 值较
小)，在微量稀释法中同样敏感，即同一种菌株在
两种实验方法测得的 MIC 值结果具有一定相
关性。
08 广东药学院学报 第 32卷
表 1 试管稀释法测定香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌的 MIC值和 MFC值
Table 1 MICs and MFCs of DF against Trichophyton rubrum detected by the test tube dilution method
菌株编号
ρ(香鳞毛蕨)/(mg·mL－1)
120 60 30 15 7．5 3．75 1．875 0．938 0．469 0．234
生长
对照
空白
对照
MIC值 MFC值
CMCC(F)T1a － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /+ + + － 0．469 0．938
CMCC(F)T1b － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + + － 3．75 3．75
CMCC(F)T1d － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /+ + + + + + － 3．75 7．50
CMCC(F)T1f － /－ － /－ － /－ － /－ － /+ + + + + + + － 7．50 15．00
CMCC(F)T1g － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + + － 3．75 3．75
CMCC(F)T1h － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + － 1．875 1．875
3598# － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + + － 3．75 3．75
3622# － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + + + + － 15．00 15．0
3862# － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /+ + + + + + － 3．75 7．50
3766# － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + + + － 7．50 7．50
3955# － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /+ + + + + + － 3．75 7．50
3949# － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + + － 3．75 3．75
3518# － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ + + + + + － 3．75 3．75
注:#为临床分离株编号，其余为标准菌株编号;表中结果显示为 MIC/MFC，+表示有红色毛癣菌生长，－表示无红色毛癣菌生长。
表 2 微量稀释法测定香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌的 MIC值和 MFC值
Table 2 MICs and MFCs of DF against Trichophyton rubrum detected by the broth microdilution method
菌株编号
ρ(香鳞毛蕨)/(mg·mL－1)
20 10 5 2．5 1．25 0．625 0．3125 0．1563 0．0781 0．0391
生长
对照
空白
对照
MIC值 MFC值
CMCC(F)T1a － /－ － /－ － /－ － /－ － /－ － /+ － /+ + + + + － 0．3125 1．25
CMCC(F)T1b － /－ － /－ － /－ － /+ － /+ + + + + + + － 1．25 5．0
CMCC(F)T1d － /－ － /－ － /+ － /+ + + + + + + + － 2．5 10．0
CMCC(F)T1f － /－ － /+ － /+ + + + + + + + + － 5．0 20．0
CMCC(F)T1g － /－ － /－ － /－ － /+ － /+ + + + + + + － 1．25 5．0
CMCC(F)T1h － /－ － /－ － /－ － /－ － /+ － /+ + + + + + － 0．625 2．5
注:编号为标准株编号;表中结果显示为 MIC /MFC，+表示有红色毛癣菌生长，－表示无红色毛癣菌生长。
表 3 两种方法测定香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌抑制作用的比较
Table 3 Comparison of the inhibitory effect of DF against Trichophyton rubrum by two methods
方法 株数
ρ(香鳞毛蕨)/(mg·mL－1)
MIC范围 MIC几何均数 MFC范围 MFC几何均数
试管稀释法(标准株) 6 0．469～7．5 2．652 0．938～15．0 3．750
微量稀释法(标准株) 6 0．3125～5．0 1．25 1．25～20．0 5．0
4 讨论
目前国内研究中草药抗真菌活性的实验方法，
以试管稀释法和微量稀释法为主要研究方法［12］。
试管稀释法属于琼脂稀释法的一种，准确性较佳，重
复性较好。由于真菌的生长受药物抑制出现的拖尾
现象，可能会导致某些药物的终点判断困难［13］，而
且试管稀释法对受试药量需求较大，不利于对中药
分离成分量小的单体探究。国内学者主要采用试管
稀释法对香鳞毛蕨的活性成分进行筛选［7-8］，而且实
验中同种菌种的株数仅为单株，缺少菌株数量及其
多样性对药物抗菌活性的影响研究。
2008年美国 (CLSI)颁布了对酵母菌 ［14］和丝
状真菌［10］的微量稀释法的标准化方案，研究者才开
始按照 CLSI M38-A2微量液基稀释法来研究药物对
皮肤癣菌的体外抗菌作用。微量稀释法用量少，敏
感度高，能在筛选单体过程中解决受制于从植物中
分离提取单体的药量不足影响。目前，国内采用微
量稀释法研究香鳞毛蕨有效部位对真菌的体外抗真
菌作用的报道较少，也未见采用 CLSI M38-A2 微量
稀释法研究香鳞毛蕨有效部位抗红色毛癣菌作用研
究的报道。本课题组采用了微量稀释法研究发现
18第 1期 黄奕曦，等．香鳞毛蕨有效部位对红色毛癣菌体外抗真菌作用实验研究
DF对申克孢子丝菌和糠秕马拉色菌有一定抑制作
用［15-16］。王静［17］采用微量稀释法研究表明从香鳞
毛蕨中分离出 7个单体化合物中有 3个单体对断发
毛癣菌和石膏样小孢子菌有抑制作用。本研究首次
采用微量稀释法测定香鳞毛蕨有效部位(有效成分
总间苯三酚含量达 50%以上)对多株红色毛癣菌标
准株和临床分离株的 MIC 值和 MFC 值，结果表明
DF有较强的抑菌和杀菌作用。
间苯三酚类是鳞毛蕨属植物的主要特征化学成
分，也是产生药理活性的主要成分。大量实验表明
该属植物的抗微生物活性与间苯三酚的含量高存在
密切相关［7，18-19］。本研究表明香鳞毛蕨有效部位
(有效成分总间苯三酚含量达 50%以上)有较强的
抗真菌作用，推测总间苯三酚类可能是香鳞毛蕨主
要的抑菌药效物质。有文献报道采用微量法对真菌
同一菌株进行实验，所得的 MIC 在 2 个浓度梯度
内，可认为两种方法测定的结果一致［20-21］。本实验
以 6株红色毛癣菌标准菌为研究对象，比较试管稀
释法和微量稀释法测定的结果，MIC 值波动在 1 ～ 2
个稀释梯度内，研究结果表明两种方法的测定结果
有一定的一致性。
由于皮肤癣菌的生长特性各有不同，尤其是红
色毛癣菌，进行红色毛癣菌体外药敏试验最重要的
一环就是选择能促进分生孢子形成的培养基。夏修
蛟［22］针对红色毛癣菌的生长特性在培养基方面进
行研究，发现燕麦培养基比其他常用真菌培养基
(如沙氏葡萄糖琼脂、马铃薯葡萄糖琼脂、玉米粉吐
温－80 ℃琼脂等培养基)产孢更丰富。针对红色毛
癣菌产孢难的问题，本实验在使用微量稀释法时曾
采用 SDA进行诱导培养得出的实验结果不稳定，产
孢较少，改用燕麦培养基后所得出的实验结果比较
稳定，产孢较多。另外，在确定了 DF 有效部位的基
础上，可通过对总间苯三酚类物质进行分离，寻找有
效部位中的有效单体成分，从而进一步探究香鳞毛
蕨有效部位物质基础及其单体对红色毛癣菌的抑制
作用。
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28 广东药学院学报 第 32卷