全 文 ：Science and Technology of Food Industry 营养与保健
2015年第16期
重楼叶多糖改善D-半乳糖衰老模型小鼠
脾脏免疫功能和抗氧化能力
刘功成，王作伟，李亭亭，杜金莹，杜小刚，曹晓涵，曾宪垠*
（四川农业大学生命科学院原子能农业应用研究室，四川雅安 625014）
摘 要：采用D-半乳糖注射诱导衰老模型，探讨了重楼叶多糖（PPLPs）对小鼠脾脏免疫功能和抗氧化的影响。分别对
小鼠D-半乳糖、D-半乳糖和PPLPs、D-半乳糖和VC以及生理盐水处理，持续42 d。结果显示：与模型组相比，灌胃PPLPs
或VC均能显著增加小鼠脾脏指数（p＜0.05），显著上调脾脏免疫相关基因（T-bet、GATA、IFN-γ、IL-2、TNF-α、IL-4和
IL-10）mRNA表达水平（p＜0.05），也显著增强了脾脏总超氧化物歧化酶（T-SOD）、铜锌超氧化物歧化酶（CuZn-SOD）、
谷胱甘肽过氧化物酶（GSH-Px）和过氧化氢酶（CAT）活性（p＜0.05）；同时，灌胃PPLPs或VC显著降低了脾脏丙二醛
（MDA）含量（p＜0.05）。结果表明，PPLPs可增强脾脏免疫功能并提高小鼠的抗氧化活性。
关键词：重楼多糖，衰老，免疫，抗氧化，脾脏
Effect of polysaccharides from the leaves of Paris polyphylla on
immune function and antioxidant capacities of mouse spleen tissue in
a D-galactose-induced aging mouse model
LIU Gong-cheng，WANG Zuo-wei，LI Ting-ting，DU Jin-ying，DU Xiao-gang，CAO Xiao-han，ZENG Xian-yin*
（Isotope Research Laboratory，College of Life Science，Sichuan Agricultural University，Ya’an 625014，China）
Abstract：In the present study，the protective effects of polysaccharides from the leaves of Paris polyphylla（PPLPs）
against aging in an accelerated aging mice model induced by D-galactose were investigated. A group of
2-month-old C57BL/6J mice were treated daily with D-galactose ，D-galactose combined with PPLPs ，
D-galactose combined with vitamin C（VC），and control buffer for 42 d. The results showed that compared with
the model group ，oral administration of D-galactose- induced aging mice with either PPLPs or VC both
significantly increased spleen indices（p＜0.05），the mRNA expression levels of immune function related genes
（T-bet，GATA，IFN-γ，IL-2，TNF-α，IL-4，and IL-10）（p＜0.05） and the total superoxide dismutase（T-SOD），
CuZn superoxide dismutase （CuZn-SOD），glutathione peroxidase （GSH-Px） and catalase （CAT） in spleen
tissue were significantly higher in both PPLPs and VC group than those in the model group（p＜0.05）；besides，
the malondialdehyde（MDA） concentrations were decreased in PPLPs and VC group compared to those in the
model group（p＜0.05）. The results indicated that PPLPs was able to enhance the immune function and improve
the antioxidant capacities of mouse spleen tissue.
Key words：PPLPs；aging；immunity；antioxidantation；spleen
中图分类号：TS201.1 文献标识码：A 文 章 编 号：1002-0306（2015）16-0366-05
doi：10.13386/j.issn1002-0306.2015.16.066
收稿日期：2015－01－16
作者简介：刘功成（1988-），男，硕士研究生，研究方向：分子生物物理学，E-mail：liugongcheng@126.com。
* 通讯作者：曾宪垠（1966-），男，博士，研究员，研究方向：动物生理与生殖免疫调控，E-mail：xyzeng1966@163.com。
目前，我国已进入人口老龄化的快速发展阶段。
2010年，全国60岁以上的老年人口已接近2亿，预计
到21世纪中叶，将达到4.5亿，约占总人口的1/3[1]。免
疫学理论认为免疫功能的衰退是造成机体衰老的重
要因素。另外，新陈代谢会产生活性氧（ROS），如超
氧负离子自由基（O2-·）、过氧化氢（H2O2）和羟基自由
基（·OH-）等。ROS可参与细胞内的信号传导，但过多
的ROS会扰乱机体正常氧化/抗氧化平衡，损害与免
疫相关细胞的蛋白质、脂质、核酸，从而破坏了免疫
细胞的结构和功能，导致机体免疫功能下降[2]。因此，
机体ROS含量与衰老可能存在着密切的关系。
多糖分布于植物、动物、微生物和藻类中，是维
持生命机体正常运转的基本物质之一。研究表明，多
糖具有免疫调节[3]、抗氧化[4]等功能，且由于多糖对细
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营养与保健
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胞几乎没有毒副作用，现在越来越受到当今医药与
食品行业的关注。重楼是一种传统中药，广泛分布于
中国西南地区，具有消肿、缓解疼痛、有效治疗蛇虫
咬伤及跌打损伤等作用[5]，并作为抗菌剂和止痛剂应
用于临床[6-7]，但对于重楼多糖免疫调节作用的研究
鲜见报道。
为此，本实验拟研究重楼多糖对小鼠脾脏免疫
功能和抗氧化活性的影响，为寻找和开发新的安全、
有效的免疫增强剂和天然抗氧化剂提供科学依据。
1 材料与方法
1.1 材料与仪器
昆明小白鼠 成都达硕生物科技有限公司，动
物许可证号：SCXK（川）2013-24；重楼多糖 四川农
业大学生命科学院植物学系提供 [8]；Trizol、反转录
试剂盒、荧光定量PCR试剂盒 宝生物工程（大连）
有限公司；超氧化物歧化酶（SOD）、谷胱甘肽还原
酶（GSH-Px）、丙二醛（MDA） 南京建成生物工程研
究所。
CFX96荧光定量PCR仪 百乐科技有限公司；
UV-1100紫外可见分光光度计 上海美谱达仪器有
限公司；ST16R台式高速冷冻离心机 北京联合科力
科技有限公司；HH-4数显恒温水浴锅 常州国华电
器有限公司；DGG-9140A电热恒温鼓风干燥箱 上
海齐欣科学有限公司。
1.2 实验方法
1.2.1 动物分组和处理 实验选取7~8周体重25~30 g
的健康雌性昆明小白鼠，40只小鼠适应性喂养1周
后，随机分为4组，每组10只。其中第Ⅰ组，每天皮下
注射0.2 mL生理盐水（0.9%）和灌胃0.25 mL蒸馏水，
为正常对照组（Normal）；第Ⅱ组，每天皮下注射0.2 mL
D-半乳糖[120 mg/（kg·d）]和灌胃0.25 mL蒸馏水，为
模型组（Model）；第Ⅲ组，每天皮下注射0.2 mL D-半乳
糖[120 mg/（kg·d）]和灌胃0.25 mL VC[200 mg/（kg·d）]，
为阳性对照组（VC）；第Ⅳ组，每天皮下注射0.2 mL
D-半乳糖[120 mg/（kg·d）]和灌胃0.25 mL重楼多糖
[200 mg/（kg·d）]，为多糖处理组（PPLPs）。实验处理
持续42 d，第43 d起禁食24 h，称重后脱颈处死所有
实验鼠，收集小鼠脾脏组织，称重。将一部分脾脏组
织进行匀浆、离心取均浆上清液（10 mg/mL），待测；
另一部分脾脏组织液氮研磨，通过苯酚-氯仿法提取
组织总RNA，电泳检测RNA以检测其完整性以及是
否污染。
1.2.2 脾脏指数的测定 采用如下公式：脾脏指数
（mg/g）=脾脏质量/小鼠体重[9]，计算小鼠脾脏指数。
1.2.3 脾脏免疫功能相关基因的检测 实时荧光定
量PCR检测小鼠脾脏免疫功能（T-bet、GATA、IFN-
γ、IL-2、TNF-α、IL-4、IL-10）相关基因的表达量。所
提取出来的RNA采用反转录试剂盒将其反转录成
cDNA，相关操作严格按照操作说明书进行。然后以
cDNA为模板在特定引物下进行定量检测，每个样品
重复3次。PCR程序为：95 ℃，10 s；然后进行40循环
的PCR：95 ℃变性5 s，58~61 ℃退火+延伸25 s，最后
进行溶解曲线以监测PCR扩增产物的特异性。目的
基因mRNA相对表达水平采用标准曲线法进行计算。
待检测基因及基因检测所采用的引物序列见表1。
1.2.4 脾脏抗氧化酶及MDA含量测定 总超氧化物
歧化酶（T-SOD）和铜锌超氧化物歧化酶（CuZn-
SOD）：采用黄嘌呤氧化酶法；过氧化物酶（CAT）及谷
胱甘肽过氧化物酶（GSH-Px）：采用紫外分光光度
法；丙二醛（MDA）：采用硫代巴比妥酸法。脾脏蛋白
含量采用紫外分光光度计法测定。以上测定均按照
相应的试剂盒使用说明进行测定。
基因 引物序列（5′-3′） 扩增产物大小（bp） Genbank收录号
TNF-α
F：AACCTCAGATAAGCCCGTCG
128 NM_013693.1[10]
R：CCAATGCCCTCCTGGCCAACG
IL-2
F：CGGCATGTTCTGGATTTGACT
168 NM_008366.3
R：CCATCTCCTCAGAAAGTCCACC
IL-4
F：TTGAACGAGGTCACAGGAGAAGG
112 NM_008091
R：CCTTGGAAGCCCTACAGACGAG
IL-10
F：GACAACATACTGCTAACCGACTCCT
160 NM_010548
R：TCTCACCCAGGGAATTCAAATG
IFN-γ
F：CAGCAACAGCAAGGCGAA
199 NM-008337.3
R：CTGGACCTGTGGGTTGTTGAC
T-bet
F：CCCATTCCTGTCCTTCACCG
139 AF241242
R：GCTGCCTTCTGCCTTTCCAC
GATA-3
F：AACTGCGGGGCAACCTCTA
101 NM_008091
R：CGGTTCTGCCCATTCATTTTAT
β-actin
F：CGGTTCCGATGCCCTGAGGCTC
108 NM-007393[4]
R：CAGCAACAGCAAGGCGAA
表1 免疫功能相关基因及内参基因引物序列
Table 1 The primer sequences of immunity-related and reference genes
注：TNF-α，肿瘤坏死因子α；IL-2，白细胞介素2；IL-4，白细胞介素4；IL-10，白细胞介素10；IFN-γ，干扰素γ；T-bet，T细胞调节蛋
白；GATA-3，GATA结合蛋白3；β-actin，β肌动蛋白。
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图3 小鼠脾脏MDA含量
Fig.3 MDA contents in spleen tissue of mice
Normal Model VC PPLPs
15
10
5
0
M
DA
含
量
（
nm
ol
/m
g
pr
oe
in）
c
a
b ab
图1 小鼠脾脏T-bet、GATA-3、IL-2、IL-4、IL-10、TNF-α及
INF-γ mRNA表达水平
Fig.1 The mRNA expression levels of T-bet，GATA-3，IL-2，
IL-4，IL-10，TNF-α and INF-γ in spleen tissue of mice
注：各组间不同字母表示差异显著（p<0.05）；图2~图3同。
GATA-3 T-bet IL-2 IL-4 IL-10 INF-γ TNF-α
1.5
1.0
0.5
0.0免
疫
功
能
相
关
基
因
相
对
表
达
量
Normal
Model
VC
PPLPs
c
a
bcb
c
a
bb
c
a
bb
c
a
bb
c
a
bb
c
a
bb
c
a
bbc
1.3 数据的统计分析
利用SPSS 17.0统计学软件中ANOVA对所测数
据进行单因子方差分析，采用LSD法进行数据间多重
比较，结果以平均值±标准差表示，p＜0.05表示数据
差异显著。
2 结果与分析
2.1 小鼠体重及脾脏指数
脾脏是人体最大的淋巴器官和外周免疫器官，含
有大量B细胞和T细胞，能产生与免疫调节有关的活性
物质，是研究免疫系统的一个极其重要的组织[11-12]。
如表2所示，与正常对照组相比，连续注射D-半乳糖
显著降低了小鼠体重和脾脏指数（p＜0.05）。与模型
组相比，连续灌胃PPLPs或VC均显著提高小鼠体重和
脾脏指数（p＜0.05），且将脾脏指数维持在正常对照
组水平（p＞0.05）。PPLPs组小鼠脾脏指数与VC组相比
差异不显著（p＞0.05）。说明PPLPs和VC可以改善D-半
乳糖引起的脾脏萎缩，明显提高D-半乳糖衰老模型
小鼠脾脏指数，这与前人研究结果一致[13-14]。
2.2 小鼠脾脏免疫基因mRNA表达水平
小鼠脾脏免疫相关基因mRNA表达水平如图1所
示。与正常对照组相比，连续注射D-半乳糖显著下调
小鼠脾脏T-bet、GATA-3、IL-2、IL-10、IL-4和TNF-α
及INF-γ mRNA表达水平（p＜0.05）。而连续注射D-半
乳糖的同时灌胃VC或PPLPs，均能显著上调小鼠脾脏
组织T-bet、GATA-3、IL-2、IL-10、IL -4、TNF-α及
INF-γ mRNA表达水平（p＜0.05），且VC组与PPLPs组
的T-bet、GATA-3、IL-2、IL-10、IL-4、TNF-α及INF-γ
mRNA表达水平均无显著差异（p＞0.05）。上述结果说
明，重楼多糖能通过提高体液免疫和细胞免疫作用
而增强机体的免疫功能。这与封海波等报道的川牛
膝多糖可以提高小鼠免疫功能相关基因表达水平的
研究结果相一致[4]。
2.3 小鼠脾脏抗氧化酶活性
小鼠脾脏组织抗氧化酶活性如图2所示。与正常
对照组相比，连续注射D-半乳糖显著降低小鼠脾脏
组织中T-SOD、CuZn-SOD、CAT和GSH-Px酶活（p＜
0.05）。在连续注射D-半乳糖的同时灌胃PPLPs或
VC均能显著提高小鼠脾脏T-SOD、CuZn-SOD、CAT、
GSH-Px酶活（p＜0.05）。灌胃PPLPs与灌胃VC相比，除
GSH-Px酶活无显著差异外（p＞0.05），灌胃VC组T-
SOD、CuZn-SOD、CAT酶活都显著高于灌胃PPLPs组
（p＜0.05）。这些结果表明PPLPs可以通过提高抗氧化
相关酶的活性，提高其抗氧化作用。这与李俊丽等的
研究结果一致[15-16]。
2.4 小鼠脾脏MDA含量
D-半乳糖属生理性营养成分，进入机体后，在半
乳糖酶的作用下，生成醛糖和过氧化氢，过氧化氢过
量会使细胞膜的组成成分不饱和脂肪酸分解产生
MDA，从而破坏细胞的结构和功能[17]。小鼠脾脏MDA
含量如图3所示，与正常对照组相比，连续注射D-半
乳糖显著增加小鼠脾脏组织MDA含量（p＜0.05），说明
大量自由基的产生严重损伤机体，导致丙二醛（MDA）
的产生和积累。与模型组相比，连续灌胃PPLPs或VC
均显著降低小鼠脾脏组织MDA含量（p＜0.05），且
PPLPs组与正常对照组无显著差异（p＞0.05）。PPLPs
组与VC组间小鼠脾脏组织MDA含量无显著差异（p＞
0.05）。表明VC可以抑制脂质过氧化产物MDA的产
组别 体重（g） 脾脏指数（mg/g）
正常对照组 31.89±1.13b 4.13±1.09b
模型对照组 29.02±1.67a 2.69±0.87a
VC组 31.32±1.19b 4.08±0.92b
PPLPs组 32.55±1.31b 3.96±1.13b
表2 小鼠体重及脾脏指数（x±s，n=10）
Table 2 The body weights and spleen indices of mice（x±s，n=10）
注：同列不同小写字母表示差异显著（p<0.05）。
图2 小鼠脾脏T-SOD、CuZn-SOD、GSH-Px和CAT酶活
Fig.2 Total superoxide dismutase and Cu，Zn superoxide
dismutase in spleen tissue of mice
T-SOD CuZn-SOD GSH-Px CAT
1000
800
600
400
200
0
抗
氧
化
酶
活
Normal
Model
VC
PPLPs
c
a
c
a
b
b
c
a
b
b
c
a
b
b
cc
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生。以上结果表明，重楼多糖可能通过抑制机体内的
脂质过氧化，减轻对机体组织造成的氧化损伤，这与
前人研究结果一致[16，18]。
3 结论与讨论
衰老的免疫学假说认为免疫功能的衰退是造成
机体衰老的重要原因，免疫系统从根本上参与了机
体的衰老过程[19]。目前衰老研究的模型中，D-半乳糖
诱导的亚急性衰老小鼠模型较为公认[20-21]，衰老的代
谢学说认为衰老是机体代谢性障碍的结果。连续给
动物注射D-半乳糖，在醛糖还原酶的催化下，还原成
半乳糖醇，这种物质不能被细胞进一步代谢而堆积
在细胞内，影响正常的渗透压，导致细胞肿胀、功能
障碍、代谢紊乱，最终导致衰老的发生[22]。故本实验
以重楼多糖为研究材料，探讨了其对D-半乳糖诱导
的亚急性衰老模型小鼠脾脏免疫功能和抗氧化能力
的影响。
初始T细胞分化为Th1或Th2的过程是受转录因
子T-bet和GATA-3蛋白调控的。T-bet诱导T细胞分
化为Thl细胞；GATA-3只在Th2型细胞中表达并调控
相关细胞因子的分泌[21]。在分子免疫学上，Th1型细
胞主要分泌IFN-γ、IL-2、TNF-α，主要是通过细胞因
子作用于巨噬细胞、NK细胞、CTL等细胞，提高其吞
噬活性，发挥细胞免疫反应。Th2型细胞主要产生
IL-4和IL-10，主要通过CK可刺激B淋巴细胞增殖并
产生抗体，故其主要功能为辅助体液免疫反应[23]。连
续42 d给雌性小鼠皮下注射D-半乳糖显著（p＜0.05）
降低小鼠脾脏T-bet、GATA-3以及免疫相关基因
（IFN-γ、IL-2、TNF-α、IL-4、IL-10）mRNA的表达。灌
胃VC和PPLPs均可提高小鼠脾脏中T-bet、GATA-3以
及免疫功能相关基因mRNA表达水平，这可能是
PPLPs增强小鼠脾脏免疫功能的机理之一。
动物体内的抗氧化系统包括抗氧化酶（SOD、
CAT）和GSH等抗氧化剂，它们可以及时清除体内多
余的自由基，防止自由基对细胞产生损伤 [24]。连续
42 d给雌性小鼠灌胃D-半乳糖显著（p＜0.05）降低小
鼠脾脏抗氧化物酶（T-SOD、CuZn-SOD、GSH-Px、
CAT）活性，说明D-半乳糖在半乳糖酶作用下分解，
产生过量自由基严重损伤细胞，导致脂质过氧化
物—丙二醛（MDA）的产生。注射D-半乳糖的同时给
小鼠灌胃VC，小鼠脾脏抗氧化酶活性、MDA含量保持
在正常对照组小鼠水平，给小鼠注射D-半乳糖的同
时灌胃PPLPs与灌胃抗氧化剂VC效果相当。因而推测
重楼多糖可能通过提高超氧化物歧化酶活性，增强
其对自由基的清除能力，抑制脂质过氧化，降低丙二
醛含量，从而减轻对机体组织的损伤以延缓衰老。
综上所述，重楼多糖能显著增强小鼠脾脏免疫功
能及抗氧化能力，可作为天然抗氧化剂的重要来源。
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!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!!
与糖尿病组比较，NOS含量无明显变化，但NO含量降
低，可能是因为NO含量的变化受底物利用度、NOS活
性、表达水平或其他构成亚型NOS酶活性共同作用
的影响[17]。GST含量也无明显变化，可能是因为GST主
要存在于肝脏内[18]，肾脏中含量甚少所致。
总之，本研究的结果揭示石榴皮多酚具有辅助
调节糖尿病小鼠血糖功能和减少其肾脏组织的氧化
应激，增强肾脏的抗氧化能力。同时，石榴皮多酚具
有辅助调节血糖功能，能改善STZ诱导的糖尿病模型
鼠糖代谢，进一步研究可开发成糖尿病辅助调节剂
保健食品。
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