全 文 ：　第 26 卷第 4 期
2007年 7月 　 　 　　　　 　
食 品 与 生 物 技 术 学 报
Journal of Food Science and Biotechnology
　 　 　　　　Vo l.26　No.4Jul.　2007
　文章编号:1673-1689(2007)04-0067-06
　　收稿日期:2006-11-21
　　基金项目:广东省自然科学基金项目(039213);广东省科技计划项目(2006B20401018).
作者简介:吉宏武(1962-), 男 ,湖北通山人 , 工学博士 ,副教授 , 主要从事南海海藻活性化学成分及其高值化利用
研究.Email:jihw 62318@yahoo.com.cn
总状蕨藻 Caulerpa racemosa 多糖抗肿瘤
和免疫增强活性
吉宏武 , 　邵海艳 , 　章超桦 , 　洪鹏志 , 　熊皓平
(广东海洋大学食品科技学院 ,广东 湛江 524025)
摘　要:以荷 S180实体瘤的昆明小鼠为模型 ,研究了总状蕨藻粗多糖(CRP)的抗瘤作用及其对免
疫器官等的影响 ,采用细胞培养法研究了 CRP 及其两个主要级分(CRPF1 和 CRPF2)对正常小鼠
免疫细胞功能的影响。实验结果显示:总状蕨藻粗多糖对 S180实体瘤具有显著的抑制作用 ,其抑
瘤率和免疫活性与给药方式 、剂量等因素有关 ,在注射和灌胃给药条件下 ,当 CRP 剂量分别为 25
mg/(kg ·d)和 100 mg/(kg ·d)时 ,其抑瘤率达到最大值 ,分别为 46.2%和 58.2%,且在注射给药
时能显著地增加小鼠的脾脏指数 。在 50 ～ 200 mg/(kg ·d)范围内 ,灌胃给药时能升高小鼠碳廓清
指数;细胞培养结果显示:CRP 能提高正常小鼠的免疫功能 ,不过 ,其对静止淋巴细胞增殖的促进
作用和对小鼠腹腔巨噬细胞 M Ф分泌 NO的促进作用均小于 CRPF1和 CRPF2。以上事实表明 ,
总状蕨藻多糖具有较强的抗肿瘤和增强小鼠免疫力的作用 。
关键词:总状蕨藻多糖;抗肿瘤;免疫增强活性
中图分类号:TS 201.2 文献标识码:A
Antitumor and Immunomodulatory Activities of Polysaccharides
from Cauler pa racemosa
JI Hong-wu , 　SHAO Hai-yan , 　ZHANG Chao-hua , 　HONG Peng-zhi , 　XIONG Hao-ping
(Colleg e of Food Science and Technology , Guangdong Ocean Univer sity , Zhanjiang 524025 , China)
Abstract:This manuscript w ith Sarcon 180 KM mice as model animal to investigate the antitumor
effect of crude poly saccharides f rom Caulerpa racemosa (CRP).A nd i ts influence on mice
immune org ans and carbon clearance index we re studied.Effect of CRP and its tw o main f ractions
(CRPF1 and CRPF2) on immune cells functions of normal mice w ere tested.These results
show ed that CRP exhibi ted signi ficant ly inhibi tion effect on S180 tumor o f mice t ransplanted w ith
tumor lines of S180 , and ant i-tumor and immune activi ty of CRP were closely related wi th the
do se and provided means.Under int raperitoneal passage , a obvious increment of the spleen index
of Sarcon 180 KM mice w as observed , and the highest antitumor rate w as obtained (46.2%)at
the do se of 25 mg/(kg ·d).Under the o ral passages , a obvious enhancement of carbon clearance
index o f S180 mice w as observed at 50 ～ 200 mg/(kg ·d), and the highest anti tumo r ra te was 58.
2% at the do se o f 100 mg/(kg · d).Cell cult ivation results indicated that CRP can improve
immune cells functions o f normal mice , but i t exhibi t w eaker bo th promo tion effect on inactive
spleen lymphocy te proliferation and the abilities of m ice peri toneal cavi ty microphage MФ
excreting NO than CRPF1 and CRPF2.The results presented here demonst ra ted that
po lysaccharides f rom Caulerpa racemosa exhibt st ronger anti tumo r and immunomodulation
act ivities.
Key words:poly saccha rides f rom Caulerpa racemosa;ant itumo r;immunomodulato ry activi ties
　　海藻是生活在海洋中的一类低等隐花植物 ,在
长期的进化过程中形成了许多独特的生理活性物
质。海藻多糖不仅是海藻的主要成分 ,而且是一类
重要的生理活性物质 ,具有抗肿瘤 、增强免疫 、抗凝
血 、抗病毒等生理活性 ,有些海藻多糖已被开发成
了新的药物[ 1] 。总状蕨藻(Caulerpa racemosa)属
绿藻门(Chlo rophy ta), 是一种大型可食性绿藻 ,主
要分布于热带和亚热带海域低潮间带 ,在我国湛
江 、海南 、饶平 、广西的北海 、台湾省等地分布广
泛[ 2] ,但至今尚未得到有效利用 ,对其研究也较少 。
作者已报道过总状蕨藻化学成分及其营养特性[ 3]
和多糖的提取工艺[ 4] ,并对其多糖的抗肿瘤与免疫
增强活性进行了研究 。
1　材料与方法
1.1　材料
总状蕨藻:2004年 4月采于湛江徐闻县琼州海
峡。
实验动物:昆明种小白鼠 ,体重 18 ～ 22 g ,雌雄
各半 ,购自广东医学院动物实验中心;S180瘤株:
由广东省海洋药物重点实验室提供 。
1.2　主要方法
1.2.1　总状蕨藻粗多糖及其级分的制备　称取一
定量的总状蕨藻粉末 ,按固液比 1∶10添加水分 ,
并按 136.5 U/g 加入中性蛋白酶 ,60 ℃提取 2.5 h
后再将固液比调至 1∶20 ,将温度升至 95 ℃再继续
提取 2.5 h ,提取液用纱布过滤 ,滤液真空浓缩至 1/
4体积时离心(3 000 r/min),上清液透析 ,透析后的
液体用 Sevage 试剂去除蛋白质 ,然后加入 3倍体积
95%的酒精 ,静置沉淀后离心 ,沉淀物冷冻干燥 ,即
得总状蕨藻粗多糖(Caulerpa racemosa Poly sac-
charide ,CRP);CRP 经 DEA E-52 纤维素离子交换
柱柱层析 , 分别采用蒸馏水 、0.1 , 0.5 , 1.0 , 2.0
mol/L的 N aCl进行分段洗脱 ,将 0.5 mol/L 和 1.0
mol/L NaCl洗脱的两个主要级分进行冷冻干燥 ,
并分别称之为总状蕨藻多糖级分 1(Caulerpa race-
mosa Poly saccharide Fraction 1 , CRPF1)和总状蕨
藻多糖级分(Caulerpa racemosa Po ly saccharide
Fraction 2 ,CRPF2)。粗多糖及其级分的总糖质量
分数参照文献[ 5]测定 ,糖醛酸 、蛋白质质量分数参
照文献[ 6] ,硫酸基质量分数参照文献[ 7] 测定 ,结
果见表 1。
表 1　总状蕨藻粗多糖及其级分基本组成
Tab.1 　Crude polysaccharide from Cauler pa racemosa and
the chief fractions
样品
总糖
质量
分数/ %
糖醛酸
质量
分数/ %
蛋白质
质量
分数/ %
硫酸基
质量
分数/ %
CRP 53.7 7.9 9.9 27.6
CRPF1 36.0 3.9 14.0 45.6
CRPF2 45.1 7.6 2.0 48.3
1.2.2　体内抗肿瘤活性测定　取传代 6 d 的 S180
瘤细胞悬液 ,用生理盐水稀释至细胞浓度为 2×107
个/mL ,并按 0.2 mL/只小鼠的量接种至小鼠左蹊
皮下 。次日随机分组 ,每组 10 只 ,雌雄各半 ,于接
种 24 h后分别采用灌胃和腹腔注射两种途径按不
同剂量给药 ,每日一次 ,连续 14 d 。阴性对照组给
等量的生理盐水 ,阳性对照组按 30 mg/(kg ·d)剂
量腹腔注射环磷酰胺 ,连续 14 d。末次给药 24 h
后 ,对小鼠进行称重 ,然后处死小鼠 ,剥取瘤块和脾
脏 ,用滤纸吸干脏器表面血污 ,称重 ,按式(1)计算
抑瘤率和脾脏指数[ 1] 。
抑瘤率=(C-T)/C×100% (1)
式中:C为对照组平均瘤重;T 为给药组平均瘤重
脾脏指数=脾重/体重(mg/g)
1.2.3　小鼠碳廓清指数测定　将印度墨汁用生理
盐水稀释 4倍制成注射用墨汁 ,称取1.0 gNa2CO 3 ,
加蒸馏水 1 000 mL 配制成 Na2 CO 3 溶液 , 接种
S180瘤细胞的小鼠给药 14 d后 ,每鼠尾静脉注入
注射用墨汁(0.1 mL/10 g 体重),注入后立即计时 ,
于注入后 2 ,10 min分别从眼眶取血 20 μL ,加到 2
mL N a2 CO 3 溶液中 ,以 Na2 CO 3溶液作为空白对
68 食　品　与　生　物　技　术　学　报　　　　　　　　　　　　第 26卷　
照 ,用 722S 分光光度计在 650 nm 波长处测光密
度 ,然后按式(2)计算廓清指数 K 。廓清指数
k=(lgA1 -lgA2)/(t2 -t1) (2)
式中 A1 、A2为在时间 t1 、t2时所取血样的吸光值[ 9] 。
1.2.4　对静止脾淋巴细胞的转化作用　在无菌条
件下用淋巴细胞分离液从小鼠脾脏中分离淋巴细
胞 ,磷酸缓冲液(pho sphate buf fe r so lution , PBS)
洗 2次 ,用 RPM I1640 培养液调整细胞浓度至 1×
10
6/mL 的脾淋巴细胞悬液。
在96孔培养板的每孔中加入150μL 脾淋巴细
胞悬液 ,实验组同时加入 50 μL 不同浓度的总状蕨
藻多糖样品 ,对照组加入 50 μLPBS ,每个实验组设
3孔重复 ,置于 5%CO 2 、37 ℃培养 72 h。培养结束
前 4 h ,每孔加入 20 μL MTT(5 g/L),继续培养 4
h。培养结束后加二甲基亚砜 150 μL 。酶联免疫检
测仪于 570 nm测定 OD值[ 10] 。
1.2.5　对小鼠腹腔 M Ф吞噬中性红的影响　颈椎
脱臼处死小鼠 ,体积分数 75%酒精浸泡 15 min ,腹
腔注射无血清 RPMI1640培养液 2 mL ,用棉球轻
揉腹腔 1 ～ 2 min 后 ,收集腹腔内液 ,1 000 r/min 离
心 10 min ,用含10%胎牛血清的 RPMI1640培养液
调整细胞浓度至 2×106/mL 的细胞悬液 ,加入 96
孔培养板中 ,每孔 200 μL ,置 5%CO 2 、37 ℃培养 2
h ,吸出上层培养液 ,用 PBS 洗涤 2次去除未贴壁细
胞 ,即得巨噬细胞单层。
向含有巨噬细胞单层的 96 孔培养板中加入
0.1 mL 含不同浓度 CRP 的 RPM I1640 培养液 ,同
时以 PBS 和环磷酰胺作为阴性和阳性对照 ,置 5%
CO 2 、37 ℃培养 24 h ,然后向每孔中加入中性红生
理盐水液 ,使终浓度为 1.0 g/L ,继续培养 20min ,
PBS 洗细胞 3次 ,每孔加入细胞溶解液 0.1 mL ,室
温放置 2 h ,等细胞完全溶解后 ,酶标仪于 540 nm
处测吸光度 A , A值的大小表示巨噬细胞吞噬功能
的强弱[ 11] 。
1.2.6　对巨噬细胞分泌 NO 的影响　向含有巨噬
细胞单层的 96孔板的每孔中加入 0.1 mL 含不同
浓度 CRPF1和 CRPF2的 RPM I1640 培养液 ,同时
以 PBS和环磷酰胺分别作为阴性和阳性对照 ,置
5%CO 2 、37 ℃培养 24 h ,取上清液 50μL ,置另一培
养板 ,加入 G riess试剂 50 μL ,室温放置 10 min ,在
540 nm 处测吸光度 A 值 , A 值的大小表示巨噬细
胞产生 NO的多少[ 12-13] 。
1.2.7　统计分析　实验数据用 x ±s表示 ,用 t检
验分析组间差异的显著性。
2　结　果
2.1　CRP对荷瘤小鼠 S180实体瘤和免疫器官的
影响
实验结果见表 2。从表 2可以看出 ,CRP 以 25
～ 100 mg/(kg ·d)剂量进行注射给药时 ,其最高抑
瘤率为 46.2%,同时也观察到当给药剂量达到 100
mg/(kg ·d)时 , 2 d 后小鼠全部死亡 ,对小鼠有一
定的毒性 。当以 50 ～ 200 mg/(kg ·d)剂量进行灌
胃给药时 ,其抑瘤率为 42.7%～ 58.2%。
　　CRP 对荷瘤小鼠免疫器官的影响见表 3。从表
3可知 ,CRP 对荷瘤小鼠胸腺指数的影响与给药途
径无关。在两种给药情况下 ,与阴性对照组均无显
著性差异 。但对脾指数的影响与给药途径有关 ,当
以 25 ～ 100 mg/(kg ·d)剂量进行注射给药时 ,荷瘤
小鼠的脾指数明显高于阴性对照组 ,但当以 50 ～
200 mg/(kg ·d)剂量进行灌胃给药时 ,荷瘤小鼠的
脾指数与阴性对照组却无显著相关性。
表 2　总状蕨藻粗多糖 CRP 对荷瘤小鼠 S180 肿瘤的抑制作用
Tab.2　Ef fect CRP on the growth of tumor in S180 mice
组 别 小鼠数量/只 给药方式剂 量/(mg/(kg· d) 平均瘤重/ g 抑瘤率/ %
阴性对照 10 - 0.757 0±0.286 0 -
阳性对照 10 i.p 25 0.325 1±0.071 5 ＊＊ 57.1
10 i.p 25 0.407 0±0.077 9 ＊＊ 46.2
CRP 10 i.p 50 0.617 6±0.266 8 18.4
10 i.p 100 　　　/ /
CRP 10 o.p 50 0.433 4±0.200 0 ＊ 42.7
10 o.p 100 0.316 6±0.142 0 ＊＊ 58.2
10 o.p 200 0.360 8±0.099 2 ＊＊ 52.3
　注:[ 1] i.p 表示腹腔注射给药 , o.p 表示灌胃给药。[ 2] ＊表示在 P<0.05 时 , 与阴性对照组相比为显著差异;＊＊表示在
P<0.01 时 ,与阴性对照组相比为极显著差异.
69　第 4期 吉宏武等:总状蕨藻 Cauler pa racemosa 多糖抗肿瘤和免疫增强活性
2.2　CRP对荷瘤小鼠碳廓清指数的影响
实验结果见表 4。从表 4 可以看出 ,阳性对照
组和不同剂量的灌胃给药组荷瘤小鼠碳廓清指数
明显低于阴性对照组 ,但采用不同剂量腹腔注射给
药给组的荷瘤小鼠的碳廓清指数与阴性对照组不
存在显著性差异 。
2.3　对静止脾淋巴细胞的转化作用
实验结果见表 5。从表 5 可以看出 , CRP 、
CRPF1和 CRPF2对静止脾淋巴细胞增殖均有一定
的促进作用 ,同时也观察到 ,在 0.02 ～ 0.08 mg/mL
剂量范围内 , CRP 和 CRPF1 对静止淋巴细胞增殖
的促进作用随剂量变化不大 ,而 CRPF2 对静止脾
淋巴细胞增殖的促进作用随剂量的增大反而降
低了 。
表 3　总状蕨藻粗多糖 CRP 对荷瘤小鼠免疫器官的响
Tab.3　Effect of CRP on immune organ of mice transplanted with tumor lines of S180
组 别 小鼠数量/只 给药方式 剂 量/(mg/(kg · d)) 平均瘤重/g 胸腺指数/ %
阴性对照 10 — 3.96±0.98 3.41±0.67
阳性对照 10 i.p 25 4.02±1.81 1.79±0.34 ＊＊
10 i.p 25 10.89±1.76＊＊ 3.46±0.37
C RP 10 i.p 50 13.37±1.69＊＊ 3.27±0.49
10 i.p 100 / 　　/
10 o.p 50 4.27±1.01 3.57±0.45
C RP 10 o.p 100 4.09±1.09 3.12±0.80
10 o.p 200 4.22±0.88 3.84±0.48
表 4　总状蕨藻粗多糖 CRP 对荷瘤小鼠碳廓清指数的影响
Tab.4　Effects of CRP on carbon clearance index of S180 mice
组 别 小鼠数量/只 给药方式 剂 量/(mg/(kg· d) 碳廓清指数
阴性对照 10 — 0.165 3±0.080 7
阳性对照组 10 i.p 25 0.094 4±0.034 ＊
10 i.p 25 0.170 1±0.071 7
CRP 10 i.p 50 0.139 7±0.033 3
10 i.p 100 /
CRP 10 o.p 50 0.191 6±0.059 0＊
10 o.p 100 0.210 1±0.070 1＊
10 o.p 200 0.201 4±0.080 3＊
　注:＊表示在 P<0.05 时 ,与阴性对照组相比为显著差异;＊＊表示在 P<0.01 时 ,与阴性对照组相比为极显著差异.
表 5　CRP ,CRPF1 和 CRPF2 对静止脾淋巴细胞的转化作用
Tab.5　Effects of CRP , CRPF1 and CRPF2 on proliferation of inactive spleen lymphocyte in vitro
组别 水平重复/次 质量浓度/(mg/ mL) OD570(x±s) 刺激指数 SI
阴性对照组 3 — 0.080±0.002 —
3 0.02 0.103±0.002 ＊＊ 1.29
CRP 3 0.04 0.090±0.001＊ 1.13
3 0.08 0.102±0.006 1.28
3 0.02 0.108±0.002＊ 1.35
CRPF1 3 0.04 0.115±0.005 ＊＊ 1.44
3 0.08 0.116±0.002 ＊＊ 1.45
3 0.02 0.115±0.002 ＊＊ 1.44
CRPF2 3 0.04 0.111±0.007＊ 1.39
3 0.08 0.096±0.003 ＊＊ 1.20
　注:＊表示在 P<0.05 时 ,与阴性对照组相比为显著差异;＊＊表示在 P<0.01 时 ,与阴性对照组相比为极显著差异.
70 食　品　与　生　物　技　术　学　报　　　　　　　　　　　　第 26卷　
2.4　对小鼠腹腔MФ吞噬中性红的影响
结果见表 6。从表 6可以看出 ,环磷酰胺阳性
对照组和阴性对照组相比 ,吞噬中性红的能力明显
降低了 ,而总状蕨藻多糖 CRP 能显著增强小鼠腹腔
MФ吞噬中性红的能力 ,且具有剂量效应关系 ,从而
表明:总状蕨藻多糖 CRP可增强 MФ的吞噬功能 。
表 6　总状蕨藻多糖对小鼠腹腔巨噬细胞MФ吞噬中性红
的影响
Tab.6 　Effect of CRP on mice peritoneal microphage MФ
eating neutral red
组 别 水平重复/次 质量浓度/(mg/ mL) OD540nm(x±s)
阴性对照组 3 - 0.015±0.002
阳性对照组 3 0.08 0.008±0.001＊
CRP 3 0.08 0.024±0.002＊＊
3 0.16 0.028±0.004＊
3 0.32 0.032±0.003＊＊
　注:＊表示在 P<0.05 时 , 与阴性对照组相比为显著差
异;＊＊ 表示在 P<0.01 时 , 与阴性对照组相比为极显著
差异.
2.5　对小鼠腹腔巨噬细胞MФ分泌 NO的影响
实验结果见表 7。从表 7可以看出 ,在 0.04 ～
0.16 mg/mL 的剂量范围内 , CRP 、CRPF1 和
CRPF2均可明显促进小鼠腹腔巨噬细胞 M Ф分泌
NO , CRP 和 CRPF1具有剂量关系 ,即随药物质量
浓度升高 ,其促进作用增强 ,而 CRPF2随着剂量的
增加促进作用变化不明显 。
表 7　总状蕨藻多糖对小鼠腹腔巨噬细胞 MФ分泌 NO的
影响
Tab.7　Effect of CRP on mice peritoneal cavity microphage
MФ producing Nitro Oxide(NO)
组 别 水平重复/次
质量浓度/
(mg/ mL) OD540nm(x±s)
性对照组 - 0.226±0.001
阳性对照组 3 0.04 0.135±0.010＊＊
3 0.04 0.287±0.010 ＊
CRP 3 0.08 0.430±0.081
3 0.16 0.458±0.041＊＊
3 0.04 0.532±0.082 ＊
CRPF1 3 0.08 0.549±0.037＊＊
3 0.16 0.829±0.072＊＊
3 0.04 0.447±0.043＊＊
CRPF2 3 0.08 0.450±0.008＊＊
3 0.16 0.459±0.005＊＊
注:＊表示在 P <0.05 时 , 与阴性对照组相比为显著差异;
＊＊表示在 P<0.01 时 ,与阴性对照组相比为极显著差异.
3　讨　论
体内实验结果证实 , 总状蕨藻粗多糖 CRP 对
S180实体瘤的抑制作用与给药途径与多糖剂量有
关 ,这与文献[ 15]报道一致 。在注射和灌胃给药条
件下 ,当多糖剂量分别为 25 mg/(kg · d)和 100
mg/(kg · d)时 , 其抑瘤率达到最大值 , 分别为
46.2%和 58.2%。采用注射给药 ,总状蕨藻粗多糖
CRP 能显著增加荷瘤小鼠的脾指数 ,灌胃给药能增
加荷瘤小鼠的碳廓清指数。体外结果证实 ,CRP 也
能促进小鼠静止脾淋巴细胞的转化和小鼠腹腔巨
噬细胞 MФ分泌 NO 的量 ,并能显著地提高小鼠腹
腔巨噬细胞 MФ吞噬中性红的能力 , 这些事实表
明 ,总状蕨藻粗多糖 CRP 的抗肿瘤作用很有可能是
通过启动或增强机体的免疫功能完成的 ,这与大多
数文献报道相符[ 1 , 13-14] 。
动物实验显示 ,在注射给药条件下 , 当多糖剂
量达到100 mg/(kg ·d)时 ,2 d后小鼠全部死亡 ,这
说明总状蕨藻粗多糖CRP具有一定的细胞毒性 ,灌
胃给药是否也存在细胞毒作用有待于证实。
化学分析结果显示 ,CRP , CRPF1和 CRPF2都
是蛋白硫酸多糖聚合物 ,CRP , CRPF1和 CRPF2的
硫酸基含量分别为 27.6%, 45.6%和 48.3%。研究
表明 ,在一定范围内 ,硫酸多糖的抗肿瘤与免疫活
性同其硫酸基质量分数具有正相关性[ 1] 。作者从
试验中观察到 ,CRP 、CRPF1和 CRPF2均能促进静
止淋巴细胞的增殖和增加小鼠腹腔巨噬细胞 M Ф
分泌 NO 的量 ,但对静止淋巴细胞的增殖的影响 ,
CRP 与 CRPF1随剂量增加变化不明显 ,而 CRPF2
却随剂量的增大反而降低。对小鼠腹腔巨噬细胞
MФ分泌 NO 的影响 , CRP 和 CRPF1 具有量效关
系而 CRPF2 随着剂量的增加促进作用变化不明
显。这些事实似乎表明 ,当硫酸基质量分数在小于
46%时 ,硫酸多糖的免疫功能与其质量分数有一定
的正相关 ,大于 46%时 ,则呈现负相关 ,不过 ,其真
实性有待进一步研究。
采用细胞培养方法检测总状蕨藻粗多糖及其
级分对正常小鼠巨噬细胞 M Ф和静止淋巴细胞功
能影响时使用了不同的剂量 ,这是根据预实验的结
果设置的 ,由此也证实 ,总状蕨藻多糖的体外免疫
活性也与其剂量具有密切的关系 。
4　结　语
总状蕨藻粗多糖具有较显著的抑瘤作用和增
71　第 4期 吉宏武等:总状蕨藻 Cauler pa racemosa 多糖抗肿瘤和免疫增强活性
强小鼠免疫功能 ,但其效应与给药途径 、剂量及多
糖的硫酸基含量密切相关 。总状蕨藻粗多糖其抗肿
瘤作用方式可能通过激活巨噬细胞和淋巴细胞而实
现 ,具体作用机制及构效关系有待于进一步研究 。
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72 食　品　与　生　物　技　术　学　报　　　　　　　　　　　　第 26卷