全 文 ：FOOD SCIENCE AND TECHNOLOGY
食 品 科 技
2010年 第 35卷 第 5期
Effects of acetylated modification on immunomodulation and
antioxidant activities of λ-Carrageenan from chondrus ocellatus
LI Shu-fu, ZHOU Ge-fei, WANG Chang-hai*
(Ocean School of Yantai University, Yantai 264005)
Abstract: Objective: To study the effect of acetylated modification on the biological activities of λ -
carrageenan, he immunomodulation and antioxidant activities of λ-carrageenan and its acetylated derivative
李树福， 周革非， 王长海 *
(烟台大学海洋学院，烟台 264005)
摘要： 目的:比较角叉菜 λ-卡拉胶乙酰化修饰前后对细胞免疫活性和抗氧化活性的变化，探讨乙
酰化修饰对角叉菜多糖 λ-卡拉胶生物活性的影响。方法：从角叉菜中提取多糖分级得到 λ-卡拉
胶，并对其进行乙酰化修饰；采用 MTT比色法对角叉菜 λ-卡拉胶及其乙酰化衍生物 c-λ-卡拉
胶对小鼠淋巴细胞和巨噬细胞的免疫功能进行了体外试验和比较，采用化学方法产生羟自由基
和小鼠肝匀浆液脂质过氧化体系，对 λ-卡拉胶和 c-λ-卡拉胶进行抗氧化活性检测。结果：λ-卡
拉胶和 c-λ-卡拉胶对无诱导的小鼠脾淋巴细胞均有促增殖作用，其中同浓度组 c-λ-卡拉胶对小
鼠脾淋巴细胞促增殖作用更强。与 λ-卡拉胶相比，c-λ-卡拉胶对 ConA和 LPS诱导的脾淋巴细
胞增殖反应均有较明显促进作用。c-λ-卡拉胶对单核巨噬细胞的吞噬功能的促进作用也强于 λ-
卡拉胶，乙酰化修饰可以显著增强角叉菜 λ-卡拉胶对羟自由基和肝匀浆脂质过氧化的抑制作用。
结论：角叉菜 λ-卡拉胶的乙酰化修饰能有效的提高其免疫活性和抗氧化活性。
关键词： 角叉菜 λ-卡拉胶；乙酰化；免疫活性；抗氧化
中图分类号： TS 202.3 文献标志码： A 文章编号： 1005-9989(2010)05-0124-05
乙酰化修饰的角叉菜 λ-卡拉胶的
免疫和抗氧化活性研究
收稿日期： 2009-08-24 *通讯作者
基金项目： 山东省中青年科学家科研奖励基金(2008BS06012)；中国科学院海洋生物资源可持续利用重点实验室开放基金(LMB071005)。
作者简介： 李树福(1983—)，男，山东临沂人，硕士研究生，研究方向为海洋生物活性物质。
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DOI:10.13684/j.cnki.spkj.2010.05.075
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多糖结构修饰是多糖化学研究的一个重要分
支，它在赋予或增强天然多糖的生物活性和降低
某些多糖药物的毒副作用等方面具有十分重要的
作用。
对糖残基上的羟基、羧基、氨基等基团用化
学方法进行衍生化，有可能提高多糖的活性或者
产生新的活性[1]。其中，多糖的乙酰化修饰由于具
有独特的作用而成为研究的热点。最近的研究表
明，一些天然多糖经乙酰化修饰后还具有较强的
抗氧化和清除自由基活性作用，例如海带褐藻多
糖硫酸酯经乙酰化后多糖的抗氧化活性明显增
强 [2]。斜顶菌多糖经乙酰化后，抑瘤活性均较修
饰有所提高[3]。在均相体系中对纤维素进行乙酰化
修饰后，其溶解性有了较大的提高，产物取代基
分布更为均匀，活性也更高[4]。
卡拉胶可作为一种免疫调节剂，在不同的实
验条件下，能选择性地表现出对巨噬细胞的促进
和抑制作用，在腹膜注射情况下，能够显著提高
巨噬细胞的吞噬能力[5]。λ-卡拉胶是一种高硫酸酯
化的天然多糖资源，λ-卡拉胶寡糖的活性研究已
充分开展，如抗凝血、抗病毒、抗肿瘤等[6]。本文
对λ-卡拉胶进行乙酰化修饰，旨在提高乙酰基的
含量，提高λ-卡拉胶的生物活性。本实验室从海
藻角叉菜中提取多糖分级得到λ-卡拉胶，并对λ-
卡拉胶进行乙酰化修饰，得到乙酰化λ-卡拉胶，
并对λ-卡拉胶和乙酰化修饰的λ-卡拉胶的细胞免
疫活性及抗氧化活性进行了初步比较研究。探讨
乙酰化修饰对λ-卡拉胶生物活性的影响，以期为
通过分子修饰技术提高λ-卡拉胶的生物功效提供
参考。
1 材料与方法
1.1 λ-卡拉胶的制备
干燥角叉菜粉碎后，经热水浸提(80 ℃)、离心、
KCl分级、浓缩、乙醇沉析、复溶、透析、沉析、
洗涤、真空干燥等工艺得到角叉菜多糖λ-卡拉胶。
1.2 试剂和仪器
RPMI1640培养液：美国HyClone公司，批号：
AMC15824，加10%小牛血清、双抗、HEPES；小
牛血清：美国HyClone公司；MTT(噻唑蓝)：Sigma
公司；DMSO：AMRESCO分装；邻苯三酚、邻非
罗琳、硫代巴比妥酸(TBA)、乙酸酐、吡啶、甲酰
胺等：分析纯或生化试剂；昆明种小鼠：雄性，
体质量32 g：山东省实验动物中心。
ELX-800酶联免疫检测仪：美国Bio-Tek In－
struments INC.；CO2培养箱：美国希尔顿；96孔细
胞培养板：美国Coastar公司；LabTeach UV-1100
型紫外分析仪；Shimadzu IR-400型红外光谱仪：
日本岛津株式会社。
1.3 实验方法
1.3.1 角叉菜λ-卡拉胶的乙酰化修饰
1.3.1.1 乙酰化修饰方法 将2 g λ-卡拉胶放入带
有搅拌装置和冷凝装置的600 mL 三颈烧瓶中，加
入40 mL甲酰胺，搅拌30 min，溶解，加入40 mL
1∶1(v/v)的吡啶/醋酸酐，20 ℃下反应24 h，然后加
入400 mL蒸馏水，除去多余的醋酸酐，减压浓缩，
浓缩液中加入3倍体积的无水乙醇，静置、离心，
洗涤3次，将沉淀自来水透析3 d，对蒸馏水透析1
d。真空冷冻干燥得到角叉菜λ-卡拉胶乙酰化衍生
物(c-λ-卡拉胶)。
(c-λ-carrageenan) were investigated. Methods: The λ-carrageenan was obtained from Chondrus ocellatus and
was acetylated by pyridine/acetic anhydride. MTT colorimetric analysis was used to evaluate the
immunomodulation activities of spleen -lymphopoiesis and macrophage cell. Antioxidant activities of λ -
carrageenan and c-λ-carrageenan by chemical methods, to produce hroxide free radicals and lipid peroxide of
liver homogenate. Results: λ -Carrageenan and c -λ -carrageenan can improve proliferation of spleen
lymphocyte, and splenocytes induced by ConA or LPS. c -λ -carrageenan had significantly effect on
proliferation of splenocytes than λ-carrageenan, additionally c-λ-carrageenan could enhance ConA or LPS
induced splenocytes proliferation. Also c -λ -carrageenan could increase the phagocytic activity of mice
peritoneal macrophages. Results: indicated that acetylated modification could significantly improve the
scavenging capacity of hydroxyl radicals and the inhibiting of lipid peroxide of liver homogenate. Conclusion:
These results suggest that acetylation can improve the immunomodulation activities and antioxidant activities of
λ-carrageenan.
Key words: λ-carrageenan; acetylated modification; immunomodulation activities; antioxidant activities
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1.3.1.2 紫外光谱分析 将多糖样品配成0.1%水溶
液，在LabTeach UV-1100型紫外分析仪上对200～
500 nm区间进行扫描。
1.3.1.3 红外光谱分析 样品干燥后用KBr压片，
用Shimadzu IR-400型红外光谱仪进行扫描。
1.3.2 体外免疫活性的检测
1.3.2.1 对正常小鼠脾淋巴细胞增殖活性的影响
制备正常小鼠的脾淋巴细胞，调整细胞至1×
107 cfu/ mL，于96孔板每孔加细胞悬液或经 5
μg/mL的刀豆蛋白(ConA)和10 μg/mL的硫酸脂多糖
(LPS)分别诱导的细胞悬液各100 μL，最后加入不
同浓度的药物λ-卡拉胶和c-λ-卡拉胶各100 μL，
并设对照孔 (加100 μL RPMI 1640 完全培养液)，
每个浓度均设3个复孔，混合均匀后，放置孵箱孵
育48 h，MTT 比色法于570 nm处测OD 值。
1.3.2.2 对小鼠单核-巨噬细胞吞噬功能的影响
将巨噬细胞与不同浓度λ-卡拉胶共同培养24
h后，取处于对数生长期的单核巨噬细胞
RAW264.7，胰酶消化收集细胞，用含10%胎牛
血清的RPMI 1640培养液调整细胞浓度为1×106
cfu/mL，加入96孔板，每孔100 μL，于 37 ℃、
5%的CO2培养箱中贴壁2 h，弃上清，用PBS洗3
次，洗去未贴壁的细胞，每孔加入100 μL新鲜
培养液 (含 20%胎牛血清液 )，再加入100 μL培
养液 (阴性对照 )和100 μL LPS溶液 (阳性对照，
其终浓度为2 μg/mL)，药物组加入含有不同浓度
的样品溶液，于37 ℃、5%的CO2培养箱中培养
22 h；然后取出，弃上清液，向每孔中加入
0.08%中性红生理盐水液，继续培养 20 min，
倾去上清液，用温PBS缓冲液洗 3遍，每孔加
入细胞溶解液 (V乙酸 ∶V乙醇 = 1 ∶ 1 ) 200 μL，室温
下静置过夜，待细胞溶解后，即在酶联免疫检测
仪上测540 nm处的OD值。
1.3.2.3 对羟自由基(·OH-)的清除作用 [9] 于试管
中，加入400 mmoL/L PBS(pH 7.4)缓冲液2mL，0.75
moL/L邻二氮菲溶液1 mL和蒸馏水1 mL，混匀后，
加2.5 mmoL/L硫酸亚铁溶液1 mL，混匀，加20
mmoL/L H2O2 1 mL，于37 ℃水浴1.5 h，在536 nm
处测其吸光度(以不加H2O2的试剂为空白)，记做A1。
用1 mL蒸馏水代替1 mL H2O2，测得的吸光度记做
A2，用DAP 1 mL代替1 mL蒸馏水，测得的吸光度
记做A3。用下式计算OH·自由基清除率(I%)：
清除率(S%)=(A3-A1)/(A2-A1)×100
每组数据平行测定3次。
1.3.2.4 对小鼠肝匀浆脂质过氧化作用的抑制作
用[10] 健康小鼠致死，取血后，迅速分离肝组织，
用冰冷的Tris-HCl缓冲液(20 mmol/L)制成20%的匀
浆，于5000 r/min离心20 min，沉淀再洗1次并离
心，合并上清液。在0.2 mol/L的Tris-HCl缓冲液中
(pH7.4)中含肝匀浆液0.2 mL，FeSO4 10 μmol/L，
Vc 0.1 mmol/L，及不同浓度的卡拉胶，在37 ℃温
浴1 h，保温结束后加入20%三氯乙酸(TCA)1.0 mL
终止反应，混匀，再加入 0.67%硫代巴比妥酸
(TBA)1.5 mL，沸水浴加热15 min。离心去除蛋白
质沉淀后，于532 nm测定吸光值。过氧化作用的
抑制率公式：I(%)=[1－(A11－A10)/A01]×100
式中：A01为对照组吸光度；
A10为样品本身的吸光度；
A11为实验组。
每组数据平行测定3次。
1.4 统计方法
用SPSS11.5 统计软件中的One Way ANOVA 进
行多组数据之间的比较，用t 检验进行2组数据之
间的比较。
2 结果与分析
2.1 角叉菜λ-卡拉胶的乙酰化修饰
本实验采用较温和的条件，即乙酸酐与吡啶
质量比1∶1，反应温度20 ℃，时间24 h，对角叉菜
λ-卡拉胶进行乙酰化修饰，得到的乙酰化λ-卡拉
胶；紫外扫描结果显示在200~400 nm无吸收，说
明无蛋白质和核酸等；对λ-卡拉胶及其乙酰化产
品红外光谱图进行对照分析，乙酰化后样品在
1735.62 cm-1出现了一明显的吸收峰，为C=O双键
的伸缩振动，证明了乙酰基的存在，说明乙酰化
产品已加入乙酰基，λ-卡拉胶已被乙酰化。
2.2 对正常小鼠脾淋巴细胞增殖活性的影响
由表1可见，12.5~200 μg/mL λ-卡拉胶和c-
λ-卡拉胶对无诱导的小鼠脾淋巴细胞均有促增殖
作用，与对照相比OD(570 nm)值增大，其中同浓
度组c-λ-卡拉胶对小鼠脾淋巴细胞促增殖作用更
强。12.5 μg/mL的λ-卡拉胶对ConA诱导的脾淋巴
细胞增殖反应无明显促进作用，不同浓度的c-λ-
卡拉胶对ConA和LPS诱导诱导的脾淋巴细胞增殖
反应均有明显促进作用，且高浓度较低浓度作用
更强，并在100 μg/mL达活性到最大。从OD值可
以看出，在相同浓度下c-λ-卡拉胶对巨噬细胞功
能的促进作用要强于λ-卡拉胶。
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注：＊P < 0. 05 , ＊＊P < 0. 01 VS control group。
表 1 角叉菜 λ-卡拉胶乙酰化前后对正常小鼠脾淋巴细胞增殖活性的影响
组别
OD(570 nm)
无诱导 ConA 诱导 LPS诱导
对照 0.255±0.008 0.397±0.006 0.487±0.009
λ-卡拉胶 12.5 μg/mL 0.257±0.005 0.399±0.006 0.492±0.001**
λ-卡拉胶 25 μg/mL 0.275±0.007 0.468±0.004** 0.523±0.005**
λ-卡拉胶 50 μg/mL 0.331±0.012* 0.534±0.004** 0.564±0.007**
λ-卡拉胶 100 μg/mL 0.499±0.009** 0.557±0.007** 0.595±0.001**
λ-卡拉胶 200 μg/mL 0.481±0.006** 0.596±0.008** 0.637±0.004**
c-λ-卡拉胶 12.5 μg/mL 0.271±0.008 0.538±0.002** 0.566±0.004**
c-λ-卡拉胶 25μg/mL 0.296±0.006 0.559±0.006** 0.586±0.008**
c-λ-卡拉胶 50μg/mL 0.385±0.009** 0.567±0.002** 0.638±0.003**
c-λ-卡拉胶 100 μg/mL 0.596±0.006** 0.644±0.008** 0.725±0.003**
c-λ-卡拉胶 200μg/mL 0.555±0.017** 0.615±0.002** 0.691±0.005**
λ-卡拉胶原糖
c-λ-卡拉胶
吸
光
度
值
(O
D 5
70
)
0.7
0.6
0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
12.5 25 50 100 200 空白 对照
浓度/(μg/mL)
**
**
** **
**
**
**
**
**
**
图 1 角叉菜 λ-卡拉胶乙酰化前后对小鼠单核-巨噬细胞
吞噬功能的影响
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
0.01 0.02 0.04 0.08 0.17 0.33
多糖终浓度/(mg/mL)
脂
质
过
氧
化
抑
制
率
/%
λ-卡拉胶
c-λ-卡拉胶
图 3 λ-卡拉胶乙酰化前后对肝匀浆过氧化的抑制作用
2.3 对小鼠单核—巨噬细胞吞噬功能的影响
由图1可见，在25~200 μg/mL的浓度范围内，
λ-卡拉胶及其乙酰化产品可显著的促进小鼠巨噬
细胞的增殖，且随着浓度的增加，促进作用不断
增强，其作用的强弱随浓度变化，并在100 μg/mL
达活性到最大，表明λ-卡拉胶乙酰化产品对巨噬
细胞的增殖活性呈现明显的剂量依赖性。从OD值
可以看出，在相同浓度下c-λ-卡拉胶对巨噬细胞
功能的促进作用要强于λ-卡拉胶。在高浓度时甚
至优于阳性对照LPS。
2.4 对羟自由基的清除作用
由图2可以看出，在设定的浓度2.0、1.0、0.5、
0.25、0.125、0.0625 mg/mL下，角叉菜λ-卡拉胶及
其乙酰化衍生物对Fenton 反应产生的·OH 均有一
定的清除作用，λ-卡拉胶和c-λ-卡拉胶对羟自
由基的清除率有差异，在低浓度时两者差异不
大，在高浓度时，角叉菜λ-卡拉胶经乙酰化修饰
后表现出更强的清除自由基作用。说明角叉菜λ-
卡拉胶进行乙酰化修饰可提高其对羟自由基的清
除作用。
2.5 对小鼠肝匀浆脂质过氧化作用的抑制作用
实验研究了角叉菜λ-卡拉胶及其乙酰化产物
对小鼠肝匀浆脂质过氧化的抑制作用，并进行比
较，结果见图3。
角叉菜λ-卡拉胶及其乙酰化产物对小鼠肝匀
浆脂质过氧化均有抑制作用，这说明乙酰化修饰
可以显著增强角叉菜λ-卡拉胶对肝匀浆脂质过氧
化的抑制作用。
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
羟
自
由
基
清
除
率
/%
多糖终浓度/(mg/mL)
0.01 0.02 0.04 0.08 0.17 0.33
λ-卡拉胶
c-λ-卡拉胶
图 2 λ-卡拉胶乙酰化前后对对羟自由基的清除作用
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3 讨论
淋巴细胞在机体的免疫调节中起主要作用，
而机体的免疫功能与肿瘤的发生发展有密切关系，
其中由T 细胞介导的细胞免疫起着重要的作用 [11]，
另外巨噬细胞是吞噬能力强，容量最大的细胞，
其在机体免疫调节系统中也起着重要的作用 [12]。
故常用淋巴细胞的增殖作用及巨噬细胞的吞噬功
能来评价药物对细胞免疫功能的影响。本文的体
外细胞免疫活性实验表明λ-卡拉胶经乙酰化修饰
后对淋巴细胞和巨噬细胞的免疫活性得到了显著
的提高。λ-卡拉胶和c-λ-卡拉胶均能促进脾淋巴
细胞增殖，对ConA和LPS诱导的脾淋巴细胞增殖
反应也有显著促进作用，具有丝裂原活性，并对
巨噬细胞的吞噬功能也均有促进作用，且相同浓
度下c-λ-卡拉胶的促进作用要强于λ-卡拉胶。这
可能是由于多糖的生物活性与其结构和理化性质
紧密相关，λ-卡拉胶乙酰化修饰后，由于所带乙
酰基团的空间位阻和静电排斥效应改变了卡拉胶
原来的空间结构，使糖链的伸展发生变化，导致
卡拉胶的羟基的暴露，提高了水溶性，从而引起
生物活性的改变[4]。
生物体内自由基的生成与清除的平衡对生命
过程的正常进行是十分重要的。Cuzzocrea等 [ 13 ]
的研究证实不少疾病如肿瘤、炎症、衰老等的起
因和发展与自由基和脂质过氧化作用有关。因此，
寻找抑制自由基和脂质过氧化的物质越来越受到
生物学家和医学家们的重视。本文对乙酰化修饰
角叉菜λ-卡拉胶的初步研究结果表明，乙酰化修
饰可以显著增强角叉菜λ-卡拉胶对羟自由基自的
清除活性，对脂质过氧化的抑制作用，但其机理
有待进一步的研究。
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蜂蜜既是一种纯天然食品，同时又是营养保健佳品，自古以来一直深受人们的喜爱，而在多风干燥的春季食用蜂蜜是最合适不过了。
中医认为，蜂蜜性味甘、平，归肺、脾、大肠经。《本经》记载，蜂蜜能“安五脏诸不足，益气补中，止痛，解毒，除众病，和百药。”蜂
蜜可以润燥，每天喝杯蜂蜜水可以有效地祛除春季干燥引起的口干、咽燥，缓解春季上火引起的大便干、口舌生疮等症状。春季易引起多
种过敏疾病，而蜂蜜却具有抗过敏的作用，可以缓解过敏症状。
首先，冲服蜂蜜的水温不宜太高。在冲服蜂蜜的过程中，用温度 60℃左右的水最为适宜，不可用过热的水。因为过热的水会使蜂蜜
中的酶类物质遭到破坏，产生有害物质。其次，用量不宜过多。蜂蜜在食用时应注意适量，食用过多，蜂蜜中的葡萄糖会超过机体的耐糖
量，从而干扰胰岛素功能。一般提倡成年人每天最多 100克，最好不超过这个量，儿童每日 30～50克。1岁以下婴儿的免疫系统尚未发育
完全，为避免意外，建议不要食用蜂蜜。另外，某些疾病的患者不可食用蜂蜜。糖尿病患者应禁食蜂蜜。食用蜂蜜会使血糖升高，对病情
的控制极为不利。因为蜂蜜中的葡萄糖和果糖成分均为单糖，进入肠道后无需消化即可直接被血液吸收，使得血糖很决升高。腹泻或便溏
者也应禁食蜂蜜。因为蜂蜜具有润肠通便作用，腹泻的人食用后会加重原有的腹泻程度。中医辨证体内有湿者如症见胸闷、脘腹胀满、食
欲不振、四肢关节困重，头重如裹、小便短少、大便稀溏、水肿、妇女带下过多等，应禁食蜂蜜。因为蜂蜜有润燥的功效，有湿者食用会
使体内的湿邪更甚，加重原有症状。胃酸分泌过多者可以食用蜂蜜，但是要注意食用方式，应在饭前一个半小时食用，这样可减少胃酸的
分泌。另外，蜂蜜水应以温热为宜，可使胃液酸度降低。
春食蜂蜜最适时
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