全 文 ： 苹果皮黄酮对 D-半乳糖致衰老模型小鼠抗氧化能力的影响
韩 春1，赵巧华1，叶江江1，崔玮1,*
（1.河西学院农业与生物技术学院，甘肃 张掖 734000）
摘 要：目的 探究苹果皮总黄酮(Flavonoids from Apple Pericarp,FAP)对D-半乳糖致衰小鼠的抗氧化作
用。方法 采用皮下注射D-半乳糖制备衰老小鼠模型。筛选 50 只健康昆明小鼠（雌雄各半）随机分为模型
组、空白对照组和低、中、高剂量实验组。于造模第16天后，给低、中、高剂量组小鼠分别灌胃50mg/kg、
100mg/kg、200mg/kg苹果皮总黄酮，持续45天后，采用Morris水迷宫和小鼠避暗仪测试小鼠学习记忆能力，
并采集血液、取脑、肝、心、肾组织，测定各组织MDA含量、SOD活性及GSH活力。结果 与正常对照组相比，
模型组小鼠学习记忆能力减退，除心之外，脑、肝、肾、血液MDA含量显著增加（P<0.05），SOD活性和GSH
活力显著下降（P<0.05）；与模型组相比，除低、高剂量组的血液SOD活性与GSH-Px活力及低剂量组心脏GSH-Px
活力无显著提高（P>0.05），其他各组织心、脑、肝、肾SOD活性与GSH-Px活力均显著提高（P<0.05）；但各
剂量组与正常对照组相比，中剂量组各指标均无显著差异性（P>0.05），而低、高剂量组MDA含量显著高于
正常对照组（P<0.05），SOD活性和GSH活力显著低于正常对照组（P<0.05）。 结论 经口给予小鼠一定剂量
的苹果皮黄酮有明显的抗氧化的作用，且有剂量效应。
关键词：苹果皮；总黄酮；抗氧化；小鼠
Antioxidant Effect on D-galactose-induced Aging mice of Flavonoids from Apple Pericarp
HAN Chun1，ZHAO Qiao-Hua1，YE Jiang-Jiang1，CUI Wei1,*
（1,College Of Agriculture & Biotechnology,Hexi University，Gan Su，Zhang Ye 734000，China）
Abstract：Objective To study the antioxidant effects of the total flavonoids from apple pericarp（FAP）in
D-galactose-induced aging mice. Method Hypodermic injection of D-galactose were used to set up the aging
model. Fifty physical health Kunming mice were choosed and randomly divided into five groups (n=10,half
male)：normal control group, model group, low (50mg/kg)，middle (100mg/kg) and high dose (200mg/kg) of
experimental group (EG) of FAP administered groups. Model and EG group mice were hypodermicly injected by
D-galactose-induced for 45 days.The EG were intragastric administrated the total flavonoids from the sixteenth
days after modeling.The learning and memory ability in mice were tested using the dark-avoided meter and
Morris water maze method on the forty-sixth day.Then, the mice were killed, blood, brain, liver, heart, kidney
tissue were collected, and the indexes were determined of tissues ’ MDA contents, SOD activities and GSH
activities. Result Compared with the normal control group, the learning and memory ability were decreased of
model group mice. the MDA content of brain, liver, kidney and blood were increased significantly（P<0.05）except
heart tissue ,SOD and GSH activity were decreased significantly（P<0.05）;Compared with the model group, the
SOD and GSH ability were significant increased（P<0.05）but the SOD and GSH of blood in low and high does of
group and the GSH of heart in low group（P>0.05）. Compared with the normal control group,there were not
significant deviation in middle dose of group mice （P>0.05）.The MDA in low and high does of group mice were
improved significantly（P<0.05） while the SOD and GSH activity were decreased significantly（P<0.05）.
Conclusion The mice intragastric administrated FAP have antioxidant effect on the aging mice, but the dose
should be controled in a certain extent.
Key words： Apple pericarp; Total flavone; antioxidant ; Mice
中图分类号：R977 文献标志码：A 文章编号：
研究表明，苹果皮不仅含丰富的膳食纤维，能帮助消化,苹果中将近一半的维生素C也在紧贴果
皮的部位[1]。黄酮类成分是苹果皮的最主要成分，研究表明苹果皮中的黄酮类成分主要包括黄烷醇类

1基金项目：河西学院团委大学生科技创新项目
作者简介：韩春(1991—)，男，本科，研究方向为动物生理学。E-mail：1530211862@qq.com
*通信作者：崔玮(1969—)，男，副教授，硕士，研究方向为动物生理和药理。E-mail：zhangyecw@163.com
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网络出版时间：2014-03-03 14:45
网络出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/11.2206.TS.20140303.1445.046.html

(60%)、黄酮醇类(18%)、二氢查耳酮类(8%)和花色苷(5%)。其含量远远高于果肉部分，果肉中含15～
605.6mg/kg，果皮中含834.2～2300.3mg/kg[2]。衰老的自由基学说认为，机体老化是体内细胞不断受
活性氧如超氧化阴离子O2-、羟基自由基-OH、脂过氧自由基LOO-攻击的过程,诱发机体内不饱和脂肪酶
的一系列脂质氧化连锁反应,大量研究表明，自由基产生过多和清除能力下降是引发多种疾病的生化
机制。抗氧化活性物质通过清除体内自由基而延缓衰老,许多研究表明[3,4]，苹果皮中的多酚物质如黄
酮具有很好的清除-OH、DPPH（1,1－二苯基苦基苯肼）自由基和超氧阴离子自由基的能力，同时还具
有很好的抑制油脂氧化的能力[5]。因此，本试验旨在探索苹果皮黄酮(Flavonoids from Apple
Pericarp,FAP)类物质对D-半乳糖诱导的衰老小鼠抗衰老的作用，为苹果加工业中果皮的有效利用提供
试验依据。
1 材料与方法
1.1 主要仪器
722 型可见光分光光度计（上海光谱仪器有限公司）；SHB-Ⅲ循环水式多用真空泵(郑州长城科工
贸有限公司)；RE-2000A 旋蒸器(巩义市京华仪器有限公司)；数显超级恒温水浴箱；TGL-16M 冷冻离
心机(湘仪离心机仪器有限公司)；TGL-16G 离心机（上海安亭科学仪器厂）；DHG-9101.1 型电热恒温
鼓风干燥箱（扬州市三发电子有限公司）；AL204 电子天平；Morris 水迷宫测定系统（成都泰盟科技
有限公司）；小鼠避暗仪（成都泰盟科技有限公司）。
1.2 主要试剂与药品
硝酸铝(Al（NO3)3、亚硝酸钠(NaNO2)、氢氧化钠(NaOH)、2-硫代巴比妥酸(TBA)、氯化钠(NaCl)、
D-半乳糖、磷酸二氢钠(NaH2PO4)、磷酸氢二钠(Na2HPO4)、甲硫氨酸(Met)、偏磷酸(HPO4)、双氧水(H2O2)、
乙二胺四乙酸二钠(EDTA-Na2)、核黄素、无水乙醇、石油醚、四乙氧基丙烷、冰乙酸、正丁醇、吡啶、
柠檬酸三钠、2-硝基苯甲酸(DTNB)均为国产分析纯；氮蓝四唑(NBT)为进口分装；工业酒精。
1.3 试验动物
健康昆明种小鼠，8-10 周龄，体重 20±2g，由兰州大学医学部试验动物中心提供。动物合格证
号为：甘医动字第 14-006。
1.1 分析数据的统计处理方法
试验数据通过SPSS17.0统计分析,采用Duncan新复极差法(SSR)进行多重比较,数据以x±s表示。
2 试验方法
2.1 苹果皮黄酮的制备
2.1.1 苹果皮总黄酮的提取过程
将苹果皮粉末按照料液比为 1:5 在石油醚里浸泡脱脂，每次 2 小时，共脱脂三次[6,7]。称取一定
量的脱脂苹果皮粉，料液比为 1：30，加入 70%的酒精、50℃水浴浸提 1h，提取三次。将浸提液减压
浓缩后用 AB-8 大孔吸附树脂除糖得到粗黄酮。
2.1.2 苹果皮总黄酮的测定
利用芦丁为标准品制作标准曲线：C=0.1979A+0.0134，R2=0.9949；亚硝酸钠-硝酸铝法测的总黄
酮含量为 80.69%。
2.2 模型的建立
参照文献，每只小鼠颈部颈部皮下注射5%的D-半乳糖0.2ml建立亚急性衰老模型[8-10]。
2.3 实验动物分组及用药
小鼠经水迷宫训练1周，选取记忆能力正常的健康小鼠50只，随机分为五组（n=10，雌雄各半），
5组分别是正常组、模型组、低剂量组、中剂量组和高剂量组，除正常组颈部注射生理盐水外，其余
各组注射D-半乳糖(D-gal)，连续造模16天后，正常组（注射(ip)生理盐水+灌胃(ig)生理盐水），模
型组(ip)D-半乳糖(D-gal)+灌胃(ig)生理盐水，低剂量组(ip)D-gal+(ig)FAP50mg/kg，中剂量组
(ip)D-gal+(ig)FAP100mg/kg，高剂量组(ip)D-gal+(ig)FAP200mg/kg,持续45天。处理最后一周对小
鼠进行Morris水迷宫训练，实验期间小鼠自由取食和饮水，每日观察记录生长状况。
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2.4 小鼠记忆能力及各项生理指标的测定
2.4.1 学习记忆能力的测定
2.4.1.1 小鼠Morris水迷宫试验
末次处理2h后，进行Morris水迷宫定位航行实验和Morris水迷宫空间搜索试验。
2.4.1.2 小鼠避暗试验
小鼠水迷宫实验结束后，进行小鼠避暗试验。
2.4.2 生化指标的测定
学习记忆能力测定之后，小鼠称重，摘眼球取血，断颈处死，取心、肝、脑、肾冻存备用。小
鼠血样于4℃冰箱放置12h，离心(3000 r/min,10min)取血清。称取一定质量的心脏(0.5g)、肝脏(0.5g)、
肾脏(0.4g)和脑组织(0.4g)，用磷酸缓冲液(PH=7.8)在冰浴上研磨，定容后冷冻离心(5000r/min，
10min),取上清液测定小鼠各组织MDA含量、SOD活性、GSH-Px活力。
2.4.2.1 MDA含量的测定
采用改良的八木国夫法(TBA法)[11]。
2.4.2.2 SOD活性的测定
采用氯化硝基氮蓝四唑光还原法(NBT法)[12]。
2.4.2.3 GSH-Px活性的测定
采用DTNB显色法[11]。
2.4.2.4 组织中蛋白含量的测定
考马斯亮蓝G250法测定心、脑、肝、肾组织匀浆的蛋白含量。
3 结果
3.1 学习记忆能力的测试结果
从表 3 可见，与空白组相比较，小鼠 Morris 水迷宫定位航行实验的第三现象时间、平台停留时
间、潜伏期模型组均有显著差异性(P＜0.05)；小鼠 Morris 水迷宫空间搜索实验的第三现象时间、平
台停留时间和经过有效区次数模型组均有显著差异性(P＜0.05)，说明模型组的小鼠记忆能力较空白
组差；与模型组相比较，定位航行实验和空间搜索实验低、中、高剂量组各数据均有显著差异性(P＜
0.05)，但各剂量组与正常对照组相比，中剂量组各数据均无显著差异性（P>0.05），而低、高剂量
组显著高于正常对照组（P<0.05），表明中剂量 FAP 对小鼠的记忆能力有明显的改善作用，低剂量组
和高剂量组次之。
表 1 小鼠 Morris 水迷宫定位航行实验结果(x±s,n=10)
Table 1 The experimental data of mice in the Morris water maze(x±s,n=10)
组 别 潜伏期(s) 第三象限时间(s) 平台停留时间(s)
空白组 12.883±7.921# 21.434±5.750# 4.188±2.742#
模型组 27.657±1.870* 9.727±2.418* 2.977±1.519*
低剂量组 21.502±8.716*# 14.314±7.160*# 3.506±2.039*#
中剂量组 10.392±3.823# 20.509±9.849# 4.080±2.416#
高剂量组 18.375±4.091*# 15.665±2.573*# 3.708±0.989*#
注: *表示与空白组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性，#表示与模型组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性
Note: * Express the index compared with the control group, when P < 0.05 have significant difference,
# Express that compared with model group, when P < 0.05 have significant difference.
表 2 小鼠 Morris 水迷宫空间搜索实验结果(x±s,n=10)
Table 2 The experimental data of Morris water maze spatially search experiment (x±s,n=10)
组 别 第三象限时间(s) 平台停留时间(s) 经过有效区次数
空白组 21.610±7.238# 4.266±1.732# 5.011±1.268#
模型组 8.671±4.056* 2.600±1.349* 1.208±0.612*
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低剂量组 15.070±4.659*# 3.200±0.918*# 3.896±2.603*#
中剂量组 20.457±2.350# 4.100±1.663# 5.107±2.010#
高剂量组 18.885±3.247*# 3.622±0.971*# 4.654±1.833*#
注: *表示与空白组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性，#表示与模型组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性
Note: * Express the index compared with the control group, when P < 0.05 have significant difference,
# Express that compared with model group, when P < 0.05 have significant difference.
从表 4 可以看出，在小鼠避暗实验中，与空白组相比较模型组有显著差异性(P＜0.05)，潜伏期
比较短，犯错误次数比较多。与模型组相比较低、中、高剂量组都有显著差异性(P0.05)，但各剂量
组与正常对照组相比，中剂量组各指标均无显著差异性（P0.05），而低、高剂量组潜伏期、错误次
数显著高于正常对照组（P0.05），表明中剂量 FAP 对小鼠的学习记忆能力有明显的改善作用。
表 3 小鼠避暗实验结果(x±s,n=10)
Table 3 The experimental data of Mice dark-avoided meter test (x±s,n=10)
组 别 潜伏期 犯错误次数
空白组 1.141±0.379 2.100±0.875#
模型组 1.522±0.522 2.600±0.966*
低剂量组 0.733±0.339*# 1.600±0.699#
中剂量组 0.284±0.176* 1.222±0.440#
高剂量组 0.430±0.127* 1.500±0.843#
注: *表示与空白组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性，#表示与模型组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性
Note: * Express the index compared with the control group, when P < 0.05 have significant difference,
# Express that compared with model group, when P < 0.05 have significant difference.
3.2.1 苹果皮总黄酮对小鼠脏器中MDA含量的影响
从表 5 可知，与空白组相比较模型组小鼠脑组织 MDA 的含量有显著差异性(P＜0.05)，含量显著
升高，除心之外，肝、肾、血 MDA 含量也有相同的变化趋势；与模型组相比，除低剂量组的肝外，低、
中、高剂量组各组织均有显著差异性(P＜0.05)，且使中剂量组脑组织 MDA 含量下降 30.49%，效果最
好，低剂量组和高剂量组次之；但各剂量组与正常对照组相比，中剂量组除心之外各指标均无显著差
异性（P＞0.05），而低、高剂量组的肝和脑 MDA 含量都显著高于正常对照组（P＜0.05），表明中剂
量组 FAP 具有较好地拮抗 D-gal 所致衰老小鼠肝和脑组织 MDA 升高的作用。
表 4 小鼠血液及各组织 MDA 相对含量 (x±s,n=10)
Table 4 The relative content of MDA in blood and other tissues of mice (x±s,n=10)
组 别 肝(nmol/ml) 脑(nmol/ml) 肾(nmol/ml) 心(nmol/ml) 血(nmol/ml)
空白组 11.264±0.599# 12.205±0.691# 6.500±0.469# 9.415±1.439# 3.361±0.620#
模型组 17.949±4.677* 15.647±0.906* 8.159±1.159* 10.639±1.682 5.333±1.155*
低剂量组 15.466±2.411* 14.085±1.035*# 7.314±0.433# 8.449±1.031# 4.261±0.448#
中剂量组 12.859±1.242# 11.309±0.761# 6.482±1.299# 5.422±0.988*# 3.374±0.395#
高剂量组 14.032±1.375*# 13.450±0.979*# 6.882±0.519# 7.093±0.521*# 4.026±1.025#
注: *表示与空白组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性，#表示与模型组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性.
Note: * Express the index compared with the control group, when P < 0.05 have significant difference,
# Express that compared with model group, when P < 0.05 have significant difference.
3.2.2 苹果皮总黄酮对小鼠脏器中SOD活力的影响
表 5 小鼠血液及各组织 SOD 相对活性 (x±s,n=10)
Table 5 The relative activity of SOD in blood and other tissues of mice (x±s,n=10)
组 别 肝(nU/mg) 脑(nU/mg) 肾(nU/mg) 心(nU/mg) 血(nU/mg)
空白组 318.062±15.042# 382.502±24.353# 917.381±34.745# 1110.086±9.926# 1405.099±235.868#
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模型组 243.730±21.826* 302.117±31.172* 758.194±50.552* 832.124±81.215* 916.352±149.201*
低剂量组 263.195±34.057*# 324.230±27.720*# 819.721±50.058*# 916.003±26.655*# 945.814±169.814*
中剂量组 318.310±20.073# 376.017±12.063# 900.404±50.619# 1067.803±28.180# 1406.788±335.700#
高剂量组 286.768±27.701*# 351.700±41.428*# 699.040±34.313*# 986.423±36.331*# 1015.212±203.103*
注: *表示与空白组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性，#表示与模型组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性
Note: * Express the index compared with the control group, when P < 0.05 have significant difference,
# Express that compared with model group, when P < 0.05 have significant difference.
3.2.3 苹果皮总黄酮对小鼠脏器中GSH-Px活力的影响
表 6 小鼠血液及各组织 GSH-Px 相对活力 (x±s,n=10)
Table 6 The relative activity of GSH-Px in blood and other tissues of mice (x±s,n=10)
组 别 肝(nU/mg) 脑(nU/mg) 肾(nU/mg) 心(nU/mg) 血(nU/mg)
空白组 15.815±2.909# 21.707±4.436# 51.343±5.010# 25.693±5.264# 80.086±4.355#
模型组 10.702±4.102* 14.940±3.959* 44.401±5.725* 11.723±3.208* 60.063±14.100*
低剂量组 12.323±5.612*# 18.927±3.786*# 45.073±4.758*# 13.847±3.307* 70.861±15.794
中剂量组 15.276±2.386# 21.494±5.413# 51.241±6.590# 24.774±6.222# 82.249±8.220#
高剂量组 13.246±3.184*# 20.600±6.618*# 49.496±6.875*# 22.520±8.286*# 74.019±3.708#
注: *表示与空白组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性，#表示与模型组比较，在 P < 0.05 时有显著差异性
Note: * Express the index compared with the control group, when P < 0.05 have significant difference,
# Express that compared with model group, when P < 0.05 have significant difference.
表 6、7 可见，与空白组相比较，模型组各组织的 SOD 相对活性和 GSH-Px 活力都有显著差异性(P
＜0.05)，SOD相对活性和GSH-Px活力都明显降低，且使脑组织SOD活性比空白组降低了21.01%、GSH-Px
活力降低了 31.17%；与模型组相比较，除低剂量组和高剂量组的血液 SOD 相对活性与 GSH-Px 活力及
低剂量组小鼠心脏 GSH-Px 活力没有显著差异性外，低、中、高剂量组其他各组织都有显著差异性（P
＜0.05），且中剂量组处理效果最好，使小鼠脑组织 SOD 活性比模型组提高了 24.46%，GSH-Px 活力
提高了 43.68%；但各剂量组与正常对照组相比，中剂量组各指标均无显著差异性（P＞0.05），基本
达到了空白对照组的水平或略高于空白对照组，但除低、高剂量血液和高剂量心 GSH 活力无明显差异
性（P＞0.05）外，低、高剂量组其他各组织 SOD 活性和 GSH 活力显著低于正常对照组（P＜0.05）。
表明中剂量 FAP 能显著提高 D-gal 所致衰老小鼠脑组织的 SOD 活性和 GSH-Px 活力。
4 讨论
采用D-半乳糖诱导的衰老模型是一种常用的实验动物衰老模型，得到了自由基衰老学说的支持和
验证[13]。在一定时间内，连续给小鼠注射D-半乳糖，使其细胞内半乳糖浓度增高，在醛糖还原酶的作
用下还原成半乳糖醇，后者不能被进一步代谢而堆积在细胞内，影响细胞正常的渗透压，导致细胞代
谢紊乱，自由基堆积，不断受活性氧如超氧化阴离子(O2-)、羟基自由基-OH 、脂过氧自由基LOO- 的
攻击，诱发机体内不饱和脂肪酶的一系列脂质氧化连锁反应，最终致使衰老的发生[14，15]。其中分解产
物之一MDA的含量能间接反映机体内自由基的产生情况和机体组织细胞的脂质过氧化程度，作为评
价衰老的指标[16]。在本实验模型组脑组织MDA含量明显高于正常组，在心、肝、肾组织中也有相同
的变化趋势，且在小鼠造模后，逐渐表现为少动，毛色发黄，这些数据和现象表明衰老模型成功。
Carrasco-Pozo等[17]研究发现，苹果多酚可有效抑制由消炎痛(INDO)引发的氧化应激反应对
CaCo-2细胞线粒体造成的功能紊乱，这一结论表明，苹果多酚可缓解INDO对人体的副作用。SOD为重
要的抗氧化酶之一,可有效地清除自由基反应的启动因子(O2-)来抑制和阻断自由基反应,降低自由基
代谢产物(MDA)生成，GSH-PX是机体内广泛存在的一种重要的催化过氧化氢分解的酶，SOD和
GSH-PX联合作用可有效防止组织细胞过氧化损伤[18]，因此测定SOD和GSH-PX的活力可以作为衡量
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机体抗氧化系统改变的重要指标。通过灌胃不同剂量FAP后，低、中、高剂量组与模型组相比，均能
显著提高脑组织SOD活性和GSH-Px活力，降低其MDA含量。且在小鼠心、肝、肾组织中也有相同的
变化趋势，这表明一定剂量的FAP具有较好地拮抗D-gal衰老的作用，较强的清除自由基的能力。在本
实验，中剂量组的抗衰老效果最好，这与陈红红等[19,20]的研究结果不太一致，高剂量组却没有中剂量
组效果好。在郑荣梁的著作[21]中提到自由基清除剂只有在足够的浓度时,而且只有在自由基产生的位
置附近时才能起作用。另外,与自由基发生反应后,清除剂本身变成了自由基,这个新自由基的毒性或
活泼性应该小于原来自由基的毒性或活泼性才能起防护作用。这可能就是本实验的高剂量组没有达到
较好抗衰老作用的原因，或者是由于苹果皮黄酮粗提物中含有其他物质的原因。
衰老的直观表现就是记忆力下降，通过小鼠Morris水迷宫和避暗实验来反映小鼠的学习记忆能力。
Morris水迷宫实验是强迫实验动物(小鼠)游泳，学习寻找隐藏在水中的平台，来反映小鼠的空间记忆
能力[22]。定位航行试验中实验动物经过平台所在象限时间越长、实验动物找到平台时间（潜伏期）越
短说明小鼠学习记忆能力越好，空间搜索试验中实验动物在平台区停留时间越长、经过平台区次数越
多可以进一步说明小鼠学习记忆能力越好。本试验结果表明，中剂量组比模型组记忆能力好。小鼠避
暗实验是利用小鼠的趋暗避明性，在暗室有危险后小鼠便产生记忆，比较小鼠犯错误次数和潜伏期来
判定学习记忆能力，潜伏期越短、错误次数越少说明学习记忆能力好，结果中剂量组比模型组记忆能
力好，表明一定剂量的FAP具有较好改善学习记忆能力的作用，这与范红艳等[19]的研究结果也比较一
致。
通过本实验的研究，也很好的说明了一定浓度的苹果皮黄酮提取物对小鼠有一定的抗氧化效果。
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