全 文 ：第 33卷 第 1期 生 态 科 学 33(1): 166−172
2014 年 1 月 Ecological Science Jan. 2014

收稿日期: 2012-11-20; 修订日期: 2013-04-10
基金项目: 国家自然科学基金重点项目: 超微型光合生物对南海生物泵的贡献与生态调控(41130855)
作者简介: 吴新军(1989—), 男, 硕士研究生, 从事海洋生物生态学研究
*通信作者: 黄良民, 男, 研究员, E-mail: hlm@scsio.ac.cn

吴新军, 黄良民, 苏强. 海洋浮游植物 Rubisco 酶的作用及其影响因素研究进展[J]. 生态科学, 2014, 33(1): 166−172.
WU Xinjun, HUANG Liangmin, SU Qiang. Advances in function and influencing factors of Rubisco in marine phytoplankton[J].
Ecological Science, 2014, 33(1): 166−172.

海洋浮游植物Rubisco酶的作用及其影响因素研究进展
吴新军 1,2, 黄良民 1,*, 苏强 2,3
1. 中国科学院南海海洋研究所, 中国科学院海洋生物资源与生态重点实验室, 广州 510301
2. 中国科学院大学, 北京 100049
3. 中国科学院计算地球动力学重点实验室, 北京 100049

【摘要】 1, 5 -二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶(Rubisco 酶)广泛存在于植物及一些微生物体内, 是植物中含量最高的可溶
性蛋白。Rubisco 酶不仅可以调节浮游植物的光合作用和光呼吸作用, 同时也是还原戊糖磷酸循环的关键酶。生态学
上 Rubisco 的研究热点主要集中在其对重要环境变化如臭氧层空洞、海水酸化、海水富营养化等的响应机制, 预测该
酶对未来环境变化的适应能力。该文综述了近年来浮游植物 Rubisco 酶功能和分类方面的研究进展, 以及主要营养因
素、其他环境因素和两种因素共同作用对其活性和表达的影响机理, 以期为相关领域的深入研究提供基础资料。

关键词：Rubisco 酶; 浮游植物；影响因素; 研究进展
doi:10.3969/j.issn. 1008-8873.2014.01.026 中图分类号： 文献标识码：A 文章编号：1008-8873(2014)01-166-07
Advances in function and influencing factors of Rubisco in marine phytoplankton
WU Xinjun1,2, HUANG Liangmin1,*, SU Qiang2,3
1. Key Laboratory of Tropical Marine Bio-resources and Ecology, South China Sea Institute of Oceanology, Chinese Academy
of Sciences, Guangzhou 510301, China
2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049
3. Key Laboratory of Computational Geodynamics, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049
Abstract: 1,5-Ribulose bisphosphate carboxylase/oxygenase (Rubisco) exists widely in plants and microorganisms. It is the
most abundant soluble protein in plants. Rubisco not only regulates the rate of photosynthesis and photorespiration, but also
is the key enzyme in the pentose phosphate cycle. In the field of marine ecology, the hotspot of Rubisco was focused on the
response of Rubisco to the global environmental changes such as ozone depletion, ocean acidification, eutrophication and so
on. This paper summarizes the research status and progress of Rubisco on its function and classification, and on how the
factors affect the activity and express of Rubisco in recent years. These factors include nutritional factors, environmental
factors and a variety of integrated factors. This review could be helpful for the related research in depth.
Key words: Rubisco; influencing factors; research progress
1 前言
海洋浮游植物是海洋生态系统的初级生产者,
其光合生产能力的大小影响着整个海洋食物链的物
质循环和能量转换, 直接或间接地影响着浮游动
物、鱼类及整个海洋生物资源的产量。1,5-二磷酸核
1 期 吴新军, 等. 海洋浮游植物 Rubisco 酶的作用及其影响因素研究进展 167

酮糖羧化酶/加氧酶(Ribulose bisphosphate carboxylase/
oxygenase, 简称 Rubisco 酶)是海洋浮游植物还原戊
糖磷酸循环中的关键酶, 与光合作用CO2固定有关。
浮游植物固定 CO2 的能力对全球气候变化的响应是
目前海洋学研究的热点问题之一 , 因此加强对
Rubisco 酶的研究具有重要的科学意义。
目前国内关于 Rubisco 酶的研究主要集中于陆
地植物和具有经济价值的大型藻类, 而对海洋浮游
植物的关注较少。本文综述了近年来国内外关于浮
游植物 Rubisco 酶的研究成果, 以及主要环境因子
对其酶活性的影响机制。
2 Rubisco酶的功能和分类
Rubisco 酶是在 1947 年由 Wildmen 和 Bonnor
发现的。具有催化 CO2 和 1,5-二磷酸核酮糖合成 3-
磷酸甘油酸的功能, 在还原戊糖磷酸循环中起着重
要的作用。此外, Rubisco 酶还具有氧合作用。例如,
束毛藻属种类固氮酶和 Rubisco 酶定位在相同的细
胞中, Rubisco 酶可以清除 O2, 保护固氮酶, 防止其
被氧钝化[1]。同时作为植物中可溶性蛋白中含量最
高的蛋白, 起到存储蛋白的作用。虽然 Rubisco 酶在
CO2 固定中起重要的作用, 但其存在转换效率低、
对 CO2 的亲和力不高以及受到 O2 的竞争性抑制等
缺点[2]。
目前通常将Rubisco酶分为 4种类型, 其氨基酸
序列仅有 20%—30%相同。不同类型的 Rubisco 酶与
CO2 的亲和能力(Kco2)、最大反应速率(Vmax)和三四
级蛋白质结构相差很大。Ⅰ型 Rubisco 酶由大亚基
和小亚基组成(LnSn, 大多为 L8S8), 大多存在于光合
有机体和需氧的化能自养型生物。Ⅱ、Ⅲ和Ⅳ型
Rubisco 酶只含有大亚基。Ⅱ型存在于厌氧的光合和
化学自养生物以及含有多甲藻素的鞭毛藻中。Ⅲ型
只存在于古细菌。Ⅳ型是一类类似于 Rubisco 酶的
蛋白质, 但是缺少所有的活性位点, 并未发现其具
有固定 CO2 的功能[3]。
Ⅰ型 Rubisco 酶大亚基的基本结构高度保守,
只有在高盐度和低生产力的条件下多样性较高, 其
在产氧的光合作用发生后才出现, 可能是较适应高
O2 低 CO2 的条件。Ⅰ型 Rubisco 酶的不同类型之间
的氨基酸序列相差 40%, 可分 A、B、C 和 D 四类, 其
中 A 类和 B 类相似, 而 C 类和 D 类相似。A 类存在
于海洋的聚球藻和原绿球藻, B 类存在于淡水浮游
植物、海洋中的蓝细菌、具有绿色色素体的藻类和
陆地植物, D 类存在于球菌藻、硅藻、红藻和一些鞭
毛藻[4–5]。
光合生物对 Rubisco 酶的调控是对环境变化的
适应。不同光合生物对 Rubisco 酶的调控方式有几
种共同或特有的机制: ①CO2 的活化作用; ②卡尔
文循环中磷酸化的产物对其的活化作用; ③在某些
高等植物中, 有 2-羧基阿拉伯糖醇-1-磷酸(CA1P)对
其的抑制; ④在真核生物中, 有二磷酸核酮糖羧化
酶的活化; ⑤原核生物中有特殊解蛋白酶对Rubisco
酶的降解; ⑥对 Rubisco 酶的 mRNA 在转录水平上
的控制; ⑦Rubisco 活化酶的活化[6]。
3 营养元素对 Rubisco酶的影响
3.1 CO2浓度
海水表面的 CO2 浓度大约在 10—20 µM 之间,
远低于硅藻Rubisco酶的半饱和浓度(30—40 µM)[7]。
所以人们曾经认为, 海表低浓度的 CO2 可能是藻类
生长的一个限制性因子。但最近的研究表明, 藻类
具有无机碳浓缩机制(CO2 concentrating mechanism,
CCM)。因此, 目前普遍认为 CO2不会限制藻类生长[8],
只有当总溶解无机碳很低时才会影响到无机碳的
摄入[9]。
关于CO2对Rubisco酶的影响, 有 3种截然不同
的观点。一种认为高浓度的 CO2引起 Rubisco 酶含量
减少[10–12],而低CO2浓度下Rubisco酶的表达增加[13]。
因为在高 CO2 浓度条件下, CO2 浓度的增加引起可
溶性碳水化合物的积累, 而可溶性碳水化合物对光
合作用相关酶的基因表达具有抑制作用, 从而降低
Rubisco 酶含量和对 CO2 的羧化能力[14]。另外胞内
外的碳酸酐酶(Carbonic Anhydrase, CA)活性和合成
也会受到抑制。CA 活性受抑制后导致 HCO3-利用能
力以及向 Rubisco 酶供应 CO2 能力下降,从而使得海
藻对无机碳的亲和力下降[12]。
第二种观点认为高浓度的 CO2 并不能引起
Rubisco 酶活性的变化[15–16], 但能改变能量的分配。
用于浓缩 CO2 的那部分能量被用于其它作用, 例如
使 N2 固定能力增强[17–18]。此外, CO2 也可能影响
Rubisco 酶的分布。在低 CO2 浓度的环境中 Rubisco
酶更多的分布于蛋白粒中, 蛋白粒可能在提高光合
作用中对 CO2 的亲和力起到了重要的作用[19]。
168 生 态 科 学 33 卷

第三种观点认为高 CO2 分压下会提高 Rubisco
酶的活性或含量。高 CO2 分压和较高的无机碳浓度
提高了细胞内的 CO2/O2, 有利于 Rubisco 酶起羧化
作用, 从而提高光合作用效率[20]。同时, 在低碳酸氢
盐浓度下, Rubisco酶的加氧酶功能活性增加, 光呼吸
作用增强[21]。在具有 CCM 机制的藻类中发现在高
CO2分压条件下, 其 Rubisco 酶的含量增加[12,22]。
3.2 N元素
总Rubisco酶的活性与组织内的N含量正相关[23],
N 的含量和存在形式都会影响 Rubisco 酶的表达和
活性。
在 N 限制的条件下, Rubisco 酶量会减少[24−26]。
具有 CCM 机制的藻类在吸收等量 CO2时 N 消耗量
较少[27], 因此, 具有CCM机制的藻类在N限制的环
境中具有更大的竞争优势。但由于藻类可以调整生
长速率来适应 N 限制，因此 N 限制下藻类 Rubisco
酶并没有明显改变[10]。
N 源种类也会影响 Rubisco 酶的产生。吸收 NH4+
比 NO3−需要较少的能量, 因此, NH4+是藻类生长的优
先 N 源。研究表明 , 杜氏盐藻(Dunaliella salina
UTEX 200)Rubisco酶的含量在NH4+源条件下是NO3−
源下的 2.5 倍[28]。各种藻类 Rubisco 酶对 N 源的响
应不同, 例如, 类巴夫杜氏藻(Dunaliella parva)在 N
源从 NO3−向 NH4+转变时, 其 Rubisco 酶含量未发生
变化[29]。
总的来说 Rubisco 酶的活性主要与 NO3−有关,
而 β-羧酶和 NH4+有关[30]。滤食生物代谢过程中的
NH4+会在 3 小时内改变藻类的碳固定方式, 通过 β-
羧化途径, 将总固碳量提高 25%左右[31]。
3.3 Fe元素
Geider 等在 1993 年提出, 当 Fe 限制时 Rubisco
酶量会减少[25]。Lin 却认为 Fe 限制下, Rubisco 酶的
总量并未改变, 而仅仅影响其在蛋白核和基质中的
分布。在 Fe 加富的条件下, 含有独特蛋白核的
Rubisco 的单位细胞的百分比(the percentage of cells
containing distinct pyrenoid-Rubisco units, PR 指数)
在光照时高, 而在黑暗时低。但 Fe 限制会扰乱这种
昼夜规律, 使 PR 值在黑暗条件和光照条件一样高,
说明这种分配机制被破坏了。在重新添加铁 24 小时
后, PR值重新恢复到正常, 说明Fe对Rubisco酶转运
的限制是可逆的[32]。
3.4 Zn和 P
Zn 和 P 都是通过间接作用影响 Rubisco 酶的固
碳能力的。Zn 的重要性在于它是 CA 的辅助因子。
CA 可以加速 HCO3−和 CO2 之间的转换, 而 CO2 是
Rubisco 酶唯一的底物, 所以 CA 对 Rubisco 酶的功
能来说是必要的。当无机 Zn 浓度低的时候, CA 的
活性也低[7]。Zn对CO2的固定很重要, 即使在高CO2
浓度的时候, 缺乏锌, CO2的利用效率也会很低[33]。
P 的作用机理则是通过影响 CO2 浓缩机制从而
影响 Rubisco 酶。在磷酸盐限制的条件下, Rubisco
酶的量保持不变[25], 但会降低 CO2 的浓缩机制的能
力[34]。
4 其他环境因素对 Rubisco酶的影响
4.1 温度
在低温条件下, 由于 Rubisco 酶的活性相对较
低, 因此在固定相同量 CO2 的情况下需要更多的
Rubisco 酶。提高藻类酶的含量是对温度低所引起的
酶促反应速率低下的适应[35]。实验观察到阔叶巨藻
(Laminaria saccharina)在 5 ℃时 Rubisco 酶的含量是
17 ℃时的 3 倍[36]。同时生长在极地的衣藻 Rubisco
酶的含量较高。对极地低温的适应使其 Rubisco 酶
含量是生长在常温下的莱因衣藻(Chlamydomonas
reinhardtii)和其他另外 5 种藻类的 2 倍[35]。
也有学者观察到适当的温度提升会提高 Rubisco 酶
的表达量。威氏海链藻(Thalassiosira weissflogii)在
25 ℃时 Rubisco 酶的活性和基因表达量显著高于
20 ℃[37] 时。但是过高的温度不利于 Rubisco 酶大
小亚基的结合[38]。
能耐受高温和不能耐受高温的海洋浮游植物种
类对高温的响应也不同。不能耐受高温的藻类在高
温条件下, 其 Rubisco 酶的含量不变; 而能耐受高温
的种类在高温时其 Rubisco 酶会降解, 从而 Rubisco
酶周转速率提高[39]。
4.2 光照
光照强度的变化可由地球自转引起的昼夜变
化、云量和水的垂直混合作用引起。光照下 rbcL 基
因的表达量和信使 RNA 的量比黑暗中的多[40−41]。
因为 Rubisco 酶的活化作用需要 ATP, 每 1 mol 的
Rubisco 酶的活化需要水解 10 mol ATP[42], 所以
Rubisco 酶依赖于 ATP 合成酶的活性。而 ATP 酶的
1 期 吴新军, 等. 海洋浮游植物 Rubisco 酶的作用及其影响因素研究进展 169

活性又依赖于光照, 所以 Rubisco 酶的活化需要光
照。当细胞处于黑暗中时, 叶绿体 ATP 合成酶复合
体的活性在 10 分钟内降低 80%, 同时 Rubisco 酶的
去活化将在 10 分钟内完成[42]。在低光照条件下, 通
过减少不必要的 Rubisco 酶可以节省能量, 这对处
于低光照的浮游植物是一种保护作用[43]。在低光照
条件下, CO2固定的辅助途径 β-羧化途径比 Rubisco
酶更能节省能量, 其所占的比率会提高[41]。在光照
很强的情况下, 提高 Rubisco 酶的量也是一种保护
的方法, 高 Rubisco 酶的量可以提高电子流动速度,
从而减少光造成的伤害[44]。
有些藻类则不通过改变 Rubisco 酶的量来适应
光照条件的改变。在营养充足的低光照条件下, 某
些海洋硅藻的 Rubisco 酶量减少, 而淡水藻微小四
角 藻 (Tetraedron minimum) 和 绿 藻 则 保 持 不 变
[32,45–46]。Lin 和 Carpenterren 认为淡水藻微小四角藻
和绿藻存在一种适应机制, 能使 Rubisco 酶在蛋白
核和叶绿体蛋白基质中重新分配。蛋白核可能是
Rubisco酶的活性位点和CO2的固定点, 而叶绿体蛋
白基质是去活化的 Rubisco 酶的储存位点, 为运输
到蛋白核和活化做准备。这样在不同位点的重新分
配能适应光照的快速变化[47]。
4.3 紫外线
Rubisco 酶的芳烃类氨基酸(酪氨酸, 苯丙氨酸,
色氨酸)在 280 nm 波长下具有强烈的吸收作用, 导
致相应的分子和半胱氨酸之间的二硫键的断裂, 发
生酶的降解, 所以Rubisco酶对UVB射线特别敏感。
较低水平的 UVA 辐射可以促进浮游植物的光
合固碳[48]。而在高 UVB 的幅射下, 实验开始时光合
作用受到显著的抑制, 经过几天的照射后其抑制作
用变得不明显, 这说明了浮游植物对UVB的适应能
力[49]。这种适应能力与修复保护有关的类菌胞素氨
基酸(mycosporine-like amino acids, MAAs, 可以吸
收紫外线)、抗氧化酶和光合色素的合成、垂直混合
作用有关[40,50–52]。
紫外线抑制作用的强弱与生物种类及其分布有
关。在强紫外线照射条件下 ,角刺藻 (Chaetoceros
gracilis)观察到 Rubisco 酶活性的抑制不显著, 而海
洋原甲藻(Prorocentrum micans)在经过 21 天的 UVR
的照射后, 仍表现出显著的抑制[49]。处于热带和亚
热带的浮游植物, 由于其长期接触紫外线, 对 UVR
的适应能力也更强[49]。同理, UVB 对处于次大陆架
的极地种类具有显著的抑制性, 而处于沿岸带的种
类并没有因为 UVB 而产生抑制[53]。
4.4 盐度和 pH
盐度和 pH 的变化也会对 Rubisco 酶产生影响。
盐度可以影响生物群落的结构 , 使得水体中的
Rubisco 的类型发生变化。例如在正常盐度海水中的
AⅠ 型 rbcL的量只有在盐度为29.8条件下的3%, 所
以含有 AⅠ 型 rbcL 的微型浮游生物在低盐度的表层
水中所占的量会很大[54]。在 pH 为 8.1—8.2 的海水
中, 大约 85%的无机碳以 HCO3−形式存在[44]。浮游
植物对HCO3−的亲和力和最大吸收效率在高 pH的条
件下提高[55]。所以 pH 的适当增加有利于浮游植物固
定无机碳。但也有学者认为光合作用中 pH 的升高会
促进Rubisco加氧酶的活力, 降低CO2的固定活力[25]。
5 两种因素复合作用的影响
5.1 N和 CO2及 P和 CO2的作用
N 和 P 作为海洋浮游植物生长的两种主要限制
因子, 分别和 CO2 共同作用时对浮游植物的作用效
果不同。在 N 供应充足的情况下, CO2 的加富导致
Rubisco 酶合成的减少; 而在 N 限制的条件下, CO2
的加富对 Rubisco 并没有明显的抑制作用[14]。P 则不
同, 不管 P 缺乏还是充足, Rubisco 酶的含量在低
CO2 的条件下都会更多[56]。
5.2 影响紫外线作用效果的因素
CO2 浓度、营养物质和温度都会影响 UVR 对藻
类 Rubisco 酶的抑制作用。CO2 加富会导致抵御强光
及 UVB 胁迫能力的下降[48]。当营养物质不足时, 浮
游植物对大量的 UVB 敏感, Rubisco 大亚基减少[57]。
因为营养物质是合成相关保护物质的重要材料 ,
缺少营养 Rubisco 酶的合成也将受到影响。温度对
藻类适应 UVR 也有影响。对威氏海链藻的研究发
现, 在 25 ℃条件下, 其 UVR 引起的抑制较 20 ℃
的小。其原因可能是较高温度下, 相应的修复速度
也较高[37]。
在细菌,、蓝细菌、藻类和高等植物中存在着光
致复活作用。光致复活作用是指在同时存在 UVB 和
可见光的条件下, 由于光致复活作用的存在, 许多
藻类和蓝细菌在强 UVB 辐射的条件下也能继续生
长, Rubisco 酶的活性接近于正常值。不同光源的光
致复活作用效果不同。蓝光的光致复活作用最佳,
170 生 态 科 学 33 卷

其他光的光致复活作用很小[58]。
6 结语
目前关于海洋藻类 Rubisco 酶对环境变化的响
应研究主要集中于大型经济藻类, 对单细胞浮游植
物的研究较少, 而浮游植物对海洋生态系统和渔业
经济具有重要的意义。随着人类活动对海洋环境的
影响, 海洋浮游植物的 Rubisco 酶是否能做出响应
以及响应的程度如何，值得深入探讨。
关于 Rubisco 酶的功能和影响因子的作用等方
面的研究虽然取得一些进展, 但作为光合作用的关
键酶, 其性质和分子作用机理还需要深入研究。多
种环境因素共同作用机理的研究目前主要围绕 CO2
展开, 其他因素比如温度和营养盐对 Rubisco 的协
同作用还处于空白。
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