全 文 ：基金项目:国家自然科学基金资助项目(81160539)
作者简介:宋昊，男，硕士研究生 研究方向:中药药理学 * 通讯作者:全吉淑，女，教授，硕士生导师 研究方向:中药药理学 Tel /
Fax:(0433)2435150 E-mail:quanjs@ ybu. edu. cn
祁州漏芦对四氯化碳所致肝脏氧化应激和 DNA损伤的影响
宋昊，赵文玺，王玉娇，全吉淑* (延边大学医学院，吉林 延吉 133000)
摘要:目的 研究祁州漏芦水提物对四氯化碳诱发的急性肝损伤小鼠肝脏氧化应激和 DNA 损伤的影响。方法 将小鼠随机
分为正常对照组、模型对照组、联苯双脂组及祁州漏芦水提物高、低剂量组。每日给药 1 次，连续 7 d。实验末期，腹腔注射四
氯化碳建立急性肝损伤模型。比色法检测血清丙氨酸氨基转移酶、天冬氨酸氨基转移酶活性及肝脏过氧化脂质、丙二醛、还
原型谷胱甘肽水平及过氧化氢酶、谷胱甘肽过氧化物酶、超氧化物歧化酶活性，电泳法检测小鼠肝细胞 DNA 损伤情况。结果
祁州漏芦水提物明显降低四氯化碳致急性肝损伤小鼠血清丙氨酸氨基转移酶、天冬氨酸氨基转移酶活性;降低肝组织肝脏
过氧化脂质和丙二醛水平;升高肝组织过氧化氢酶、谷胱甘肽过氧化酶、总超氧化物歧化酶、Mn-超氧化物歧化酶活性和还原
型谷胱甘肽水平;升高肝线粒体 Na + -K + -ATPase和 Ca2 + -Mg2 + -ATPase活性;并减少肝细胞 DNA 损伤程度。结论 祁州漏芦
水提物对四氯化碳致急性肝损伤具有保护作用，其机制可能与其降低肝组织氧化应激和 DNA损伤有关。
关键词:漏芦;四氯化碳;肝损伤;氧化应激;DNA损伤
doi:10. 11669 /cpj. 2013. 22. 007 中图分类号:Ｒ285. 5 文献标志码:A 文章编号:1001 － 2494(2013)22 － 1915 － 04
Effect of Ｒhaponticum uniflorum on Hepatic Oxidative Stress and DNA Damage Induced by Carbon Tetra-
chloride
SONG Hao，ZHAO Wen-xi，WANG Yu-jiao，QUAN Ji-shu* (Medical College of Yanbian University，Yanji 133000，China)
ABSTＲACT:OBJECTIVE To investigate the effect of Ｒhaponticum uniflorum water extract (ＲUWE)on the oxidative stress and
DNA damage of liver with an acute liver injury induced by carbon tetrachloride (CCl4)in mice. METHODS Mice were randomly as-
signed to the normal control，model，bifendate (BFD) ，as well as high and low dose groups of ＲUWE. Animals were treated once dai-
ly for 7 d. At the end of the experiment，CCl4 was given intraperitoneally to the mice of groups，then the alanine aminotransferase
(ALT) ，aspartate aminotransferase (AST) ，lipid hydroperoxide (LOOH) ，malondialdehyde (MDA) ，glutathione (GSH) ，catalase
(CAT) ，glutathione peroxidase (GSH-Px) ，superoxide dismutase (SOD) ，Na + -K + -ATPase and Ca2 + -Mg2 + -ATPase were detected
with the colorimetric method，and DNA damage was analyzed using the electrophoretic method. ＲESULTS The administration with
ＲUWE reduced the serum activities of ALT and AST，decreased the LOOH and MDA contents of liver，increased the CAT，GSH-Px，
total SOD，Mn-SOD activities and GSH level of liver，increased the Na + -K + -ATPase and Ca2 + -Mg2 + -ATPase activities of liver mito-
chondria，and reduced the DNA damage of hepatocyte in mice with acute liver injury. CONCLUSION ＲUWE has protective effect
on acute liver injury induced by CCl4 in mice，probably via reduction of the oxidative stress and DNA damage of liver tissue.
KEY WOＲDS:Ｒhaponticum uniflorum;carbon tetrachloride (CCl4) ;liver injury;oxidative stress;DNA damage
祁州漏芦［Ｒhaponticum uniflorum (L. )DC］为
多年生草本，广泛分布于我国内蒙古、东北、河北、山
东、陕西、宁夏、西藏等地区。漏芦性味咸、苦、寒，能
清热解毒、消肿排毒、通乳汁、舒筋通脉;主治于乳汁
不通、腮腺炎、淋巴结结核、风湿性关节炎、痔疮
等［1-3］。近年来研究发现，漏芦具有抗氧化、抗炎、抗
肿瘤及增强免疫功能等作用，故广泛引起人们关
注［1-4］。本实验通过建立四氯化碳(CCl4)致小鼠急
性肝损伤模型，观察祁州漏芦水提物(ＲUWE)对
CCl4致急性肝损伤小鼠肝脏氧化应激和 DNA 损伤
的干预作用，探讨 ＲUWE的保肝作用机制。
1 材 料
1. 1 实验动物
昆明小鼠，雌雄各半，18 ～ 22 g(延边大学实验
动物中心，，合格证号:SCXK(吉)2008-0005)。
1. 2 药品与试剂
ＲUWE:漏芦采自吉林省长白山，经延边大学药
学院刘勇镇教授鉴定为祁州漏芦［Ｒhaponticum uni-
florum(L. )DC］。将漏芦干燥根切碎，加水煎煮 4
·5191·
中国药学杂志 2013 年 11 月第 48 卷第 22 期 Chin Pharm J，2013 November，Vol. 48 No. 22
h，合并 3 次滤液，经减压蒸馏、干燥即得 ＲUWE，得
率为 9. 5%［1］。1 g有效成分相当于 10. 5 g 漏芦生
药。CCl4(Sigma公司) ;联苯双脂(bifendate，BFD)
滴丸(北京协和药厂，批号:20091024) ;过氧化脂质
(lipid hydroperoxide，LOOH)测试盒(日本协和公
司，批号:230AJJ) ;丙二醛(malondialdehyde，MDA)
测试盒(南京建成科技有限公司，批号:20120626)、
丙氨酸氨基转移酶(alanine aminotransferase，ALT)
测试盒(南京建成科技有限公司，批号:20120627)、
天冬氨酸氨基转移酶(aspartate aminotransferase，
AST)测试盒(南京建成科技有限公司，批号:
20120621)、过氧化氢酶(catalase，CAT)测试盒(南
京建成科技有限公司，批号:20120714)、谷胱甘肽过
氧化物酶(glutathione peroxidase，GSH-Px)测试盒
(南京建成科技有限公司，批号:20120711)、超氧化
物歧化酶(superoxide dismutase，SOD)测试盒(南京
建成科技有限公司，批号:20120626)、还原型谷胱甘
肽(glutathione，GSH)测试盒(南京建成科技有限公
司，批号 20120709)、Na + -K + -ATP 酶(Na + -K + -AT-
Pase)测试盒(南京建成科技有限公司，批号:
20110322)、Ca2 + -Mg2 + -ATP酶(Ca2 + -Mg2 + -ATPase)
测试盒(南京建成科技有限公司，批号:20110318)
及蛋白测试盒(南京建成科技有限公司，批号:
20120912)、细胞凋亡-DNAladder 抽提试剂盒(离心
柱式) (碧云天生物技术研究所，批号:C0008)。
1. 3 仪器
3 － 30K型离心机(德国 Sigma 公司) ;S22PC 型
分光光度计(上海精密科学仪器有限公司) ;DYY －
12 型电泳仪、DYCP －31D型电泳槽(北京六一仪器
厂) ;UVP凝胶成像分析仪(美国 UVP公司)。
2 方 法
2. 1 动物分组及处理
将小鼠随机分为正常对照组、模型对照组、ＲU-
WE高、低剂量组(240、120 mg·kg －1·d －1)、BFD
组(阳性对照组，50 mg·kg －1·d －1)。ＲUWE 给药
剂量为提取物计量，根据文献报道和我们前期研究
结果而定，相当于 1. 2 g·kg －1生药，约为药典规定
每日人服用剂量的 24 和 12 倍。每日灌胃 1 次，连
续 7 d，正常对照组及模型对照组小鼠则灌胃等体积
生理盐水。末次给药 1 h 后，除正常对照组腹腔注
射等体积大豆油外，其余各组小鼠一次性腹腔注射
给予 40 mg·kg －1 CCl4(体积分数为 0. 5%的 CCl4大
豆油 5 mL·kg －1)。造模期间禁食，不禁水。
2. 2 血清生化指标的检测
造模 16 h后，眼球取血，分离血清，检测小鼠血
清 ALT、AST活性。
2. 3 肝组织氧化应激、抗氧化指标及 DNA 损伤的
检测
常规方法制备肝匀浆和肝线粒体。肝组织用
50 mmol·L －1磷酸盐缓冲盐水在冰浴中均质处理，
在 4 ℃、600 × g离心 10 min取上清为肝匀浆。肝匀
浆在 10 000 × g 离心 20 min，取沉淀悬浮于磷酸盐
缓冲液中，用超声波处理，在 8 000 × g 离心 20 min，
即得线粒体液。按照各测试盒操作方法测定
LOOH、MDA、GSH、CAT、GSH-Px、总超氧化物歧化
酶(T-SOD)、锰-超氧化物歧化酶(Mn-SOD)、Na + -
K + -ATPase、Ca2 + -Mg2 + -ATPase 及蛋白水平。按照
各测试盒操作方法提取肝细胞 DNA，上琼脂糖凝胶
电泳，检测肝细胞 DNA损伤情况。
2. 4 统计学处理
数据用 珋x ± s 表示，应用 SPSS 11. 5 统计软件进
行 t检验和方差分析。
3 结 果
3. 1 ＲUWE 对肝损伤小鼠血清 ALT、AST 和 ALP
活性的影响
与正常对照组比较，注射 CCl4后模型对照组小
鼠血清 ALT、AST和 ALP活性明显升高(P ＜ 0. 05) ，
表明小鼠急性肝损伤模型制备成功。与模型对照组
比较，ＲUWE 高、低剂量组小鼠血清 ALT、AST 和
ALP活性明显降低(P ＜ 0. 05) ，提示 ＲUWE 对 CCl4
所致急性肝损伤具有保护作用。结果见表 1。
3. 2 ＲUWE 对肝损伤小鼠肝组织 LOOH 和 MDA
水平的影响
腹腔注射 CCl4使模型对照组小鼠肝组织 LOOH
和 MDA含量明显增高(P ＜ 0. 05) ，而 ＲUWE 高、低
表 1 漏芦水提物(ＲUWE)对肝损伤小鼠血清 ALT、AST 和
ALP活性的影响 . n = 10，珋x ± s
Tab. 1 Effects of ＲUWE on ALT，AST and ALP activities of
serum in mice with liver injury. n = 10，珋x ± s
Group Dose /mg·kg －1·d －1 ALT/U·L －1 AST/U·L －1 ALP/U·L －1
Control － 33. 8 ±7. 5 69. 5 ±10. 9 118. 3 ±21. 2
Model － 189 ±26. 41) 172. 8 ±16. 21) 194. 5 ±24. 31)
ＲUWE 120 107. 3 ±22. 52) 139. 5 ±18. 52) 163. 6 ±20. 5
240 78. 2 ±20. 62) 132. 1 ±17. 22) 141. 6 ±19. 42)
BFD 50 65. 7 ±18. 32) 107. 8 ±14. 92) 139. 3 ±18. 72)
注:与正常对照组比较，1)P ＜0. 05;与模型对照组比较，2)P ＜0. 05
Note:1)P ＜0. 05，vs the control group;2)P ＜0. 05，vs the model group
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剂量组肝组织 LOOH 和 MDA 水平明显降低(P ＜
0. 05)。结果见表 2。
3. 3 ＲUWE对肝损伤小鼠肝组织抗氧化活性的影
响
与正常对照组比较，CCl4明显降低模型对照组
小鼠肝组织 CAT、GSH-Px、T-SOD、Mn-SOD 活性和
GSH含量(P ＜ 0. 05) ，而 ＲUWE 高、低剂量组小鼠
肝组织 CAT、GSH-Px、T-SOD、Mn-SOD 活性和 GSH
含量明显回升(P ＜ 0. 05)。结果见表 3。
3. 4 ＲUWE对肝损伤小鼠肝线粒体 ATP 酶活性的
影响
与正常对照组比较，模型对照组小鼠肝线粒体
Na + -K + -ATPase 和 Ca2 + -Mg2 + -ATPase 活性降低
(P ＜ 0. 05) ，而 ＲUWE 高、低剂量组小鼠肝线粒体
Na + -K + -ATPase 和 Ca2 + -Mg2 + -ATPase 活性明显回
升(P ＜ 0. 05)。结果见表 4。
3. 5 ＲUWE对肝损伤小鼠肝组织 DNA损伤的影响
DNA电泳结果显示，正常对照组小鼠肝细胞
DNA无降解，而 CCl4可明显增高模型对照组小鼠肝
细胞 DNA损伤，即 DNA被降解成无规则片段，电泳
结果呈现模糊涂片状，说明 CCl4导致大量肝细胞坏
死。模型对照组小鼠肝细胞 DNA 损伤明显高于正
常对照组(P ＜ 0. 05) ，而 ＲUWE 高、低剂量组小鼠
肝细胞 DNA 损伤程度明显降低(P ＜ 0. 05)。结果
见图 1。
4 讨 论
CCl4是长期以来公认的复制肝损伤动物模型的
化学物质，许多研究认为 CCl4复制的肝损伤可模拟
病毒性肝损伤，其表现出来的症状、肝功能检测指
标、肝脏病理改变与病毒性肝炎具有相似性。虽然
病因不同，但病理解剖、病理生理诸方面改变与病毒
表 2 ＲUWE对肝损伤小鼠肝组织 LOOH 和 MDA 水平的影
响 . n = 10，珋x ± s
Tab. 2 Effects of ＲUWE on LOOH and MDA of liver in mice
with liver injury. n = 10，珋x ± s
Group
Dose
/mg·kg － 1·d － 1
LOOH
/nmol·mg(prot)－ 1
MDA
/nmol·mg(prot)－ 1
Control － 10. 2 ± 2. 3 2. 2 ± 0. 4
Model － 17. 5 ± 3. 41) 4. 5 ± 1. 01)
ＲUWE 120 14. 3 ± 2. 62) 3. 1 ± 0. 72)
240 12. 9 ± 3. 02) 2. 8 ± 0. 72)
BFD 50 14. 2 ± 2. 72) 3. 0 ± 0. 92)
注:与正常对照组比较，1)P ＜0. 05;与模型对照组比较，2)P ＜0. 05
Note:1)P ＜0. 05，vs the control group;2)P ＜0. 05，vs the model group
表 3 ＲUWE对肝损伤小鼠肝组织 CAT、GSH-Px、T-SOD、Mn-SOD及 GSH水平的影响 . n = 10，珋x ± s
Tab. 3 Effects of ＲUWE on CAT，GSH-Px，T-SOD，Mn-SOD activities and GSH level of liver in mice with liver injury. n =10，珋x ± s
Group Dose /mg·kg －1·d －1 CAT/U·mg(pro)－1 GSH-Px /U·mg(pro)－1 T-SOD/U·mg(pro)－1 Mn-SOD/U·mg(pro)－1 GSH/nmol·mg(pro)－1
Control － 12. 9 ±2. 4 421. 7 ±41. 7 194. 5 ±15. 4 131. 8 ±13. 5 32. 6 ±3. 1
Model － 9. 7 ±2. 21) 302. 8 ±30. 51) 135. 6 ±12. 31) 102. 4 ±10. 41) 19. 4 ±2. 11)
ＲUWE 120 13. 8 ±3. 12) 341. 5 ±37. 6 175. 3 ±14. 62) 125. 3 ±12. 62) 25. 6 ±2. 52)
240 14. 5 ±3. 52) 369. 3 ±32. 82) 182. 7 ±15. 72) 130. 1 ±13. 32) 25. 1 ±2. 72)
BFD 50 14. 6 ±2. 72) 376. 2 ±40. 32) 200. 4 ±17. 22) 135. 9 ±14. 52) 27. 8 ±2. 92)
注:与正常对照组比较，1)P ＜0. 05;与模型对照组比较，2)P ＜0. 05
Note:1)P ＜0. 05，vs the control group;2)P ＜0. 05，vs the model group
表 4 ＲUWE 对肝损伤小鼠肝线粒体 Na + -K + -ATPase 及
Ca2 + -Mg2 + -ATPase活性的影响 . n = 10，珋x ± s
Tab. 4 Effects of ＲUWE on Na + -K + -ATPase and Ca2 + -Mg2 + -
ATPase activities of liver mitochondria in mice with liver inju-
ry. n = 10，珋x ± s
Group
Dose /mg·
kg － 1·d － 1
Na + -K + -
ATPase /U·
mg(pro)－ 1
Ca2 + -
Mg2 + -ATPase
/U·mg(pro)－ 1
Control － 7. 84 ± 1. 52 9. 94 ± 1. 32
Model － 4. 65 ± 0. 811) 7. 53 ± 1. 161)
ＲUWE 120 5. 34 ± 1. 24 8. 82 ± 1. 25
240 5. 92 ± 1. 062) 9. 54 ± 1. 072)
BFD 50 6. 26 ± 1. 092) 9. 83 ± 1. 322)
注:与正常对照组比较，1)P ＜0. 05;与模型对照组比较，2)P ＜0. 05
Note:1)P ＜0. 05，vs the control group;2)P ＜0. 05，vs the model group
图 1 ＲUWE对肝损伤小鼠肝组织 DNA损伤的影响
M － marker;1 －模型对照组;2 －正常对照组;3 － ＲUWE 240 mg·kg － 1·d － 1
组;4 － BFD 50 mg·kg － 1·d － 1组
Fig. 1 Effect of ＲUWE on DNA damage of liver tissues in mice
with liver injury
M － marker;1 － model group;2 － control group;3 － ＲUWE 240 mg·kg － 1·d － 1
group;4 － BFD 50 mg·kg － 1·d － 1 group
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性肝炎接近［5］。该模型能准确反映肝细胞的功能、
代谢及形态学变化，重复性较好，是筛选保肝活性物
质的常用模型之一［5-6］。而血清 ALT、AST 和 ALP
水平是检验肝细胞损伤程度的一个灵敏而特异性指
标［5］。本实验中，腹腔注射 CCl4后，小鼠血清 ALT、
AST和 ALP水平均升高，说明 CCl4肝损伤模型的诱
导成功。而 ＲUWE 预处理可明显降低 CCl4所致急
性肝损伤小鼠血清 ALT、AST和 ALP活性，提示 ＲU-
WE可减轻 CCl4所致肝细胞损伤。
肝细胞膜的脂质过氧化是 CCl4介导的肝细胞损
伤的主要机制，目前认为脂质过氧化损伤与自由基生
成增多或清除减少的有关，因此，有效地清除自由基，
保护肝细胞膜的生物功能将成为抗肝细胞损伤的主
要研究内容并日益受到人们的关注。在脂质过氧化
反应中，LOOH代表组织中脂质过氧化物含量，MDA
则是脂质过氧化物分解的主要产物，是自由基产生的
间接指标，二者含量常常反映脂质过氧化的程度，也
间接反映组织细胞受自由基攻击的损伤程度。而
CAT、GSH-Px和 SOD是体内非常重要的抗氧化酶和
氧自由基清除剂，对机体的氧化与抗氧化平衡起重要
作用［5，7］;GSH 是真核细胞中最丰富的巯基抗氧化
剂，可与体内生成的氧化产物反应，从而减弱氧化应
激［8］。本实验表明，模型对照组小鼠肝组织 LOOH和
MDA水平升高，肝脏 CAT、GSH-Px和 SOD活性降低，
GSH水平降低，而 ＲUWE 可降低肝损伤小鼠肝组织
LOOH和 MDA水平，增高各抗氧化酶活性和 GSH含
量，提示 ＲUWE 可通过抗自由基反应抑制脂质过氧
化产物的生成。这与前人的研究结果相一致［9-10］。
研究表明，漏芦乙醇及水提物均可保护 CCl4及半乳糖
所致大鼠急性肝损伤，其作用与 GSH-Px和 SOD等抗
氧化酶有关。本实验进一步证实，漏芦水提物升高
Mn-SOD，而 Mn-SOD 分布于线粒体，为肝细胞主要
SOD，提示线粒体在此过程中可能起着重要作用。
Na + -K + -ATPase和 Ca2 + -Mg2 + -ATPase存在于组
织细胞及细胞器的膜上，其活力大小是各种细胞能量
代谢及功能有无损伤的重要指标［11-12］。自由基与脂
质过氧化反应损伤线粒体膜，使伴有 ATP 依赖性酶
活性降低。本实验中，腹腔注射 CCl4使模型对照组小
鼠肝线粒体 Na + -K + -ATPase 和 Ca2 + -Mg2 + -ATPase
活性下降，表明急性肝损伤小鼠肝细胞线粒体存在一
定程度的氧化应激和功能损伤。这与文献［11-12］报
道相一致。文献［11-12］报道，CCl4进入机体后产生
大量自由基，自由基与脂质过氧化反应损伤线粒体
膜，导致线粒体水肿和 ATP合成减少，并伴有 ATP依
赖性酶的活性降低，而后者又能加重线粒体的损伤。
ＲUWE预处理增高急性肝损伤小鼠肝组织 ATP酶活
力，从而减轻自由基对线粒体的氧化应激和功能损伤。
DNA涂片状是细胞坏死的典型生化特征［7］。
CCl4可导致肝小叶细胞坏死，此时 DNA 被切割形成
大小不等、不均一的片段，电泳结果呈现模糊涂片
状，与凋亡的梯形条带有明显区别［7］。本实验结果
显示，CCl4导致肝细胞 DNA 无规律随机降解，呈现
细胞坏死的典型特征。而 ＲUWE 预处理明显降低
急性肝损伤小鼠肝细胞 DNA降解程度。
综上所述，ＲUWE对 CCl4致急性肝损伤具有保
护作用，其机制可能与其降低肝组织氧化应激和减
少肝细胞 DNA损伤有关。
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·8191· Chin Pharm J，2013 November，Vol. 48 No. 120 中国药学杂志 2013 年 11 月第 48 卷第 22 期