全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (4): 397~402 397
收稿 2012-02-06　　修定 2012-03-08
资助 国家自然科学基金(30870138, 31070158)和国家支撑计划
项目(2009BADA7B05)。
* 通讯作者 (E-mail: bswang@sdnu.edu.cn; Tel: 0535-86180197)。
不同阴离子对二色补血草盐腺Na+分泌速率的影响
杨剑超1, 丁烽1,2, 吴蕊蕊1, 袁芳1, 王宝山1,*
1山东师范大学生命科学学院逆境植物重点实验室, 济南250014; 2山东轻工业学院食品与生物工程学院, 济南250355
摘要: 本文以二色补血草(Limonium bicolor)为实验材料, 用Hoagland营养液和200 mmol·L-1 NaCl、NaBr、NaNO3溶液分别
处理12 h, 测定二色补血草盐腺的Na+分泌速率、叶片Na+含量和MDA (丙二醛)含量以及质膜透性, 并利用非损伤微测技术
探索可能与盐腺相关的转运蛋白, 以探讨不同阴离子对二色补血草盐腺分泌Na+的作用及其可能原因。结果表明: 在NaCl
处理 1 2 h时二色补血草叶片N a +分泌速率达到最大 , 然后逐渐下降 ; 不同钠盐处理下叶片N a +分泌速率为
NaCl>NaBr=NaNO3>Hoagland, 而叶片Na
+含量为NaBr>NaCl>NaNO3>Hoagland; 不同盐处理下叶片质膜透性和MDA含量
无显著性差异; 利用Na-K-Cl共转运体专一性抑制剂bumetanide处理发现Na+分泌速率显著降低。这些结果表明Na-K-Cl共
转运体可能参与盐腺分泌Na+。
关键词: 阴离子; 二色补血草; 盐腺; Na+分泌; 非损伤微测技术
Effects of Different Anions on Na+ Secretion Rate of Salt Glands in the Leaves
of Limonium bicolor
YANG Jian-Chao1, DING Feng1,2, WU Rui-Rui1, YUAN Fang1, WANG Bao-Shan1,*
1Key Lab of Plant Stress Research, College of Life Science, Shandong Normal University, Jinan 250014, China; 2School of Food
and Bioengineering, Shandong Polytechnic University, Jinan 250355, China
Abstract: Exo-recretohalophyte Limonium bicolor was treated with Hoagland’s solution (control), 200
mmol·L-1 NaCl, NaBr and NaNO3 for 12 h, respectively. In order to examine the effects of different anions on
Na+ secretion ability and to elucidate possible reasons, the salt secretion rate of salt glands, Na+ content, MDA
content, and the plasma membrane permeability were determined. Plasmalemma transporters such as Na-K-Cl
co-transporter was investigated using the Scanning Ion-selective Electrode Technique (SIET). The results
showed that Na+ secretion rates of salt glands in Limonium bicolor leaves significantly increased with time and
reached the highest values at 12 h and then gradually declined. Na+ secretion rates of salt glands in Limonium
bicolor leaves under different salt treatments were NaCl>NaBr=NaNO3>Hoagland, but Na
+ contents in leaves
were NaBr>NaCl>NaNO3>Hoagland. Moreover, there were no significant differences in leaf plasma membrane
damage and MDA contents among different treatments. The Na+ secretion rate significantly reduced by treating
salt glands with Na-K-Cl co-transporter inhibitor bumetanide. These results suggested that the Na-K-Cl co-
transporter is possibly involved in the process of Na+ secretion of salt glands.
Key words: anions; Limonium bicolor; salt glands; Na+ secretion; Scanning Ion-selective Electrode Technique
(SIET)
高盐渍环境会对大部分植物造成损害, 也是
植物生长的主要限制因素, 引起生长损害及产量
减少(Munns等1999)。在长期进化中, 自然界中许
多植物进化出不同的机制来适应盐渍环境(Ko-
bayashi等2007)。盐腺就是泌盐盐生植物中进化出
应对盐胁迫的唯一可见的特殊排盐结构, 可以将
植物体多余的盐分从地上部分排出体外, 减少盐
离子特别是Na+对植物的损害, 如二色补血草等(赵
可夫和范海2005)。所以研究盐生植物的泌盐机
制, 将其应用于作物改良, 对于提高作物对盐渍环
境适应性具有重要意义。
许多研究表明, 盐腺对离子的分泌速率可以
有效地反映出耐盐植物的盐离子外排机制(Mar-
cum 2006)。不同植物的盐腺除了结构上的不同
外, 在功能上也各不相同, 其中之一就表现在对离
子的选择性不同(Kobayashi等2007)。在无叶柽柳
植物生理学报398
(Tamarix aphylla)中, 对离子的选择性表现在二价
阳离子>单价阳离子(Berry 1970); 在海乳草(Glaux
maritime)中, Na+>K+>Ca2+; 在海石竹(Armeria mar-
itim)中, K+>Ca2+>Na+ (Rozema等1981)。禾本科植
物的两细胞盐腺, 则多偏向分泌Na+ (Pollak和Wai-
sel 1970; Wieneke等1987)。研究结果表明在二色
补血草中 , 盐腺对离子的选择性为Ca 2+>Na +>
Mg2+>K+ (韩军丽2001), 也有研究表明二色补血草
对Na+的分泌速率远大于K+ (Ding等2009)。
盐腺不仅对各离子的分泌选择性不同, 而且
在盐腺分泌过程中, 不同盐分阳离子之间也相互
影响。对獐毛属(Aeluropus)植物的研究发现, K+部
分抑制Na+分泌, 而Na+对K+分泌的抑制更强; Ca2+
则促进K+分泌, Ca2+与Na+相互抑制, 但Ca2+对Na+的
抑制作用更强(Pollak和Waisel 1970); 对盖氏虎尾
草(Rhodes grass)的研究发现Na+显著减少K+的分
泌, 而K+对Na+的分泌则无明显现象(Kobayashi等
2007); 对二色补血草的研究也发现, Ca2+的加入可
以提高Na+的分泌速率(Ding等2010)。
Berry (1970)认为阴离子的组分也影响阳离子
分泌的含量。韩军丽(2001)对二色补血草进行研
究发现, Br-、SO4
2-和HCO3
-均抑制Na+分泌, Cl-相对
促进Na+的分泌。但是不同阴离子影响盐腺分泌
Na+的途径和原因尚不清楚。
利用代谢抑制剂如氰化钾、叠氮化钠、氟化
钠、亚砷酸盐等, 低浓度时可以轻度地促进盐腺
分泌, 高浓度则对盐腺产生明显的抑制作用, 所以
认为盐腺的分泌是一个消耗能量的主动过程。目
前盐腺的分泌理论主要有两个假说, 分别是盐腺
分泌是囊泡介导胞饮的相反过程(Ziegler和Luttge
1967)以及盐腺的分泌作用类似动物液流运输系统
(Levering和Thomson 1971)。这两个假说都认为,
盐腺离子选择性与细胞质膜、液泡膜以及内膜系
统上的离子转运体和通道蛋白相关。
近年来研究发现: 参与Na+外排的跨膜转运蛋
白主要包括植物质膜的Na+/H+逆转运体与Na-K-Cl
离子共转运体(Na-K-Cl co-transporter, NKCC)。
Na+/H+逆转运体的活性依赖于质膜内外的pH梯度,
中性阴离子只是作为平衡离子, 对Na+/H+逆转运体
活性并无影响(Shi等2002)。NKCC的阴离子选择
性为Cl->NO3
->Br-, 并且Cl-可以增强NKCC转运活
性, 促进阳离子转运(Miyamoto等1986)。根据上述
盐腺的阴离子分泌具有较强的Cl-选择性 , 推测
NKCC可能参与了双子叶植物盐腺的泌盐过程。
为此本实验以二色补血草为材料, 进一步研究了
Cl-、Br-和NO3
-三种阴离子对盐腺Na+分泌速率的
影响, 同时利用NKCC的抑制剂bumetanide处理二
色补血草, 并利用非损伤微测技术(Scanning Ion-
selective Electrode Technique, SIET)测定盐腺的Na+
外排速率, 以期证明NKCC是否参与盐腺泌盐过
程。
材料与方法
1 材料的培养和处理
二色补血草(Limonium bicolor L.)种子采自黄
河三角洲盐碱地。挑选籽粒饱满的种子播种于盛
有细砂的塑料盆中。用去离子水浇灌, 萌发后改
用1/2Hoagland (pH=5.7)营养液浇灌, 温室的昼夜
温度为(25±3) ℃/(15±3) ℃, 每天光照15 h, 光强为
(800±100) μmol·m-2·s-1, 相对湿度为60%~70%。
待幼苗长出第5片真叶时, 将大小一致的第5
片真叶剪下, 测量叶面积, 然后洗净吸干后将叶柄
插入充满处理液的培养皿中, 培养皿用封口膜封
口 , 黑暗处理一定时间用于测定泌盐速率等指
标。
2 二色补血草叶面积测定
叶面积的测量参照方法(王家保等2003)。将
完整的叶片取下, 在坐标纸上绘出并剪下与叶片
完全一致的图形纸面积为S (cm2), 称出其重量G (g);
由于单位面积标纸面积S′ (cm2)可以精确称量G′
(g), 所以, 叶面积S (cm2)=G×(S′/G′)。
3 叶片盐腺Na+分泌速率及叶片中Na+含量的测定
分泌物中Na+含量的测定参照韩军丽(2001)的
方法。用新毛笔蘸着双蒸水充分冲洗叶片上表面
并收集冲洗液, 定容至5 mL, 用火焰光度计(Flame
Photometer 410, Sherwood)测定Na+浓度。每次测
定后用双蒸水冲洗叶表面并用吸水纸吸干将叶片
再次插入培养皿准备下次测定。
测定NaCl处理下Na+分泌速率变化情况时, 处
理液分别采用Hoagland和200 mmol·L-1 NaCl溶液,
于3、6、9、12、24和36 h后进行测定。
测定不同阴离子对Na+分泌的影响时, 培养皿
杨剑超等: 不同阴离子对二色补血草盐腺Na+分泌速率的影响 399
中的处理液分别采用Hoagland, 200 mmol·L-1 NaCl,
200 mmol·L-1 NaBr, 200 mmol·L-1 NaNO3溶液, 达到
最大分泌速率后进行测定。
叶片中Na+含量的测定, 将叶片烘干后磨至粉
末状, 加入10 mL双蒸水, 沸水浴5 h后取溶液用火
焰光度计测定Na+浓度并根据叶片的干重计算出
叶片中的Na+含量[mmol·g-1 (DW)] (Matsushita和
Matoh 1991)。
4 非损伤微测检测盐腺Na+分泌净流
用镊子小心地夹住二色补血草叶片边缘, 将
叶片背面的表皮缓慢撕下, 接触空气面朝上放在
盛有缓冲液的培养皿中, 分离好的叶片下表皮先
放入测试液中稳定5 min, 用NKCC专一性抑制剂
1 mmol·L-1 bumetanide处理45 min。叶片下表皮非
损伤微电极对Na+ 进出盐腺细胞的速率进行测定。
非损伤微测(SIET)技术测定Na+浓度和流速系
统由旭月(北京)科技有限公司提供。Na+选择性微
电极前端灌充有15~25 μm选择性的钠离子的液态
交换剂 (LIX) (Sodium Ionophore II-cocktail A, No.
71178; Fluka, Buchs SG, Switzerland), 其后灌充有
10 mm左右的电解液柱(250 mmol·L-1 NaCl)。将
电极固定器(EHB-1; World Precision Instruments)上
的Ag/AgCl丝从电极后面插入, 使其与电解液接
触。接地参比电极(DRIREF-2; World Precision In-
struments)为固体电极。Na+选择性微电极校正能
斯特斜率53~65 mV/decade, 校正液是Na+浓度为
0.05、0.1和1 mmol·L-1的缓冲液。
5 叶片质膜透性的测定
采用Evans blue染色法, 将第5片叶完整的剪
下, 完全浸没在0.1% Evans blue染液(W/V)中, 抽真
空2次, 每次5 min, 再静置30 min (真空环境)。随
后用双蒸水冲洗叶片3次, 每次15 min。对结果进
行拍照(Wright等2000), 并利用Nikon显微镜分析软
件NIS Elements分析蓝色细胞像素面积和视野叶
片像素面积:
相对死细胞率(%)=蓝色细胞像素面积/视野
叶片像素面积×100。
6 叶片MDA含量的测定
分别取不同处理植株叶片0.4 g (第5片叶), 加
少许石英砂和2 mL 0.1% TCA, 研磨成匀浆, 再用3
mL 0.1% TCA进一步研磨。在提取液中加入 5 mL
0.5% 硫代巴比妥酸溶液, 沸水浴10 min, 4 500×g离
心15 min, 取上清液测定532 nm和600 nm波长下的
吸光度。按以下公式计算MDA含量:
MDA含量[mmol·g-1 (FW)]=ΔA×N/155×W
式中ΔA为A532和A600的差; N为上清液总体
积; 155为1 mmol·L-1 三甲川(反应产物)在532 nm的
吸收系数; W为称取植物材料的鲜重(林植芳等
1984)。
7 数据分析
数据分析采用SPSS软件对实验数据进行统计
分析并进行t检验, 其中, 以P<0.05时为差异显著。
实验结果
1 叶片盐腺Na+分泌速率随着处理时间的延长先
升高后降低
为了确定盐腺泌盐的最佳时间, 分析了200
mmol·L-1 NaCl处理下盐腺泌盐速率随时间的变
化。从图1可以看出, 随着处理时间的延长, 叶片
盐腺Na+分泌速率逐渐升高, 12 h分泌速率达到最
大, 12 h到36 h叶片盐腺Na+分泌速率逐渐降低。处
理12 h时叶片盐腺Na+的分泌速率分别为处理3 h和
6 h时的1.8倍和1.6倍, 差异显著; 为处理24 h和36 h
时的1.9倍和3.7倍, 差异也显著。所以, 以下实验
均以12 h为最适处理时间。
图1 200 mmol·L-1 NaCl处理不同时间对二色补血草叶片盐
腺Na+分泌速率的影响
Fig.1 Effects of treatment time on Na+ secretion rates of
Limonium bicolor leaves under 200 mmol·L-1 NaCl treatment
图中数据为5个重复的平均值±SE, 不同字母代表同一处理不
同处理时间的差异显著水平(P < 0.05)。
植物生理学报400
2 NaCl、NaBr和NaNO3处理对叶片盐腺Na+分泌
速率和叶片Na+含量的影响
为了探讨不同阴离子对叶片盐腺Na+分泌速
率的影响, 分析了在200 mmol·L-1 NaCl、NaBr和
NaNO3溶液中叶片盐腺Na
+分泌速率(图2)。相同
大小的叶片在不同盐处理下, Na+分泌速率均显著
增加, NaCl、NaBr和NaNO3分别为对照的6.9倍、
6.3倍和6.2倍; NaCl处理后Na+分泌速率显著高于
NaBr和NaNO3处理, 而 NaBr和NaNO3处理之间Na
+
分泌速率没有显著差异。
NaCl>NaBr=NaNO3>Hoagland, 而叶片Na
+含量为
NaBr>NaCl>NaNO3>Hoagland, 表明NKCC可能参
与盐腺泌盐过程。为此, 我们利用非损伤微测技
术结合抑制剂实验, 发现施加NKCC专一性抑制剂
bumetanide后, Na+分泌净流降低为未处理前的27.5%,
差异极显著(图4)。说明bumetanide严重抑制了二色
补血草盐腺Na+外排, NKCC参与盐腺离子分泌过程。图2 NaCl、NaBr 和NaNO3 (200 mmol·L
-1)盐处理对二色补
血草叶片盐腺Na+分泌速率的影响
Fig.2 Effects of NaCl, NaBr and NaNO3 (200 mmol·L
-1)
treatments on Na+ secretion rates of salt glands
in Limonium bicolor leaves
图中数据为5个重复的平均值±SE, 不同字母代表不同处理间
的差异显著水平(P < 0.05), 以下各图同。
那么, 不同盐处理下叶片Na+分泌速率增加是
否叶片Na+含量有关？图3表明, 相同大小的叶片
在不同盐处理下Na+含量都比对照显著增加, 但
N a B r处理叶片N a +含量最高 , 分别为N a C l、
NaNO3、Hoagland营养液处理的1.6倍、2.2倍和
2.7倍, NaCl处理时叶片Na+含量分别为Hoagland和
NaNO3处理时的1.7倍和1.4倍, 说明相同浓度钠盐
处理下叶片Na+分泌速率增加与阴离子种类有关,
而与叶片Na+含量无关。
3 Bumetanide处理对二色补血草盐腺Na+分泌速
率的影响
前人结果证明NKCC的阴离子选择性为Cl->NO3
-
>Br- (Miyamoto等1986), 而相同浓度(200 mmol·L-1)
NaCl、NaBr和NaNO3处理下叶片Na
+分泌速率为
图3 NaCl、NaBr 和NaNO3 (200 mmol·L
-1)盐处理对二色补
血草叶片Na+含量的影响
Fig.3 Effects of NaCl, NaBr and NaNO3 (200 mmol·L
-1)
treatments on Na+ contents of Limonium bicolor leaves
图4 Bumetanide处理对二色补血草盐腺泌Na+速率的影响
Fig.4 Effects of bumetanide treatments on Na+ secretion from
salt gland of Limonium bicolor
4 NaCl、NaBr和NaNO3处理对叶片MDA含量和
质膜透性的影响
为了验证不同盐处理下叶片Na+分泌速率增
加是否由于叶片死亡及细胞质膜透性所致, 分析
杨剑超等: 不同阴离子对二色补血草盐腺Na+分泌速率的影响 401
了叶片MDA含量并对叶片进行Evans blue染色。
从图5可以看出, Hoagland营养液、200 mmol·L-1
NaCl、NaBr和NaNO3处理之间叶片MDA含量无
显著性差异, 虽然盐处理下质膜透性比对照有所
增加, 但是处理之间没有明显差异(图6中箭头为死
细胞, 显示蓝色), 并且统计细胞死亡率发现各处理
组之间没有显著性差异, 都维持在1%左右(图7),
说明相同浓度Na+盐处理下下叶片Na+分泌速率增
加与活性氧引发的膜脂过氧化(通过MDA指标反
映)无关, 也与叶片细胞死亡无关, 而主要是取决于
盐腺的分泌能力。
间的增长而增强, 然后在24 h和36 h时Na+分泌速率
显著降低, 推测可能是由于参与离子转运的蛋白活
性降低所致, 具体原因有待进一步研究。
在本实验中, 相同浓度NaCl处理时叶片盐腺
Na+分泌速率显著高于NaBr处理, 而NaBr处理时叶
片中Na+含量明显高于NaCl处理。这表明Br-处理
相比于Cl-处理来说, 不仅促进叶片对Na+的吸收,
还抑制Na+的分泌, 所以Cl-促进了Na+的分泌, 这与
图5 NaCl、NaBr和NaNO3 (200 mmol·L
-1)处理对二色补血
草叶片MDA含量的影响
Fig.5 Effects of NaCl, NaBr and NaNO3 (200 mmol·L
-1)
treatments on MDA contents of Limonium bicolor leaves
讨　　论
根据图1, 可以观察到二色补血草盐腺泌盐过
程存在一定的滞后期, 而该时期以后分泌速率呈S
型上升。滞后期的机理不明, Hill (1967a)推测其可
能与离子泵合成的诱导相关。我们采用对二色补
血草第5片真叶进行溶液处理的方法研究了NaCl
处理下盐腺泌盐速率的时间过程, 发0现Na+分泌
速率前6 h内无显著变化, 6~12 h之间Na+分泌速率
逐渐升高, 12 h达到最大, 这与前人报导的分泌速
率的过程曲线基本一致(Hill 1967b)。Na+分泌速率
的延迟升高可能是膜运输蛋白的合成发生在滞后
期所致, 也可能叶片在黑暗条件下通过叶柄对离子
的吸收、运输并最后通过盐腺分泌出去也需要一
定时间。在6~12 h期间盐腺分泌速率随着盐处理时
图6 NaCl、NaBr 和NaNO3 (200 mmol·L
-1)处理对二色补血
草叶片质膜透性(Evans blue染色)的影响
Fig.6 Effects of NaCl, NaBr and NaNO3 (200 mmol·L
-1) treat-
ments on plasmalemma permeability (Evans blue staining) of
Limonium bicolor leaves
各图片的处理条件如下, A: Hoagland; B: NaCl; C: NaBr; D:
NaNO3。箭头指示死细胞区域。
图7 NaCl、NaBr 和NaNO3 (200 mmol·L
-1)处理对二色补血
草叶片相对死细胞率(Evans blue染色)的影响
Fig.7 Effects of NaCl, NaBr and NaNO3 (200 mmol·L
-1)
treatments on relative cell death rates (Evans blue staining)
of Limonium bicolor leaves
植物生理学报402
韩军丽(2001)关于同一卤族阴离子对Na+分泌速率
影响很大的结果相一致。而相同浓度下NaCl处理
时叶片Na+含量与Na+分泌速率均显著高于NaNO3
处理。说明 NO3
-处理抑制了叶片对Na+的吸收, 可
能正是由于植株吸收的Na+少, 导致Na+分泌速率
也相对较低。相比之下, Br-处理比NO3
-处理促进
叶片对Na+的吸收, 而两种处理下Na+的分泌速率
却无显著性差异, 表明NO3
-处理比Br-处理时盐腺
具有更高的Na+分泌效率。NaCl、NaBr和NaNO3
处理对叶片MDA含量和质膜透性的影响均无显著
影响, 说明Cl- 、Br- 和NO3
-三种阴离子对叶片质膜
的伤害程度相当, 对Na+分泌速率的影响不是由于
胁迫, 而是由于离子本身所引起的。
鉴于本次实验结果在Cl-处理下二色补血草泌
Na+能力最强, 结果与NKCC的离子选择性较一致
(Gagnon等2007)。目前植物中已经克隆拟南芥的
NKCC, 但只研究了其阳离子选择性Na+=K+>Rb+
(Colmenero-Flores等 2007)。而在动物细胞中有研
究表明不同阴离子可能与Cl-结合位点相结合, 从
而影响NKCC的转运功能: Geck等(1980)用Br-取代
外界环境中的Cl-, 转运体只能发挥很少作用; Mi-
yamoto等(1986)发现在外界绝对缺乏Cl-情况下
NO3
-支持NKCC发挥少量作用, 但在外界存在一定
的Cl-时 , NO3
-反而抑制NKCC的作用。植物中
NKCC的功能可能也会受到Br-和NO3
-等阴离子的
影响。在本实验中相同浓度下NaCl处理时叶片盐
腺Na+分泌速率显著高于NaBr和NaNO3处理, 说明
用Br-和NO3
-取代了溶液中的Cl-后, 相对于Cl-, Br-
和NO3
-对二色补血草盐腺Na+的分泌都有不同程度
的抑制作用, 这与Br-、NO3
-离子对于NKCC的影响
相符合。同时本实验也利用NKCC专一性抑制剂
bumetanide处理二色补血草叶片, 发现处理后盐腺
分泌能力降低, 所以NKCC很有可能是参与双子叶
植物盐腺离子分泌的重要转运体, 但对于具体作
用机理还需进一步的深入研究。
参考文献
韩军丽(2001). 二色补血草叶片盐腺的功能及其泌盐机理的探讨
[硕士论文]. 济南: 山东师范大学
林植芳, 李双顺, 林桂珠, 孙谷畴, 郭俊彦(1984). 水稻叶片的衰老与
超氧化物歧化酶活性及脂质过氧化作用的关系. 植物学报, 26
(6): 605~615
王家保, 林秋金, 叶水德, 卢业凌(2003). 5种测量热带果树单叶面积
的方法研究. 热带农业科学, 20 (1): 121~130
赵可夫, 范海(2005). 盐生植物及其对盐渍生境的适应生理. 北京:
科学出版社, 39~40
Berry WL (1970). Characteristics of salts secreted by Tamarix aphyl-
la. Am J Bot, 57 (10): 1226~1230
Colmenero-Flores JM, Martinez GGG, Vazquenz N, Iglessias DJ,
Brumos J, Talon M (2007). Identification and functional charac-
terization of cation-chloride cotransporters in plants. Plant J, 50
(2): 278~292
Ding F, Chen M, Sui N, Wang BS (2010). Ca2+ significantly enhanced
development and salt-secretion rate of salt glands of Limonium
bicolor under NaCl treatment. S Afr J Bot, 76 (1): 95~101
Ding F, Song J, Ruan Y, Wang B (2009). Comparison of the effects
of NaCl and KCl at the roots on seedling growth, cell death and
the size, frequency and secretion rate of salt glands in leaves of
Limonium sinense. Acta Physiol Plant, 31 (2): 343~350
Gagnon KBE, Adragna NC, Fyffe REW, Lauf PK (2007). Character-
ization of glial cell K-Cl cotransport. Cell Physiol Biochem, 20
(1-4): 121~130
Geck P, Pietrzyk C, Burckhardt BC, Pfeifferl B, Heinz E (1980).
Electrically silent cotransport of Na+, K+ and Cl- in ehrlich cells.
BBA-Biomembranes, 600 (2): 432~447
Hill AE (1967a). Ion and water transport in limonium: I. Active
transport by the leaf gland cells. BBA-Biomembranes, 135 (3):
454~460
Hill AE (1967b). Ion and water transport in limonium: II. Short-circuit
analysis. BBA-Biomembranes ,135 (3): 461~465
Kobayashi H, Masaoka Y, Takahashi Y, Ide Y, Sato S (2007). Ability
of salt glands in Rhodes grass (Chloris gayana Kunth) to secrete
Na+ and K+. Soil Sci Plant Nutr, 53 (6): 764~771
Levering CA, Thomson WW (1971) .The ultrastructure of the salt
gland of Spartina foliosa. Planta, 97 (3): 183~196
Marcum KB (2006). Use of saline and non-potable water in the turf-
grass industry: Constraints and developments. Arg Water Man-
age, 80 (1-3): 132~146
Matsushita N, Matoh T (1991). Characterization of Na+ exclusion
mechanisms of salt-tolerrant reed plants in comparison with salt-
sensititive rice plants. Physiol Plantarum, 83 (1): 170~176
Miyamoto H, Ikehara T, Yamaguchi H, Hosokawa K, Yonezu T,
Masuya T (1986). Kinetic mechanism of the Na+, K+, Cl- cotrans-
port as studied by Rb- influx into HeLa cells: effects of extracel-
lular monovalent ions. J Membrane Biol, 92 (2): 135~150
Munns R, Cramer GR, Ball MC (1999). Interactions between rising
CO2, soil salinity and plant growth. In: Luo Y, Mooney HA,
Saugier B (eds). Carbon Dioxide and Environmental Stress. 1st
ed. London: Academic Press, 139~167
Pollak G, Waisel Y (1970). Salt secretion in Aeluropus litoralis (Willd.)
Parl. Ann Bot, 34: 879~888
Rozema J, Gude H, Pollak G (1981). An ecophysiological study of the
salt secretion of four halophytes. New Phytol, 89 (4): 201~217
Shi H, Quintero FJ, Pardo JM, Zhu JK (2002). The putative plasma
membrane Na+/H+ antiporter SOS1 controls long-distance Na+
transport in plants. Plant Cell, 14 (2): 465~477
Wieneke J, Sarwar G, Roeb M (1987). Existence of salt glands on
leaves of Kallar grass (Leptochloa fusca L. Kunth.). J Plant Nutr,
10 (7): 805~819
Wright KM, Duncan GH, Pradel KS, Carr F, Wood S, Oparka KJ,
Santa Cruz S (2000). Analysis of the N gene hypersensitive re-
sponse induced by a fluorescently tagged tobacco mosaic virus.
Plant Physiol, 123 (4): 1375~1386
Ziegler H, Luttge U (1967). Die Salzdrusen von Limonium vulgare. II.
Die Lokalisierung des Chlorids. Planta, 74 (1): 1~17