全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (3): 211~217 211
收稿 2010-12-29　　修定 2011-02-25
资助 国家自然科学基金(30971715)、教育部博士点基金(2009-
4407110004)和中国博士后科学基金(20090460783)。
* 通讯作者(E-mail: lilab@scnu.edu.cn; Tel: 020-85211378)。
植物AREB/ABF转录因子及其参与的ABA信号转导
洪岚, 刘旭, 李玲*
华南师范大学生命科学学院, 广东省植物发育生物工程重点实验室, 广州510631
摘要: AREB (ABA responsive element binding protein)/ABF (ABRE binding factors)转录因子即ABA (脱落酸)应答元件结合
蛋白, 参与调控ABA相关基因的表达, 提高植物对环境胁迫的适应能力。本文从AREBs的克隆与表达、在抗非生物胁迫中
的作用以及参与的ABA信号转导等方面阐述现有的研究进展。
关键词: AREB/ABF转录因子; 非生物胁迫; ABA信号转导
AREB/ABF Transcription Factors and Their Involvement in ABA Signal
Transduction
HONG Lan, LIU Xu, LI Ling*
Guangdong Key Lab of Biotechnology for Plant Development, College of Life Sciences, South China Normal University, Guang-
zhou 510631, China
Abstract: AREB (ABA responsive element binding protein)/ABF (ABRE binding factors) transcription factors
can recognize and regulate the expression of ABA-responsive genes and enhance the ability of plant resistance
to environmental stresses. In this paper, we will review recent advances in AREB by cloning and expression of
AREBs, the role in regulating abiotic stress as well as AREBs participation of ABA signaling.
Key words: AREB/ABF transcription factors; abiotic stress; ABA signaling transduction
已知与干旱反应相关的转录因子主要由
MYC、MYB、DREB、AP2/EREBP、bZIP和
NAC等几类基因家族成员组成, 它们能响应胁迫
信号, 分别与其特异且保守的顺式作用元件发生
结合, 激活下游基因表达(唐益苗等2009)。AREB/
ABF转录因子是碱性亮氨酸拉链(basic leucine zip-
per, bZIP)类蛋白, 属于bZIP转录因子中的A亚族,
特异存在于植物中, 功能涉及植物对激素的响应
和影响胁迫能力等方面(Bensmihen等2002; Finkel-
stein等2002)。本文从植物中的AREBs克隆与表
达、在抗非生物胁迫中的作用以及AREBs参与的
ABA信号转导等方面阐述现有的研究进展状况并
提出展望。
1 植物中的AREB类转录因子
ABA依赖途径(ABA dependent pathway)是干
旱胁迫应答的主要途径之一(Seki等2002, 2007)。
研究发现在拟南芥的ICK1、rd29B、rab18、
KIN2、KAT2、ADH1、CHS、racS、SUS1等抗逆
相关基因的启动子区域, 都存在保守的ABA应答
元件(ABA responsive element, 简称ABRE, ACGT-
GGC), 其保守序列为PYCGTGGC (Kang等2002;
Kim等2004a), 参与ABA调节的基因表达。AREB/
ABF是可以与ABRE结合的bZIP类转录因子, 可激
活干旱胁迫下的ABA依赖基因的表达(Choi等
2000)。AREB/ABF转录因子N端含有3个保守的结
构域(C1、C2、C3), C端保守域(C4)坐落于蛋白质
的C-末端位置, 包含一个高度保守的碱性亮氨酸
拉链结构, 结合DNA和其他蛋白, 需要磷酸化修饰
被激活(Furihata等2006)。
在拟南芥基因组中存在75个bZIP转录因子,
其中13个为AREB/ABFs亚族(杨颖等2009), 它们碱
性区域的氨基酸序列非常保守, 还含有特别的M/
K-I-K和Q-A-Y/Q基序, 能识别相似的顺式作用元
件。Uno等(2000)和Choi等(2000)分别从拟南芥中
特约综述 Invited Review
植物生理学报212
分离出4种bZIP蛋白, 其中ABF1主要参与低温、
ABA胁迫应答反应; ABF3主要受ABA、高盐、低
温、热、氧化胁迫诱导; ABF2/AREB1、ABF4/
AREB2则主要参与ABA、干旱、高盐、热和氧化
胁迫应答反应(杨颖等2009)。ABF2/AREB1、
ABF4/AREB2和ABF3主要在除了种子以外的植物
组织中表达(Fujita等2005)。与之相反, ABI5和
AREB3基因则在种子成熟期表达(Finkelstein和
Lynch 2000; Lopez-Molina和Chua 2000; Bensmihen
等2002)。ABI5在拟南芥幼苗对ABA信号和胁迫
反应中起着关键调控作用。ABA诱导ABI5表达和
修饰它的磷酸化状态(Lopez-Molina等2001; Garcia
等2008)。
除拟南芥外 , 其他植物中也分离出许多
AREBs类转录因子(图1)。1990年Guiltinan等首次
从小麦中分离出EmBP-1蛋白, 随后Oeda等(1991)
发现烟草TAF-1结合到G盒及相关基序。1996年
Nakagawa等从水稻胚胎中分离出OSBZ8, 具有
GBF类bZIP蛋白的典型结构特征, 并可被ABA诱
导。水稻TRAB1受ABA诱导, 通过与TRAB1和
VP1的相互作用激活ABA的响应基因, 控制种子的
成熟和种子的休眠(Hobo等1999)。大麦的转录因
子HvABI5能够被干旱、高盐等诱导表达, 能够在
体外以序列特定方式识别ABA的启动子复合物
(ABRCs)和激活ABRC-葡(萄)糖苷酸酶报告基因,
为脱落酸诱导的基因表达所必需(Casaretto和Ho
2003)。王磊等(2002)从玉米获得ABP9转录因子,
与玉米ABRE2具有结合特异性, 且在酵母细胞中
具有转录激活功能。2002年Johnson等通过酵母双
杂交, 分离出与PKABA1结合的TaABF蛋白, PKA-
BA1通过磷酸化作用激活TaABF, 参与ABA抑制
GA诱导的基因表达。2007年高世庆通过RACE技
术从大豆和小麦cDNA中分别克隆到GmAREB和
TaAREB。GmAREB和TaAREB基因的表达均受到
ABA、干旱、高盐及低温的强烈诱导, 在大豆和
小麦的根、茎、叶中均有表达。Zou等2008年从
水稻的花序中分离出一个bZIP转录因子OsABI5。
OsABI5基因在拟南芥幼苗中受ABA和高盐诱导上
调, 但被干旱和低温诱导下调。2008年Kobayashi
分离出HvABI5的类似物Wabi5, 能够被低温、干旱
和外源ABA激活。Jin等(2010)根据由Ohyanagi在
NCBI上登录(NM_001063653)的OsAREB1转录因
子基因序列设计引物 , 从水稻中扩增得到Os-
AREB1。OsAREB1基因表达可受ABA、PEG和热
诱导。2010年Hossain等从水稻分离鉴定出Os-
ABF2。它在水稻不同组织中表达并受到干旱、高
盐、低温、氧化胁迫以及ABA诱导。Orellana等
(2010)从栽培番茄(Solanum lycopersicum)里分离了
SlAREB1和SlAREB2。在叶和根组织中SlAREB1
和SlAREB2受干旱和高盐诱导表达。Huang等
(2010)从枳壳中分离出PtrABF, 可被干旱、低温和
ABA处理诱导表达。
图1 植物AREB类蛋白的系统进化树分析
Fig.1 Phylogenetic analysis among AREB-like proteins
应用DNAMAN Version 6.0软件对植物中的AREBs类转录
因子氨基酸序列进行了系统进化树分析, Bootstrap值为1 000。
用于生成系统进化树多序列比对序列GenBank登录号: Arabi-
dopsis thaliana L. ABF1 (NP_564551), ABF2 (NP_849777), ABF3
(NP_849490), ABF4 (NP_566629), AREB3 (NP_191244), ABI5
(NP_565840); Triticum aestivum L. Wabi5 (BAD97366), TaABF
(AF519804), TaABI5 (AB238932), EmBP-1 (U07933); Hordeum
vulgare L. HvABI5 (AY150676), HvABF1 (DQ786408), HvZIP1
(AY150677); Oryza sativa L. OsTRAB1 (BAA83740), OsABI5
(ABM90395.1), OSBZ8 (U42208), OsABF2 (NP001051086), Os-
AREB1 (NM_001063653); Zea mays L. ABP9 (ADA70308); Nicoti-
ana tabacum L TAF-1 (CAA42915); Lycopersicon esculentum Mill.
SlAREB (AY530758); Glycine max L. GmAREB1 (ACB46529);
Poncirus trifoliata L. Raf. PtrABF (HM171703)。AhAREB1序列尚
未在GenBank登录。
洪岚等: 植物AREB/ABF转录因子及其参与的ABA信号转导 213
本课题组从耐旱花生品种‘粤油7号’克隆得到
AhAREB1, 序列分析发现其具有AREB/ABF亚家族
特征, 如4个保守结构域(C1、C2、C3和C4)和一个
b Z I P的D N A结合结构域 ; A h A R E B 1与大豆
GmAREB1和拟南芥ABF2/AREB1的同源性分别
为68%和55%; 在花生的表达模式研究结果表明,
在叶、根、茎、花和种子中皆有表达, 其中, 叶和
根中的表达量较高, 种子中表达最弱。AhAREB1
基因表达可受ABA和水分胁迫的诱导(未发表资
料)。
2 植物AREB类转录因子在抗非生物胁迫中的作用
非生物胁迫如干旱、高盐及低温等, 是严重
影响植物生长发育和农作物产量的限制因素。近
年来发现AREBs基因在多种胁迫适应性及抗性中
具有重要作用。
超表达ABF2转基因拟南芥植株比野生型有
更高的ABA敏感性及对干旱耐受能力,且超表达
ABF2提高了ABA调控基因的表达水平。ABF2超
表达使幼苗对葡萄糖过敏感, 而其突变体abf2表现
为葡萄糖不敏感表型。这个结果在ABF3和ABF4
突变体上没有观测到。但超表达ABF3或ABF4/
AREB2诱导ABA的超敏感, 可提高转基因植株的
抗旱能力(Kim等2004b), 超表达AREB1磷酸活化
形式的转基因拟南芥对ABA超敏感, 抗旱能力增
强, 且LEA类和ABA干旱诱导相关基因中, 有8个基
因上调表达, 这些基因的每个启动子区域均含有2
个或2个以上ABRE基序。相反, areb1无义突变体
和含抑制结构域的AREB1的显性功能缺失突变体
(AREB1:RD)则对ABA表现出不敏感, 一些原本上
调表达的基因也变为下调表达(Fujita等2005)。
在水稻中过量表达OsABI5后对盐胁迫高度敏
感。抑制OsABI5的表达提高了水稻的抗逆性, 但
同时导致育性降低(Zou等2008)。玉米ABP9的过
量表达提高了植株在逆境时的光合能力, 主要是
靠调节光合色素沉积, 驱除过剩的光能, 提高碳素
利用效率和提高ABA含量、水的瞬间使用效率和
抗逆基因的表达, ABP9在调节逆境时的植株光合
作用起到了重要的作用(Zhang等2008)。超表达
OsAREB1拟南芥与野生型相比对ABA和葡萄糖有
不同的响应, 这显示OsAREB1在这2个信号通路中
起关键作用。进一步的分析表明OsAREB1在拟南
芥中有多重作用。首先, OsAREB1转基因植株对
干旱和高温具有较高抗性, OsAREB1上调了ABA
胁迫相关基因如RD29A和RD29B的表达。其次, 它
通过抑制开花相关基因FT、SOC1、LFY和AP1的
表达, 推迟了植物的开花时间(Jin等2010)。Osabf2
突变体与野生型相比对高盐、干旱、氧化胁迫更
为敏感。此外, 在萌发和萌发后时期, Osabf2突变
体对高水平ABA明显降低了敏感性(Hossain等
2010)。超表达SlAREB1提高了转基因番茄对盐和
水胁迫的抗性, 降低了叶绿素荧光和脂质过氧化
损伤以及上调了编码与生物胁迫相关的防御蛋白
(如病程相关蛋白、蛋白酶抑制剂和分解酶)基因
的表达。这表明SlAREB1参与了非生物胁迫中的
ABA信号, 并可能对病原体响应起作用(Orellana等
2010)。在拟南芥和番茄植株中, SlAREB组成型表
达提高了对水分亏缺和高盐胁迫的抗性, 保持了
植物体PSII和膜的完整性, 维持含水量。在ABA和
非生物胁迫处理下, 超表达SlAREB的拟南芥和番
茄植株胁迫相关基因AtRD29A、AtCOR47和SlCI7
类脱水素表达上调(Hsieh等2010)。异源表达PtrA-
BF的转基因烟草植株在脱水和干旱条件下的抗性
增强(Huang等2010)。
3 AREBs参与的ABA信号转导
2009年Science报道了Ma等(2009)和Park等
(2009)这2个独立研究小组同时发现的一类ABA受
体蛋白PYR/PYL/RCARs (pyrabactin resistance/
pyrabactin risistance-like/regulatory components of
ABA receptors), 这个发现为研究ABA信号传递的
分子基础提供了一个新的视角, AREB参与的ABA
信号转导通路由此变得明朗, 即PYR/PYL/RCARs→
PP2C→ SnRKs→AREBs→靶基因。
Ma等(2009)鉴定出ABI1和ABI2酶的相互作
用因子, 并将其命名为RCAR。ABI1/ABI2能够与
植物体内的RCAR蛋白相互作用, 发生依赖于ABA
的失活反应, 进而削弱其对ABA信号的负调控作
用。Park等(2009)发现PYR/PYLs是ABA的受体,
其作用位于负调节ABA通路的顶点。这类蛋白能
激活依赖ABA的SnRK2D/E/I, 从而激活下游ABA
信号。PYR/PYLs可以在体内外结合ABA, 之后结
合下游的蛋白磷酸酶PP2C并抑制其磷酸酶活性。
RCAR和PYR/PYLs都属于一个拥有14个成员的蛋
植物生理学报214
白质家族 , 为可溶性ABA受体复合物。随后 ,
Melcher等(2009)确认了PYL2-ABA-PP2C复合物的
晶体结构, 提出PP2C能够作为共同受体(co-recep-
tor)促进ABA与PYR/PYL的结合, 因此PP2C/PYL
可能是ABA的真正受体。Yin等(2009)报道了PYL
蛋白在没有ABA、结合ABA以及同时结合ABA和
下游PP2C的3种状态下的高分辨率分子结构, 并确
认了PYL蛋白为ABA受体。ABA受体的发现对
ABA信号途径研究具有重要的意义。
PP2C (protein phosphatase 2C)是一类丝氨酸/
苏氨酸蛋白磷酸酶(protein Ser/Thr phosphatases,
PSP), 是蛋白质可逆磷酸化调节机制中的关键酶,
以单体酶的形式广泛存在于生物体中, 参与多种
信号途径。大量研究表明, 植物PP2C负调控ABA
信号转导途径及多种逆境胁迫转导途径(陈金焕等
2010)。
蔗糖非酵解型蛋白激酶(sucrose non-ferment-
ing 1-related protein kinase, SnRK)是一类广泛存在
于植物中的蛋白激酶, 属Ser/Thr类蛋白激酶, 参与
植物体内多种信号途径的转导。在ABA信号途径
中, 蛋白激酶(尤其是SnRK2)的激活在植物响应渗
透逆境胁迫时发挥着重要的作用(李琳和柳参奎
2010)。SnRK2与AREB家族磷酸化有关(Uno等
2000; Fujita等2005)。Uno等(2000)证明SnRK2在
AREB蛋白N端发生磷酸化。从拟南芥中克隆了
OST1/SRK2E, 证实其为ABA活化蛋白激酶, 调节
气孔关闭(Mustilli等2002)。Fujita等(2005)提出了
在干旱胁迫下AREB1转录因子激活下游基因表达
的调控机制, 认为高渗透胁迫引发ABA释放, 激活
SnRK2, 促使下游的感受蛋白如AREB转录因子磷
酸化, 使AREBs与ABRE结合, 诱导ABA响应基因
的表达。Furihata等(2006)证明ABA激活SnRK2蛋
白激酶(包括SnRK2.2/SRK2D、SnRK2.3/SRK2I和
SnRK2.6/SRK2E), 磷酸化AREB1保守区域R-X-
X-S/T位点中的Ser/Thr残基。SnRK2蛋白激酶通
过对AREB保守区域多个位点磷酸化和去磷酸化,
调控ABA信号传导(Furihata等2006)。Fujita等
(2009)发现在拟南芥ABA信号响应水分胁迫中, 有
3个正调控因子分别是SnRK2蛋白激酶SRK2D/
SnRK2.2、SRK2E/SnRK2.6和SRK2I/SnRK2.3
(SRK2D/E/I)。Yoshida等(2010)报道AREB1、
AREB2和ABF3需要ABA来激活整个活化作用, 它
们形成异源或同源二聚体作用于细胞核中, 能与
AREB1的调节者SRK2D/SnRK2.2和SnRK2蛋白激
酶相互作用, 协同调节在水分胁迫条件下ABA信
号中ABRE依赖基因的表达。
Fujii等(2009)等利用植物原生质体系统体外
研究PYRl-ABA信号识别及其信号传导的分子机
制, 分析了PYR1与ABI1、SnRK2.6/OST1与ABF2/
AREB1的结合, 结果表明SnRK2激酶的活性态是
一种自磷酸化的状态, SnRK2激酶与PP2Cs的相互
作用导致失活和去磷酸化。ABA结合PYRl后, 破
坏了PP2C和蛋白激酶SnRK2相互作用, 激活了
SnRK2活性, 进而活化转录因子ABF2/AREBl, 最
终激活了响应ABA信号基因的表达。这个发现为
全面了解ABA信号机制和确定ABA信号通路的核
心化合物提供了新的思路。
根据SnRK2蛋白激酶对AREB的磷酸化和
ABA受体的研究结果, 可以总结出拟南芥在水分
胁迫下AREB参与的ABA信号转导模式图(图2): 在
非胁迫条件下, 已有的PP2Cs可与SnRKs结合, 使
其发生去磷酸化作用而失活(Park等2009)。在水
分胁迫下, 内源ABA的含量增加, 被其受体蛋白
PYR/PYL/RCARs识别, 形成受体复合物, 阻断
SnRKs和PP2Cs的作用, 由此阻断PP2C介导的对
SnRKs的去磷酸化, 从而进一步激活SnRKs激酶
(Ma等2009; Park等2009)。后者的作用使下游成
员, 包括AREB等转录因子(IFs)磷酸化, 最终激活
了响应ABA信号的靶基因如LEA蛋白基因及相关
调控基因的表达。
除了SnRK2激酶外, 钙依赖蛋白激酶AtCPK32
与ABF4的丝氨酸-110残基相互作用和磷酸化, 超
表达AtCPK32转基因拟南芥株系的分析进一步表
明AtCPK32直接影响ABA应答基因的表达(Choi等
2005)。另外, 拟南芥钙依赖蛋白激酶(CDPK)在体
外磷酸化了ABF1和ABF4保守的C2结构域位点,
这表明AREB转录因子也可以通过CDPK调节其活
性(Choi等2005; Zhu等2007)。
与拟南芥中情况类似, 水稻中也存在AREB类
转录因子。在干旱和高盐胁迫下, 水稻SnRK2家族
激酶磷酸化AREB类转录因子。水稻中已报道了
10个SnRK2蛋白激酶, 所有家族成员都被高渗透压
洪岚等: 植物AREB/ABF转录因子及其参与的ABA信号转导 215
激活。这个家族中3个基因能被ABA激活(Ko-
bayashi等2004)。水稻AREB1同源蛋白TRAB1被
SnRK2蛋白激酶家族成员SAPK磷酸化, 通过迅速
磷酸化响应ABA(Kagaya等2002; Kobayashi等
2005)。Chae等2007年分离出了一种脱水诱导基因
OSRK1, 编码水稻SnRK2家族的一个41.8 kDa的蛋
白激酶。体外激酶检测实验证明, OSRK1能够磷
酸化其本身和通用底物。水稻ABRE结合因子
OREB1, 在不同功能域的多个位点被OSRK1体外
磷酸化(Chae等2007); OREB1磷酸化功能域至少有
3个不同的调节功能, 包括转录活性、DNA结合和
蛋白质的相互作用; 在植物细胞复杂的胁迫信号
网络中, OREB1多位点的磷酸化可能更有利地控
制它的活动和信号整合 (Hong等2010)。小麦
AREB1同源基因TaABF被SnRK2同源基因PKABA1
在体外磷酸化(Johnson等2002; Kobayashi等2005)。
4 展望
基于ABA信号转导研究的最新成果, 以ABA
受体研究为突破口, 利用不断发展和完善的基因
工程技术, 如基因芯片、蛋白互作、相关突变体
分析等, 深入研究ABA信号下游应答基因, 揭示
AREB参与的ABA信号网络系统, 将大大促进植物
抗逆基因工程分子基础研究。另外, 与过量表达
个别功能基因相比, 在作物体内过量表达一个转
录因子是提高作物抗逆性更为有效的方法和途
径。因此, 对AREB/ABF类转录因子在信号转导中
的作用机理进行深入的研究, 以期为利用转录因
子进行植物抗逆基因工程改良提供理论依据, 具
有广泛的应用前景。
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图2 水分胁迫下AREBs参与的的ABA信号转导
Fig.2 Model for AREBs participation of ABA signaling in response to water stress
参考Fujita等(2005, 2009)和Umezawa等(2010)文献绘制。
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