全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (2): 123~131 123
收稿 2013-10-09　　修定 2013-11-29
资助 国家自然科学基金(30871389)。
* 通讯作者(E-mail: skyliqiuli@163.com; Tel: 0411-82157078)。
植物ASR基因研究进展
胡玉鑫, 李小兰, 杨星, 于晓东, 李秋莉*
辽宁师范大学生命科学学院, 辽宁省植物生物技术重点实验室, 辽宁大连116081
摘要: ASR (abscisic acid, stress, ripening-induced)基因是近年来从植物中发现的一类受ABA、胁迫和成熟诱导表达的基因,
具有保守的ABA/WDS结构域。ASR基因不仅参与植物对干旱、高盐、低温以及脱落酸的胁迫应答, 而且参与植物生命活
动的许多过程, 如果实发育、成熟和糖代谢等。本文综述了近年来国内外ASR基因的研究进展, 主要包括ASR基因和蛋白
结构特点、ASR基因家族的进化、ASR基因的表达及可能具有的功能, 为植物ASR基因研究提供参考。
关键词: ASR基因; 结构特点; 基因进化; 基因表达; 功能
Advances in the Research of ASR Genes in Plants
HU Yu-Xin, LI Xiao-Lan, YANG Xing, YU Xiao-Dong, LI Qiu-Li*
Key Laboratory of Plant Biotechnology of Liaoning Province, College of Life Sciences, Liaoning Normal University, Dalian,
Liaoning 116081, China
Abstract: ASR (abscisic acid, stress, ripening-induced) genes, which are unique to plants, are induced under the
application of abscisic acid, stress and ripening. ASR genes are not only involved in plants response to stress,
such as dehydration, saline, cold and ABA, but also involved in many aspects of plant lives such as fruit devel-
opment, ripening and glycometabolism. ASRs contain a highly conserved ABA/WDS domain. In this article,
we summarize the research progress of ASR genes in recent years, including the structural features of ASR genes
and ASR proteins, gene family evolution, gene expression and possible functions. This will provide reference
for the researching on plant ASR genes.
Key words: ASR gene; structural features; gene family evolution; gene expression; function
植物经常面临着各种非生物胁迫, 干旱、高
盐、低温等非生物胁迫成为影响全球植物生长和
发育的主要因素。植物受到逆境胁迫时会产生形
态、生理生化、基因表达等适应性的调节反应来
降低或者消除所受到的伤害。胁迫响应基因是植
物中非常重要的一类调节基因, ASR (abscisic acid,
stress, ripening-induced)基因是近年来从植物中发
现的一类基因, 在不同环境胁迫以及果实成熟阶
段, 大部分ASR基因表达上调(Kawasaki等2001;
Bovy等2002; Jha等2009; Chen等2011)。
自从Iusem等(1993)利用差异筛选分离了番茄
(Lycopersicon escdenfum) ASR1基因后, 在一些单子
叶植物、双子叶植物中都克隆到ASR基因, 包括葡
萄(Vitis vinifera)、火炬松(Pinus taeda)、水稻
(Oryza sativa)、银杏(Ginkgo biloba)以及极度耐盐
植物盐角草(Salicornia brachiata)等(Cakir等2003;
Padmanabhan等1997; Vaidyanathan等1999; Kim等
2009; Shen等2005; Jha等2009), 令人惊讶的是在拟
南芥(Arabidopsis thaliana)中没有发现ASR同源基
因(Carrari等2004)。ASR基因多以基因家族形式存
在于植物中, 在不同物种中ASR基因家族成员个数
不同, 如玉米(Zea mays)中有9个ASR成员, 葡萄中
只存在一个ASR基因, 在番茄中曾克隆到5个ASR基
因成员, 芭蕉属(Musa)中至少存在4个ASR基因成
员(Virlouvet等2011; Cakir等2003; Fischer等2011;
Henry等2011)。在同一物种中, ASR家族不同成员
的表达模式和行使的功能也不相同, 番茄ASR1蛋
白具有类似于分子伴侣活性(Konrad和Bar-Zvi
2008), 叶片中ASR1蛋白对水胁迫很敏感(Maskin
等2001), 番茄ASR2蛋白可能参与韧皮部伴胞细胞
中碳水化合物的新陈代谢(Maskin等2008)。
本文就近十几年, 特别是近5年来国内外ASR
基因的研究进展, ASR基因在植物抗逆以及果实成
熟阶段的作用做一综述, 旨在为植物抗逆性以及
植物生理学报124
果实成熟机制提供理论依据。
1 ASR基因和蛋白
迄今报道的ASR基因内部均存在1个内含子和
2个外显子(Amitai-Zeigerson等1994; Philippe等
2010; Henry等2011), 2个外显子的长度比较保守,
都在200 bp左右。图1显示玉米ASR基因结构 ,
ZmASR1、2、5、6的2个外显子长度约为200 bp,
ZmASR3第一个外显子长度是其他成员的3倍, 这
种情况在另外3个禾本科植物大麦(Hordeum vul-
gare)、高粱(Sorghum bicolor)和水稻中也存在
(Virlouvet等2011)。有趣的是, 玉米ZmASR7-1、
ZmASR7-2和ZmASR7-3的2个外显子融合到一起,
高粱SbASR6和SbASR7也存在此种现象(Virlouvet
等2011)。
ASR基因编码小分子量的碱性蛋白质, 富含甘
氨酸、谷氨酸、丙氨酸、赖氨酸以及组氨酸, 具
有较高的亲水性以及热稳定性, 以不规则状态存
在于细胞中。Ingram和Bartels (1996)根据蛋白中
氨基酸序列的同源性及一些特殊基元序列, 曾将
胚胎晚期富集蛋白(late embryogenesis abundant,
LEA)分为六个亚家族。LEA蛋白与植物的抗逆性
密切相关, 是一种多功能的逆境蛋白, 可以使高等
植物在极端条件下维持正常的生命代谢活动(李剑
等2010)。虽然ASR基因家族与LEA基因家族在序
列上不具有同源性, 但是由于ASR蛋白与LEA家族
成员具有相似的理化性质, 并且能够在种子胚胎
晚期富集并响应缺水环境(Maskin等2008), 因此
Battaglia等(2008)将ASR蛋白归类为LEA超家族中
的第七个亚家族。几乎所有的ASR蛋白都具有
ABA/WDS结构域, 保守区大小从34个氨基酸到
284个氨基酸不等。已报道的具有ABA/WDS结构
域的蛋白共有两类, 一类是ASR蛋白(Chen等2011),
一类是水胁迫诱导蛋白(Padmanabhan等1997)。除
了这个保守结构域以外, 有些ASR基因家族成员还
具有独特的结构域。例如番茄ASR4基因第一个外
显子中, 具有一个不规则的重复, 这个重复序列中
具有一个SYG结构域, 在酿酒酵母(Saccharomyces
cerevisiae)中该结构域与胁迫响应相关(Treger和
McEntee 1990)。
ASR蛋白含有2个高度保守区域, 包括靠近C
端的核定位信号区(Cakir等2003; Kalifa等2004a;
Wang等2005; Chen等2011; Jha等2012), 以及靠近N
端的富含组氨酸区域。C端高度保守的大约90个
氨基酸残基区域包含2个富含丙氨酸区域, 是2个
独特的疏水区, 可能对其功能起重要作用(Chen等
2011)。C末端富含以赖氨酸为主的碱性氨基酸, 是
核定位信号区(Wang等2005; Chen等2011; Jha等
2012) (图2)。弱酸水解和羧基端截短分析发现, 番
茄ASR1的DNA结合域存在于C端(Rom等2006)。
几乎所有淡土植物的ASR蛋白N末端富含6~7个组
氨酸残基, 可能构成了Zn结合位点(Cakir等2003;
Chen等2011; Kalifa等2004a)。有研究表明, 番茄
ASR1通过与2个Zn离子结合从而形成二聚体形式
(Goldgur等2007)。但是对于盐生植物来说, 在N
图1 玉米ASR基因外显子/内含子结构示意图(Virlouvet等2011)
Fig.1 Exon/intron structure of ZmASR genes (Virlouvet et al 2011)
黑色箭头及其上数字分别代表外显子及其长度, 灰色条形及其上数字分别代表内含子及其长度。长度单位均为bp。
胡玉鑫等: 植物ASR基因研究进展 125
末端却富含甘氨酸, 而酰化作用多发生在N端的甘
氨酸上, 在N端发生酰化作用可帮助植物适应盐生
环境(Jha等2012)。利用酵母体系进行转录激活活
性分析 , 发现草莓(Fragaria ananassa)和小麦
(Triticum aestivum)中的ASR具有转录激活活性, 转
录激活活性域存在于N端 (Chen等2011; Hu等
2013)。
本实验室已经克隆了辽宁碱蓬(Suaeda liao-
tungensis K.) SlASR基因(GenBank accession No.
KC460335)。辽宁碱蓬作为盐生植物, 与盐角草
(Salicornia brachiata)一样, ASR蛋白的N末端富含
甘氨酸, 这可能有利于适应盐生环境。目前辽宁
碱蓬SlASR基因功能正在进一步的研究中。
2 ASR基因家族的进化
ASR基因多以家族形式存在于大多数种子植
物中。在进化过程中, ASR基因从共同的祖先基因
通过重复和歧化进化而来, 它们具有相同或相关
的功能。不同物种中ASR基因家族成员个数不相
同, 可能与ASR基因在不同物种中所发挥的不同功
能有关系。模式植物拟南芥中不具有ASR基因
(Carrari等2004), 因为拟南芥的基因组很小, 代谢
过程相对于其他物种来说较简单, 不具有像番茄
和葡萄等植物果实成熟以及发育过程中复杂的糖
代谢过程, 而ASR基因在这些物种中可通过调节
糖的代谢信号来调节果实的成熟和发育(Cakir等
2003; Carrari等2004)。比较其他十字花科植物如
白菜(Brassica rapa)、甘蓝(Brassica deracea)等全
基因组序列, 未找到与ASR基因相似性高的序列。
即在十字花科植物中, 并未发现ASR基因(Urtasun
等2010)。虽然白菜在1 300万~1 700万年前与拟南
芥分化后经过了两次全基因组加倍以及两次基因
丢失过程(Town等2006), 但是并未产生新基因——
图2 植物ASR蛋白的氨基酸多序列比对
Fig.2 Amino acid sequence alignment of plant ASR proteins
葡萄VvMSA、番茄ScASR1、ScASR2和SpASR1、芭蕉(Musa) ASR、二穗短柄草(Brachypodium distachyon) BdASR3、玉米ZmASR
以及冰叶日中花(Mesembryanthemum crystallinum) McASR氨基酸序列比对。多序列比对中ASR蛋白的氨基酸序列对应的Gi登录号如
下。 VvMSA: gi|14582465|; ScASR2: gi|321156012|; MusaASR: gi|270064308|; ScASR1: gi|321155303|; BdASR3: gi|357157475|; ZmASR:
gi|269913328|; SpASR1: gi|321155357|; McASR: gi|3064035|。颜色从深到浅表示序列相似性由高到低; 用横线画出了一个Zn结合的富含组
氨酸区域以及两个富含丙氨酸区域; 用矩形框出ABA/WDS保守结构域; #标注一个预测的核定位信号区域。
植物生理学报126
ASR基因。对于十字花科植物来说, 可能具有独特
的响应胁迫以及果实成熟信号通路。通过构建系
统进化树来比较不同物种的ASR基因序列得知,
同一物种的ASR基因家族成员之间要比与其他物
种中ASR成员的进化关系更近(Carrari等2004;
Philippe等2010; Henry等2011)。
番茄ASR基因串联位于第四条染色体上(Fran-
kel等2006), 即该基因家族在基因组中成簇存在。
这些成簇存在的基因是种系生殖细胞在减数分裂
过程中, 通过染色体不等交换和基因转换形成的
(Rossi等1996)。大量的不等交换将导致基因家族
内序列间的差异性及其相应特性的丢失, 但番茄
ASR蛋白仍位于系统进化树的同一簇上 , 因此
Frankel等(2006)提出可通过基因进化的生与死模
型以及协同进化来解释这一现象。并不是所有
ASR基因家族成员都是串联排列在同一条染色体
上, 水稻ASR基因家族的六个成员位于四条不同的
染色体上(Philippe等2010), 即既有成簇存在的成
员, 也有散布存在的成员。其中ASR1、ASR2和
ASR6位于第一条染色体上, 但ASR6距离另外两个
成员很远, 接近177 kb, 这种情况是串联复制和全
基因组复制结合所导致的。ASR1和ASR2的内含子
长度相同, 有可能是近代基因复制的结果(Philippe
等2010)。成簇存在的基因具有相似的功能, 而散
布存在的基因往往具有不同的功能。在成熟的水
稻叶片中, 水分胁迫后ASR1、ASR2和ASR6的相对
表达量上升, 而ASR3、ASR4和ASR5的相对表达量
下降(Philippe等2010)。
要阐明基因家族进化和变异的分子机制, 应
同时考虑染色体不等交换、基因突变、自然选择
及随机漂变等因素。基因发生重复的主要分子机
制包括多倍体化、串联重复及逆转录转座三种。
ASR基因家族的进化主要通过由染色体不等交换
引起的基因串联重复, 频繁的染色体不等交换导
致了家族成员的协同进化(Frankel等2006)。串联
重复也可能导致ASR基因家族成员发生不同的进
化途径, 最终参与形成了植物的特异适应性(Fischer
等2011), 因此串联重复基因在适应环境方面具有
重要的意义。这与最近的一项发现: 胁迫响应基
因家族更适于串联成一簇(Hanada等2008; Zou等
2009)相符合。染色体不等交换可引起ASR基因家
族内的遗传改变, 自然选择对ASR基因家族成员的
变异也有着重要影响(Fischer等2011; Frankel等
2006)。分析两个紧密相关的品种智利番茄(Sola-
num chilense)和秘鲁番茄(Solanum peruvianum)中
ASR基因家族的分子变异情况可知, 这两个品种中
ASR1的编码区核苷酸多样性非常低, 与外类群相
比, Ka:Ks接近0, 表明ASR1有着非常低的分歧, 从
而推测ASR1基因正经历着纯化选择, 其表达类似
于持家基因的模式(Fischer等2011; Maskin等2001;
Frankel等2006)。Giombini等(2009)调查了番茄两
个野生品种中的ASR2基因进化动力, 一个是生长
在长年干旱区域的智利番茄, 一个是生长在干湿
季节交替区域的Solanum arcanum。研究表明
ASR2基因非同义替换要比同义替换多很多, 并且
种间的ASR2基因核苷酸多样性的程度差异超过了
一个数量级。因此可以推知, 这两个品种为了响
应不同的气候条件, 它们的干旱响应基因ASR2的
序列变化模式不相同, 可以说ASR2基因为生长在
干旱地区的植物提供了一个正向自然选择的例
子。基因多态性是ASR基因在进化过程中基因组
与内、外环境相互作用的结果。葡萄ASR同源基
因VvMSA具有等位基因多态性(Saumonneau等
2012)。在不同品种的香蕉和水稻中, mASR3和Os-
ASR3基因表现出很大的序列差异(Philippe等2010;
Henry等2011)。利用统计学方法对水稻进行中性
检验, 发现OsASR3基因在物种水平上表现为平衡
性选择, 但是其种植于热带的亚种粳稻却受到定
向选择(Philippe等2010)。定向选择与平衡选择相
反, 前者只保留有利的基因型, 后者会倾向于保留
多种基因型。
3 ASR基因的表达
3.1 ABA与ASR基因的表达
植物的干旱、高盐、低温及生长发育应答途
径涉及到ABA依赖和ABA非依赖的信号传导途
径。植物通过渗透感受器感知胁迫信号, 以MAPK
和CDPK等途径传递信号, 最终引起相应基因的表
达。为了探究香蕉ASR基因的表达是否受ABA的
调控, 以香蕉ABA响应蛋白(ABA-responsive protein,
ARP)为正对照, 分别检测在正常培养基以及含有
100 μmol·L-1 ABA的培养基上生长3 d后的香蕉中
ASR和ARP的相对表达量, 结果表明, 在ABA存在
胡玉鑫等: 植物ASR基因研究进展 127
下, mArp、mAsr3和mAsr4相对表达量上升非常显
著(Henry等2011)。用外源ABA处理大绿果和白果
两个不同生长阶段的草莓果实, FaASR mRNA以及
ASR蛋白含量分别从0.5和2 h开始显著增加, 表明
A B A能够诱导F a A S R的转录和翻译 ( C h e n等
2011)。在有些物种中, ABA可与其他有机物协同
诱导ASR基因的表达。通过RNA凝胶印迹分析
发现 , 葡萄VvMSA的表达受到蔗糖的诱导 , 10
μmol·L-1 ABA处理48和72 h后, 这种诱导变得更加
强烈(Cakir等2003)。进一步对VvMSA的启动子进
行研究, 发现该基因启动子区含有糖和ABA响应
元件, 能够响应糖和ABA信号, 以上结果表明ABA
和蔗糖共同诱导VvMSA的表达 (Cakir等2003;
Saumonneau等2012), 因此ASR蛋白可能作为糖和
ABA信号传导途径中的一个下游组分参与植物细
胞对各种信号的响应。ASR基因的表达不仅参与
ABA依赖信号途径, 而且也涉及ABA非依赖信号
途径。马铃薯ASR同源基因StDS2不受ABA的诱
导, 属于ABA非依赖型基因(Dóczi等2002)。
3.2 逆境胁迫下ASR基因的表达
逆境胁迫包括生物胁迫和非生物胁迫。在高
盐和水分胁迫下, 番茄ASR1蛋白和mRNA的含量
瞬间上升(Amitai-Zeigerson等1995), ASR1蛋白和
mRNA之间的这种胁迫响应的相似性表明, ASR1
基因的调控主要由RNA的转录或RNA的稳定性所
决定(杨晔等2013)。受到水分胁迫后, 番茄ASR1和
ASR2基因首先在叶片中被诱导表达, ASR3基因的
表达量没有明显的变化。在根中, 仅有ASR2被诱
导表达(Maskin等2008)。外界环境可通过影响
DNA甲基化水平进而影响基因的表达, 对干旱条
件下番茄叶片中ASR1基因甲基化水平研究表明,
甲基化位点数量降低, 内含子区域发生了去甲基
化作用, 这可能是干旱胁迫下ASR1基因表达量增
加的重要原因(González等2011)。0.25 mol·L-1
NaCl处理盐角草, 12 h后ASR基因表达量达到最大
值(Jha等2009)。从百合花粉中克隆到的ASR基因
LLA23 , 能够在一定程度上受干旱胁迫的诱导
(Wang等2013)。在受到金属离子胁迫时, ASR基因
的表达也会发生改变。铝胁迫时水稻ASR5基因的
转录水平上升, RNAi敲除ASR5的水稻植株是铝敏
感型(Arenhart等2012)。ASR基因不仅响应各种非
生物胁迫, 也有报道发现其参与对病原菌胁迫的
响应。在感染了枯萎病菌(F.oxysporum f . sp .
cubense)的香蕉叶片、果皮和根中均检测到香蕉
ASR基因MpAsr的表达上调, 表明MpAsr可能参与
香蕉对枯萎病菌的响应(Liu等2010)。在感染了樟
疫霉菌(Phytophthora cinnamomi)的鳄梨(Persea
americana)根中, 发现16种蛋白质的表达上调, 其
中包括ASR同源蛋白(Acosta-Muniz等2012)。
3.3 果实成熟中ASR基因的表达
果实成熟是个复杂的生理过程, 涉及细胞壁
的修饰、淀粉向糖的转化、色素的合成、芳香物
质的积累和多酚类物质及抗氧化系统的变化等,
这些过程都受到基因表达的影响。在果实发育不
同时期, 番茄3个ASR基因的表达量没有明显的改
变, 只有ASR2在转黄期表达量有所下降(Maskin等
2001)。检测草莓果实发育五个不同生长阶段内源
ABA、FaASR mRNA以及ASR蛋白含量, 在小绿
果和大绿果时期三者含量最低, 当果实生长到白
果和转红果时期, 三者含量逐渐升高, 直到果实成
熟后便一直保持在最大值(Chen等2011), 表明在果
实成熟过程中FaASR mRNA以及ASR蛋白含量的
增加与ABA具有非常密切的关系, 可能FaASR通过
参与ABA信号通路来参与草莓果实的成熟。葡萄
VvMSA基因在座果和转色期之前的转录量最多,
在转色期VvMSA表达量减少, 在成熟后期表达量
少量增加(Cakir等2003)。由于ABA和蔗糖能够共
同诱导VvMSA的表达, 从而可以推知ASR基因对果
实的成熟和发育的调节, 可能是通过参与ABA和
糖的代谢途径来完成的。
图3显示ASR基因的表达模式。
4 ASR蛋白定位与功能
到目前为止, 已经从几十个物种中克隆出ASR
基因, 并通过各种分子生物学、遗传学及蛋白质
组学等技术研究其可能具有的功能。通过免疫组
化方法对番茄ASR1蛋白进行亚细胞定位, 发现
ASR1既定位于细胞核也定位于细胞质, 并证明其
核定位信号(nuclear localization signal, NLS)是无
功能的, 即使在没有NLS存在下, ASR1也能够通过
扩散作用进入细胞核(Ricardi等2012)。ASR1蛋白
以非结构化单体存在于细胞质中, 以与DNA结合
的二聚体形式存在于细胞核中(Konrad和Bar-Zvi
植物生理学报128
2008), 结合的核心元件是C2-3(C/G)A (Kalifa等
2004a)。葡萄VvMSA蛋白位于细胞核中, 不仅能
与干旱响应元件结合(drought response element
binding, DREB)蛋白相互作用(Saumonneau等
2008), 而且能与单糖转运体基因VvHT1的增强子
相结合。VvHT1在叶片的韧皮组织中转录(Vig-
nault等2005), 原位杂交试验证明, VvMSA也在韧皮
部特异性表达(Cakir等2003; Saumonneau等2008,
2012), ASR基因的一个主要作用是在韧皮部伴胞
细胞中控制碳水化合物的新陈代谢(Maskin等
2008)。间接免疫荧光分析发现, 2/3 ASR1蛋白位
于细胞质中(Kalifa等2004a), 细胞质中的ASR蛋白
能够与渗透调节剂甜菜碱协同作用在胁迫下保护
细胞质中的蛋白不被降解, 其以单体形式行使着
分子伴侣功能(Konrad和Bar-Zvi 2008; Ricardi等
2012)。铝胁迫会影响植物的光合作用, 水稻ASR5
蛋白定位于叶绿体, 在响应铝胁迫干扰光合作用
的过程中起到一定作用(Arenhart等2012)。通过对
草莓果实发育5个不同生长阶段FaASR含量的研
究, 得知在果实成熟过程中, FaASR mRNA以及
ASR蛋白与ABA相互作用来加速草莓的果实成熟
(Chen等2011)。
将与CaMV35S启动子连接的番茄ASR1基因
转入烟草(Nicotiana tobacum), 盐处理后的转基因
植株中钠离子含量下降, 低于野生植株, 表明ASR1
可能影响植物对钠离子的吸收或者增加对钠离子
的外排; 通过构建转基因植株抑制性消减杂交文
库, 筛选出了12个差异表达的基因。这些都说明
在非生物胁迫环境下, ASR1可能参与一个信号通
路 , 能够增加转基因植株的盐耐受 ( K a l i f a等
2004b)。将盐角草ASR基因SbASR1与CaMV35S启
动子连接后转入烟草, 盐处理后发现转SbASR1基
因的烟草叶片中钠离子和脯氨酸的含量降低, 说
明转基因植株能够更好地适应盐胁迫 ( J h a等
2012)。当香蕉(Musa paradisiacal L.)受到枯萎病
菌感染后, 其ASR基因MpAsr转录产物会在植物幼
苗期富集(Liu等2010)。将MpAsr转化至拟南芥中,
转MpAsr基因的拟南芥具有更高的耐旱性, 增加了
植物对渗透胁迫的耐受性(Dai等2011); 将其启动
子驱动GUS基因转化至烟草中, 转MpAsr启动子的
烟草在经过枯萎病菌、ABA、低温、干旱和高盐
处理后 , GUS染色表明启动子活性增加(Liu等
2010)。
ASR蛋白作为糖、ABA以及胁迫等各种信号
通路的共同成分, 在细胞质中接受信号, 进而被激
活, 有的以二聚体形式进入细胞核行使转录因子
功能, 作为共同信号转导途径中的一个下游成分
参与植物细胞对各种环境信号的响应, 激活下游
图3 ASR基因的表达示意图
Fig.3 Schematic representation of ASR gene expression
该图仅列出几个代表性的例子。VvMSA: 葡萄ASR基因; FaASR: 草莓ASR基因; OsAsr1: 水稻ASR1基因; lp3: 松树ASR基因; StDS2: 马
铃薯ASR基因; MpASR: 香蕉ASR基因。
胡玉鑫等: 植物ASR基因研究进展 129
胁迫响应基因的表达; 有的可进入到叶绿体中, 增
加植物对金属胁迫的耐受力, 从而保护植物进行
光合作用; 有的以单体形式仍存在于细胞质中, 与
其他渗透调节剂协同作用来保护细胞质中的胁迫
响应蛋白, 从而在植物应对胁迫响应以及参与果
实成熟过程中发挥重要作用(图4)。ASR基因家族
的不同成员在上述过程中的作用可能是相互关联,
相互补充(赵宏亮等2005)。由于ASR基因家族在不
同物种中具有特异性, 所以还需要更多的实验来
进一步研究ASR基因家族在植物体内的各种生理
图4 胁迫响应时ASR蛋白定位与功能示意图
Fig.4 Localization and possible roles of ASR proteins in stress responses
当植物受到胁迫时, ASR蛋白定位以及参与的调控通路。Adh: 乙醇脱氢酶基因; Mdh: 苹果酸脱氢酶基因; Prr: 富含脯氨酸蛋白基因;
Cab: 叶绿体a/b结合蛋白基因; Ltp: 脂质转移蛋白基因; Fba: 果糖二磷酸醛缩酶基因; Fnr: 铁氧还蛋白-NADP还原酶基因。
生化功能。
5 结语与展望
随着生物技术的不断发展, 许多重要的基因
得到功能鉴定, 为作物改良提供了丰富的基因资
源。植物在逆境适应过程中发生了十分复杂的变
化, 这些变化不仅体现在生理生化水平, 而且体现
在分子和细胞水平。在植物体内, 胁迫响应基因
是胁迫响应的基础, 因此, 通过直接的实验研究或
者从序列同源蛋白推测基因表达产物的生物学意
义变得非常重要。ASR基因是植物特有的胁迫相
关基因, 但是其生物学功能还不能完全通过其同
源基因或者蛋白来推断(Kalifa等2004b)。因此对
于ASR基因来说, 其表达产物的生物学意义还需要
更多的实验证据。目前已对ASR基因和蛋白的结
构、基因家族进化、表达特性、在逆境胁迫下的
作用及在培育转基因抗逆植物方面进行了大量的
研究工作, 不过对于ASR基因所参与的具体的信号
通路及其调控的下游基因的研究仍处于起步阶段,
后续研究可以针对其所参与的信号通路中的一些
关键因子入手, 深入研究它们的功能以及相互作
用机制, 从而进一步阐明其在胁迫调控、果实成
熟以及ABA介导的糖代谢途径中的分子机制。
参考文献
李剑, 赵常玉, 张富生, 王锁民, 包爱科, 张金林(2010). LEA蛋白与
植物抗逆性. 植物生理学通讯, 46 (11): 1101~1108
杨晔, 李晶, 顾万荣, 魏湜(2013). Asr基因家族的研究进展. 作物杂
志, 3: 7~11
赵宏亮, 徐碧玉, 金志强(2005). 脱落酸、胁迫、成熟诱导基因的研
究进展. 生命科学研究, 9 (4): 18~22
Acosta-Muniz CH, Escobar-Tovar L, Valdes-Rodriguez S, Fernandez-
Pavia S, Arias-Saucedo LJ, Barquera MDE, Lim MAG (2012).
Identification of avocado (Persea americana) root proteins in-
duced by infection with the oomycete Phytophthora cinnamomi
using a proteomic approach. Physiol Plant, 144 (1): 59~72
植物生理学报130
Amitai-Zeigerson H, Scolnik PA, Bar-Zvi D (1994). Genomic
nucleotide sequence of tomato Asr2, a second member of the
stress/ripening-induced Asr1 gene family. Plant Physiol, 106:
1699~1700
Amitai-Zeigerson H, Scolnik PA, Bar-Zvi D (1995). Tomato Asr1
mRNA and protein are transiently expressed following salt
stress, osmotic stress and treatment with abscisic acid. Plant Sci,
110: 205~213
Arenhart RA, Margis R, Margis-Pinheiro M (2012). The rice ASR5
protein a putative role in the response to aluminum photosynthe-
sis disturbance. Plant Signal Behav, 7 (10): 1263~1266
Battaglia M, Olvera-Carrillo Y, Garciarrubio A, Campos F, Covarru-
bias AA (2008). The enigmatic LEA proteins and other hydro-
philins. Plant Physiol, 148: 6~24
Bovy A, Vos R, Kemper M, Schijlen E, Pertejo MA, Muir S, Collins G,
Robinson S, Verhoeyen M, Hughes S et al (2002). High-flavonol
tomatoes resulting from the heterologous expression of the maize
transcription factor genes LC and C1. Plant Cell, 14: 2509~2526
Cakir B, Agasse A, Gaillard C, Saumonneau A, Delrot S, Atanassova1
R (2003). A grape ASR protein involved in sugar and abscisic
acid signaling. Plant Cell, 15: 2165~2180
Carrari F, Fernie AR, Iusem ND (2004). Heard it through the grape-
vine? ABA and sugar cross-talk: the ASR story. Trends Plant Sci,
9 (2): 57~59
Chen JY, Liu DJ, Jiang YM, Zhao ML, Shan W, Kuang JF, Lu WJ
(2011). Molecular characterization of a strawberry FaASR gene
in relation to fruit ripening. PLoS One, 6 (9): e24649
Dai JR, Liu B, Feng DR, Liu HY, He YM, Qi KB, Wang HB, Wang JF
(2011). MpAsr encodes an intrinsically unstructured protein and
enhances osmotic tolerance in transgenic Arabidopsis. Plant Cell
Rep, 30: 1219~1230
Dóczi R, Csanaki C, Bánfalvi Z (2002). Expression and promoter
activity of the desiccation-specific Solanum tuberosum gene,
StDS2. Plant Cell Environ, 25: 1197~1203
Fischer I, Camus-Kulandaivelu L, Allal F, Stephan W (2011). Adapta-
tion to drought in two wild tomato species: the evolution of the
Asr gene family. New Phytol, 190: 1032~1044
Frankel N, Carrari F, Hasson E, Iusem ND (2006). Evolutionary his-
tory of the Asr gene family. Gene, 378: 74~83
Giombini MI, Frankel N, Iusem ND, Hasson E (2009). Nucleotide
polymorphism in the drought responsive gene Asr2 in wild
populations of tomato. Genetica, 136: 13~25
Goldgur Y, Rom S, Ghirlando R, Shkolnik D, Shadrin N, Konrad Z,
Bar-Zvi D (2007). Desiccation and zinc binding induce transition
of tomato abscisic acid stress ripening 1, a water stress- and salt
stress-regulated plant-specific protein, from unfolded to folded
state. Plant Physiol, 143: 617~628
González RM, Ricardi MM, Iusem ND (2011). A typical epigenetic
mark in an atypical location: cytosine methylation at asymmetric
(CNN) sites within the body of a non-repetitive tomato gene.
BMC Plant Biol, 11: 94~104
Hanada K, Zou C, Lehti-Shiu MD, Shinozaki K, Shiu SH (2008).
Importance of lineage-specific expansion of plant tandem du-
plicates in the adaptive response to environmental stimuli. Plant
Physiol, 148: 993~1003
Henry IM, Carpentier SC, Pampurova S, Hoylandt AV, Panis B, Swen-
nen R, Remy S (2011). Structure and regulation of the Asr gene
family in banana. Planta, 234: 785~798
Hu W, Huang C, Deng XM, Zhou SY, Chen LH, Li Y, Wang C, Ma
ZB, Yuan QQ, Wang Y et al (2013). TaASR1, a transcription fac-
tor gene in wheat, confers drought stress tolerance in transgenic
tobacco. Plant Cell Environ, doi: 10.1111/pce.12074
Ingram J, Bartels D (1996). The molecular basis of dehydration tol-
erance in plants. Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol, 47:
377~403
Iusem ND, Bartholomew DM, Hitz WD, Scolnik PA (1993). Tomato
(Lycopersicon esculentum) transcript induced by water deficit
and ripening. Plant Physiol, 102: 1353~1354
Jha B, Agarwal PK, Reddy PS, Lal S, Sopory SK, Reddy MK (2009).
Identification of salt-induced genes from Salicornia brachiata,
an extreme halophyte through expressed sequence tags analysis.
Genes Genet Syst, 84: 111~120
Jha B, Lal S, Tiwari V, Yadav SK, Agarwal PK (2012). The SbASR-1
gene cloned from an extreme halophyte Salicornia brachiata en-
hances salt tolerance in transgenic tobacco. Mar Biotechnol, 14:
782~792
Kalifa Y, Gilad A, Konrad Z, Zaccai M, Scolnik PA, Bar-Zvi D
(2004a). The water- and salt-stress-regulated Asr1 (abscisic acid
stress ripening) gene encodes a zinc-dependent DNA-binding
protein. Biochem J, 381: 373~378
Kalifa Y, Perlson E, Gilad A, Konrad Z, Scolnik PA, Bar-Zvi D
(2004b). Over-expression of the water and salt stress-regulated
Asr1 gene confers an increased salt tolerance. Plant Cell Envi-
ron, 27: 1459~1468
Kawasaki S, Borchert C, Deyholos M, Wang H, Brazille S, Kawai K,
Galbraith D, Bohnert HJ (2001). Gene expression profiles during
the initial phase of salt stress in rice. Plant Cell, 13: 889~905
Kim SJ, Lee SC, Hong SK, An K, An G, Kim SR (2009). Ectopic ex-
pression of a cold-responsive OsAsr1 cDNA gives enhanced cold
tolerance in transgenic rice plants. Mol Cells, 27: 449~458
Konrad Z, Bar-Zvi D (2008). Synergism between the chaperone-like
activity of the stress regulated ASR1 protein and the osmolyte
glycine-betaine. Planta, 227: 1213~1219
Liu HY, Dai JR, Feng DR, Liu B, Wang HB, Wang JF (2010). Charac-
terization of a novel plantain Asr gene, MpAsr, that is regulated
in response to infection of Fusarium oxysporum f. sp. cubense
and abiotic stresses. J Integr Plant Biol, 52 (3): 315~323
Maskin L, Gudesblat GE, Moreno JE, Carrari FO, Frankel N, Sam-
bade A, Rossi M, Iusem ND (2001). Differential expression of
the members of the Asr gene family in tomato (Lycopersicon
esculentum). Plant Sci, 161: 739~746
Maskin L, Maldonado S, Iusem ND (2008). Tomato leaf spatial ex-
pression of stress-induced Asr genes. Mol Biol Rep, 35: 501~505
Padmanabhan V, Dias DM, Newton RJ (1997). Expression analysis of
a gene family in loblolly pine (Pinus taeda L.) induced by water
deficit stress. Plant Mol Biol, 35: 801~807
Philippe R, Courtois B, McNally KL, Mournet P, El-Malki R, Paslier
MCL, Fabre D, Billot C, Brunel D, Glaszmann JC et al (2010).
胡玉鑫等: 植物ASR基因研究进展 131
Structure, allelic diversity and selection of Asr genes, candidate
for drought tolerance, in Oryza sativa L. and wild relatives.
Theor Appl Genet, 121: 769~787
Ricardi MM, Guaimas FF, Gonzalez RM, Burrieza HP, Lopez-
Fernandez MP, Jares-Erijman EA, Estevez JM, Iusem ND
(2012). Nuclear import and dimerization of tomato ASR1, a
water stress-inducible protein exclusive to plants. PLoS One, 7
(8): e41008
Rom S, Gilad A, Kalifa Y, Konrad Z, Karpasas MM, Goldgur Y, Bar-
Zvi D (2006). Mapping the DNA-and zinc-binding domains of
ASR1 (abscisic acid stress ripening), an abiotic-stress regulated
plant specific protein. Biochimie, 88: 621~628
Rossi M, Lijavetzky D, Bernacchi D, Hopp HE, Iusem N (1996). Asr
genes belong to a gene family comprising at least three closely
linked loci on chromosome 4 in tomato. Mol Gen Genet, 252:
489~492
Saumonneau A, Agasse A, Bidoyen M, Lallemand M, Cantereau A,
Medici A, Laloi M, Atanassovaa R (2008). Interaction of grape
ASR proteins with a DREB transcription factor in the nucleus.
FEBS Lett, 582: 3281~3287
Saumonneau A, Laloi M, Lallemand M, Rabot A, Atanassova R
(2012). Dissection of the transcriptional regulation of grape
ASR and response to glucose and abscisic acid. J Exp Bot, 63:
1495~1510
Shen G, Pang YG, Wu WS, Deng ZX, Liu XF, Lin J, Zhao LX, Sun
XF, Tang KX (2005). Molecular cloning, characterization and
expression of a novel Asr gene from Ginkgo biloba. Plant Physi-
ol Biochem, 43: 836~843
Town CD, Cheung F, Maiti R, Crabtree J, Haas BJ, Wortman JR, Hine
EE, Althoff R, Arbogast TS, Tallon LJ et al (2006). Comparative
genomics of Brassica oleracea and Arabidopsis thaliana reveal
gene loss, fragmentation, and dispersal after polyploidy. Plant
Cell, 18: 1348~1359
Treger JM, McEntee K (1990). Structure of the DNA damage-induc-
ible gene DDR48 and evidence for its role in mutagenesis in
Saccaromyces cerevisiae. Mol Cell Biol, 10: 3174~3184
Urtasun N, García SC, Iusem ND, Moretti MB (2010). Predominantly
cytoplasmic localization in yeast of ASR1, a non-receptor tran-
scription factor from plants. Open Biochem J, 4: 68~71
Vaidyanathan R, Kuruvilla S, Thomas G (1999). Characterization and
expression pattern of an abscisic acid and osmotic stress respon-
sive gene from rice. Plant Sci, 140: 21~30
Vignault C, Vachaud M, Cakir B, Glissant D, Dédaldéchamp F, Büt-
tner M, Atanassova R, Fleurat-Lessard P, Lemoine R, Delrot S
(2005). VvHT1 encodes a monosaccharide transporter expressed
in the conducting complex of the grape berry phloem. J Exp Bot,
56 (415): 1409~1418
Virlouvet L, Jacquemot MP, Gerentes D, Corti H, Bouton S, Gilard
F, Valot B, Trouverie J, Tcherkez G, Falque M et al (2011). The
ZmASR1 protein influences branched-chain amino acid biosyn-
thesis and maintains kernel yield in Maize under water-limited
conditions. Plant Physiol, 157: 917~936
Wang CS, Hsu SW, Hsu YF (2013). New insights into desiccation-
associated gene regulation by Lilium longiflorum ASR during
pollen maturation and in transgenic Arabidopsis. Int Rev of Cel
Mol Bio, 301: 37~94
Wang HJ, Hsu CM, Jauh GY, Wang CS (2005). A lily pollen ASR pro-
tein localizes to both cytoplasm and nuclei requiring a nuclear
localization signal. Physiol Plant, 123: 314~320
Zou C, Lehti-Shiu MD, Thomashow M, Shiu SH (2009). Evolution of
stress-regulated gene expression in duplicate genes of Arabidop-
sis thaliana. PLoS Genet, 5 (7): e1000581