全 文 ：银杏精细胞结构及受精作用的细胞学研究
?
王宝娟1 , 朱国萍1 , 安丽华2
??
( 1 安徽师范大学生命科学学院 , 安徽 芜湖 241000; 2 北京大学医药卫生分析中心 , 北京 100191 )
摘要 : 采用常规石蜡制片技术和环氧树脂半薄切片技术 , 对银杏的精细胞结构及受精过程进行了研究。结
果表明 , 临近受精前 , 精原细胞分裂形成两个半球形的精细胞 , 每个精细胞内含液泡状结构、生毛体和纤
维性颗粒体各一个。两精细胞的液泡状结构其位置可同时或分别位于近极面和远极面 , 这种位置的变动可
能是鞭毛摆动导致精细胞的旋转所引起 , 这说明银杏的精细胞在花粉管内也许即可以旋转运动。在银杏受
精前后 , 珠孔端颈卵器室附近的珠心组织表现出向上隆起、出现受精滴、皱褶等规律性变化 , 这些现象是
判断银杏受精时期的良好形态特征。在银杏受精时带有鞭毛的完整精细胞进入颈卵器 , 随后鞭毛带及精细
胞质遗留于颈卵器口下方、卵细胞上面 , 仅精核进入卵细胞。进入卵细胞的精核直径约 30μm, 小于成熟
精细胞的精核直径 (约 40μm)。这些对探讨银杏的系统地位及裸子植物的生殖演化具有一定意义。
关键词 : 银杏 ; 精细胞 ; 受精作用 ; 生毛体 ; 液泡状结构 ; 纤维性颗粒体
中图分类号 : Q 942 文献标识码 : A 文章编号 : 0253 - 2700 (2009) 06 - 513 - 07
Cytological Studies on the Structure of Spermatozoid and
Fertilization in Ginkgo biloba (Ginkgoaceae)
WANG Bao-Juan
1
, ZHU Guo-Ping
1
, AN Li-Hua
2 **
(1 Collegeof LifeScience, Anhui Normal University, Wuhu 241000 , China;
2 Medical and Health Analysis Center, Peking University, Beijing 100191 , China)
Abstract : The structureof thespermtozoid and fertilization process of Ginkgobilobawere studied by light microscopy using
paraffinand epoxy resin semi-thin section . It was found that the spermatogenous cell divided to form two semi-spherical
sperm cells prior to fertilization . Each sperm cell contained one vacuole-like structure, one blepharoplast and one fibril-
logranular body . The two vacuole-like structures fromthe same spermatogenous cell could be located at the same proximal
surface or the same distal surface or the proximal surface and distal surface, respectively . The position change of vacuole-
like structuremight be caused by the rotation of sperm cells for flagellar movement and indicated that the rotation of the
sperm cells could be happen when they were in pollen tube . The nucellus at the micropylar end showed regular changes
duringfertilization . Fistly, the nucellus protruded upward, then, the fertilization drop appeared, and finally it shrink .
These phenomenaweregoodmorphological characterstodeterminethe optimal timefor fertilization . At thetimeof fertiliza-
tion, the integral spermwith flagella entered into the archegonium, and then the sperm cytoplasmand theflagella were left
beyond the egg cell , while only the sperm nucleus which was a dark area about 30μm in diameter entered into the egg
cell . Themature sperm nucleuswhich wereabout 40μmmight be condensed before it entered into theeggcell . Thesere-
云 南 植 物 研 究 2009 , 31 (6) : 513～519
Acta Botanica Yunnanica DOI : 10 .3724?SP. J . 1143 .2009.09164
?
?? ?通讯作者 : Author for correspondence; E-mail : jicj@pku. edu. cn; Tel : 010 - 82801469
收稿日期 : 2009 - 09 - 01 , 2009 - 11 - 11 接受发表
作者简介 : 王宝娟 (1979 - ) 女 , 讲师 , 在读博士研究生 , 研究方向为细胞分子生物学。 E-mail : wangbaojuan01@ sohu. com ?
基金项目 : ?国家自然科学基金项目资助 ( 30800083; 30500300; 30870062) ; 教育部新世纪优秀人才支持计划 (NCET-06-0558) ; 教
育部回国留学人员启动基金 ; 安徽省优秀青年科技基金 ( 06043089 ) ; 安徽省引进海外留学人才基金 ( 2005Z032) ;
重要生物资源保护与利用研究安徽省重点实验室资助
sults have some significance in understandingthe phylogeny of Ginkgo biloba and reproductiveevolution of gymnosperms .
Key words: Ginkgo biloba; Spermatozoid; Fertilization; Blepharoplast; Vacuole- like structure; Fibrillogranular body
银杏 ( Ginkgo biloba L .) 又名白果、公孙
树 , 是我国特有的中生代孑遗裸子植物 , 被誉为
“活化石”。许多科学家曾对银杏的生殖过程进行
研究 , 揭示了其雄配子体发育、受精作用及胚胎
发生的基本过程 ( Favre-Duchartre, 1956; Gifford
and Larson, 1980; Friedman, 1987; Yang等 , 2000;
周志炎 , 2003; Vaughn and Renzaglia, 2006) 。银杏
的精细胞中含有生毛体 ( Blepharoplast, Bl )、液
泡状结构 (Vacuole-like structure, Vl ) 和纤维颗粒
体 (Fibrillogranular body, Fb) 等特殊结构。其中
Bl 是具鞭毛精子和原生动物的特征结构 , Vl 和
Fb是银杏精原细胞和精细胞独有的结构 ( Lee,
1955; Gifford and Larson, 1980)。银杏精细胞进入
颈卵器速度较快 , 在光镜下 , 颈卵器口的精子常
贴着卵细胞的伸出物 , 呈染色很深的一团 , 看不
清结构 , 因而受精时精子是否全部进入颈卵器存
在疑问 (Shimamura, 1937; Lee, 1955; Favre-Du-
chartre, 1956) 。
银杏生殖过程的特殊性也造成其在精细胞和
受精作用的研究方面存在一定困难。首先 , 受精
作用不同步 , 开花到受精的间隔期长达 5 个月 ,
即使是初春时发育比较一致的花粉和胚珠 , 也会
因外部条件差异的日积月累而使内部的发育过程
出现较大的差异 , 不仅不同植株的发育不一致 ,
同一植株甚至同一枝条上的胚珠间的发育步调也
不同 (张仲鸣 , 1999) ; 其次 , 一个胚珠中的花
粉管数量有限 , 一般只有 2～3 个 , 相对花粉管
来说 , 胚珠的体积大得多 , 很难采用类似被子植
物中大量分离精子的有效手段 ( Qiuy 等 , 2004;
胡适宜 , 2005 ) ; 最后 , 精原细胞分化期太长 ,
精子形成到进行受精的时间却很短 , 且没有明确
的物候学特征 , 很难把握其确切的时间 ( Favre-
Duchartre, 1958)。因而 , 有关精细胞结构、是否
完整的精细胞进入颈卵器以及是否精细胞核参与
受精等方面仍存在较大争议 (Lee, 1955; Favre-
Duchartre, 1956; Li 等 , 1989; Norstog 等 , 2004 )。
本文在大量取材以及切片的基础上 , 对银杏精细
胞结构、是否完整精细胞进入颈卵器及受精过程
进行了研究。
1 材料和方法
1 .1 材料
研究所用材料取自北京大学校园内生长健壮的 12 株
成年银杏雌株。
1 .2 方法
1 .2 .1 石蜡切片 石蜡切片的材料用 CRAF III 液固
定 , 系列酒精脱水 , 二甲苯透明 , 石蜡包埋 , 番红 - 固
绿或苏木精 - 番红 - 橘红 G 三重染色 , 加拿大树胶封
固 , Olympus显微镜观察并照相。
1 .2 .2 Technovit 7100 塑料半薄切片的制备 取各发育
期的材料置于 2.5 %的戊二醛中 , 抽气后室温固定 4 h,
0 . 05 mol L - 1 PBS 缓冲液冲洗 , 系列酒精脱水 , Technovit
7100 无荧光树脂包埋 , 切片厚度 1μm。0 .5 gL - 1 DAPI 染
色 15 min, OlympusBH-2 荧光显微镜观察并照相。
1 .2 .3 Epon 812 环氧树脂半薄切片的制备 将材料置
于 2.5% 戊二醛中 , 抽气后室温固定 12 h, 0. 05 mol L - 1
PBS 冲洗 , 1% 锇酸固定 4 h, 0 . 05 mol L - 1 PBS 冲洗 , 系
列丙酮脱水 , Epon812 包埋 , LKB-V 型超薄切片机切片 ,
切片厚度 1～2μm, PAS-TBO 双重染色 , Olympus 显微镜
观察并照相。
2 观察结果
2 .1 银杏精细胞结构
八月下旬 , 精原细胞进行一次纵向分裂 , 形
成两个半球形的精细胞 , 它们并列位于花粉管内
并由原精原细胞壁包裹 , 细胞核呈不规则的长圆
形 ( 图版 I : 1 , 2 )。每个精细胞内含一个液泡状
结构、一个生毛体 ( 很快发育为鞭毛带 ) 和一个
纤维性颗粒体。Vl 紧靠细胞核 , 呈圆球形 , 大
小约 15μm, 两精细胞内的 Vl 的位置 , 开始时位
于同侧 ( 图版 I : 1 ) , 随着鞭毛 ( Flagellum, Fl )
的形成 , 可观察到 Vl 分别位于两个精细胞的近
极面和远极面 (图版 I : 2) , 或并列位于近极面
或远极面 ( 图版 I : 3)。不久 , 精原细胞壁破裂 ,
精细胞释放进花粉管的下垂端 , 核的形状由原来
的不规则转变为圆球形 (图版 I : 4) 。在精子细
胞质内线粒体、质体等细胞器丰富 ( 图版 I : 4 ,
5 , 6 )。DAPI 染色显示 : 细胞核和 Vl 均具荧光 ,
且 Vl 荧光较强 ( 图版 I : 4 ) , 但 Vl 内的荧光又
远较质体和线粒体的荧光弱 (图版 I : 5)。Fb呈
哑铃型 , 位于 Fl 相对的一端 (图版 I : 6 )。随着
415 云 南 植 物 研 究 31 卷
精细胞的发育 , 鞭毛带变长并逐渐向细胞外伸
出 , 在这个阶段可看到精子的表面有多个指状突
起 , 细胞核也可有相应的突起 ( 图版 I : 6 )。花
粉管内发育较完全的精子已拥有可见的鞭毛带
(图版 I : 7 , 8) , 其中 , 极面观的鞭毛带最清楚 ,
可见到鞭毛带有三至四圈之多 , 呈逆时针方向排
列 ( 图版 I : 7 , 8 )。发育完全的精细胞从花粉管
末端的开口逸出 , 进入充满液体的颈卵器室中 ,
游动的精细胞直径约 80～85μm, 高可达 50μm,
精核直径约 40μm ( 图版 I : 9) 。
2 .2 受精过程
2 .2 .1 银杏受精时的外部生物学特征 不同
银杏植株间的受精时期存在很大差异。如北京大
学校园内我们取材的 12 株银杏雌株间 , 受精时
期可相差半个月 ( 8 月 15 日～9 月 1 日 )。即使
同一植株的同一枝条 , 受精时期也存在着较大的
差异 , 从精子尚未形成到原胚游离核阶段在同一
植株上可同时存在。因而明确受精时的外部生物
学特征就变得异常重要。在精细胞形成前 10 天
左右 , 胚珠变黄 , 随着精原细胞分裂期的临近 ,
胚珠的黄色日趋明显。此时 , 剖开胚珠 , 可发现
珠心组织由原来的乳白色变为黄色 , 珠孔周围附
近的珠心组织向上隆起 , 表面由原来的光滑变为
有不规则状突起 , 顶端出现水渍状。精子从花粉
管逸出前后 , 珠心组织水渍状尤为明显 , 在珠心
组织下面的颈卵器室有肉眼可见的液滴即受精滴
(Fertilization drop)。若珠心组织皱缩 , 颈卵器室
无液体 , 此 时体视镜下可见颈卵器的颈 细胞
皱缩退化 , 说明精子已经穿过颈卵器口进入颈
卵器。
2 .2 .2 受精过程 临近受精前 , 可见卵细胞
的部分细胞质向颈卵器室冲出 , 使四颈细胞分开
形成直径约 20～ 30 μm的颈卵器口 ( 图版 II :
10)。精细胞依靠鞭毛的运动移至颈卵器开口处 ,
紧贴着卵细胞质的伸出物 , 在颈卵器口附近 , 呈
染色较深的一团 (图版 II : 11) , 由于颈卵器开
口比游动精细胞直径 ( 80～85μm) 小得多 , 精
细胞以其独特的变形虫状运动方式通过颈卵器的
开口 , 在颈卵器口下方 , 卵细胞上面 , 约腹沟细
胞的位置 , 可见包括鞭毛带的完整精细胞 ( 图版
II : 12) 。随后 , 可观察到精细胞的细胞质与鞭
毛带留在原来位置 , 仅直径约 30μm的精核及精
核外的部分细胞质进入卵细胞 ( 图版 II : 13 ) ,
并向卵核靠拢 ( 图版 II : 14 ) , 与卵核接触后 ,
精核膜紧贴卵核核膜 , 在近精核处的卵核产生凹
陷 , 逐渐将精核包入 , 随着精核进入卵核 , 接触
处的核膜逐渐融合 , 最终整个精核全部进入卵核
(图版 II : 15 )。随后 , 在卵细胞核两侧各出现一
个精核核仁和一个卵核核仁 ( 图版 II : 16 ) , 两
者逐渐靠近 ( 图版 II : 17 )、融合形成一个大的
核仁 ( 图版 II : 18) , 标志着受精过程完成。
3 讨论
关于精细胞核内的遗传物质 , DAPI 染色证
实细胞核内可检测到特异荧光 , 但较弱 , 推测可
能是由于精细胞核体积的增大所致。而 Vl 具有
较强荧光 , 表明其内含有遗传物质 , 但 Vl 内的
荧光又远较质体和线粒体的荧光弱 , Vl 可能类
似于质体和线粒体 , 本身具有遗传物质 , 但其遗
传物质的含量及功能尚有待进一步研究。精细胞
中 Vl 的位置并不像过去文献中所说的固定在头
部 (Singh, 1978) , 本研究可观察到同一精原细
胞分裂产生的两个精细胞中 , Vl 位置可由位于
同侧变为同时位于近极面和远极面的一面或分别
位于近极面和远极面。由于银杏的精细胞形成后
产生鞭毛 , 这种位置的移动可能是由于鞭毛的摆
动导致精细胞的旋转引起 , 这说明银杏的精细胞
在花粉管内可能发生旋转运动 , 关于精细胞可能
的旋转方式尚需进一步的研究。Favre-Duchartre
(1956) 的结果表明 , 精细胞的鞭毛带共有三圈 ,
呈顺时针走向 , Lee ( 1955 ) 和 Li 等 ( 1989 ) 的
结果也表明鞭毛有三圈 , 本文的结果表明鞭毛带
的走向为逆时针 , 这与 Favre-Duchartre ( 1956 )
的相反 , 与张仲鸣 ( 1999 ) 的结果一致。我们推
测这种差异可能是由于观察到了不同方向的两个
精子 , 也就是说 , 银杏的精子可能拥有不同走向
的鞭毛带。
有关银杏受精作用发生的时间较难确定。在
经历了长达四个月左右的贮粉室发育后 , 何时发
生受精作用一直是有关研究首先要解决的问题
(Singh, 1978; 张仲鸣 , 1999 )。有学者观察到珠
孔端的珠心组织呈水渍状 , 称之为受精滴 , 并把
这作为受精时期的重要外部特征 ( Favre-Duchar-
tre, 1958 ) , 但在以后的研究中并未加以重视。
5156 期 王宝娟等 : 银杏精细胞结构及受精作用的细胞学研究
我们的研究证实了珠孔端的珠心组织的规律性变
化 , 由于银杏的花粉管并不像被子植物的一样将
精子直接送到卵细胞附近 , 其精子需依靠其鞭毛
游动一段距离后 ( 很可能还有其他协调机制 ) 才
到达颈卵器口附近 , 在这段路径中必定充满液
体 ; 我们在实际取材过程中也观察到精子产生前
后出现受精滴的现象 , 因此受精滴的出现应是一
个较好的判断指标。
银杏精子进入颈卵器非常迅速 , 可能从花粉
管释放几分钟后就能进入颈卵器 (Singh, 1978 ) ,
再加上颈卵器开口很小 , 因而是否完整的精细胞
进入颈卵器报道较少且存在争议。一些学者认为
整个精子 , 包括鞭毛带都进入卵细胞 (Shimamu-
ra, 1937; Favre-Duchartre, 1956 )。李正理则认为
仅精子的头部一个大小类似 Vl 的球形物进入卵
细胞 , 而其它部分则留在颈卵器外并很快消失
(Lee, 1955) 。本研究通过大量切片观察到进入颈
卵器内的精细胞仍具有完整的鞭毛带 , 因此推测
可能完整的精细胞而非仅仅精核或 Vl 进入颈卵
器。进入颈卵器后精细胞的鞭毛带及精细胞质被
挡于卵细胞外 , 仅直径约 30μm精核进入卵细胞
与卵核结合 , 而这一直径远较成熟精核直径 40
μm要小 , 可能是凝集精核参与受精 (王宝娟等 ,
2005)。
银杏精细胞中有生毛体和呈带状分布的鞭
毛 , 该特征与苏铁类似 , 但完全不同于其他种子
植物雄配子体的发育性状 , 在很大程度上表明银
杏和苏铁有较近的亲缘关系。在精子大小和鞭毛
的结构方面 , 银杏精子鞭毛带有 3～4 圈 , 鞭毛
较短和细 ; 苏铁鞭毛带有 5～6 圈 , 鞭毛也较长 ,
这表明苏铁在此方面更为原始。银杏完整的精细
胞进入颈卵器 , 但很快鞭毛带及部分精细胞质都
脱离精核 , 仅收缩的精核进入卵细胞与卵融合形
成合子 ; 苏铁也是具有鞭毛带的完整精细胞进入
颈卵器 , 但仅精核与卵核融合 , 二者都没有明显
的精子细胞质进入卵细胞质中的现象 , 说明二者
在这一关键环节的保守性和一致性 (Norstog等 ,
2004; 安丽华等 , 2007 )。
致谢 北京大学李正理先生在材料采集和部分实验方法
上给予热心帮助 , 北京大学吉成均老师帮助修改论文。
〔参 考 文 献〕
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615 云 南 植 物 研 究 31 卷
图版说明
Vl , 液泡状结构 ; Spn, 精细胞核 ; Fl , 鞭毛 ; Fb, 纤维性颗粒
体 ; Nc, 颈细 胞 ; Ec, 卵细 胞 ; En, 卵细胞核 ; Spn′, 精 核核
仁 ; En′, 卵核核仁 ; N′, 核仁 ; Zn′, 合子核仁
图版Ⅰ : 1 , 2 . 精原细胞分裂 , 形成的两精细胞仍位于精原细
胞壁内 , 1 示液泡状结构位于两精细胞的同侧 ; 2 示鞭毛已清晰
可见 , 液泡状结构位于两 精细胞的异侧 ; 3 . 精原细胞壁破 裂 ,
两精细胞分离 , 示液泡状结构位于同侧 , 鞭毛清晰可见 ; 4 , 5 .
DAPI 染色 , 示精细胞细 胞核、液泡 状结构及 周围细胞器 的荧
光 ; 6 . 纤维性颗粒体 ; 7 , 8 . 精细胞鞭毛带 ; 9 . 位于颈卵器室
中两游动的精细胞。1～9: 标尺 = 10μm。
图版Ⅱ : 10 . 颈细胞间形成一开口 , 卵细胞的部分细胞质从颈细
胞之间的开口向外冲出 ; 11 . 精细胞位于颈卵器口 ; 12 . 进入颈
卵器内仍具完整鞭毛带的精细胞 ; 13 . 精细胞核与鞭毛带在卵
细胞上部分离 ; 14 . 精核进入卵细胞 , 向卵核移动 ; 15 . 精核完
全进入卵核 ; 16 . 精卵核仁出现 ; 17 . 精卵核仁靠近 ; 18 . 精卵
核仁融合。10～18: 标尺 = 50μm。
Explanation of plates
Vl , Vacuole-like structure; Spn, Spermatozoid nucleus; Fl , Flagellum;
Fb, Fibrillogranular body; Nc, Neck cell ; Ec, Egg cell; En, Egg nucle-
us; Spn′, spermatozoid nucleolus; En′, Egg nucleolus; N′, Nucleolus;
Zn′, Zygote nucleolus .
Plate Ⅰ : 1 , 2 .Matured spermatogenous divided and formed two sperma-
tozoids that still bounded by theoriginal parent cell wall of spermatogenous
cell . 1 . Vacuole-like structure in the two spermatozoids occupied the
same side position . 2 . Fagella could bevisualized and vacuole- like struc-
ture in the two spermatozoidsoccupied theoppositesideposition . 3 . Vac-
uole- like structureoccupied the same sideposition . The two spermatozoids
were released from the spermatogenous cell wall and thefagellawere visi-
ble . 4 , 5 . DAPI staining to show the fluorescence of nucleus, vacuole-
like structure and theorganelles . 6 . Showing fibrillogranular body . 7 , 8 .
Showing flagellaof thematured spermatozoid . 9 . The two spermatozoids in
the archegonium chamber . 1 - 9 : bar = 10μm .
Plate Ⅱ : 10 . Cytoplasm of egg cell pushed out of the archegonium, thus
opening the neck cells toward the archegonial chamber . 11 . The sperma-
tozoid in the archegonial neck opening . 12 . The integrity spermwith fla-
gella entered into the archegonium . 13 . The sperm nucleus get rid of the
flagella and penetrated the egg . 14 . The sperm nucleus entered the egg
cell and moved toward the egg nucleus . 15 . The sperm nucleus entered
the egg nucleus entirely . 16 . The nucleoli of sperm and egg appeared .
17 . The nucleoli of sperm and egg contacted . 18 . The nucleoli of sperm
and egg fused . 10 - 18: bar = 50μm .
7156 期 王宝娟等 : 银杏精细胞结构及受精作用的细胞学研究
王宝娟等 : 图版Ⅰ WANG Bao-Juan et al . : PlateⅠ
815 云 南 植 物 研 究 31 卷
王宝娟等 : 图版Ⅱ WANG Bao-Juan et al . : PlateⅡ
9156 期 王宝娟等 : 银杏精细胞结构及受精作用的细胞学研究