全 文 ：·710· 中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 46 卷 第 5 期 2015 年 3 月

竹叶提取物抗肿瘤和神经保护作用研究
高 飞 1，周 瑜 1，王向军 1，李彤彤 1, 2，张 宇 1，黄瑜秋 1，钱永常 1*
1. 浙江农林大学 亚热带森林培育国家重点实验室培育基地，浙江，杭州 311300
2. 云南农业大学农学与生物技术学院，云南，昆明 650201
摘 要：目的 研究竹叶提取物抑制肿瘤细胞增殖的活性及其分子生物学机制。方法 选取血管内皮生长因子（VEGF）诱
导型肿瘤细胞人肝癌细胞 HepG2 和不诱导型肿瘤细胞人神经母细胞瘤细胞 SH-SY5Y 为模型，用不同质量浓度竹叶提取物处
理 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞。采用 MTT 法检测竹叶提取物对 2 种细胞增殖的抑制作用；采用 RT-PCR 法检测 VEGF 和血管
内皮生长因子受体 2（VEGFR2）基因在 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞中的表达差异以及竹叶提取物处理后 HepG2 细胞中 VEGF
基因表达的变化；用荧光倒置显微镜观察竹叶提取物处理后 SH-SY5Y 细胞神经突触的生长情况；采用 RT-PCR 法检测竹叶
提取物处理后 SH-SY5Y 细胞中神经生长因子（NGF）表达的变化。结果 竹叶提取物对 HepG2 细胞增殖的抑制活性高于对
SH-SY5Y 细胞的增殖抑制作用。进一步研究发现 HepG2 细胞中 VEGF 和 VEGFR2 基因的表达显著高于 SH-SY5Y 细胞，且
竹叶提取物可显著抑制 HepG2 细胞的 VEGF 表达。适当剂量的竹叶提取物可以刺激 SH-SY5Y 细胞神经突触的生长，并可
上调其 NGF 的表达。结论 竹叶提取物可能通过抑制 VEGF 的表达影响 VEGF 诱导型肿瘤细胞的增殖，同时，可能通过上
调 NGF 的表达刺激神经细胞神经突触的生长，竹叶提取物可能具有潜在的抗肿瘤和神经保护的双重功效。
关键词：竹叶；黄酮；血管内皮生长因子；神经生长因子；抗肿瘤；神经保护
中图分类号：R285.5 文献标志码：A 文章编号：0253 - 2670(2015)05 - 0710 - 06
DOI: 10.7501/j.issn.0253-2670.2015.05.016
Study for anti-tumor and neuroprotection of extract from bamboo leaf
GAO Fei1, ZHOU Yu1, WANG Xiang-jun1, LI Tong-tong1, 2, ZHANG Yu1, HUANG Yu-qiu1, QIAN Yong-chang1
1. Nurturing Station for State Key Laboratory of Subtropical Silviculture, Zhejiang A&F University, Hangzhou 311300, China
2. College of Agriculture and Bio-technology, Yunnan Agriculture University, Kunming 650201, China
Abstract: Objective In this study, we selected two types of tumor cell lines, HepG2 (VEGF-dependent) and SH-SY5Y (VEGF-
independent) to investigate the anti-tumor activity of flavones extract from bamboo leaf (bamboo-leaf flavones) and their molecular
mechanism. Methods The bamboo-leaf flavones were used to treat HepG2 and SH-SY5Y cells. The activity of bamboo-leaf flavones in
inhibition of the proliferation of HepG2 and SH-SY5Y cells was determined by MTT method. Gene expression of VEGF and VEGFR2 in
HepG2 and SH-SY5Y cells was determined by RT-PCR method, so did gene expression of VEGF in HepG2 cells and NGF in SH-SY5Y
cells after cells treated by bamboo-leaf flavones. Outgrowth of neurite in SH-SY5Y cells after treated by bamboo-leaf flavones was
investigated by inverted fluorescence microscope. Results Data showed that bamboo-leaf flavones had a significantly higher inhibition to
the proliferation of HepG2 cells than that of SH-SY5Y cells. We further observed that HepG2 cells expressed higher levels of VEGF and
VEGFR2 cells than those of SH-SY5Y cells and bamboo-leaf flavones down-regulated VEGF expression in HepG2 cells. In addition, we
also found bamboo-leaf flavones stimulate the neurite outgrowth in SH-SY5Ycells and up-regulated their NGF expression. Conclusion
Bamboo-leaf flavones could inhibit the proliferation of VEGF-dependent tumor cells by the probable down-regulation of VEGF
expression. Meanwhile, bamboo-leaf flavones could stimulate the neurite outgrowth of neurons by the probable up-regulation of the NGF
expression. Therefore, bamboo-leaf flavones probably have the dual functions in anti-tumor and neuroprotection.
Key words: bamboo leaf; flavones; VEGF; NGF; antitumor; neuroprotection

恶性肿瘤是人类健康最严重的威胁之一，而当
前的肿瘤治疗多存在特异性差、副作用大等问题。
植物源黄酮类化合物是近年研究较多的天然抗肿瘤
活性物质，例如瑞香狼毒总黄酮、大豆异黄酮等具
有体外杀死肿瘤细胞的细胞毒性。此外，从植物中
筛选得到许多具有抗肿瘤活性的黄酮类化合物，如

收稿日期：2014-07-22
基金项目：浙江农林大学科研发展基金（2012FR017）；浙江省自然科学基金资助项目（LQ14H280007）
作者简介：高 飞（1981—），男，主要从事天然产物中抗肿瘤活性因子的筛选工作。E-mail: gfei1981@live.com
*通信作者 钱永常（1962—），男，主要从事神经细胞生物学、肿瘤细胞生物学及天然药物的研究。E-mail: qian3906@zafu.edu.cn
中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 46 卷 第 5 期 2015 年 3 月 ·711·

芹菜素、黄芩苷、橘皮素、黄芩素等，这些活性化
合物均可以抑制肿瘤细胞和/或肿瘤组织的增殖[1-4]。
此外，研究还发现芹菜素、黄芩素、染料木黄酮等
多种黄酮类物质的抗肿瘤机制都与调控血管内皮
生长因子（VEGF）信号通路有关[5-7]。竹叶提取物
是从竹叶中提取得到的主要成分为黄酮类物质的
天然植物制剂，前期研究发现竹叶提取物具有良好
的抗自由基、抗氧化、抗衰老等功效[8-11]。本实验
选取毛金竹的竹叶提取物，通过研究其对不同类型
肿瘤细胞增殖的抑制活性差异，来探究竹叶提取影
响肿瘤细胞的关键基因，从而探讨竹叶提取物的抗
肿瘤活性及其分子机制。
1 材料与方法
1.1 材料
竹叶为毛金竹 Phyllostachys nigra (Lodd. ex
Lindl.) Munro var. henonis (Mitford) Stepf ex
Rendle 的叶，竹叶提取物由浙江大学生物系统工
程与食品科学学院张英教授惠赠，具体按照文献
方法制备[12]，其中含总黄酮量为 28.4%。
1.2 仪器
MCO-18AIC 型细胞培养箱，购自日本三洋公
司；DMI3000 型荧光倒置相差显微镜，购自美国徕
卡公司；Agilent 1100 型高效液相色谱系统，购自
美国安捷伦公司；ABI 2700 型 PCR 仪，购自美国
ABI 公司；ELIX3 型制水机，购自美国 Millipore 公
司；MULTISKAN FC 型酶标仪，购自美国 Thermo
公司；生物凝胶成像系统，购自美国 Bio-rad 公司。
1.3 试剂
DMEM 培养基和胎牛血清购自美国 Hyclone 公
司，青霉素和链霉素购自美国 Sigma 公司；MTT 细
胞增殖检测试剂盒，购自生工生物工程（上海）有
限公司；Trizol 试剂购自美国 Invitrogen 公司；cDNA
第一链合成试剂盒，购自 Tiangen 公司；Taq DNA
聚合酶，购自日本 TaKaRa 公司；引物由生工生物工
程（上海）有限公司合成；色谱纯乙腈、甲醇购自
西班牙 Scharlau 公司；磷酸二氢钠、磷酸氢二钠等
常规分析纯试剂购自浙江常青化工有限公司。
1.4 细胞培养
人肝癌 HepG2 细胞和人神经母细胞瘤
SH-SY5Y 细胞购自中国科学院典型培养物保藏委
员会细胞库，均用添加 10%胎牛血清和 0.3%抗生素
（青霉素-链霉素）的 DMEM 细胞培养基培养，放
置于 37 ℃、5%CO2细胞培养箱，细胞每 2 天更换
1 次培养基。
1.5 细胞毒性实验
将 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞接种于 96 孔细胞
培养板，细胞密度为每孔 1×104个细胞。24 h 后分
别加入终质量浓度为 0、0.1、1.0、10.0 μg/mL 的竹
叶提取物，37 ℃条件下分别孵育 1、2、3、4 d。
每 2 天更换 1 次细胞培养基，每次更换培养基时重
新加入相应质量浓度的竹叶提取物。采用 MTT 法
在酶标仪上测定每孔在波长 490 nm 处吸光度（A）
值。每个处理设 4 个复孔，并处理 3 批细胞作为 3
次生物学重复。
1.6 突触生长刺激实验
将 SH-SY5Y 细胞接种于 24 孔细胞培养板，细
胞密度为每孔 5×104 个细胞。37 ℃培养 24 h 后加
入终质量浓度分别为 0、0.01、0.10、1.00 μg/mL 的
竹叶提取物，处理后的 SH-SY5Y细胞连续培养 4 d，
每 2 天更换 1 次培养基，每次更换培养基时重新加
入相应质量浓度的竹叶提取物。每 24 小时用荧光
倒置相差显微镜观察细胞突触的生长情况 1 次，并
拍照存档。每孔随机选取 40 条突触，用 Image J 软
件量取突触长度，并记录。
1.7 对 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞中 VEGF 和血管
内皮生长因子受体-2（VEGFR2）表达的影响
将 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞接种于 6 孔细胞培
养板，每孔 1×104 个细胞，24 h 后分别加入终质量
浓度为 0、0.1、1.0、10.0 μg/mL 的竹叶提取物，置
37 ℃细胞培养箱孵育 24 h。然后弃去 6 孔板中的
细胞培养基，每孔加入 1 mL Trizol 裂解处理后的
HepG2 细胞，Trizol 试剂法提取总 RNA。提取的
HepG2 细胞总 RNA 用反转录试剂盒反转录为
cDNA，反转录方法参考试剂盒说明书。合成的
cDNA 用于进行逆转录 PCR（RT-PCR），以人 β-actin
基因为内参基因。PCR 条件为 95 ℃、3 min；95 ℃、
20 s，62.5 ℃、20 s，72 ℃、45 s，25 个循环；72 ℃、
3 min。各引物序列见表 1。
1.8 对 SH-SY5Y 细胞中神经生长因子（NGF）表
达的影响
将 SH-SY5Y 细胞接种于 6 孔细胞培养板，每
孔 2×105个细胞，24 h 后分别加入终质量浓度为 0、
0.01、0.10、1.00 μg/mL 的竹叶提取物，置 37 ℃细
胞培养箱孵育 24 h。然后弃去 6 孔板中的细胞培养
基，每孔加入 1 mL Trizol 裂解处理后的 SH-SY5Y
细胞，Trizol 试剂法提取总 RNA。SH-SY5Y 细胞总
·712· 中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 46 卷 第 5 期 2015 年 3 月

RNA 用反转录试剂盒反转录为 cDNA，反转录方法
参考试剂盒说明书。合成的 cDNA 用于进行
RT-PCR，以人 β-actin 基因为内参基因。PCR 条件
为 95 ℃、3 min；95 ℃、20 s，61 ℃、20 s，72 ℃、
45 s，25 个循环；72 ℃，3 min。NGF 引物序列见
表 1。
表 1 RT-PCR 所用的引物
Table 1 Primers used in RT-PCR
引物 引物序列 GeneBANK 登录号
VEGF-F ATGGCAGAAGGAGGAGGGCAGAAT AB_021221
VEGF-R TCACCGCCTCGGCTTGTCACA
VEGFR2-F GAATCCCTGCGAAGTACCTTGGT NM_131385
VEGFR2-R TTGAGTGGTGCCGTACTGGTAGG
NGF-F CCACACTGAGGTGCATAGCGTAAT XM_002506
NGF-R CCTCCTTGCCCTTGATGTCTGT
β-actin-F GCGTGACATTAAGGAGAAGCTGTG NM_001101
β-actin-R TCCACACGGAGTACTTGCGCT

1.9 数据处理
数据均以 ±x s 表示，RT-PCR 灰度值的测算由
Image J软件完成，测得值用SPSS 17.0软件的One-way
ANOVA 法分析不同组间数据间的差异显著性。
2 结果与分析
2.1 对 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞增殖抑制作用
MTT实验结果显示（图1），竹叶提取物对HepG2
和 SH-SY5Y 细胞增殖均有抑制作用，且竹叶提取物
对 2 种细胞抑制作用均具有剂量效应。但抑制程度不
同，对 HepG2 细胞增殖的抑制作用更强，说明竹叶
提取物对不同肿瘤细胞的抑制效果存在差异。
2.2 对 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞中 VEGF 和
VEGFR2 表达的抑制作用
为研究竹叶提取物抑制 HepG2 和 SH-SY5Y 细
胞增殖活性差异的机制，本实验检测了 VEGF 及其
受体 VEGFR2 在 2 类细胞中的表达，结果显示
VEGF 在 HepG2 细胞中的表达量约为其在
SH-SY5Y 细胞中表达量的 3 倍，二者差异为极显著
水平（P＜0.01）。此外，HepG2 细胞中检测到了
VEGFR2 基因的表达，而在 SH-SY5Y 细胞则几乎
没有检测到表达（图 2）。
进一步对不同质量浓度竹叶提取物处理后
HepG2 细胞中 VEGF 基因的表达水平进行检测，结
果显示竹叶提取物极显著降低了 HepG2 细胞中
VEGF 基因的表达水平（图 3），结果显示竹叶提取
物对肿瘤细胞增殖的抑制作用可能与抑制VEGF的
表达有关，竹叶提取物可能通过抑制 VEGF 的表达
抑制 VEGF 依赖型肿瘤细胞的增殖。


与竹叶提取物 0 μg·mL−1组比较：##P＜0.01，下同
##P < 0.01 vs bamboo-leaf extract 0 μg·mL−1 group, same as below
图 1 竹叶提取物对 SH-SY5Y (A) 和 HepG2 (B) 细胞增殖的抑制作用 ( ± = 3x s , n )
Fig. 1 Inhibition of bamboo-leaf flavones on proliferation of SH-SY5Y (A) and HepG2 (B) cells ( ± = 3x s , n )
1.2
1.1
1.0
0.9
0.8
0.7
0.6
0.5
0.4
0.3
1.2
1.1
1.0
0.9
0.8
0.7
0.6
0.5
0.4
0.3
A
值

A
值


0 μg·mL−1
0.1 μg·mL−1
1.0 μg·mL−1
10.0 μg·mL−1
1 2 3 4 1 2 3 4
t/d t/d

A B
##
##
##
##
##
##
中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 46 卷 第 5 期 2015 年 3 月 ·713·




与 SH-SY5Y 细胞比较：**P＜0.01
**P < 0.01 vs SH-SY5Y cells
图 2 VEGF 和 VEGFR2 基因在 HepG2 和 SH-SY5Y 细胞中表达差异分析 ( ± = 3x s , n )
Fig. 2 Difference analysis of VEGF and VEGFR2 expression in HepG2 and SH-SY5Y cells ( ± = 3x s , n )


图 3 竹叶提取物对 HepG2 细胞中 VEGF 基因表达的影响 ( ± = 3x s , n )
Fig. 3 Effect of bamboo-leaf extract on VEGF expression in HepG2 cells ( ± = 3x s , n )
2.3 对 SH-SY5Y 细胞突触生长的影响
处理 SH-SY5Y 细胞时发现适当质量浓度的竹
叶提取物可以刺激突触的生长，进一步研究观察到
0.01～0.10 μg/mL 的竹叶提取物可以显著地刺激
SH-SY5Y 细胞突触的生长，这种刺激也具有一定的
剂量效应；但 1.00 μg/mL 的竹叶提取物没有显示出
刺激效应，并且有抑制突触生长的趋势（图 4）。
2.4 对 SH-SY5Y 细胞中 NGF 基因表达的影响
NGF 是神经细胞中突触生长的刺激因子，为了
研究竹叶提取物刺激 SH-SY5Y 细胞突触生长的机
制，本实验对竹叶提取物处理后 SH-SY5Y 细胞中
NGF 基因的表达进行检测，结果显示，当终质量浓
度为 0.10 μg/mL时，竹叶提取物显著诱导 SH-SY5Y
细胞表达 NGF（图 5），说明竹叶提取物可能通过
上调 NGF基因的表达刺激了 SH-SY5Y 细胞的突触
生长。
3 讨论
植物源天然物质的开发和利用对于解决当前
医学领域难题，如药物副作用较高等具有重要的研
究和应用价值。在肿瘤治疗方面，黄酮类物质是其




与竹叶提取物 0 μg·mL−1组比较：#P＜0.05，下同
#P < 0.05 vs bamboo-leaf extract at 0 μg·mL−1 group, same as below
图 4 竹叶提取物对 SH-SY5Y 细胞突触生长的刺激作用
( ± = 3x s , n )
Fig. 4 Stimulation of bamboo-leaf extract on neurite outgrowth
of SH-SY5Y cells ( ± = 3x s , n )
VEGF




VEGFR2



β-actin

VEGF




β-actin

HepG2 SH-SY5Y

0 0.1 1.0 10.0
竹叶提取物/(μg·mL−1)
相
对
表
达
量

10
8
6
4
2
0
相
对
表
达
量

10
8
6
4
2
0
HepG2
SH-SY5Y
VEGF VEGFR2
0 0.1 1.0 10.0
竹叶提取物/(μg·mL−1)
**
**
##
## ##

0 0.01 0.10 1.00
竹叶提取物/(μg·mL−1)
90
80
70
60
50
40
30
突
触
长
度
/μ
m

0 μg·mL−1
0.01 μg·mL−1
0.10 μg·mL−1
1.00 μg·mL−1
1 2 3 4
t/d

##
##
#
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图 5 竹叶提取物对 SH-SY5Y 细胞 NGF 基因表达的影响
( ± = 3x s , n )
Fig. 5 Effect of bamboo-leaf extract on expression of NGF
in SH-SY5Y cells ( ± = 3x s , n )
中最为引人注目的一类天然物质。本实验中使用的
毛金竹竹叶提取物即是以黄酮类物质为主的天然
活性物质，实验结果显示，竹叶提取物可以特异性
地通过作用于 VEGF 抑制 HepG2 细胞的增殖，因
此是一种具有应用前景和巨大潜力的特异性抗肿
瘤活性物质。
前期实验中，本课题组曾证明重组人 VEGF 蛋
白可以诱导 HepG2 细胞的增殖，但是无法诱导
SH-SY5Y 细胞的增殖，因此推测 HepG2 和
SH-SY5Y 细胞增殖的机制并不相同，即 HepG2 细
胞的增殖依赖于 VEGF 的作用。本实验结果证实竹
叶提取物对 HepG2 和 SH-SY5Y 肿瘤细胞增殖的抑
制效应并不相同，对 HepG2 的抑制效果显著地高于
SH-SY5Y。为进一步揭示这种差异产生的原因，本
实验检测了 VEGF在 2 种细胞中的表达，结果显示，
VEGF 在 HepG2 细胞中的表达显著高于 SH-SY5Y
细胞，而 VEGF 的 2 种受体 VEGFR1 和 VEGFR2，
只检测到 VEGFR2 在 HepG2 细胞中表达，VEGFR1
则在 2 种细胞中均不表达。并且竹叶提取物显著下
调 HepG2 细胞中表达的 VEGF。这一结果说明竹叶
提取物通过抑制 VEGF 的表达影响了 HepG2 细胞
的增殖，并且提示 VEGF 是竹叶提取物抑制肿瘤细
胞增殖的主要靶标基因。这与其他黄酮类物质通过
调控 VEGF 信号通路抑制肿瘤的机制吻合[5-7]。目
前还没有检测竹叶提取物对 VEGFR2 表达的影响。
本实验在用竹叶提取物处理 SH-SY5Y 细胞时
发现一个值得注意的现象，即低剂量竹叶提取物可
以一定程度刺激 SH-SY5Y 突触的生长。已有研究
证明许多植物源的黄酮类物质具有显著地神经保
护作用，如槲皮素、银杏叶黄酮、甘草黄酮等具有
显著的抗抑郁活性[13-17]，同时植物源黄酮类物质还
对神经系统的损伤具有修复作用[18-19]。本实验中，
在检测到竹叶提取物可以刺激 SH-SY5Y 细胞神经
突触生长的基础上，进一步揭示了其分子生物学机
制。研究了竹叶提取物对神经系统中的重要生长因
子NGF的作用，结果显示竹叶提取物可以上调NGF
的表达，并且竹叶提取物诱导神经突触生长和 NGF
表达的剂量完全一致。NGF 对中枢及外周神经系统
的神经元生长发育、分化、再生均具有重要的调控
作用，竹叶提取物诱导神经突触生长和 NGF 表达
表明其在神经保护作用方面具有潜在的应用价值，
值得深入研究。
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NGF


β-actin

0 0.01 0.10 1.00
竹叶提取物/(μg·mL−1)
12
10
8
6
4
2
0
相
对
表
达
量

0 0.01 0.10 1.00
竹叶提取物/(μg·mL−1)
#
##
中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 46 卷 第 5 期 2015 年 3 月 ·715·

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