全 文 ：中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 43 卷 第 5 期 2012 年 5 月

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土茯苓内生芒果球座菌的次级代谢产物及其抗肿瘤活性研究
梁法亮 1, 2，李冬利 1，陈玉婵 1，陶美华 1，章卫民 1*，张德志 2*
1. 广东省微生物研究所 广东省菌种保藏与应用重点实验室 广东省微生物应用新技术公共实验室 广东省华南应用微生
物重点实验室-省部共建国家重点实验室培育基地，广东 广州 510070
2. 广东药学院药科学院，广东 广州 510006
摘 要：目的 研究土茯苓内生芒果球座菌 Guignardia mangiferae 的次级代谢产物及其抗肿瘤活性。方法 采用硅胶柱、反
相硅胶柱、凝胶柱和制备薄层色谱等色谱技术进行分离纯化，通过现代波谱技术进行结构鉴定；以神经胶质瘤细胞 SF-268、
乳腺癌细胞 MCF-7、大细胞肺癌细胞 NCI-H460 为供试细胞株，采用 SRB 法对化合物进行体外抗肿瘤活性研究。结果 从
土茯苓内生芒果球座菌的 100 L 液体发酵提取物中分离得到 12 个化合物，经波谱数据分析鉴定其中 10 个化合物，分别为
15-hydroxyl tricycloalternarene 5b（1）、guignardiaene D（2）、guignardiaene C（3）、guignardone A（4）、guignardone B（5）、
3-(4-甲苯氧基)-丙酸（6）、2, 4-壬二醇（7）、麦角甾酮（8）、酪醇（9）、对羟基苯甲醛（10）。杂合萜类化合物 1～5 对 SF-268
细胞具有选择性的抑制作用，化合物 6、7 对 MCF-7 细胞具有选择性的抑制作用。结论 化合物 6～10 均为首次从该属真菌
中得到，其中化合物 6、7 为新的天然产物。
关键词：芒果球座菌；土茯苓；内生真菌；次级代谢产物；抗肿瘤活性；杂合萜类；3-(4-甲苯氧基)-丙酸；2, 4-壬二醇
中图分类号：R284.1 文献标志码：A 文章编号：0253 - 2670(2012)05 - 0856 - 05
Secondary metabolites of endophytic Guignardia mangiferae from Smilax glabra
and their antitumor activities
LIANG Fa-liang1, 2, LI Dong-li1, CHEN Yu-chan1, TAO Mei-hua1, ZHANG Wei-min1, ZHANG De-zhi2
1. State Key Laboratory of Applied Microbiology, Ministry-Guangdong Province Jointly Breeding Base, Guangdong Open
Laboratory of Applied Microbiology, Guangdong Provincial Key Laboratory of Microbial Culture Collection and Application,
Guangdong Institute of Microbiology, Guangzhou 510070, China
2. College of Pharmacy, Guangdong Pharmaceutical University, Guangzhou 510006, China
Abstract: Objective To study the secondary metabolites of the endophytic fungus Guignardia mangiferae from Smilax glabra and
their antitumor activities. Methods The compounds were isolated by various column chromatographies on silica gel, reversed silica
gel, Sephadex LH-20, preparative TLC, and so on. Their structures were identified by extensive analysis of their spectroscopic data.
The inhibitory effects of compounds 1—7 on SF-268, MCF-7, and NCI-H460 cell lines were tested in vitro by SRB method. Results
Twelve compounds were isolated from the extract of 100 L liquid fermentation broth and ten of them were identified as 15-hydroxyl
tricycloalternarene 5b (1), guignardiaene D (2), guignardiaene C (3), guignardone A (4), guignardone B (5), 3-(4-methylphenoxy)-
propanoic acid (6), nonane-2, 4-diol (7), ergosterol keone (8), tyrosol (9), and p-hydroxybenzaldehyde (10). The meroterpenes 1—5
showed inhibitory effects on SF-268, while compounds 6 and 7 showed inhibitory effects on MCF-7 selectively. Conclusion
Compounds 6—10 are isolated from fungus of the genus Guignardia Viala et Ravaz for the first time and compounds 6 and 7 are firstly
reported as natural products.
Key words: Guignardia mangiferae A. J. Roy; Smilax glabra Roxb.; endophytic fungus; secondary metabolites; antitumor activities;
meroterpenes; 3-(4-methylphenoxy)-propanoic acid; nonane-2, 4-diol

植物内生真菌是指那些在其生活史的一定阶段
或全部阶段生活在健康植物组织内，但不对植物组
织引起明显病害症状的真菌 [1] 。芒果球座菌
Guignardia mangiferae A. J. Roy 是热带和温带地区
植物组织中常见的植物内生真菌，分布普遍，一般
不引起植物病害。目前，文献报道该种真菌的次级

收稿日期：2012-01-28
基金项目：广州市科技计划项目（2009J1-C191）；广东省科学院优秀青年科技人才基金项目
*通讯作者 章卫民 Tel: (020)37656321 E-mail: wmzhang58@yahoo.com.cn
张德志 Tel: (020)39352132 E-mail: DZ-Zhang@tom.com
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代谢产物有杂合萜类、甾醇类、脂肪酸类，其中杂
合萜类化合物结构新颖，而有些化合物具有微弱的
抗菌活性[2-3]。本课题组对药用植物土茯苓 Smilax
glabra Roxb.（学名光叶菝葜）的内生芒果球座菌
A348 的次级代谢产物进行了研究，从该菌株的菌丝
体中分离并鉴定了 7 个化合物[4]。本研究进一步对
该菌株的发酵液进行分离提取，鉴定出 10 个化合
物，分别为 15-hydroxyl tricycloalternarene 5b（1）、
guignardiaene D （ 2 ）、 guignardiaene C （ 3 ）、
guignardone A（4）、guignardone B（5）、3-(4-甲苯
氧基)-丙酸 [3-(4-methylphenoxy)-propanoic acid，
6]、2, 4-壬二醇（nonane-2, 4-diol，7）、麦角甾酮
（ergosterol keone，8）、酪醇（tyrosol，9）、对羟基
苯甲醛（p-hydroxybenzaldehyde，10）。化合物 6～
10 均为首次从该属真菌中得到，其中化合物 6、7
为新的天然产物。采用 SRB 法测定化合物 1～7 对
SF-268、MCF-7 和 NCI-H460 肿瘤细胞株的抑制作
用，结果表明，杂合萜类化合物 1～5 对 SF-268 细
胞具有选择性的抑制作用，化合物 6、7 对 MCF-7
细胞具有选择性的抑制作用。
1 仪器与试剂
核磁共振波谱仪 AVANCE III（Bruker 公司）；
PZ1000B 旋转式大容量普通摇床（武汉瑞华仪器设
备有限公司）；RE—2000 型旋转蒸发仪（上海亚荣
生化仪器厂）；超净工作台（上海恒益科技有限公
司）；柱色谱硅胶（100～200、200～300 目）（青岛
海洋化工厂）；GF254 高效薄层硅胶板（Merck 公司）；
C18 反相硅胶（40～75 μm）（Fuji Silysia Chemical
Ltd. ）；凝胶 Sephadex LH-20 （ 18 ～ 110 μm ）
（Amersham Biosciences）；溶剂及试剂均为分析纯，
购自广州化学试剂厂。
2 菌种与发酵培养
芒果球座菌菌株 A348 从采自于广东罗浮山自
然保护区土茯苓的叶中分离获得，土茯苓由广东药
学院中药学院刘基柱副教授鉴定为 Smilax glabra
Roxb.，内生真菌由本课题组通过 ITS 序列测序鉴定
为芒果球座菌 Guignardia mangiferae A. J. Roy，菌
种保存于广东省微生物研究所。发酵培养基为马铃
薯 200 g/L、葡萄糖 20 g/L、KH2PO4 3 g/L、MgSO4
1.5 g/L、维生素 B1 10 mg/L，pH 6.5。用接种针挑
取适量菌体，接种到装有 100 mL 培养液的 250 mL
锥形瓶中，在 28 ℃、130 r/min 的条件下摇床培养
3 d，得种子液。将该种子液按 3%的接种量接种到
装有 250 mL 培养液的 500 mL 锥形瓶中，培养条件
与种子液相同，培养时间为 7 d，共发酵 100 L。
3 提取与分离
100 L 发酵产物经滤过得发酵液，发酵液以醋
酸乙酯萃取 5 次，减压浓缩得粗提物浸膏 13.8 g。
浸膏过硅胶柱，以氯仿-甲醇梯度洗脱，用薄层色谱
检测（显色剂为茴香醛-浓硫酸试剂），合并相似组
分，再经反相硅胶柱色谱，Sephadex LH-20 凝胶色
谱和制备薄层色谱分离，得化合物 1～10。
4 结构鉴定
化合物 1：无色油状。ESI-MS m/z: 360 [M]+。
1H-NMR (500 MHz, CDCl3) δ: 5.21 (1H, td, J = 7.4,
1.2 Hz, H-5), 4.91 (1H, dddd, J = 7.2, 5.9, 2.8, 1.3 Hz,
H-3), 4.28 (1H, dd, J = 12.2, 5.5 Hz, H-15), 3.69 (1H,
dd, J = 6.8, 3.5 Hz, H-17), 3.47 (3H, s, H-17′), 3.28
(1H, d, J = 7.5 Hz, -OH), 2.72 (1H, dt, J = 11.9, 9.1
Hz, H-7), 2.48 (2H, m, H-4), 2.34 (1H, ddd, J = 13.7,
4.6, 3.8 Hz, H-9a), 2.25 (2H, m, H-12), 2.17 (1H, m,
H-11), 2.11 (1H, m, H-9b), 1.93 (1H, dd, J = 11.9, 5.5
Hz, H-16a), 1.80 (2H, m, H-16b, H-8a), 1.63 (3H, d,
J = 1.2 Hz, H-6′), 1.62 (3H, d, J = 1.3 Hz, H-1), 1.57
(1H, m, H-8b), 1.47 (3H, s, H-2′), 1.34 (3H, s, H-10′)；
13C-NMR (125 MHz, CDCl3) δ: 195.6 (C-18), 168.5
(C-14), 134.8 (C-6), 132.3 (C-2), 128.0 (C-5), 124.0
(C-3), 106.8 (C-13), 88.6 (C-10), 80.0 (C-17), 66.8
(C-15), 59.3 (C-17′), 44.2 (C-11), 42.6 (C-7), 38.5
(C-9), 35.5 (C-16), 27.3 (C-4), 26.5 (C-8), 26.3 (C-1),
23.5 (C-10′), 19.2 (C-6′), 18.5 (C-2′), 16.7 (C-12)。以
上数据与文献报道一致[2]，结构见图 1，故鉴定化
合物 1 为 15-hydroxyl tricycloalternarene 5b。
化合物 2：白色晶体（三氯甲烷）。ESI-MS m/z:
315 [M＋Na]+。1H-NMR (500 MHz, CDCl3) δ: 4.74
(1H, brs, H-2′a), 4.65 (1H, brs, H-2′b), 4.26 (1H, t, J =
4.5 Hz, H-11), 3.72 (1H, dd, J = 6.6, 3.6 Hz, H-13),
3.46 (3H, s, H-13′), 2.38 (1H, dt, J = 13.8, 4.1 Hz,
H-12a), 2.35 (1H, d, J = 17.6 Hz, H-8a), 2.23 (1H,
ddd, J = 13.8, 6.6, 5.5 Hz, H-12b), 2.16 (3H, m, H-3,
8b, 5a), 1.95 (2H, m, H-7, 4a), 1.80 (1H, ddd, J = 14.1,
11.3, 7.1 Hz, H-5b), 1.67 (3H, s, H-1), 1.55 (1H, m,
H-4b), 1.35 (3H, s, H-6′)；13C-NMR (125 MHz, CDCl3)
δ: 195.0 (C-14), 167.7 (C-10), 145.5 (C-2), 111.3 (C-2′),
105.9 (C-9), 87.7 (C-6), 79.2 (C-13), 65.8 (C-11), 58.4
(C-13′), 48.9 (C-3), 43.3 (C-7), 37.5 (C-5), 34.5 (C-12),
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图 1 化合物 1～5 的结构
Fig. 1 Structures of compounds 1—5
27.0 (C-4), 22.4 (C-6′), 19.3 (C-1), 16.2 (C-8)。以上数
据与文献报道一致[2]，结构见图 1，故鉴定化合物 2
为 guignardiaene D。
化合物 3：无色油状。ESI-MS m/z: 301 [M＋
Na]+。1H-NMR (500 MHz, CD3OD) δ: 4.73 (1H, brs,
H-2′a), 4.66 (1H, brs, H-2′b), 4.40 (1H, dd, J = 11.4,
5.0 Hz, H-13), 4.28 (1H, t, J = 3.3 Hz, H-11), 2.33
(2H, m, H-3, 12a), 2.24 (1H, dd, J = 17.2, 1.2 Hz,
H-8a), 2.14 (2H, m, H-8b, 5a), 2.03 (2H, m, H-12b, 7),
1.95 (1H, m, H-4a), 1.87 (1H, m, H-5b), 1.69 (3H, s,
H-1), 1.58 (1H, m, H-4b), 1.33 (3H, s, H-6′)；13C-NMR
(125 MHz, CD3OD) δ: 200.3 (C-14), 169.8 (C-10),
147.5 (C-2), 111.6 (C-2′), 106.4 (C-9), 89.1 (C-6),
68.6 (C-13), 67.3 (C-11), 50.1 (C-3), 44.4 (C-7), 39.3
(C-12), 38.5 (C-5), 27.9 (C-4), 23.4 (C-6′), 19.1 (C-1),
17.2 (C-8)。以上数据与文献报道一致[2]，结构见图
1，故鉴定化合物 3 为 guignardiaene C。
化合物 4：白色固体。ESI-MS m/z: 313 [M＋
Na]+。1H-NMR (500 MHz, CDCl3) δ: 4.73 (1H, m,
H-16a), 4.61 (1H, m, H-16b), 4.55 (1H, d, J = 5.5 Hz,
H-4), 3.81 (1H, dd, J = 7.9, 1.3 Hz, H-7a), 3.49 (1H,
d, J = 7.9 Hz, H-7b), 2.46 (1H, dd, J = 10.7, 5.5 Hz,
H-5a), 2.34 (1H, d, J = 17.2 Hz, H-8a), 2.15 (3H, m,
H-14, 8b, 12a), 2.03 (1H, d, J = 10.7 Hz, H-5b), 1.94
(2H, m, H-13a, 9), 1.81 (1H, m, H-12b), 1.65 (3H, s,
H-17), 1.55 (1H, m, H-13b), 1.32 (3H, s, H-11)；
13C-NMR (125 MHz, CDCl3) δ: 198.8 (C-1), 172.8
(C-3), 145.2 (C-15), 111.5 (C-16), 102.9 (C-2), 89.3
(C-10), 81.7 (C-6), 78.5 (C-4), 70.6 (C-7), 48.6
(C-14), 44.0 (C-5), 43.2 (C-9), 37.3 (C-12), 26.8
(C-13), 23.2 (C-11), 19.1 (C-17), 15.5 (C-8)。以上数
据与文献报道一致[3]，结构见图 1，故鉴定化合物 4
为 guignardone A。
化合物 5：白色固体。ESI-MS m/z: 331 [M＋
Na]+。1H-NMR (500 MHz, CDCl3) δ: 4.58 (1H, d, J =
5.5 Hz, H-4), 3.83 (1H, d, J = 7.9 Hz, H-7a), 3.53
(1H, d, J = 7.9 Hz, H-7b), 2.64 (1H, dd, J = 17.0, 1.3
Hz, H-8a), 2.46 (1H, dd, J = 10.7 5.5 Hz, H-5a), 2.28
(1H, dd, J = 17.0, 6.2 Hz, H-8b), 2.09 (1H, m, H-9),
2.04 (1H, d, J = 10.7 Hz, H-5b), 2.02 (1H, m, H-12a),
1.88 (1H, m, H-13a), 1.66 (1H, m, H-12b), 1.58 (2H,
m, H-14, 13b), 1.34 (3H, s, H-11), 1.23 (3H, s, H-16),
1.20 (3H, s, H-17)；13C-NMR (125 MHz, CDCl3) δ:
198.7 (C-1), 174.0 (C-3), 102.6 (C-2), 90.7 (C-10),
81.7 (C-6), 78.4 (C-4), 72.9 (C-15), 70.6 (C-7), 51.1
(C-14), 44.0 (C- 5), 41.3 (C-9), 38.4 (C-12), 28.8
(C-16), 27.5 (C-17), 24.7 (C-13), 22.9 (C-11), 18.2
(C-8)。以上数据与文献报道一致[3]，结构见图 1，故
鉴定化合物 5 为 guignardone B。
化合物 6：无色结晶（三氯甲烷）。1H-NMR (500
MHz, CDCl3) δ: 7.08 (2H, d, J = 8.5 Hz, H-3′, 5′),
6.77 (2H, d, H-2′, 6′), 5.18 (1H, s, 1-OH), 4.24 (2H, t,
J = 7.1 Hz, H-3), 2.86 (2H, t, J = 7.1 Hz, H-2), 2.05
(3H, s, H-7′)；13C-NMR (125 MHz, CDCl3) δ: 172.3
(C-1), 155 (C-1′), 131.4 (C-4′), 131.0 (C-3′, 5′), 116.3
(C-2′, 6′), 66.2 (C-3), 35.1 (C-2), 22.0 (C-7′)。参考文
献报道[5]，鉴定化合物 6 为 3-(4-甲苯氧基)-丙酸。
化合物 7：无色针晶（三氯甲烷）。1H-NMR (500
MHz, CD3OD) δ: 3.98 (1H, m, H-2), 3.77 (1H, m,
H-4), 1.52～1.26 (10H, m, H-3, 5, 6, 7, 8), 1.16 (3H,
d, J = 6.3 Hz, H-1), 0.92 (3H, t, J = 7.1 Hz, H-9)；
13C-NMR (125 MHz, CD3OD) δ: 68.8 (C-4), 65.0
(C-2), 46.8 (C-3), 38.6 (C-5), 32.6 (C-7), 26.0 (C-6),
23.8 (C-1), 23.2 (C-8), 13.9 (C-9)。以上氢谱数据与文
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献报道一致[6]，故鉴定化合物 7 为 2, 4-壬二醇。
化合物 8：黄色粉末。1H-NMR (500 MHz,
CDCl3) δ: 6.62 (1H, d, J = 9.5 Hz, H-7), 6.04 (1H, d,
J = 9.5 Hz, H-6), 5.75 (1H, s, H-4), 5.24 (2H, dd, J =
15.2, 7.3 Hz, H-22, 23), 1.06 (3H, d, J = 6.7 Hz,
H-21), 1.00 (3H, s, H-19), 0.96 (3H, s, H-18), 0.93
(3H, d, J = 6.8 Hz, H-28), 0.85 (3H, d, J = 6.8 Hz,
H-26), 0.83 (3H, d, J = 6.8 Hz, H-27), 2.57～1.23
(17H, m)；13C-NMR (125 MHz, CDCl3) δ: 199.5
(C-3), 164.4 (C-5), 156.1 (C-14), 135.0 (C-22), 134.0
(C-7), 132.5 (C-23), 124.5 (C-8), 124.4 (C-6), 123.0
(C-4), 55.7 (C-17), 44.3 (C-9), 44.0 (C-13), 42.9
(C-24), 39.3 (C-20), 36.8 (C-10), 35.6 (C-12), 34.1
(C-2), 34.1 (C-1), 33.1 (C-25), 27.7 (C-16), 25.4
(C-15), 21.2 (C-21), 20.0 (C-26), 19.7 (C-27), 19.0
(C-18), 19.0 (C-11), 17.6 (C-28), 16.7 (C-19)。以上数
据与文献报道一致[7]，故鉴定化合物 8 为麦角甾酮。
化合物 9：无色结晶（甲醇）。1H-NMR (500 MHz,
CD3OD) δ: 7.02 (2H, d, J = 8.4 Hz, H-3, 5), 6.71 (2H,
d, J = 8.4 Hz, H-2, 6), 3.68 (2H, t, J = 7.2 Hz, H-8),
2.71 (2H, t, J = 7.2 Hz, H-7)；13C-NMR (125 MHz,
CD3OD) δ: 156.2 (C-1), 130.6 (C-4), 130.5 (C-3, 5),
115.9 (C-2, 6), 64.1 (C-8), 38.9 (C-7)。以上数据与文
献报道一致[8]，故鉴定化合物 9 为酪醇。
化合物 10：无色针晶（甲醇）。1H-NMR (500 MHz,
CDCl3) δ: 9.87 (1H, s, H-7), 7.82 (2H, d, J = 8.7 Hz, H-
2, 6), 6.99 (2H, d, J = 8.7 Hz, H-3, 5), 6.09 (1H, s,
4-OH)；13C-NMR (125 MHz, CDCl3) δ: 192.1 (C-7),
162.3 (C-4), 133.4 (C-2, 6), 130.9 (C-1), 116.9 (C-3,
5)。以上数据与文献报道一致[9]，化合物 10 鉴定为
对羟基苯甲醛。
5 化合物的体外抗肿瘤活性
以顺铂为阳性对照，采用 SRB 法[10]测定化合
物 1～7 对 SF-268、MCF-7 和 NCI-H460 肿瘤细胞
株的抑制率（表 1）。结果表明，杂合萜类化合物 1～
5 对 SF-268 细胞具有选择性的抑制作用，化合物 6、
7 对 MCF-7 细胞具有选择性的抑制作用，但抑制作
用均较弱。
表 1 化合物 1～7 对 3 种肿瘤细胞株的抑制作用 ( 3=± n , sx )
Table 1 Inhibition of compounds 1—7 on three tumor cell lines ( 3=± n , sx )
抑制率/% 化合物 ρ / (μg•mL−1)
SF-268 MCF-7 NCI-H460
1 100 41.8±4.6 10.6±0.9 0.5±0.2
2 100 36.2±0.9 4.9±1.9 0.2±0.2
3 100 41.3±3.2 6.3±0.5 0.2±0.4
4 100 50.7±2.1 21.0±0.7 1.6±0.7
5 100 34.0±2.5 6.3±1.6 0.2±0.1
6 100 28.4±1.6 44.0±0.6 0.2±1.4
7 100 21.5±1.9 56.0±1.0 13.4±3.4
顺铂 10 93.7±3.0 84.2±0.7 97.9±0.5

6 讨论
在本研究中分离得到的 10 个化合物中，化合物
1～5 为杂合萜类化合物，是目前已发现的芒果球座
菌代谢产物中主要而又特殊的一类化合物，是近几
年才见报道的新颖结构。2008 年贾川[2]报道了 5 个
该类结构的化合物：15-hydroxyl tricycloalternarene
5b、guignardiaene A—D。本研究得到的化合物 1～
4 分别鉴定为 15-hydroxyl tricycloalternarene 5b、
guignardiaene D、guignardiaene C、guignardiaene A。
2010 年 Yuan[3]等又报道了 3 个该类结构的化合物
guignardone A—C，本研究得到的化合物 5 鉴定为
guignardone B。文献报道此类杂合萜类化合物的抗
肿瘤和抗菌活性都不强[2-3]，本实验研究也表明其对
SF-268、MCF-7 和 NCI-H460 肿瘤细胞株的抑制作
用不强。今后的研究可重点考察它们的其他药理活
性，为开发利用此类结构天然产物奠定基础。
化合物 6～10 均为首次从球座菌属真菌中得
到，其中化合物 6、7 为新的天然产物。3-(4-甲苯氧
基)-丙酸（6）可以在合成 4-色满酮类化合物过程中
通过对甲基苯酚与 3-氯丙酸反应得到[5]，本实验首
次从真菌的代谢产物中分离获得该化合物。另外，
文献报道研究壬烷的自氧化过程中合成过化合物
nonane-2, 4-diol（7）[6]，本实验首次从真菌的代谢产
物中分离获得该化合物，并首次报道了其碳谱数据。
中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 43 卷 第 5 期 2012 年 5 月

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“十二五”国家重点图书出版规划项目
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药的生物活性、临床疗效和毒性的必要手段，也是新药发现和创制的可行途径，更是
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