全 文 ：中国生态农业学报 2013年 2月 第 21卷 第 2期
Chinese Journal of Eco-Agriculture, Feb. 2013, 21(2): 141−148


* 国家自然科学基金项目(31070443, 30970523, 30770073)、江苏高教优势学科建设工程项目、江苏省教育厅产业化推进项目(JHB2012-16)
和南京市科委工程中心创新能力提升项目(201105058)资助
** 通讯作者: 戴传超(1970—), 博士, 教授, 博士生导师, 主要从事微生物生态学的研究。E-mail: daichuanchao@njnu.edu.cn
周佳宇(1988—), 女, 硕士研究生, 研究方向为微生物生态学。E-mail: nj_zhoujiayu@126.com
收稿日期: 2012−07−30 接受日期: 2012−09−20
DOI: 10.3724/SP.J.1011.2013.00141
植物促生微生物挥发性物质的生态功能研究进展*
周佳宇 戴传超** 陈 晏 杨 腾
(南京师范大学生命科学学院 江苏省微生物与功能基因组学重点实验室 江苏省微生物资源产业化工程
技术研究中心 南京 210023)
摘 要 植物促生微生物通过各种途径有益于植物的生长发育, 而其产生的挥发性物质在这一过程中的作用
不可忽视。挥发性物质低分子量、弱极性、高蒸汽压、低沸点、亲脂性的特点使其与微生物其他性质的代谢
产物相比, 具有能够长距离传播、介导生物体间非接触的相互作用、低浓度即可被感知等优势。本文从植物
促生微生物挥发性物质促进植物生长发育、对植物的化感作用、诱导植物系统抗性、促进植物次级代谢产物
积累、抑制植物病虫害的发生与发展、阻碍食草动物取食等方面综述了植物促生微生物挥发性物质重要的生
态功能及这些功能间的相互关系和具体作用机制, 并对植物促生微生物挥发性物质今后的研究方向和应用前
景进行了展望。
关键词 植物促生微生物 挥发性物质 生态功能 抑菌作用 杀虫作用
中图分类号: Q938.1 文献标识码: A 文章编号: 1671-3990(2013)02-0141-08
Ecological functions of volatiles produced by plant growth-promoting
micro-organisms
ZHOU Jia-Yu, DAI Chuan-Chao, CHEN Yan, YANG Teng
(Jiangsu Engineering and Technology Research Center for Industrialization of Microbial Resources; Jiangsu Key Laboratory for
Microbes and Functional Genomics; College of Life Sciences, Nanjing Normal University, Nanjing 210023, China)
Abstract Various kinds of endophytic and rhizospheric micro-organisms were closely related with various plants. Most of these
micro-organisms were potential promoters of plant growth and development as they produced phytohormones that increased
available nutrients to plants, controlled plant pathogens, etc. These microbes were collectively defined as plant growth-promoting
micro-organisms. Furthermore, volatiles released by these plant growth-promoting micro-organisms were critical for mutual
symbiosis of the host plants and plant-associated micro-organisms. Many endophytic and rhizospheric micro-organisms were
reported to be capable of producing varieties of volatiles as secondary metabolites. Volatiles produced by plant growth-promoting
micro-organisms had many essential ecological functions and the relationships among the functions were often quite complex. Some
volatiles produced by plant growth-promoting micro-organisms were capable of promoting growth and development of plants. These
volatiles induced systemic resistance in plants such that survival rates of plants in negative conditions improved. Also these
compounds altered the constituents and contents of valuable secondary metabolites in plants, which in turn enhanced plants biotic
resistance. Finally, some volatiles inhibited growth or reproduction of pathogens or insects and prevented herbivores from grazing on
the host plants. Given these functions and several more, these critical metabolites enhanced host plants’ competitive advantages over
non-host plants. Because of these valuable ecological functions, further research studies needed to be done on beneficial effects of
mutual symbiosis of micro-organisms and host plants. Several volatiles produced by plants affected signaling pathways or gene ex-
pression of host plants. In summary, studies on volatiles produced by plant growth-promoting micro-organisms enabled us to better
understand the complex relationships among plants and micro-organisms. For in-depth research on volatiles produced by plant
growth-promoting micro-organisms, this review summarized the results of current studies and discussed further development in this
field.
142 中国生态农业学报 2013 第 21卷


Key words Plant growth-promoting micro-organism, Volatile, Ecological function, Anti-microbial action, Insecticidal action
(Received Jul. 30, 2012; accepted Sep. 20, 2012)
多种植物促生微生物能够释放挥发性物质 [1−2],
而挥发性物质的合成需要消耗微生物的养分和能量,
因此这些物质在植物和微生物相互关系中的角色值
得关注。内生和根际微生物与植物长期共存、关系
稳定。它们与植物间形成互惠共生的关系, 一方面
植物为内生和根际微生物提供良好的生存环境, 另
一方面这些微生物通过各种途径对植物的生长发育
产生有益影响[3−5]。微生物挥发性物质低分子量、弱
极性、高蒸汽压、低沸点、亲脂性的特点[6−8], 使其
与微生物其他性质的次级代谢产物相比, 具有能够
长距离传播、介导有机体间非直接接触的相互作用
以及低浓度能够被感知等优势。因此, 植物促生微
生物挥发性物质在促进植物生长发育、增强植物抗
性、促进有益代谢产物形成等方面的作用逐渐受到
重视。本文从植物促生微生物产生的挥发性物质对
植物的有益影响、对植物病原菌的抑制作用、对植
物害虫的毒害作用和抑制食草动物对植物的取食这
3 方面出发, 综述了植物促生微生物挥发性物质在
植物微生态系统中的作用。
1 植物促生微生物挥发性物质对植物的有
益影响
1.1 促进植物的生长发育
植物促生根际细菌(PGPR)荧光假单胞菌(Pseu-
domonas fluorescens)和枯草芽孢杆菌(Bacillus sub-
tilis)产生的挥发性物质能够促进胡椒薄荷(Mentha
piperita)叶片数和生根数、茎长和根长的增加[9]。枯
草芽孢杆菌产生的挥发性物质还可以增加紫花罗勒
(Ocimum basilicum)茎与根的生物量[10]。除枯草芽孢
杆菌外, 其他芽孢杆菌属(Bacillus)细菌产生的挥发
性物质还能够促进拟南芥(Arabidopsis thaliana)主根
和侧根的伸长, 改变其根系结构[11]。
分析各植物促生菌产生的挥发性物质的组成 ,
发现油菜(Brassica campestris)根际气味沙雷氏菌
(Serratia odorifera)4Rx13释放的高浓度 CO2对拟南
芥和小立碗藓(Physcomitrella patens)的生长具有促
进作用[12−13]。枯草芽孢杆菌 GB03 和解淀粉芽孢杆
菌(Bacillus amyloliquefaciens)IN937a 挥发物中的
(2R,3R)-丁二醇及其前体物质 3-羟基-2-丁酮(乙偶姻)
具有促进拟南芥生长的能力[14]。玉米促生根际细菌
运动节杆菌(Arthrobacter agilis)UMCV2产生的二甲
基正十六胺能够促进紫花苜蓿(Medicago sativa)的
生长和发育[15]。此外, 低浓度的 1-己醇和吲哚及高
浓度的正十五烷也能够促进拟南芥的生长[16]。
促生菌挥发性物质使植物产生不同的应答反应,
从而刺激植物的生长和发育。枯草芽孢杆菌 GB03
产生的挥发性物质一方面可以通过诱导拟南芥体内
脱落酸产生量的减少来抑制糖分积累的反馈调节 ,
增加拟南芥的叶绿素含量, 提高光合效率, 增加养
分积累[17]; 另一方面能够增加拟南芥根部生长素的
产生量并使生长素转运基因的表达量上调[18]。Ezquer
等 [19]的研究表明枯草芽孢杆菌、农杆菌 (Agrobac-
terium)、丁香假单胞菌(Pseudomonas syringae)产生
的挥发性物质通过增加植物体内蔗糖合成酶、淀粉
合成酶、淀粉分支酶的活性, 促进植物体内淀粉的
积累。相似的, 交互链格孢(Alternaria alternata)产生
的挥发性物质也能够促进拟南芥中淀粉的积累, 增
加植物对短暂饥饿的耐受能力[20]。
从目前的研究结果看, 多种与植物关系密切的
微生物能够产生具有促生能力的挥发性物质, 并且
其促生能力大都是单一成分在起作用。挥发性物质
作为一种信号分子, 被植物感知后, 可以引起植物
体内基因表达或相关酶活性的改变, 有利于植物营
养物质的代谢和积累, 促进植株的生长发育。而植
物碳源丰富的根系分泌物也为根际微生物创造了优
越的生存环境, 有利于其长期定殖, 二者间形成互惠
共生的关系, 有利于植物微生态系统的稳定和发展。
1.2 对植物的化感作用
化感作用是指植物或微生物向环境中释放化学
物质, 抑制周围植株生长的现象。一些植物促生微
生物能够产生对植物生长有害的挥发性化感物质。
分离自裂榄木(Bursera simaruba)的产气霉属内生真
菌 Muscodor yucatanensis产生的挥发物能够抑制苋
菜 (Amaranthus mangostanus)、番茄 (Lycopersicon
esculentum)和稗草(Echinochloa crusgalli)根系的伸
长[21]。相类似, 一株黄瓜(Cucumis sativus)根际多粘
类芽孢杆菌(Paenibacillus polymyxa)BMP-11 产生的
挥发性物质能够抑制反枝苋(A. retroflexus)、稗草和藜
草(Chenopodium album)种子的萌发和幼苗生长[22]。植
物内生真菌和根际细菌通过产生挥发性物质抑制他
种植物生长、减少宿主植物的竞争者, 为宿主植物
提供更好的生存环境。
许多研究者以模式植物拟南芥为对象研究常见
植物内生或根际微生物挥发性物质对植物的化感作
用。Vespermann等[23]发现拮抗多种病原菌的气味沙
雷氏菌产生的挥发性物质显著抑制了拟南芥的生
第 2期 周佳宇等: 植物促生微生物挥发性物质的生态功能研究进展 143


长。来源于水稻根际的铜绿假单胞菌(Pseudomonas
aerugiosa)PUPa产生的HCN是抑制植株生长的主要
因素, 并且其生氰能力与细菌群体效应相关。控制
群体效应的基因缺失后, 菌株失去生氰能力。但此
时拟南芥植株的生物量仅恢复了一半, 这说明在铜
绿假单胞菌产生的挥发性物质中除 HCN 以外还存
在其他尚未鉴定的会抑制拟南芥生长的物质[24]。Kai
等[25]通过气质联用分析(GC-MS)和质子转移反应质
谱分析(PTR-MS)研究气味沙雷氏菌挥发性物质的
组成, 发现二甲基二硫醚(DMDS)和 NH3 均能使拟
南芥的生长量减少一半, 说明 DMDS和 NH3能够抑
制植株的生长, 具有潜在的化感功能。此外, 2-苯基
乙醇[26]、3-苯丙酸和 β-石竹烯[27]也是具有抑制某些
植物种子萌发和幼苗生长能力的化感物质。
植物内生和根际促生微生物产生的挥发性化感
物质作为一种信号分子诱导植株体内的相关变化。
Wenke 等[26]发现对病原真菌具有拮抗作用的根际普
城沙雷氏菌(Serratia plymuthica)和嗜麦芽寡养单胞
菌(Stenotrophomonas maltophilia)产生的挥发性物质
抑制拟南芥生长时, 会使植株体内一些抗性相关基
因的表达发生变化, 并且产生的基因表达差异和植
物同病原菌直接接触时相同。细菌挥发物还能够引
起植株内活性氧的迸发和细胞壁的改变。Blom等[24]
的研究也发现, 铜绿假单胞菌 PUPa3 产生的挥发性
物质能够引起植物的氧化应激, 进而对其生长产生
不利影响。
虽然 Kai等[12−13]证明气味沙雷氏菌 4Rx13产生
的高浓度 CO2在完全密闭的环境中能够增加拟南芥
和小立碗藓的鲜重, 但是当植株和菌体处于非密闭
体系中时, 植物的生长反而会受到抑制。可以推断,
相同菌株产生的挥发性混合物中不同组分作用间存
在相互掩盖的现象。这与 Blom 等[24]的研究结果一
致 , 来源于土壤的紫色色杆菌 (Chromobacterium
violaceum)CV0 可以产生导致拟南芥死亡的 HCN,
但其 HCN 产生突变体 CV026 产生的挥发性物质却
能够促进拟南芥植株的生长, 这表明紫色色杆菌产
生的挥发性物质中存在植株生长促进物质, 但在野
生型菌株中这些有益挥发性物质的作用被 HCN 掩
盖了。因此应当深入研究植物促生微生物挥发性物
质中单一成分对植物的影响以及不同组分作用间的
相互关系。此外, 挥发性物质的浓度也会影响其对
植物的作用, 当HCN的浓度低于 1 μmol时对拟南芥
的生长无抑制作用或有一定的促进作用, 而当 HCN
的浓度继续上升至 10 μmol时植株则会迅速死亡[24]。
1-己醇、吲哚及 β-石竹烯对拟南芥植株的影响也是
低浓度促进高浓度抑制[16]。可以看出, 挥发性物质
对植株作用的不同受到多种因素的影响, 是一个复
杂的作用过程。在今后的研究中应当具体分析不同
浓度的单一挥发性物质或已知组成的挥发性混合物
对植物的作用, 从而更加清楚地阐明在影响植物生长
发育过程中真正起作用的物质及其具体的作用机制。
1.3 诱导植物抗性的产生
经枯草芽孢杆菌和解淀粉芽孢杆菌挥发性物质
处理的拟南芥植株被胡萝卜软腐欧文氏菌胡萝卜软
腐亚种(Erwinia carotovora subsp. carotovora)侵染后,
发病幼苗数和病叶数明显少于对照。说明这两株细
菌产生的挥发性物质能够导致拟南芥对病原菌的抗
性, 并且已经证明(2R,3R)-丁二醇和 3-羟基-2-丁酮
(乙偶姻)是使植株产生抗性的主要物质[28]。Rudrappa
等[29]的进一步研究证明乙偶姻是通过诱导植物系统
抗性的产生来增强植株对病原菌的抗性, 而并非其
本身对病原菌存在拮抗作用。植物促生根际细菌绿
针假单胞菌 (Pseudomonas chlororaphis)O6 产生的
(2R,3R)-丁二醇不仅能够诱导烟草幼苗对胡萝卜软
腐欧文氏菌胡萝卜软腐亚种的系统抗性[30], 而且可
以通过诱导植物体内水杨酸的迸发及叶片气孔的关
闭来增强拟南芥的抗干旱能力[31]。
除(2R,3R)-丁二醇和乙偶姻这两种研究较多的
挥发性物质外, 1株玫瑰内生真菌黑曲霉(Aspergillus
niger)产生的 2-苯基乙醇也具有诱导植物系统抗性
的能力[32]。另 1 株篮状菌属(Talaromyces)的植物促
生真菌(PGPF)释放的 β-石竹烯能够诱导黄瓜、本氏
烟 (Nicotiana benthamiana) 和 拟 南 芥 对 炭 疽 病
(Colletotrichum orbiculare)和灰霉病(Botrytis cinarea)
的抗性, 并且已有研究证明 β-石竹烯能够增加植物
体内抗性相关基因的转录, 从而使植物获得多种抗
逆性[33]。Farag 等[34]研究不同芽孢杆菌产生的挥发
性物质对植物的影响, 发现枯草芽孢杆菌 GB03 产
生的挥发性物质通过细胞分裂素和乙烯信号途径诱
导植物产生系统抗性, 而解淀粉芽孢杆菌 IN937a挥
发性物质对植物系统抗性的诱导则不依赖于这两种
途径。Kwon等[35]通过蛋白质组学分析发现, 当枯草
芽孢杆菌 GB03 挥发物作用于拟南芥时, 不仅植株
体内乙烯合成和应答相关基因的表达量增加, 并且
激发了植物体内的茉莉酸和水杨酸途径, 最终使抗
氧化蛋白的表达量增加并获得系统抗性。
从已有的试验结果可以看出, 植物促生菌挥发
性物质作为一种特殊的信号分子作用于目标植物 ,
诱导植物信号通路或基因表达的改变, 使植物体发
生相应的变化, 并且不同微生物产生的挥发性混合
物或单一物质对植物的作用机制存在差异。
144 中国生态农业学报 2013 第 21卷


1.4 增加植物次级代谢产物的积累
荧光假单胞菌产生的挥发性物质能够增加胡椒
薄荷中主要精油成分番薄荷酮、薄荷酮、薄荷醇和
薄荷呋喃的含量 , 而巴西固氮螺菌 (Azospirillum
brasilense)产生的挥发性物质则能够增加胡椒薄荷
中薄荷醇的含量[9]。经枯草芽孢杆菌挥发物处理的紫
花罗勒中 α-松油醇和丁子香酚的含量都有所提高[10]。
微生物促生挥发性物质通过增加植株的生物量[10]或
诱导植物系统抗性的产生[9]来增加植物次级代谢产
物的积累。此外, 内生菌与宿主植物长期共存, 其遗
传物质很可能发生交流, 因此一些内生菌能够产生
与宿主植物相同的次级代谢产物, 从而增加植物精
油的积累。1株分离自月桂(Persea indica)的炭团菌
属(Hypoxylon)内生真菌能够产生月桂精油中的 1,8-
桉叶油醇[36], 而 1株分离自齿舌兰属(Odontoglossum)
植物的拟茎点霉属(Phomopsis)内生真菌可以产生桧萜,
其为多种药用植物精油的组成成分[37]。萜类等挥发性
精油合成的增加是植物抵御生物或非生物胁迫的应
激反应 , 如内生真菌的侵染可以增加茅苍术
(Atractylodes lancea)挥发油成分的积累, 并且内生
真菌诱导子也具有相同的作用[38]。内生真菌诱导子
通过刺激一氧化氮、水杨酸、活性氧等信号分子的
迸发来增加宿主植物次级代谢产物的积累[39]。植物
促生菌挥发性物质也是一类诱导子, 其作用于植物,
促进次级代谢产物积累的具体机制应当与内生菌本
身或诱导子相似。而具有抑菌和杀虫功效的植物挥
发油合成的增加也增强了植物对生物胁迫的抗性 ,
有利于植物的生长发育。
2 植物促生微生物挥发性物质对植物病原
菌的抑制作用
2.1 植物促生微生物挥发性物质对病原真菌的抑
制作用
Dobbs和Hinson[40]于 1953年报道了土壤的抑真
菌作用。而 Xu 等[41]发现土壤抑真菌作用与其产生
的挥发性物质密切相关, 并且经过高压灭菌后, 土
壤的抑真菌活性消失。这一结果说明土壤中的挥发
性物质是由微生物活动产生的。Zou 等[42]筛选的土
壤细菌中有 1/3 能够产生抑真菌挥发物。这表明产
生挥发性抑菌物质是一些土壤微生物的普遍功能。
而具有促生功能的植物内生或根际微生物大都来源
于土壤, 因此推测植物促生微生物可以通过产生具
有抑菌作用的挥发性物质利于植物微生态系统的平
衡和发展。
目前很多研究关注于一种最初由 Strobel等[43−44]
分离自锡兰肉桂(Cinnamomum zeylanicum)的内生真
菌白色产气霉(Muscodor albus), 其至少能够产生 28
种对植物病原菌具有广谱抗性的挥发性物质。之后
研究者又分别从银杏(Ginkgo biloba)[45]、疣粒野生稻
(Oryza granulata)[46]、榆叶梧桐 (Guazuma ulmifo-
lia)[47]、裂榄木[21]、蕨叶银桦(Grevillea pteridifolia)、
诃子 (Terminalia prostrata)、黑珊瑚豌豆 (Kennedia
nigriscans)[48]等植物中分离得到多株白色产气霉。不
同宿主来源的白色产气霉产生的挥发性物质的组成
不同, 这可能是内生真菌适应不同宿主植物体内环
境的结果, 但所有来源的白色产气霉产生的挥发性
物质都具有广谱抗菌性[49]。目前已从不同植物中分
离得到 5 种产气霉属内生真菌, 而产生对多种植物
病原菌具有抑制作用的挥发性混合物已经成为该属
内生真菌的特征之一[50−51]。除产气霉属真菌外, 粘
帚霉属内生真菌 (Gliocladium)[52]、乳白耙菌 (Irpex
lacteus)[53] 、普城沙雷氏菌[54−55]、嗜麦芽寡养单胞
菌、嗜根寡养单胞菌(Stenotrophomonas rhizophila)、
枯草芽孢杆菌[56]等很多其他种属的植物促生微生物也
能够产生抑制病原真菌生长和繁殖的挥发性物质。
多数植物促生微生物挥发性物质是通过引起病
原真菌菌丝的畸形或抑制其孢子的形成或萌发, 使
其营养吸收和繁殖产生障碍, 从而起到抑菌作用。
球孢链霉菌(Streptomyces globisporus)产生的挥发性
物质能够抑制四季橘(Citrus microcarpa)病原真菌意
大利青霉(Penicillium italicum)孢子的萌发, 并使其
分生孢子和菌丝形态发生异常[57]。枯草芽孢杆菌产
生的挥发性物质能够引起交互链格孢、尖孢枝孢菌
(Cladosporium oxysporum)、尖孢镰刀菌 (Fusarium
oxysporum)、淡紫拟青霉(Paecilomyces lilacinus)、宛
氏拟青霉(Paecilomyces variotii)和无性腐霉(Pythium
afertile)的结构缺陷, 抑制其生长与繁殖[58]。一些研
究者证明, 引起病原真菌菌丝畸形和孢子形成或萌
发异常是植物促生微生物单一挥发性成分的作用。
Huang 等[59]发现中间假丝酵母(Candida intermedia)
产生 1,3,5,7-环辛四烯和 3-甲基-1-丁醇是抑制葡萄
孢霉孢子萌发和菌丝生长的主要因素。香柱属
(Epichloё)内生真菌产生的 Chokol K 具有抑制多种
植物病原真菌孢子萌发的能力[60]。而多粘类芽孢杆
菌 BMP-11 产生的 1-辛烯-3-醇、苯并噻唑和香茅醇
可以引起 8 种常见病原真菌菌丝形态的畸形, 并且
香茅醇能够完全抑制尖孢镰刀菌色素的产生[22]。分
离自油菜和大豆根部的 12株细菌产生的苯并噻唑、环
己醇、癸醛、三甲基三硫醚、2-乙基-1-己醇、壬醛等
挥发物能够抑制核盘菌(Sclerotinia sclerotiorum)菌丝
的生长和麦角菌(Claviceps purpurea)菌核的形成[61]。
不同环境条件会对植物促生微生物挥发性物质
第 2期 周佳宇等: 植物促生微生物挥发性物质的生态功能研究进展 145


的抑菌能力产生影响。当 Muscodor crispans 培养
2~15 d 时对终极腐霉的抑制程度最高, 而当其培养
至 16~17 d 时[53]其抑菌活性降低, 这可能由于培养
基中可利用碳源的缺乏而使挥发性物质的合成发生
改变而引起的[62]。因为在不同培养条件下植物促生
菌挥发性物质的抑菌效果可能存在差异, 所以当将
其应用于农业生产时应当考虑环境对挥发性抑菌物
质形成和释放的影响[63]。
2.2 植物促生微生物挥发性物质对病原细菌的抑
制作用
产气霉属内生真菌不仅对病原真菌具有抑制作
用, 而且也能够抑制多种病原细菌的生长与繁殖。
病原细菌的群体效应在其侵染和定殖过程中起到了
极为重要的作用。群体效应是指细菌通过分泌和感
知自诱导物质来调节种群密度的菌体细胞间的交流
过程[64]。群体效应对病原细菌致病因子的表达十分
关键, 因此许多研究试图通过破坏群体效应来减轻
病原细菌的危害 [65]。植物根际细菌荧光假单胞菌
B-4117 和普城沙雷氏菌 IC1270 产生的挥发性物质
能够抑制多种革兰氏阴性细菌产生酰基高丝氨酸内
酯(AHL), 从而抑制其群体效应的产生[66]。此外, 一
些细菌产生的调控自身群体效应的挥发性信号分子
能够影响其他种属的细菌, 其中也包含了对病原细
菌致病因子形成的抑制[67]。
3 植物促生微生物挥发性物质对植物害虫
和食草动物的抑制
Grimme 等 [68]发现人工合成的与白色产气霉主
要挥发性物质成分相同的挥发性混合物对危害番茄
的南方根结线虫(Meloidogyne incognita)具有很强的
抑制作用, 当其浓度为 5‰时就可以导致南方根结
线虫 100%的死亡率。此外, 白色产气霉挥发性物质
还能够有效地杀死危害梨果类水果的苹果蠹虫(Cydia
pomonella L.)[69]。而多粘类芽孢杆菌释放的 1-辛烯
-3-醇和苯并噻唑对赤拟谷盗(Tribolium castaneum)
具有很强的毒性[22]。二甲基二硫醚是常见的细菌挥
发性代谢产物, Kergunteuil 等[70]发现其能够减少危
害芸薹属 (Brassica)植物的害虫甘蓝地种蝇 (Delia
radicum)在宿主植物上的产卵量 , 并且可以引诱甘
蓝地种蝇的天敌, 增加其被捕食的概率。此外, 多种
细菌产生的挥发性物质可以作为信息素用于害虫的
防治[71]。使用微生物来源的挥发性物质进行作物虫
害的防治不会对人类健康产生威胁, 而且对环境无
害。与其他性质的天然杀虫剂相比, 植物促生微生
物挥发性杀虫物质同时兼具有益生和杀虫的功能 ,
并且在植物地上和地下部分均能够起作用。
Fink-Gremmels[72]报道了奶牛饲料中微生物产
生的挥发性物质导致奶牛进食量的下降。这一结果
表明一些微生物产生的挥发性物质会降低食草动物
的食欲, 从而减少其对植物的取食。目前有关植物
促生微生物挥发性物质对植物害虫和食草动物影响
的研究都集中于现象的描述, 而有关其作用机制还
有待于进一步深入研究。
4 总结与展望
多种与植物关系密切的根际或内生微生物能够
通过各种途径促进宿主植物的生长, 这些微生物统
称为植物促生微生物。依据其种类不同可以分为植
物促生细菌(PGPB)和植物促生真菌(PGPF), 依据其
在植物微生态系统中所处位置的不同可以分为植物
促生根际细菌(PGPR)和植物促生内生菌(PGPE)。常
见的植物促生微生物的作用机制有: ①增加宿主植
物可利用的营养元素; ②产生植物激素; ③拮抗植物
病原菌; ④增强宿主植物的抗逆性。植物促生微生物
既可以通过与植物的直接接触来诱导植物体内的变
化, 也可以通过产生次级代谢产物间接作用于宿主
植物[73]。高蒸汽压及低沸点的特点使植物促生微生
物产生的挥发性物质与其他性质的代谢产物相比 ,
能够介导微生物和植物间不接触的相互作用, 并且
容易扩散进入空气, 作用于植物的地上部分。多孔
隙结构的土壤也是一个有利于挥发性物质聚集的场
所[16], 使植物的地下部分能够与其长时间接触。植
物促生微生物挥发性物质具有促进宿主植物生长、
诱导植物对生物或非生物胁迫的抗性、增加植物次
级代谢产物的形成与积累、毒杀植物病原菌和害虫、
阻止食草动物对植物的取食等作用, 而这些作用间
又存在着相互影响(图 1)。总之, 植物促生微生物挥
发性物质介导了植物微生态系统中多种复杂的关系,
其重要的生态角色不可忽视。
目前有关植物促生微生物挥发性物质的研究主
要从以下几个方面进行: ①资源的开发和利用; ②作
用机制的深入探究; ③挥发性物质化学结构的分析。
由于植物促生微生物挥发性物质重要的生态功能及
广泛的应用前景, 资源的开发仍然是当前研究的重
点。但作者认为有关植物促生微生物挥发性物质作
用于植物, 引起植物体内基因表达或信号通路等改
变的相关研究更能深入阐明植物促生微生物挥发性
物质的具体作用机制。随着越来越多植物促生菌挥
发性物质作用的阐明, 关于其作用机制的研究就更
加重要与迫切。并且在今后的研究中应当尽量模拟
自然环境中挥发性物质的作用情况, 为进一步将其
应用于农业生产提供理论依据。
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图 1 植物促生微生物挥发性物质的生态功能
Fig. 1 Ecological functions of volatiles from plant growth-promoting micro-organisms

参考文献
[1] Kai M, Haustein M, Molina F, et al. Bacterial volatile and
their action potential[J]. Applied Microbiology and Biotech-
nology, 2009, 81(6): 1001–1012
[2] Wenke K, Kai M, Piechulla B. Belowground volatiles facili-
tate interactions between plant roots and soil organisms[J].
Planta, 2010, 231(3): 499–506
[3] Tikhonovich I A, Provorov N A. Microbiology is the basis of
sustainable agriculture: An opinion[J]. Annals of Applied Bi-
ology, 2011, 159(2): 155–168
[4] Compant S, Clément C, Sessitsch A. Plant growth-promoting
bacteria in the rhizo- and endosphere of plants: Their role,
colonization, mechanisms involved and prospects for utiliza-
tion[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2010, 42(5): 669–678
[5] Avis T J, Gravel V, Antoun H, et al. Multifaceted beneficial
effects of rhizosphere microorganisms on plant health and
productivity[J]. Soil Biology and Biochemistry, 2008, 40(7):
1733–1740
[6] Schöller C E G, Gürtler H, Pedersen R, et al. Volatile metabo-
lites from actinomycetes[J]. Journal of Agricultural and Food
Chemistry, 2002, 50(9): 2615–2621
[7] Schulz S, Dickschat J S. Bacterial volatiles: The smell of
small organisms[J]. Natural Product Reports, 2007, 24(4):
814–842
[8] Splivallo R, Bossi S, Maffei M, et al. Discrimination of truffle
fruiting body versus mycelia aromas by stir bar sorptive ex-
traction[J]. Phytochemistry, 2007, 68(20): 2584–2598
[9] Santoro M V, Zygadlo J, Giordano W, et al. Volatile organic
compounds from rhizobacteria increase biosynthesis of essen-
tial oils and growth parameters in peppermint (Mentha pipe-
rita)[J]. Plant Physiology and Biochemistry, 2011, 49(10):
1177–1182
[10] Banchio E, Xie X T, Zhang H M, et al. Soil bacteria elevate
essential oil accumulation and emissions in sweet basil[J].
Journal of Agriculture and Food Chemistry, 2009, 57(2): 653–
657
[11] Gutiérrez-Luna F M, López-Bucio J, Altamirano-Hernández J,
et al. Plant growth-promoting rhizobacteria modulate root-sy-
stem architecture in Arabidopsis thaliana through volatile or-
ganic compound emission[J]. Symbiosis, 2010, 51(1): 75–83
[12] Kai M, Piechulla B. Plant growth promotion due to rhizobac-
terial volatiles-An effect of CO2[J]. FEBS Letters, 2009, 583
(21): 3473–3477
[13] Kai M, Piechulla B. Impact of volatiles of the rhizobacteria
Serratia odorifera on the moss Physcomitrella patens[J].
Plant Signaling and Behavior, 2010, 5(4): 444–446
[14] Ryu C M, Farag M A, Hu C H, et al. Bacterial volatiles pro-
mote growth in Arabidopsis[J]. Proc Natl Acad Sci USA,
2003, 100(8): 4927–4932
[15] Velázquez-Becerra C, Macías-Rodríguez L I, López-Bucio J,
et al. A volatile organic compound analysis from Arthrobacter
agilis identifies dimethyl hexadecylamine, an amino-con-
taining lipid modulating bacterial growth and Medicago sa-
tiva morphogenesis in vitro[J]. Plant and Soil, 2011, 339(1/2):
329–340
[16] Blom D, Fabbri C, Connor E C, et al. Production of plant
growth modulating volatiles is widespread among rhizosphere
bacteria and strongly depends on culture conditions[J]. Envi-
ronmental Microbiology, 2011, 13(11): 3047–3058
[17] Zhang H M, Xie X T, Kim M S, et al. Soil bacteria augment
Arabidopsis photosynthesis by decreasing glucose sensing
and abscisic acid levels in planta[J]. The Plant Journal, 2008,
56(2): 264–273
[18] Zhang H M, Kim M S, Krishnamachari V, et al. Rhizobacte-
rial volatile emissions regulate auxin homeostasis and cell
expansion in Arabidopsis[J]. Planta, 2007, 266(4): 839–851
[19] Ezquer I, Li J, Ovecka M, et al. Microbial volatile emissions
promote accumulation of exceptionally high levels of starch
in leaves in mono- and dicotyledonous plants[J]. Plant and
Cell Physiology, 2010, 51(10): 1674–1693
[20] Li J, Ezquer I, Bahaji A, et al. Microbial volatile-induced ac-
cumulation of exceptionally high levels of starch in Arabi-
dopsis leaves is a process involving NTRC and starch syn-
第 2期 周佳宇等: 植物促生微生物挥发性物质的生态功能研究进展 147


thase classes III and IV[J]. Molecular Plant-Microbe Interac-
tions, 2011, 24(10): 1165–1178
[21] Macías-Rubalcava M L, Hernández-Bautista B E, Oropeza F,
et al. Allelochemical effects of volatile compounds and or-
ganic extracts from Muscodor yucatanensis, a tropical endo-
phytic fungus from Bursera simaruba[J]. Journal of Chemical
Ecology, 2010, 36(10): 1122–1131
[22] Zhao L J, Yang X N, Li X Y, et al. Antifungal, insecticidal and
herbicidal properties of volatile components from Paeniba-
cillus polymyxa strain BMP-11[J]. Agricultural Sciences in
China, 2011, 10(5): 728–736
[23] Vespermann A, Kai M, Piechulla B. Rhizobacterial volatiles
affect the growth of fungi and Arabidopsis thaliana[J]. Ap-
plied and Environmental Microbiology, 2007, 73(17):
5639–5641
[24] Blom D, Fabbri C, Eberl L, et al. Volatile-mediated killing of
Arabidopsis thaliana by bacteria is mainly due to hydrogen
cyanide[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2011,
77(3): 1000–1008
[25] Kai M, Crespo E, Cristescu S M, et al. Serratia odorifera:
analysis of volatile emission and biological impact of volatile
compounds on Arabidopsis thaliana[J]. Applied Microbiology
and Biotechnology, 2010, 88(4): 965–976
[26] Wenke K, Wanke D, Kilian J, et al. Volatiles of two
growth-inhibiting rhizobacteria commonly engage At-
WRKY18 function[J]. The Plant Journal, 2012, 70(3):
445–459
[27] Wang R L, Peng S L, Zeng R S, et al. Cloning, expression and
wounding induction of β-caryophyllene synthase gene from
Mikania micrantha H. B. K. and allelopathic potential of
β-caryophyllene[J]. Allelopathy Journal, 2009, 24(1): 35–44
[28] Ryu C M, Farag M A, Hu C H, et al. Bacterial volatiles induce
systemic resistance in Arabidopsis[J]. Plant Physiology, 2004,
134(3): 1017–1026
[29] Rudrappa T, Biedrzycki M L, Kunjeti S G, et al. The rhizo-
bacterial elicitor acetoin induces systemic resistance in
Arabidopsis thaliana[J]. Communicative and Integrative Bi-
ology, 2010, 3(2): 130–138
[30] Song H H, Seung J L, Jae H M, et al. GacS-dependent pro-
duction of 2R, 3R-butanediol by Pseudomonas chlororaphis
O6 is a major determinant for eliciting systemic resistance
against Pseudomonas syringae pv. tabaci in tobacco[J]. Mo-
lecular Plant-Microbe Interactions, 2006, 19(8): 924–930
[31] Cho S M, Kang B R, Han S H, et al. 2R, 3R-butanediol, a
bacterial volatile produced by Pseudomonas chlororaphis O6,
is involved in induction of systemic tolerance to drought in
Arabidopsis thaliana[J]. Molecular Plant-Microbe Interac-
tions, 2008, 21(8): 1067–1075
[32] Wani M A, Sanjana K, Kumar D M, et al. GC-MS analysis
reveals production of 2-Phenylethanol from Aspergillus niger
endophytic in rose[J]. Journal of Basic Microbiology, 2010,
50(1): 110–114
[33] Yamagiwa Y, Inagaki Y, Ichinose Y, et al. Talaromyces wort-
mannii FS2 emits β-caryphyllene, which promotes plant
growth and induces resistance[J]. Journal of General Plant
Pathology, 2011, 77(6): 336–341
[34] Farag M A, Ryu C M, Summer L W, et al. GC-MS SPME pro-
filing of rhizobacterial volatiles reveals prospective inducers
of growth promotion and induced systemic resistance in
plants[J]. Phytochemistry, 2006, 67(20): 2262–2268
[35] Kwon Y S, Ryu C M, Lee S, et al. Proteome analysis of Ara-
bidopsis seedlings exposed to bacterial volatiles[J]. Planta,
2010, 232(6): 1355–1370
[36] Tomsheck A R, Strobel G A, Booth E, et al. Hypoxylon sp., an
endophyte of Persea indica, producing 1, 8-cineole and other
bioactive volatiles with fuel potential[J]. Microbial Ecology,
2010, 60(4): 903–914
[37] Singh S K, Strobel G A, Knighton B, et al. An endophytic
Phomopsis sp. possessing bioactivity and fuel potential with
its volatile organic compounds[J]. Microbial Ecology, 2011,
61(4): 729–739
[38] Wang Y, Dai C C, Cao J L, et al. Comparison of the effects of
fungal endophyte Gilmaniella sp. and its elicitor on Atracty-
lodes lancea plantlets[J]. World Journal of Microbiology and
Biotechnology, 2012, 28(2): 575–584
[39] Gao F K, Ren C G, Dai C C. Signaling effects of nitric oxide,
salicylic acid, and reactive oxygen species on isoeuph-
pekinensin accumulation in Euphorbia pekinensis suspension
cells induced by an endophytic fungal elicitor[J]. Journal of
Plant Growth Regulation, 2012, 2: 1–8
[40] Dobbs C G, Hinson W H. A widespread fungistasis in soils[J].
Nature, 1953, 172(4370): 197–199
[41] Xu C K, Mo M H, Zhang L M, et al. Soil volatile fungistasis
and volatile fungistatic compounds[J]. Soil Biology and Bio-
chemistry, 2004, 36(12): 1997–2004
[42] Zou C S, Mo M H, Gu Y Q, et al. Possible contributions of
volatile-producing bacteria to soil fungistasis[J]. Soil Biology
and Biochemistry, 2007, 39(9): 2371–2379
[43] Strobel G A, Dirkse E, Sears J, et al. Volatile antimicrobials
from Muscodor albus, a novel endophytic fungus[J]. Micro-
biology, 2001, 147: 2943–2950
[44] Worapong J, Strobel G A, Ford E J, et al. Muscodor albus
anam. gen. et sp nov., an endophyte from Cinnamomum zey-
lanicum[J]. Mycotaxon, 2001, 79: 67–79
[45] Banerjeea D, Strobel G, Geary B, et al. Muscodor albus strain
GBA, an endophytic fungus of Ginkgo biloba from United
States of America, produces volatile antimicrobials[J]. My-
cology, 2010, 1(3): 179–186
[46] Yuan Z L, Su Z Z, Mao L J, et al. Distinctive endophytic
fungal assemblage in stems of wild rice (Oryza granulata) in
China with special reference to two species of Muscodor
(Xylariaceae)[J]. The Journal of Microbiology, 2011, 49(1):
15–23
[47] Strobel G A, Kluck K, Hess W M, et al. Muscodor albus E-6,
an endophyte of Guazuma ulmifolia making volatile antibiot-
ics: isolation, characterization and experimental establishment
in the host plant[J]. Microbiology, 2007, 153(8): 2613–2620
[48] Ezra D, Hess W M, Strobel G A. New endophytic isolates of
Muscodor albus, a volatile-antibiotic-producing fungus[J].
Microbiology, 2004, 150(12): 4023–4031
[49] Strobel G. Muscodor species-endophytes with biological
promise[J]. Phytochemistry Reviews, 2011, 10(2): 165–172
[50] Mitchell A M, Strobel G A, Moore E, et al. Volatile antim-
148 中国生态农业学报 2013 第 21卷


icrobials from Muscodor crispans, a novel endophytic fun-
gus[J]. Microbiology, 2010, 156(1): 270–277
[51] Zhang C L, Wang G P, Mao L J, et al. Muscodor fengyangen-
sis sp. nov. from southeast China: Morphology, physiology
and production of volatile compounds[J]. Fungal Ecology,
2010, 114(10): 797–808
[52] Stinson M, Ezra D, Hess W M, et al. An endophytic Gliocla-
dium sp. of Eucryphia cordifolia producing selective volatile
antimicrobial compounds[J]. Plant Science, 2003, 165(4):
913–922
[53] Koitabashi M. New biocontrol method for parsley powdery
mildew by the antifungal volatiles-producing fungus Kyu-
W63[J]. Journal of General Plant Pathology, 2005, 71(4):
280–284
[54] Dandurishvili N, Toklikishvili N, Ovadis M, et al.
Broad-range antagonistic rhizobacteria Pseudomonas fluo-
rescens and Serratia plymuthica suppress Agrobacterium
crown gall tumours on tomato plants[J]. Journal of Applied
Microbiology, 2011, 110(1): 341–352
[55] Muller H, Westendorf C, Leitner E, et al. Quorum-sensing ef-
fects in the antagonistic rhizosphere bacterium Serratia ply-
muthica HRO-C48[J]. FEMS Microbiology Ecology, 2009,
67(3): 468–478
[56] Kai M, Effmert U, Berg G, et al. Volatiles of bacterial an-
tagonists inhibit mycelial growth of the plant pathogen
Rhizoctonia solani[J]. Archives of Microbiology, 2007,
187(5): 351–360
[57] Li Q L, Ning P, Zheng L, et al. Fumigant activity of volatiles
of Streptomyces globisporus JK-1 against Penicillium italicum
on Citrus microcarpa[J]. Postharvest Biology and Technology,
2010, 58(2): 157–165
[58] Chaurasiaa B, Pandeya A, Palnib L M S, et al. Diffusible and
volatile compounds produced by an antagonistic Bacillus
subtilis strain cause structural deformations in pathogenic
fungi in vitro[J]. Microbiological Research, 2005, 160(1):
75–81
[59] Huang R, Li G Q, Zhang J, et al. Control of postharvest Bo-
trytis fruit rot of strawberry by volatile organic compounds of
Candida intermedia[J]. Phytopathology, 2011, 101(7): 859–
869
[60] Steinebrunner F, Schiestl F P, Leuchtmann A. Ecological role
of volatiles produced by Epichloё: Differences in antifungal
toxicity[J]. FEMS Microbiology Ecology, 2008, 64(2): 307–
316
[61] Fernando W G D, Ramarathnam R, Krishnamoorthy A S, et al.
Identification and use of potential bacterial organic antifungal
volatiles in biocontrol[J]. Soil Biology and Biochemistry,
2005, 37(5): 955–964
[62] Ezra D, Strobel G A. Effect of substrate on the bioactivity of
volatile antimicrobials produced by Muscodor albus[J]. Plant
Science, 2003, 165(6): 1229–1238
[63] Strobel G. Harnessing endophytes for industrial microbiol-
ogy[J]. Current Opinion in Microbiology, 2006, 9(3): 240–
244
[64] Ng W L, Bassler B L. Bacterial quorum-sensing network ar-
chitectures[J]. Annual Review of Genetics, 2009, 43: 197–222
[65] Rasmussen T B, Givskov M. Quorum-sensing inhibitors as
anti-pathogenic drugs[J]. International Journal of Medical
Microbiology, 2006, 296(2/3): 149–161
[66] Chernin L, Toklikishvili N, Ovadis M, et al. Quorum-sensing
quenching by rhizobacterial volatiles[J]. Environmental Mi-
crobiology Reports, 2011, 3(6): 698–704
[67] Ryan R P, Dow J M. Diffusible signals and interspecies com-
munication in bacteria[J]. Microbiology, 2008, 154(7):
1845–1858
[68] Grimme E, Zidack N K, Sikora R A, et al. Comparison of
Muscodor albus volatiles with a biorational mixture for con-
trol of seedling diseases of sugar beet and root-knot nematode
on tomato[J]. Plant Disease, 2007, 91(2): 220–225
[69] Lacey L A, Horton D R, Jones D C, et al. Efficacy of the bio-
fumigant fungus Muscodor albus (Ascomycota: Xylariales)
for control of Codling moth (Lepidoptera: Tortricidae) in
simulated storage conditions[J]. Journal of Economic Ento-
mology, 2009, 102(1): 43–49
[70] Kergunteuil A, Dugravot S, Mortreuil A, et al. Selecting vola-
tiles to protect brassicaceous crops against the cabbage root
fly, Delia radicum[J]. Entomologia Experimentalis et Appli-
cata, 2012, 144(1): 69–77
[71] Leroy P D, Sabri A, Verheggen F J, et al. The semiochemi-
cally mediated interactions between bacteria and insects[J].
Chemoecology, 2011, 21(3): 113–122
[72] Fink-Gremmels J. The role of mycotoxins in the health and
performance of dairy cows[J]. The Ve1erinary Journal, 2008,
176(1): 84–92
[73] Dai C C, Yu B Y, Li X. Screening of endophytic fungi that
promote the growth of Euphorbia pekinensis[J]. African
Journal of Biotechnology, 2008, 7(19): 3505–3510