全 文 ：南京农业大学学报 2011，34(5) :144 － 154
Journal of Nanjing Agricultural University http:
/ /nauxb． njau． edu． cn
收稿日期:2011 － 01 － 25
基金项目:国家自然科学基金项目(30070019，30670008，30800156，30970081)
作者简介:王志伟，教授，主要从事微生物资源及其利用研究，E-mail:zwwang@ njau． edu． cn。* 通讯作者。
王志伟，纪燕玲，陈永敢．禾本科植物内生真菌及其在农业上的应用潜力［J］．南京农业大学学报，2011，34(5) :144 － 154
禾本科植物内生真菌及其在农业上的应用潜力
王志伟1，2* ，纪燕玲1，陈永敢3
(1．南京农业大学生命科学学院，江苏 南京 210095;2．海南丰源无公害农业技术研究所，海南 海口 570207;
3．琼州学院生物科学与技术学院，海南 三亚 572022)
摘要:通常禾本科植物内生真菌专指“epichlo内生真菌”，包括 Epichlo属真菌和 Neotyphodium属真菌。Epichlo属真菌偶
尔会在植物茎秆上形成子座，而 Neotyphodium属真菌在宿主植物体上一般不表现任何症状。这些真菌在培养基上对植物
病原具有明显的拮抗作用，能增强植物的抗虫、抗旱、抗病、抗寒能力，促进肥料吸收，促进植物生长和分蘖、增产等，有时也
会使宿主植物生产过量的生物碱，造成家畜中毒。因此，如何筛选和利用具有优秀农艺性状且没有合成生物碱能力的禾本
科植物 /内生真菌共生体是 epichlo内生真菌资源利用的关键。本文还结合我国近年来多种小麦族植物内生真菌的新发
现，讨论了将禾本科植物内生真菌在我国麦类作物中的应用潜力。
关键词:禾本科植物;epichlo内生真菌;资源;抗性;农业性状;应用
中图分类号:Q939． 96 文献标志码:A 文章编号:1000 － 2030(2011)05 － 0144 － 11
Grass endophytes and their potential applications in agriculture
WANG Zhi-wei1，2* ，JI Yan-ling1，CHEN Yong-gan3
(1． College of Life Sciences，Nanjing Agricultural University，Nanjing 210095，China;2． Fengyuan Institute of
Frontier Technologies for Agriculture(FIFTA) ，Haikou 570207，China;3． College of Biological
Science and Technology，Qiongzhou University，Sanya 572022，China)
Abstract:In most cases，grass endophytes mean“epichlo endophytes”，including both Epichlo spp． and Neotyphodium spp． ． Epichlo
endophytes develop stromata on the culms of host occasionally，while Neotyphodium endophytes are usually asymptomatic． Some of these
endophytic fungi are antibiotic against many plant pathogens on culture plates，mediate resistances to fungal diseases，insect herbivo-
ries，draught and winter coldness，increase fertilizer absorptions，vegetative growth，tillerings and even seed yields on the part of their
host plants． On the other hand，some of grass-endophyte combinations produce and accumulate toxic alkaloids，resulting in toxic syn-
dromes on grazing animals． Therefore，screening of grass-endophyte combinations with improved phenotypes without accumulation of tox-
ins should be most important in endophyte applications for agricultural purposes． Subsequently，recent advances in collections of
epichlo endophytes harbored in Chinese native Triticeae grasses and their taxonomy are summarized． Finally，their potential applica-
tions in Chinese agriculture are also discussed．
Key words:gramineous plants;epichlo endophytes;resources;resistances;agronomic traits;applications
1 植物内生真菌的概念
关于植物内生菌的界定，国际上有很多不同意见。1998 年在英国召开的国际植物病理学会将内生真
菌(endophytic fungi)定义为“在植物体内完成其生活史的部分或全部，但又不引起任何病症的微生物”［1］，
实际上是认可了 Bacon等［2］和 Petrini等［3］的说法。但是，也有人在实际操作中忽略了对其生活史必要的
审视，单纯将从外表健康的植物体中分离得到的微生物称为“内生菌”，这是对植物内生菌最简单、最广义
的理解［4 － 6］。如此一来，这些最广义的“内生真菌”中还包含了各类菌根菌和一些随机进入植物体内的真
菌，甚至一些潜伏的、静栖的或条件致病的病原真菌。目前关于植物内生菌的概念比较混乱，本文从农学
角度对其进行必要的整理。
来自外表健康的植物组织的分离菌株往往与土壤微生物、植物表生微生物，乃至植物病原物十分类
似。除了某些刊物要求作者对分离菌株的生物学背景进行严格审视外，国内外很少有人对其深入研
第 5 期 王志伟，等:禾本科植物内生真菌及其在农业上的应用潜力
究［5，7 － 9］。同时，有些从土壤中随机临时进入植物体内的微生物，虽然它们对宿主植物没有明显的危害，但
本质上依然是土壤微生物。如果进入植物体内的某些微生物能和宿主植物真正建立联合代谢，对宿主植
物的生理、生长和繁殖等有正面影响，那么它们也可作为农业微生物进行利用［4，10 － 12］，这些细菌往往被称
为 PGPR(plant growth promoting rhizobacteria)。相反，如果对宿主植物的影响以负面为主，那些细菌则往
往被作为“植物有害微生物(plant deleterious bacteria，PDB)”［13］。与 PGPR 相对应，有人曾提议将能促进
植物生长的真菌称为 PGPF(plant growth promoting fungi) ，但未被广泛接受。现在这些真菌依然被统合在
PGPR中研究［14 － 16］。此外，潜伏的、静栖的或条件致病的植物病原菌也是植物防疫的对象。若将这些微
生物也包含在内，对内生菌这一类群的同质性有极大的影响，值得探讨。因而，目前植物内生菌的概念比
较混乱，亟需界定。
笔者认为，“分离自植物体内”是植物内生真菌的前提，而不是充分条件。在概念比较混乱的状况下，
研究人员可以从不同的研究角度进行选择。作为在农业上可以利用的微生物群，植物内生菌(包括真菌
和细菌)应符合下列条件:1)能在植物体内长期存在;2)在自然条件下对宿主植物没有明显的危害;3)在
宿主植物体内，其密度相对稳定;4)存在某种宿主特异性;5)对宿主植物生长和发育有益。对农学研究人
员来说第 5 点至关重要，但生态学研究人员可能更加重视第 2、3 点，而研究生理活性物质的药物学研究人
员和化学研究人员则可能忽视第 1 点以外的其他几点。相反，很多学者在论文中注重的“分离菌株是否
来自外表健康的植株”，则并非十分重要。植株是否遭受病虫害与是否含有内生菌未必直接相关。含有
内生菌的植物也会感染病害，发病中的植物内部也会存在内生菌［17 － 19］。此外，如果能够经由种子稳定传
播，对植物生长有益的菌株可以在育种过程中加以利用;若不能种传，那么菌株可以利用在栽培过程中。
本文所涉及的禾本科植物内生真菌满足以上 5 个条件，而且绝大部分都能够种传。
2 禾本科植物内生真菌的基本特征
由于禾本科植物是世界上经济价值最高的一类植物，全世界种植禾本科作物的农田占 70%，人类食
物中 65%以上的能量和 50%以上的蛋白质来自于禾本科植物。因此，近 30 年来，对植物内生真菌的研究
重点是禾本科植物内生真菌［4，5，20 － 22］。在绝大多数场合，禾本科植物内生真菌(grass endophytes 或 endo-
phytic fungi in gramineous plants)是指生活在各类禾本科植物中的内生真菌，包括冷季型禾本科植物中的
epichlo类内生真菌和暖季型禾本科植物中的 balansia 类真菌［23 － 24］。但由于其重要性，在绝大多数情况
下，内生真菌特指生活在早熟禾亚科(Poideae)冷季型植物中的 epichlo类内生真菌。
Epichlo类内生真菌(麦角菌科，Clavicipitaceae)包含 Neotyphodium 属和 Epichlo 属［21，24］。它们生活
在宿主植物的特定组织内，密度稳定，从不侵染植物细胞［25］。绝大部分 Epichlo 属真菌通过子座和同种
的其他菌株进行自然杂交。它们往往只在部分植株的少数分蘖上形成子座，且不是每年都发生。带有子
座的分蘖能形成幼穗，但不能正常抽穗，因此被称为香柱病。香柱病完全不同于其他植物病害，症状在一
个分蘖上一般不会出现两处，出现后也不会扩大，更不会发生明显的水平传播，导致爆发(图 1)。Neoty-
phodium属真菌则一般不在宿主体表表现症状，菌丝体稳定地潜伏在植物体内，因而倍受关注［21，24，26 － 28］。
Neotyphodium属真菌主要分布在温带地区的冷季型禾草中，终生以菌丝体形式定居于宿主植物体内，分布
于植株的地上部分。与宿主植物互利共生，植物为它提供维持生命活动所需要的能源和物质，它为宿主植
物带来各种有益性能。它通过种子进行垂直传播，也可以随根状茎繁殖等进行水平传播，一般不发生交叉
感染而进入其他植物的营养体。至今还没有从植物体外检测或分离得到的报道［25，29］。
禾本科植物内生真菌的发现可追溯到 1898 年。首次记录的内生真菌是由德国 Vogl 从毒麦(Lolium
tumelentum)种子中发现的。在其后大约半个世纪中，相继出现过一些零散的报道，其中影响最大的是
1941 年新西兰 Neil记录的苇状羊茅(Festuca arundinacea Schreber = Lolium arundinaceum(Schreb．)Darby-
shire)和多年生黑麦草(Lolium perenne L．)中存在内生真菌。但多为简单记录，未进行深入研究［30 － 31］。直
到 20 世纪 70 年代，美国 Bacon等人发现禾本科牧草中的内生真菌与家畜地方病有关，才在国际范围内引
起广泛的重视［28 － 29，32］。
至今，Epichlo属真菌有 11 个种，Neotyphodium属真菌有 22 个种和 5 个亚种相继被报道［24，33 － 34］。在
我国已发现 7 个原产我国的新种和数个国外已报道种，它们分布在至少 8 个属的宿主植物中，还有 10 多
个属植物中的内生真菌尚未得到充分的研究［24，28］。
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南 京 农 业 大 学 学 报 第 34 卷
图 1 Epichlo属和 Neotyphodium属内生真菌的生活史［21］
Fig． 1 Life cycle of the Epichlo spp． and Neotyphodium spp． in their host plant［21］
A．幼苗;B、C．成株;D．花序;E．子座;F．相对交配型子座上的分生孢子;G．子囊;H．子囊孢子;I．子囊孢子萌发进入到宿
主花中;J、L．种子;K．花
A． Seedling;B，C． Plants;D． Inflorescences;E． Choke;F． Conidia(spermatia)of opposite mating type;G． Perithecia;H． Ascospore;
I． Ascospores germinating with iterative cycles of asexual sporulation mediated horizontal transmission;J，L． Seed;K． Floret
3 禾本科植物内生真菌的作用
比起导致家畜地方病，内生真菌最引人注目的还是为宿主植物带来了多种农艺性状［2，17，26，35 － 36］。内
图 2 苇状羊茅内生真菌 Neotyphodium coenophialum
给宿主植物幼苗带来的抗蚜虫能力
Fig． 2 Anti-aphid activity of Neotyphodium coenophialum
in tall fescue seedlings
含菌植株(左)和无菌植株(右)上的蚜虫数量显示其抗蚜虫
能力(王志伟原图。摄于日本饲料作物研究所，1996 年)
Anti-aphid activity of endophyte infected(left)and endophyte free
(right)seedlings． (Photographed by Z． Wang． Forage Grass Institute，
Japan，1996)
生真菌与宿主植物互利共生，为植物带来多种有益性能，如抗虫能力、抗旱能力、抗寒能力、抗病能力、抗线
虫能力，还能促进植物的生长、分蘖，提高植物的竞争能力，促进苗期生长和恢复再生，促进植物对磷的利
用，促进植物对土壤残留有效磷和氮素的利用，而且还能提高光合作用，提高植物的产量。禾本科植物内
生真菌研究在国际上形成了一股热潮，至今有增无减。
最初，内生真菌的优良特性研究主要集中在抗虫作用方面［37］。含有内生真菌的禾本科牧草对 Listro-
noyus bonariensis (Argentine stem weevil )［38］、
Heteronychus arator (Black beetle)、Sphenophorus
parvulus(Bluegrass billbug)［39］、Popillia japonica(Jap-
anese beetle)［40 － 41］、Chaetocnema pulicaria(Corn flea
beetle)［42］等重要害虫表现出了很强的抗性，明显改
善草地的持久性。20 世纪 90 年代中期，至少有 18
～ 23 种昆虫受含内生真菌草类或其代谢产物的影
响。此后，数量增至 43 种［28］。我们也观察到了苇
状羊茅内生真菌 N． coenophialum 对 Rhopalosiphum
padi的抗性(图 2)以及多年生黑麦草内生真菌 N．
lolii对麦长管蚜(Macrosiphum avenae F．)的抗性［43］。
这些抗虫能力直接和内生真菌 /宿主共生体的麦角
碱、Lolines、Peramine 等生物碱的合成能力以及这些
化合物在植物体内的积累有关［21，44］。
苇状羊茅内生真菌 N． coenophialum在 PDA培养
基上对 Alternaira、Cladosporium、Nigrospora、Periconia、
Phoma、Rhizoctonia和 Trichoderma等属的植物病原真
菌显示出良好的抗性［45］。Li 等［46］、谢风行等［47］发
现我国的分离菌株在培养基上对 Bipolaris sorokiniana、
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第 5 期 王志伟，等:禾本科植物内生真菌及其在农业上的应用潜力
Curvularia lunata、Fusarium acuminatum、Alternaria alternata及 Cladosporium sp．、Phomopsis sp．等植物病原真
菌显示出比较明显的抗性［46 － 47］。含有内生真菌的羊茅、早熟禾、翦股颖、黑麦草以及早熟禾等植物对 Cer-
cospora spp．、Alternaria spp．、Cladosporium spp．、Drechslera erythrospira 等引起的斑点病以及 Rhizoctonia ze-
ae、Fusarium spp．等引起的土传病害表现出一定的抗性(Bacon，个人交流)。
日本的 Shimanuki等人发现梯牧草(Phleum pretense L．，也叫“猫尾草”)的内生真菌 E． typhina 使宿主
植物的抗叶斑病能力增强［18，48 － 49］。另有研究表明，内生真菌 N． lolii对多年生黑麦草的茎锈病、冠锈病等
病害表现出明显的抗性［50］。相反，美国资深麦类植物锈病专家 Welty 等人则报道，苇状羊茅 Kentucky 31
中的内生真菌 N． coenophialum对宿主植物的锈病发生率和程度并没有明显的影响［19］。内生真菌介导的
某些抗病性可能受到环境、宿主植物基因型等因素的综合影响。另外也有研究发现，内生真菌能使宿主植
物对线虫病害的抗性增强［51 － 54］。
另一方面，由于禾本科 epichlo内生真菌的宿主都是冷季型植物，内生真菌也对黑麦草的抗冷冻性和
苇状羊茅的夏季抗高温性能等都有明显的作用［55］。
Neotyphodium属内生真菌能够影响宿主植物羊茅的抗旱能力［36，55 － 56］。Read 等［40］在炎热的美国南部
进行了 3 年的田间试验，发现由含内生真菌(EI)的种子播种而长成的牧草型苇状羊茅植株的产量及其对
干旱的抗性均优于不含内生真菌(EF)的种子长成的植株［55］。这是关于内生真菌和共生体抗旱性能的最
早研究。
后来的研究证明，无论是牧草型还是草坪型，冷季型禾本科植物的 EI 植株一般比 EF 植株具有更强
的长势和竞争力，牧草型的则有更高的载畜量。内生真菌能够提高草坪草的生长能力，同时增强其抗逆性
和竞争力［17，57 － 58］。EI植株在干旱胁迫下会提早关闭气孔以减少失水，并通过增加多元醇类化合物浓度
来调节原生质体的渗透压［36，59 － 62］。但还有研究显示，在干旱胁迫条件下 EI 苇状羊茅 Kentucky 31 的气孔
导度、呼吸作用和水分利用效率均与 EF植株没有显著差异，但光合作用却比 EF 植株高 18 ～ 70 倍，而这
个差异与光合作用关键酶 Rubisco的活性没有直接关联，说明这个差异可能是通过光化学反应第一阶段
(PSⅠ)之后的反应表达出来。内生真菌对宿主植物光合作用的促进可能有新的机制［63］。南开大学科研
人员揭示内生真菌不能提高苇状羊茅 Kentucky 31 的光合作用，但能促进 PSⅡ光化学效率［64］。内生真菌
给宿主植物带来的这些变化，可能和内生真菌与宿主植物的基因型以及环境条件有密切的关系［29，62，65］。
图 3 禾本科植物内生真菌 /宿主共生体合成的具有生物活性的生物碱［21，74］
Fig． 3 Major biologically active alkaloids accumulated within host /endophytes symbiota［21，74］
内生真菌与禾本科植物的互利共生关系的物质基础是在其宿主体内产生或诱导宿主产生多种次生代
谢产物(图 3)。内生真菌产生 Ergopeptine 类生物碱［66］、Lolitrem 类生物碱［67 － 68］、Clavine 类生物碱［69］和
Pyrrolopyrazine类生物碱［70］等，不仅使宿主植物表现动物毒性，还为植物提供了较好的生物防御能力，阻
抑昆虫和其他食草动物的采食［26，32，38，70 － 74］。内生真菌还能产生 IAA等生长素［75］，促进植物的生长、分蘖，
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南 京 农 业 大 学 学 报 第 34 卷
并增强其对高温、干旱等环境胁迫的抗性或持久性［17，76 － 77］。也有些研究涉及禾本科植物内生真菌和内生
菌根菌(arbuscular mycorrhiza，AM)之间的关系。在不同栽培环境、不同基因型作用下，它们三者之间存在
着微妙的相互作用［78 － 81］。
后来，人们发现对家畜无害且具有抗虫活性的新型物质 Peramine 和 Loline 类物质［70，74，82］，证明牧草
的抗虫能力与其内生真菌的存在和生物碱的含量有关。从此，禾本科植物内生真菌的研究在国际范围内
引起了微生物病理学、植物昆虫学和生态学等领域研究人员的广泛兴趣。欧洲、南北美洲、大洋洲以及亚
洲的日本等国家也先后开始了内生真菌的研究和开发［24］。现在，禾本科植物内生真菌资源及其生物多样
性受到格外的重视，内生真菌研究进入了一个崭新的阶段。
但是，内生真菌产生 Lolitrem B、Ergovaline 等有毒物质导致牛、马、羊等食草动物中毒，造成畜牧业的
重大损失［2，66 － 68］。同时，也有少量研究显示某些内生真菌会抑制植物的生产能力，降低植物竞争力，从而
减弱植物长势［83］。在农业应用中，这些内生真菌 /宿主的组合还需要在评价和选拔试验中进行剔除。
综上所述，禾本科植物内生真菌有可能给宿主植物(内生真菌 /宿主共生体)带来优良农艺性状，这些
性状在农业上有着一定的应用潜力。但是，必须指出，内生真菌给宿主植物带来的抗病特性(包括抗线
虫)往往不稳定，易受环境条件或内生真菌和宿主基因型的影响［19，50 － 51］。
最近的研究结果显示，禾本科植物内生真菌和其宿主共生体内活性氧的形成与其互利共生关系的成
立有着密切的关系［84 － 85］。此外，南开大学高玉葆教授的课题组以黑麦草为材料进行的内生真菌对植物生
长以及重金属吸收等研究也十分引人注目［64，86］，为禾本科植物内生真菌的基础和应用研究打开新的
窗口。
4 禾本科植物内生真菌在草业中的应用
在引起人们关注以前，内生真菌在美国、新西兰和澳大利亚等地不知不觉地被利用了几十年。苇状羊
茅 Kentucky 31(美国)和多年生黑麦草 Grassland Nui(新西兰)、Victorian(澳大利亚)等比较原始的放牧用
品种就是内生真菌含量很高的典型例子［87］。同时，这些野生型内生真菌具有生物碱合成能力，使得家畜
在采食(含有生物碱的植物超过 1 /4 左右)时会出现中毒症状［30，32］。尽管如此，内生真菌使得这些品种生
长加快、分蘖增加、长势旺盛，而且种子产量增加、繁殖能力增强、抗逆性和抗病虫害能力明显改
善［17，29，88］。这些古老的牧草品种不仅能在畜牧业大国得到普及，而且还出口到日本等畜牧业发展迅速的
国家。
如何选择不导致家畜中毒而又保持优良农艺性状的菌株，是拓展 Neotyphodium 属内生真菌应用的前
提［29，74，89］。近年来的研究显示，导致宿主合成有毒生物碱和给宿主植物带来有益农艺性状的能力，在内
生真菌中受不同基因的支配［74，90 － 93］。美国、新西兰等畜牧业发达国家正在致力于不产生毒素的安全的内
生真菌的育种和利用，全力培育生物碱合成基因被敲除的菌系，用于改良牧草品种［94］。因此，Neotyphodi-
um属内生真菌的遗传多样性研究有着十分重要的意义。为此，如何获得真正不具有毒素合成能力的
epichlo内生真菌菌系是 epichlo内生真菌利用的关键。
这种现象同样在日本也有发生。除从国外直接引进外，还引进资源培育了一些适合本土环境的牧草。
日本自主培育的草甸羊茅 Tomosakae就恰恰含有内生真菌，而且种子含菌率在 85%以上。而在日本北海
道使用多年的放牧用人工草地中，多年生黑麦草中的含菌率几乎达 100%，说明这些 EI 植株在生长和繁
殖上具有竞争优势。受美国和新西兰等国的影响，日本等国也开始了直接利用内生真菌的研究。20 世纪
90 年代中期日本就启动了大型研究项目———“Super Grass”开发计划和牧草育种新资源的创新性研究，发
现了一些新资源，开发出一系列技术和新的育种资源。现在，这些研究正分别在畜牧和草坪用禾草的育种
中逐渐发挥重要作用。特别是佐佐木研究小组利用植物和内生真菌组合的差异，将草甸羊茅中能合成毒
素的内生真菌 N． uncinatum人工接种到多花黑麦草(Lolium multiflorum Lam．)中，获得对牛羊等高等动物
无害而具有抗虫活性的 L． multiflorum /N． uncinatum 新组合，并以此为材料研发出新品种 Bishamon。此品
种和不含内生真菌的植株相比，具有明显的抗倒伏，抗多种蚜虫、抗蝽、抗螟和抗螨虫等特性，于 2009 年获
得了农林登记［95 － 96］，这是日本首个通过导入内生真菌而培育的牧草新品种(图 4)。最近发现，在新品种
的种子生产过程中，N． uncinatum在新宿主 Bishamon中的稳定性可能成为新的问题(私人通信)。因此，利
用植物内生真菌进行植物品种改良的尝试依然任重而道远。
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第 5 期 王志伟，等:禾本科植物内生真菌及其在农业上的应用潜力
图 4 对 EI草坪品种 Ever guard和牧草品种 Bishamon的品种评价试验(日本佐佐木亨博士提供)
Fig． 4 Evaluation tests of endophyte infected turf grass Ever guard and forage grass Bishamon
(Provided by Dr． Tohru Sasaki)
上:JNPR － 1 为新品种 Ever guard，JNPR － 2 为其他育种材料，其他为对照品种;下左:白色圆圈内为 Ever guard，圆圈左下为
对照品种，其他为保护栽培的草种;下右:B为含有内生真菌的 Bishamon;A为不含内生真菌的对照品种(已倒伏)。
Top:the new variety Ever guard was indicated as JNPR-1，JNPR-2 is excellent line for another new variety，and others as the control;
Bottom left:Ever guard was indicated by the circle，the yellow square is a commercial variety as the control． Bottom right:“B”indicates the
new variety Bishamon;“A”indicates an EF variety as the control(flattened)．
另一方面，草坪品种不用顾忌对家畜的毒性。因此，内生真菌在草坪草的育种方面已有 30 多年的应
用，前景依然广阔。自 20 世纪 80 年代后培育成的羊茅类、黑麦草类等草坪草种中绝大部分都含有内生真
菌。且在草坪育种产业中，已将是否含有内生真菌视为一个重要指标［88］。现在，国内外的冷季型草坪草
中绝大多数都含有 epichlo内生真菌。近年来在 Crop Science 和 Journal of Plant Registrations 上发表的草
坪新品种(如:Admire、Rescue 911、Cindy Lou 等)登记信息显示，新开发出来的草坪品种中也大都含有
epichlo内生真菌，以实现对病虫害、干旱等不良环境的高度抗性。
我国和美国、新西兰、日本等国家不一样，畜牧业主要依赖天然草地和豆科牧草，以放牧或采草利用为
目的的禾本科牧草栽培比较少。因此，内生真菌在畜牧业牧草中的应用基础比较薄弱。随着我国经济的
持续发展，特别是城市建设和道路建设的发展，我国草坪草的需求量显著增加，来自国外的洋草坪随地可
见。目前我国引进的绝大部分羊茅、黑麦草等草坪草中都含有高密度的内生真菌［97］。因此，内生真菌在
我国草坪草中的利用有很大的空间。随着新的禾本科植物内生真菌资源的不断发现，其利用空间在不断
扩大，潜力也在不断增加。
至今 epichlo内生真菌给宿主植物带来最明显的抗性是对有害昆虫和线虫的抗性。内生真菌能使宿
主植物对鞘翅目、鳞翅目、同翅目等 6 目 43 种昆虫有明显的抗性，对根结线虫、根斑线虫等也显示出明显
的抗性［28，98］。特别要指出的是，黑麦草和羊茅中的内生菌能使宿主植物对麦长管蚜、阿根廷象鼻虫等重
要害虫产生拒食作用，表现出对这些害虫的高度抗性［38］。这种抗性同时也能有效抑制由昆虫媒介的植物
病害，尤其是病毒病。同时，对线虫的抗性能明显减少线虫在根部引起的伤口，从而有效抑制从伤口感染
而引发的土传病害。对昆虫和线虫的抗性同时也能有效抑制植物病害(或植物复合病害)的发生和蔓
延［31，50，74］。这些说明内生真菌在宿主植物的病虫害抗性、抗冷冻和抗高温等方面的特征具有表型多样
性，也显示出了禾本科植物内生真菌巨大的应用潜力。
5 最近在我国新发现的内生真菌资源———麦类植物及其近缘植物中的内生真菌
尽管在布顿大麦草(Hordeum bugdanii)、短芒大麦草(H． brevisubulatum)、紫野大麦(H． violaceum)及野
生大麦草(H． comosum)等大麦草属野生植物(Hordeum spp．)中发现了内生真菌［28，99 － 100］，但至今还没有从
小麦属植物(Triticum spp．)及栽培大麦(Hordeum vulgare L．)中发现 epichlo内生真菌。
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在冷季型禾本科植物中，麦类是最重要的作物。小麦属植物中是否存在 epichlo 内生真菌一直都是
我们关注的焦点［24］。小麦属有 20 多个成员，主要分布在中东附近。世界各地都在探索小麦属植物内生
真菌，但至今仅仅获得了一些非特异性菌株，关于 epichlo 内生真菌则一无所获［7，24，29］。因此，我们将
epichlo内生真菌的探索范围扩大到与麦类植物近缘的其他禾本科植物。
与小麦属(Triticum)近缘的植物类群有偃麦草属、山羊草属、簇毛麦属、冰草属、赖草属、新麦草属、鹅
观草属、披碱草属和旱麦草属等［101］。我国科研人员成功利用野生近缘植物为小麦育种做出了很多成绩。
目前需要寻找这些近缘植物内生真菌的资源，为 epichlo内生真菌在麦类作物中的应用奠定基础。
我国是大部分鹅观草属植物原产国，有很多野生资源。从我国十多个省市自治区的鹅观草属植物中，
发现了大量的禾本科植物内生真菌资源。东起山东、威海，西至新疆喀什，北从东三省，南至华南部分地区
都有广泛分布［102 － 104］。各地鹅观草植物中的内生真菌含量高低不等，且由于内生真菌在植物体外至今没
有检测到，说明内生真菌已经和鹅观草属植物形成稳固的共生关系(图 5)。这种互利共生关系给宿主植
物带来了一定的竞争优势，使得含菌植株生存繁衍至今。
图 5 鹅观草中的内生真菌［102］
Fig． 5 Morphological characteristics of Roegneria kamoji and fungal hyphae within plant tissues［102］
鹅观草(Roegneria kamoji)的花序(A) ，小穗(B) ，叶鞘(C，bar = 25 μm)、茎髓(D，bar = 50 μm)、颖果中的菌丝体
(E，bar = 25 μm) ，在 PDA上的菌落正面(F)、背面(G)和产孢结构(H，bar = 5 μm)
An inflorescence(A)and a spikelet(B)of R． kamoji;Hypha in plant sheath(C，bar = 25 μm) ;Pith(D，bar = 50 μm) ;Seed
(E，bar = 25 μm) ;Obverse(F)and reverse(G)of colony;H． A developing phialide and conidium(SEM，bar = 5 μm)
最近将其中出现频率最高、性状类似的菌株进行了分类学研究，分别提名为新种“Epichlo yangzii Li
et Wang 2006”和“Neotyphodium sinicum Wang，Ji et Kang 2009”［102 － 103］。我们在华东地区的某些成片采样
点发现几乎所有鹅观草类植物中都含有内生真菌，说明内生真菌给宿主植物带来很强的竞争力。此外，我
们还从莱州湾附近的盐碱地区的鹅观草属植物中发现了内生真菌［105］。根据其菌物学特征，被鉴定为
N． sinicum［102］，目前，其生物学特性正在研究之中。鹅观草属植物内生真菌 N． sinicum 具有促进植物生长
和分蘖的能力，能合成高浓度植物生长素(如 IAA) ，但是没有观察到有抗蚜虫能力［43，106］。迄今已经发现
鹅观草属、赖草属和披碱草属等植物中存在 epichlo内生真菌［102 － 105，107 － 109］。我们还从披碱草属和赖草属
植物中都分离得到了内生真菌，它们和 N． sinicum 亲缘关系十分密切。这些调查结果说明我国拥有丰富
的小麦近缘野生植物内生真菌资源。
6 结束语
小麦等麦类作物被认为是从中东地区原产的野生植物驯化而来。至今小麦属植物有 20 多个种，栽培
种为普通小麦(T． aestivum L．)。大麦属植物则有大约 30 个种，主要分布在北半球的广大区域，主要栽培
种有大麦(Hordeum vulgare L．)和青稞(元麦，Hordeum vulgare Linn． var． nudum Hook． f．)［110］。小麦是我国
的第二大粮食作物，小麦约占粮食总产量的 22． 5%、粮食总消费量的 25%和口粮消费总量的 43%。因
此，小麦生产关系粮食供应问题和国家安全。半个多世纪以来，我国小麦单产持续上升，部分高产区的大
051
第 5 期 王志伟，等:禾本科植物内生真菌及其在农业上的应用潜力
面积平均亩产超过 400 kg。1997 年我国小麦历史最高总产高达 1． 23 亿 t［111］。近几年，我国小麦种植面
积基本在2 000 ～ 3 000万 hm2，总产量在 1 亿 t 左右，但依然不能满足消费需求。小麦始终是中国主要进
口农产品。因此，提高小麦的单产量和小麦生产总量是保障国家粮食安全的根本举措。大麦和青稞的生
产规模和总产量等虽然不如小麦，但它们在部分地区作为人们的口粮、饲料和食品加工原材料。如何导入
新技术要素，继续提高麦类作物的生产水平对于国家粮食安全十分重要。
在影响麦类作物产量的因素中，水、肥、病、虫、低温、热和风等是关键。全国各大产区种植体系和自然
条件不同，因此面临的具体的关键问题也不同。在我国小麦生产十分重要的北方干旱半干旱地区，节水麦
产量是保证小麦高产的关键。因此，如果禾本科内生真菌能增加麦类作物抗旱能力，那将有利于麦类作物
的生产。另一方面，我国劳动生产效率比较低下、资源浪费比较严重，使得生产成本居高不下。近年来化
肥价格飞速上涨，有些地区肥料费占生产成本的 40% ～ 50%。因此，如何减少化肥用量是节约开支的重
要途径。有些禾本科内生真菌能使宿主植物有效利用低浓度的磷肥，这对降低小麦的磷肥需求量有一定
的参考意义。与此相比，无论从降低麦作成本还是降低农药残留或减轻劳务看，降低农药使用量是值得推
荐的。如何采用低成本的手段对病虫害进行有效控制，这对于降低成本、降低农药残留等是十分重要的。
有些禾本科植物内生真菌给宿主植物带来的病虫害抗性对于降低农药需求量有一定的参考价值。
采用新的农业技术、降低生产成本和提高产量是农民开源节流、增加收入的有效渠道。禾本科植物的
epichlo内生真菌的一些生物学特性给新的麦作技术的研究开发带来了很大的遐想空间。但是，由于这
些真菌的宿主特异性，它们还不能直接用于麦类作物。禾本科植物的 epichlo 内生真菌离麦类作物有多
远?除了继续探索大麦属植物(Hordeum spp．)和小麦属植物(Triticum spp．)中的 epichlo 内生真菌及其
生物学功能以外，我们可以尝试通过人工接种的方法，将小麦族植物中的内生真菌转移到小麦、大麦等麦
类作物中，创建新的宿主植物 /内生真菌组合，从中筛选关系稳定、表现优良和无毒素合成及潜在能力的共
生体组合，创建新型麦类作物育种资源，用于今后育种研究。
最后，衷心期望早日看到禾本科植物内生真菌(epichlo内生真菌)为麦类作物育种所利用的那一天。
(致谢:美国 Schardl教授和日本佐佐木亨博士为本文提供宝贵的图片，翁忠贺、潘结友、李伟、孙相辉和韩魁等对本文
也有不同程度的贡献，谨致谢意!)
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