全 文 ：［收稿日期］ 20151019(009)
［基金项目］ 澳门特别行政区科学技术发展基金项目(074 /2012 /A3) ;澳门大学研究委员会项目(MＲG013 /WYT /2013 / ICMS，CPG2014-
00012-ICMS)
［第一作者］ 刘建林，研究助理，主要从事中药药理研究，Tel:853-88224674，E-mail:vinoliujianlin@ 126. com
［通讯作者］ * 张庆文，副教授，博士生导师，主要从事植物化学研究，Tel:853-88224879，E-mail:qwzhang@ umac． mo;
* 陆金健，助理教授，博士生导师，主要从事中药抗肿瘤有效成分筛选及机制研究，Tel:853-88224674，E-mail:jinjianlu@
umac． mo
·药理·
几种人参属中药提取物的制备及体外抗卵巢癌活性比较
刘建林，武秋爽，王一涛，张庆文* ，陆金健*
(澳门大学 中华医药研究院，中药质量研究国家重点实验室，澳门 999078)
［摘要］ 目的:从人参、西洋参、竹节参、三七这 4 个人参属中药中提取成分，对其抗卵巢癌活性进行筛选、比较。方法:
人参、西洋参、竹节参和三七分别用水和乙醇热回流提取制备相应的水提物和醇提物;上述药材 70%乙醇水提取物经大孔树
脂柱色谱分别制备得到总皂苷和相应的原人参二醇型皂苷和原人参三醇型皂苷部位。用噻唑蓝(MTT)法对这些提取物和部
位在卵巢癌 HEY细胞进行活性筛选，并用碘化丙啶(PI)染色检测提取物对细胞周期分布的影响，进一步用免疫印迹法
(Western blot)检测了其对细胞周期蛋白表达的影响。划痕实验检测了提取物对细胞迁移能力的影响。结果:各提取物都表
现出不同程度地抑制卵巢癌 HEY细胞增殖活性，其中西洋原人参二醇型皂苷(PDSPQ)、竹节参总皂苷(TSPJ)、人参醇提物
(EEPG)、人参总皂苷(TSPG)、人参原人参二醇型皂苷(PDSPG)对 HEY 细胞的增殖抑制比较明显，抑制率分别为 45. 59%，
45. 78%，50. 48%，46. 98%，64. 36%，PDSPQ，TSPG，PDSPG可以不同程度的下调周期蛋白依赖性激酶(CDK)4，CDK6，细胞周
期蛋白 D1(cyclin D1)的表达，但对细胞迁移能力没有明显影响。结论:含有原人参二醇型皂苷的组分的抗卵巢癌 HEY 细胞
活性比其他部位更明显，其机制可能与下调细胞周期相关蛋白 CDK4，CDK6，cyclin D1 的表达有关。
［关键词］ 人参属中药;皂苷;卵巢癌;细胞周期;细胞迁移
［中图分类号］ Ｒ285. 5 ［文献标识码］ A ［文章编号］ 1005-9903(2016)08-0105-06
［doi］ 10. 13422 / j． cnki． syfjx． 2016080105
Extraction of Panax Chinese Medicines and Their Anti-cancer Effects on
HEY Ovarian Cancer Cells
LIU Jian-lin，WU Qiu-shuang，WANG Yi-tao，ZHANG Qing-wen* ，LU Jin-jian*
(State Key Laboratory of Quality Ｒesearch in Chinese Medicine，Institute of
Chinese Medical Sciences，University of Macau，Macau 999078，China)
［Abstract］ Objective:To extract effective components from Panax ginseng，P． quinquefolium，P．
japonicas and P． notoginseng，and compare their inhibitory activities against ovarian cancer HEY cells． Method:
Water and ethanol extracts of P． ginseng，P． quinquefolium，P． japonicas and P． notoginseng were prepared by
reflux extraction with water and ethanol． Total saponins and their panaxadiol saponin (PDS)and panaxtrol saponin
(PTS) fractions were prepared from 70% ethanol water extracts of above herbs using macroporous resin
chromatography． 3- (4，5-dimethyl-2-thiazolyl)-2，5-diphenyl-2-H-tetrazolium bromide (MTT)assay was used
to detect the activities of these extracts and fractions against HEY ovarian cancer cells． propidium iodide (PI)
staining was used to detect the effect of extracts on cell cycle distribution，and western blot was performed to detect
their effect on expression of cell cycle related proteins． In addition，scratch assay was conducted to detect the effect
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of extracts on cell migration． Ｒesult:All the indicated extracts showed varied activities against HEY cells． Among
them，panaxadiol saponin of P． quinquefolium (PDSPQ) ，total saponin of P． japonicas (TSPJ) ，ethanol extract of
P． ginseng (EEPG) ，total saponin of P． ginseng (TSPG) ，and panaxadiol saponin of of P． ginseng (PDSPG)
showed relative higher inhibitory rate against HEY cells，with 45. 59%，45. 78%，50. 48%，46. 98% and
64. 36%，respectively． Further，PDSPQ，TSPG，and PDSPG could down-regulate the expressions of CDK4，
CDK6，and cyclin D1 to different degrees，but had no significant effect on the migration of HEY cells．
Conclusion:Fractions with PDS were more effective on inhibiting HEY cells growth，and the mechanism may be
associated with down-regulating the protein expressions of CDK4，CDK6，and cyclin D1.
［Key words］ Panax Chinese medicines;saponin;ovarian cancer;cell cycle;migration
人参、西洋参、竹节参、三七都属于五加科类人
参属中药［1］，人参为五加科植物人参 Panax ginseng
的干燥根和根茎，具有大补元气，补脾益肺，生津止
渴，安神益智的功效，用于体虚欲脱，肢冷脉微，脾虚
食少，肺虚喘咳，津伤口渴等。西洋参为五加科植物
西洋参 P． quinquefolium 的干燥根，具有补气养阴，
清热生津的功效，用于气虚阴亏，虚热烦倦，咳喘痰
血，内热消渴，口燥咽干等。竹节参为五加科植物竹
节参 P． japonicus的干燥根茎，具有滋补强壮，止血
祛痰，散瘀止痛的功效，可用于用于病后虚弱，劳嗽
咯血，咳嗽痰多，跌扑损伤等。三七为五加科植物三
七 P． notoginseng的干燥根和根茎，具有散瘀止血，
消肿定痛的功效，可用于咯血、吐血、衄血、便血、崩
漏、外伤出血、胸腹刺痛、跌扑肿痛等。这 4 种中药
来源于同科、同属，其化学成分具有相似性和差异
性。人参皂苷是这 4 类人参属中药的主要有效化
学成分之一，但苷元的骨架及各类皂苷的含量在
各药材中有很大差异性。相对于其他人参属药
材，人参中皂苷含量较低，皂苷骨架主要为达玛烷
型(原人参二醇和三醇型)三萜皂苷，且原人参二
醇型皂苷含量远高于原人参三醇型皂苷，另外还
含有微量齐墩果烷型三萜皂苷;西洋参和三七中
皂苷含量较高，其骨架都为达玛烷型三萜皂苷，但
在西洋参中原人参二醇型皂苷含量要高于原人参
三醇型皂苷，在三七中原人参二醇型皂苷和原人
参三醇型皂苷含量相差不大;竹节参中皂苷含量
比较高，但其主要含有齐墩果烷型三萜皂苷，约占
皂苷含量 85%左右，其余皂苷为达玛烷型三萜皂
苷［2-7］。现代药理研究表明，人参皂苷具有调节神
经中枢［8］，降血脂［9］，保护心血管［10］，调节胃肠功
能［11］，抗肿瘤［12］等作用。本研究从人参、西洋参、
竹节参、三七中用不同溶剂提取了不同部位的提
取物，并通过大孔树脂柱色谱制备总皂苷及原人
参二醇型和三醇型皂苷部位，进行初步的体外抗
卵巢癌活性评价。
1 材料
1. 1 提取物 竹节参药材采集于湖北恩施地区，由
乔春峰博士鉴定为五加科人参属植物 P． japonicus
的干燥根茎。西洋参、人参、三七分别购于广东康美
有限公司。分别从西洋参、人参、竹节参、三七中提
取分离而得西洋参水提物(WEPQ)、西洋参醇提物
(EEPQ)、西洋参总皂苷(TSPQ)、西洋参原人参二
醇型皂苷(PDSPQ)、西洋参原人参三醇型皂苷
(PTSPQ)、人参水提物 (WEPG)、人参醇提物
(EEPG)、人参总皂苷(TSPG)、人参原人参二醇型
皂苷(PDSPG)、人参原人参三醇型皂苷(PTSPG)、
竹节参水提物(WEPJ)、竹节参醇提物(EEPJ)、竹节
参总皂苷(TSPJ)、三七水提取(WEPN)、三七醇提
物(EEPN)、三七原人参二醇型皂苷(PDSPN)、三七
原人参三醇型皂苷(PTSPN)。
1. 2 试剂 胎牛血清，100 U·mL －1青霉素，100
mg·L －1链霉素，DMEM 培养基(Gibco 公司，批号分
别为 16000-036，15140-122，15140-22，11965-118) ，
噻唑蓝(MTT) ，二甲基亚砜(DMSO) ，碘化丙啶(PI)
(Molecular Probes 公 司，批 号 分 别 为 V13154，
D12345，Ｒ37108) ，蛋白酶抑制剂(PMSF) ，酶抑制剂
混合物(Cocktails) (Thermo Scientific 公司，批号分
别为 36978，78429) ，ＲIPA 裂解液(Beyotime 公司，
批号 P0013B) ;BCATM蛋白定量试剂盒，底物化学发
光(ECL)检测试剂盒(Pierce 公司，批号分别为
23225，32109) ;一抗周期蛋白依赖性激酶(CDK)4，
CDK6，细 胞 周 期 蛋 白 D1 (cyclin D1) ，内 参
(GAPDH)以及相应二抗(Cell Signaling Technology
公司，批号分别为 12790，13331，2978，5174，7074)。
1. 3 细胞株 人卵巢癌 HEY细胞由美国西北大学
强文安博士惠赠。
1. 4 仪器 Spectra Max M5 型酶标仪(美国
Molecular Devices 公司) ，FACSCantoⅡ型流式细胞
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仪(美国 FACSCantoⅡ公司) ，Ｒotavapor Ｒ-220 EX型
旋转蒸发仪 (瑞士 BüCHI 公司) ，Freeze dryer
FD8518 型冷冻干燥机(韩国 ilShin 公司)。远航牌
D101 大孔树脂(天津海光化工有限公司)。
2 方法
2. 1 大孔树脂预处理 取 D101 大孔树脂，用 95%
乙醇浸泡 24 h，充分溶胀后装柱，用 95%乙醇冲洗
至流出液与水混合(1 ∶ 5)不呈白色浑浊为止，再用
大量清水冲洗。取 5%盐酸水溶液浸泡树脂 2 h，用
水洗至中性;取 5%氢氧化钠水溶液浸泡树脂 2 h，
用水洗至中性。处理好的 D101 大孔树脂浸泡于水
中备用。
2. 2 提取分离 分别取西洋参、人参、竹节参、三七
药材粉末各 5 g，每种药材分别用水、95%乙醇50 mL
加热回流提取 3 次，每次 1 h，合并提取液，浓缩后冷
冻干燥，分别得到 WEPQ，EEPQ，WEPG，EEPG，
WEPJ，EEPJ，WEPN，EEPN。
分别取西洋参、人参、竹节参、三七药材粉末各
100 g，每种药材分别用 70%乙醇 400 mL 加热回流
提取 3 次，提取时间分别为 1. 5，1，1 h，合并提取液，
旋转蒸发至干，加入适量纯水溶解。取预处理好的
D101 大孔树脂 600 mL，加入提取液，静态吸附 1. 5
h，吸附后的树脂平均分成 2 份分别用于制备总苷，
分离原人参二醇型和三醇型皂苷部位。
分别取空白 D101 大孔树脂 200 mL 装柱，上
样。①西洋参:一份分别用 H2O，15%，30%，80%乙
醇洗脱，取 30%，80%乙醇洗脱部位冷冻干燥，得西
洋参原人参三醇型皂苷和西洋参原人参二醇型皂
苷;另一份分别用 H2O，15%，80% 乙醇洗脱，取
80%乙醇洗脱部位冷冻干燥，得西洋参总皂苷。②
人参:一份分别用 H2O，30%，80% 乙醇洗脱，取
30%，80%乙醇洗脱部位冷冻干燥，得人参原人参三
醇型皂苷和人参原人参二醇型皂苷，另一份分别用
H2O，80%乙醇洗脱，取 80%乙醇洗脱部位冷冻干
燥，得人参总皂苷。③竹节参:一份分别用 H2O，
80%乙醇洗脱，取 80%乙醇洗脱部位冷冻干燥，得
竹节参总皂苷。④三七:一份分别用 H2O，30%，
80%乙醇洗脱，取 30%，80%乙醇洗脱部位冷冻干
燥，得三七原人参三醇型皂苷和三七原人参二醇型
皂苷，另一份分别用 H2O，80%乙醇洗脱，取 80%乙
醇洗脱部位冷冻干燥，得三七总皂苷。
2. 3 细胞培养 HEY 细胞在含有 10%胎牛血清，
100 U·mL －1青霉素，100 mg·L －1链霉素的 DMEM培
养基中，在 37 ℃ 5%CO2 的条件下培养。
2. 4 MTT测定细胞增殖 取对数生长期的细胞，
以 3 × 103 个 /孔种于 96 孔板中。贴壁 24 h后，再分
别给予 100 mg·L －1的样品(100 μL /孔)作用48 h，
然后去掉上层液，换成 1 g·L －1的 MTT 溶液(100
μL /孔) ，在 37 ℃ 5%CO2 的条件下孵育 4 h。吸去上
层液，加入 DMSO 100 μL /孔，避光震荡 10 min后，用
Spectra Max M5 型酶标仪在波长 570 nm 处测定吸
光度 A。
2. 5 PI单染测定细胞周期 取对数生长期 HEY
细胞，2 × 105 /孔种于 6 孔板中贴壁 24 h，再给予
100 mg·L －1的样品作用 48 h，胰酶消化收集细胞，磷
酸盐缓冲液(PBS)洗 2 次后，用 70%乙醇在 － 20 ℃
下固定过夜。后细胞离心，重悬，用 PI 溶液(50 g·
L －1 PI，50 g·L －1 ＲNase A，0. 03% Triton X-100 和
0. 01%柠檬酸钠溶于 PBS中)1 mL在室温避光染色
30 min，上流式检测分析。
2. 6 Western blot测定相关蛋白表达 取对数生长
期的 HEY 细胞，2 × 105 个 /孔种于 6 孔板中，贴壁
24 h，再给予 100 mg·L －1的样品作用 48 h，之后将细
胞刮下收集细胞，用细胞裂解液(含 ＲIPA，PMSF，
Cocktails)在冰上裂解 20 min，之后在 4 ℃，12 500
r·min －1离心 20 min，吸取上清液，用 BCATM蛋白定
量试剂盒定量，并加入蛋白上样缓冲液 95 ℃下孵育
5 min 变性。以大约 25 μg 的量上样到 SDS-PAGE
胶，然后转到聚偏二氟乙烯(PVDF)膜，用含有 5%
的无脂奶粉的 Tris-HCl缓冲盐 + Tween(TBST)室温
封闭 2 h。以相应的一抗(1∶ 2 000)4 ℃孵育过夜，
然后用 TBST 洗膜 3 次，每次 15 min，再用二抗(兔
抗或鼠抗)室温孵育 1 h，再用 TBST洗膜 3 次，每次
15 min，蛋白条带用 ECL检测试剂盒检测。
2. 7 划痕实验测定细胞迁移能力 取对数生长期
的 HEY细胞，2 × 105 个 /孔种于 6 孔板中贴壁 24 h，
然后用 100 μL枪头在单层的细胞上划一字划痕，用
PBS洗去划掉细胞，之后加入 100 mg·L －1样品作用
48 h。分别在给药前以及给药后 48 h用倒置显微镜
拍摄细胞生长状态的照片。
2. 8 统计分析 数据用 SPSS 17. 0 软件进行统计，
采用单因素方差法进行分析，计量结果用 珋x ± s 表
示，P ＜ 0. 05 为差异具有统计学意义。
3 结果
3. 1 人参属中药提取物对卵巢癌细胞增殖的影
响 100 mg·L －1的各人参属中药提取物对卵巢癌
HEY 细胞增殖有不同程度的抑制作用，其中
PDSPQ，TSPJ，EEPG，TSPG，PDSPG 对 HEY 细胞的
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增殖抑制比较明显，抑制率分别为 45. 59%，
45. 78%，50. 48%，46. 98%，64. 36% (表 1)。本研
究选择了 7 个提取物，即 PDSPQ，PTSPQ，TSPJ，
EEPG，TSPG，PDSPG，PTSPG，对其药理活性及机制
A． 48 h 细胞周期分布情况;B． Western blot 电泳;C． 相关蛋白统计;1. CONT;2. PTSPQ;3. PDSPQ;4. TSPJ;5. TSPG;6. EEPG;7. PDSPG;
8. PTSPG;与内参比较1)P ＜ 0. 05
图 1 人参属中药提取物对 HEY细胞周期分布的影响以及对 HEY细胞周期相关蛋白表达的影响 (珋x ± s，n = 3)
Fig． 1 Effects of extracts from Panax Chinese medicines on distribution of cell cycle and expression of cell cycle related-proteins (珋x ± s，n = 3)
进行对比研究。
表 1 人参属中药提取物对卵巢癌 HEY 细胞增殖的影响 (珋x ± s，
n = 3)
Table 1 Effects of extracts from Panax Chinese medicines on
growth of HEY ovarian cancer cells (珋x ± s，n = 3) %
提取物 简称 抑制率
西洋参水提物 WEPQ 5． 39 ± 13． 40
西洋参醇提物 EEPQ 34． 18 ± 3． 94
西洋参总皂苷 TSPQ 24． 51 ± 8． 71
西洋参原人参二醇型皂苷 PDSPQ 45． 59 ± 11． 89
西洋参原人参三醇型皂苷 PTSPQ 24． 08 ± 5． 75
竹节参水提物 WEPJ 24． 68 ± 8． 46
竹节参醇提物 EEPJ 35． 74 ± 2． 73
竹节参总皂苷 TSPJ 45． 78 ± 2． 47
人参水提物 WEPG 22． 44 ± 12． 42
人参醇提物 EEPG 50． 48 ± 11． 26
人参总皂苷 TSPG 46． 98 ± 14． 23
人参原人参二醇型皂苷 PDSPG 64． 36 ± 13． 83
人参原人参三醇型皂苷 PTSPG 19． 88 ± 11． 36
三七水提物 WEPN 33． 34 ± 4． 06
三七醇提物 EEPN 46． 79 ± 8． 07
三七原人参二醇型皂苷 PDSPN 37． 69 ± 2． 10
三七原人参三醇型皂苷 PTSPN 26． 36 ± 4． 47
3. 2 人参属中药提取物对 HEY细胞周期及相关蛋
白的影响 采用 PI单染实验检测这 7 个提取物，发
现 100 mg·L －1 PDSPQ，PDSPG这两个提取物对静止
期 /DNA合成前期(G0 /G1)有一定的阻滞作用(图
1A)。Western blot 检 测 相 关 蛋 白 表 达，发 现
PDSPQ，TSPG，PDSPG 可以不同程度的下调 CDK4
的表达;TSPG，EEPG，PDSPG 可以不同程度下调
CDK6 的表达;PDSPQ，TSPG，PDSPG 可以不同程度
下调 Cyclin D1 的表达(图 1B，C)。说明 PDSPQ，
TSPG，PDSPG抑制 HEY 细胞增殖部分是通过下调
细胞周期相关蛋白 CDK4，CDK6，cyclin D1 的表达，
引起细胞 G0 /G1 期阻滞，从而发挥其细胞增殖抑制
的作用。结果还表明含二醇型皂苷的人参属提取物
对 CDK4，CDK6，cyclin D1 的影响比其他提取物的
作用强，这与细胞增殖抑制实验的结果相符。
3. 3 人参属中药提取物对 HEY迁移能力的影响
与 0 h比较，人参属各个中药提取物对细胞划痕后
愈合能力都没有明显影响，说明其不能明显抑制
HEY细胞迁移。见图 2。
4 讨论
人参、西洋参、竹节参、三七均为五加科类人参
属的中药材［1］，主要含有皂苷、多糖、氨基酸等化学
成分［1，13］，人参皂苷是其主要活性成分之一［2］。从
人参皂苷中提取的单体化合物的抗癌作用也被广泛
的研究，人参二醇型皂苷对多种癌细胞通过不同的
机制发挥着抗癌作用，如 Ｒg3 可以通过增加细胞周
期蛋白酶抑制基因(如 p21，p27)的表达，阻滞前列
腺癌 LNCaP 细胞于 G1 期
［14］，可以抑制细胞周期相
关蛋白 cyclin E 的蛋白激酶活性，发挥其抗癌活
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A. CONT;B. PTSPQ;C. PDSPQ;D. TSPJ;E. TSPG;F. EEPG;G. PDSPG;H. PTSPG;1. 0 h;2. 48 h
图 2 人参属中药提取物对 HEY细胞迁移能力的影响 (倒置显微镜，× 40)
Fig． 2 Effects of extracts from Panax Chinese medicines on the migration of HEY ovarian cancer cells (inverted microscope，× 40)
性［15］，还可以通过抑制 CXCＲ4 的表达从而抑制乳
腺癌细胞 MDA-MB-231 细胞转移［16］;Ｒh2 可以使白
血病细胞 HL-60，U937，胰腺癌细胞 Bxpc-3 阻滞于
G0 /G1 期
［17］，还可以通过诱导丝氨酸 /苏氨酸蛋白
激酶(AKT)失活，导致表皮癌 A431 细胞凋亡［18］;
Ｒg3 和 Ｒh2 都能诱导肝癌细胞 Hep3B细胞内线粒体
细胞色素 C释放，激活半胱氨酸蛋白酶-3(Caspase-
3)和 Bcl-2 基因家族中细胞促凋亡因子(Bax)蛋白
的释放抑制细胞内活性氧的产生，从而发挥其抗癌
作用［19］;Compound K 通过诱导细胞自噬导致细胞
死亡［20］;Ｒg3 可以通过磷脂酰肌醇 3-激酶 /蛋白激
酶(PI3K /Akt)和 X连锁凋亡抑制蛋白(XIAP)通路
促进 HO-8910 卵巢癌细胞凋亡［21］。人参三醇型皂
苷亦有抗癌作用，如 Ｒg1 能通过阻断 JAK2，STAT5
通路诱导白血病细胞TF-1 /促红细胞生成素(Epo)
凋亡［22］。已报导的化合物中，Ｒg3，Ｒh2，Ｒd 为人参
原人参二醇型皂苷，只有 Ｒg1 为人参原人参三醇型
皂苷，实验结果为 PDSPQ主要含有人参原人参二醇
型皂苷，PTSPQ 主要含有人参原人参三醇型皂苷，
在等剂量的情况下，TSPG，PDSPG 的抗卵巢活性强
于 PTSPG，PDSPQ 强于 PTSPQ。对卵巢癌 HEY 细
胞周期相关的蛋白 CKD4，CKD6，cyclin D1 的下调
可能是其发挥抑制卵巢癌细胞生长的主要原因
之一。
本研究已经发现含有原人参二醇型皂苷的人参
属中药提取物的抗卵巢癌 HEY 细胞增殖活性要强
于其他提取部位，且其作用机制可能与下调细胞周
期相关蛋白的表达有关，这为今后的进一步的深入
研究提供了依据。本研究将进一步对这些人参属中
药进行分离提取纯化，以获得单体化合物甚至新的
单体化合物，并继续研究其抗卵巢癌作用和机制。
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［责任编辑 张丰丰］
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第 22 卷第 8 期
2016 年 4 月
中国实验方剂学杂志
Chinese Journal of Experimental Traditional Medical Formulae
Vol． 22，No． 8
Apr．，2016