全 文 ：檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾檾
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( 收稿日期 2013－04－16)
● 药 苑 ●
* 基金项目:广东省自然资金项目资助 (No． S2012040007724) ;广州中医药大学科研创新基金资助 (No． 11CX068) ;国家中医药管理局
脾胃消化病重点专科资助。△ 通讯作者:陶双友，主任医师，研究方向:脾胃肝脏疾病。
青藤碱对小鼠骨髓间充质细胞 iNOS /NO系统的影响*
兰绍阳，陶双友△
(1． 广州中医药大学第一附属医院，广东 广州 510405;2． 广州中医药大学脾胃研究所，广东 广州 510405)
摘要:目的: 探讨青藤碱对小鼠 BMMSCs免疫调节能力的影响及其机制。方法: 将青藤碱和 /或小鼠 BMMSCs 加
入混合淋巴细胞反应中，分为 T-Cell组、T-Cell+ConA组、T-Cell+ConA +BMMSCs、T-Cell+ConA +Sino 组和 T-Cell+Co-
nA +BMMSCs +Sino组。培养第 3 天，以 CCK-8法检测各组 T淋巴细胞增殖。ELISA法检测上清液中 NO的浓度。以半
定量 PCＲ和 Western blot法检测 BMMSCs胞内 iNOS的表达。结果: T-Cell+ConA+BMMSCs +Sino ( 0. 01 mM、0. 1 mM、
1mM) 组 A值分别为 0. 49±0. 02、0. 33±0. 02、0. 25±0. 04，低于 T-Cell+ConA +BMMSCs组 ( 0. 68±0. 03) ( P ＜ 0. 05) 。
T-Cell+ConA +BMMSCs +Sino ( 0. 01mM、0. 1mM 和 1mM) 组 NO 浓度为 2. 39±0. 94μmol·L－1、17. 23±0. 37μmol·L－1
和 29. 13±6. 08μmol·L－1，均高于 T-Cell+ConA+BMMSCs组 ( 9. 85±1. 04μmol·L－1 ) ( P ＜ 0. 05) 。相对 T-Cell+ConA+
BMMSCs组，T-Cell+ConA +BMMSCs+Sino ( 0. 1mM 和 1mM) 组 iNOS mＲNA 和蛋白相对表达量为 3. 38±0. 50、3. 74±
0. 62和 2. 71±0. 46、3. 89±0. 65 ( P ＜ 0. 05) 。结论: 青藤碱能够增强小鼠 BMMSCs 的对淋巴细胞增殖的抑制作用，其
作用机制可能和促进 BMMSCs表达 iNOS和分泌 NO有关。
关键词:青藤碱; 骨髓间充质干细胞; 混合淋巴细胞反应; iNOS
中图分类号:Ｒ 285. 5 文献标识码:A 文章编号:1000－3649 (2013)08－0048－04
青藤碱 (9α，13α，14α-7，8-Didehydro-4-hy-
droxy-3，7-dimethoxy-17-methylmorphinan-6-one，Sino-
menine)主要来源于青藤 (Sinomenium actum Ｒehd．
et wils．)的根和茎，具有显著抗炎抗风湿作用［1，2］。
早在明代，李时珍在《本草纲目》中记载:“青风藤
治风湿流注，历节鹤膝，损伤肿。”《本草汇言》云:
“青风藤，散风大建奇功。”《本草便读》谓:“此物
善治风疾，故一切历节麻痹皆治之。”青风藤性味苦
平，能祛风湿、利小便，善治风湿痹痛、鹤膝风等。
青藤碱具有镇痛、镇静、抗炎、消肿、利尿、降压、
组胺释放、免疫调节等作用，是治疗风湿及类风湿
性关节炎的有效药物。近年发现青藤碱有免疫调节
作用，是有开发前景的免疫调节药物［3］。
间充质干细胞 (mesenchymal stem cells，MSCs)
是一种多能干细胞，有多向分化能力，被用于细胞
替代治疗。除了多向分化能力，研究显示 MSCs 在体
内或体外均具有免疫调节作用［4］。最近有报道诱导型
一氧化氮合成酶 (inducible nitric oxide synthase，iN-
OS)及其产物 NO (nitric oxide)与 MSCs 的免疫调
节作用有关，在 MSCs抑制 T细胞增殖中发挥重要作
用［5］。多项研究也提示，青藤碱能影响巨噬细胞的
NO及 iNOS的表达［6，7］，但是尚不确定青藤碱是否影
响 MSCs的 iNOS表达。
本研究通过研究混合淋巴反应体系中，青藤碱
对上清液 NO的浓度和小鼠骨髓间充质干细胞 (bone
marrow mesenchymal stem cells，BMMSCs)胞内 iNOS
表达的影响，分析青藤碱对 BMMSCs 免疫调节能力
的影响及可能机制，为中西医结合提高免疫调节治
疗效果提供实验基础。
1 材料与方法
1. 1 实验材料和仪器 青藤碱、刀豆蛋白 A (Con-
canavalin A，ConA)、丝裂霉素均购自美国 Sigma 公
司;CCK-8试剂盒购自上海碧云天公司;BCA 试剂
盒、ＲIPA裂解液购自武汉博士德公司;TＲIzol 购自
英韦创津公司;Ｒever Tra Ace 试剂盒购自日本
TOYOBO公司;NO 检测试剂盒购自上海天鸿公司。
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兔抗小鼠 iNOS 和兔抗小鼠 GAPDH 购自 Cell Signa-
ling Technology;UV-2450 分光光度仪购自 SHIMAD-
ZU公司;酶标仪购自 Thermo公司。
健康雌性 BALB /c 小鼠 5 只，SPF 级，4 ～ 6 周
龄，体重约 15 ～ 25g，购于广州中医药大学实验动物
中心。动物使用许可证号 SYXK (粤)2008-0092。
1. 2 方法
1. 2. 1 小鼠 BMMSCs和脾淋巴细胞混合培养 常规
方法制备小鼠脾淋巴细胞悬液，调整细胞浓度至 1×
109cells·L－1 备用［8］。按照文献，常规方法分离培养
小鼠 BMMSCs［15］。BMMSCs消化、洗涤并计数后，调
整细胞浓度为 2 ×104·ml－1，接种于 96 孔板，每孔
100μl。72 小时待其贴壁后，以 5μl /孔的丝裂霉素
(浓度为 1g·L－1)处理，37℃，30 分钟。吸去丝裂
霉素，并清洗干净在相应组加入备用的淋巴细胞悬
液 90μl及 ConA (浓度为 0. 1g·L－1)10μl 以刺激淋
巴细胞增殖。37℃，饱和湿度，体积分数为 5% 的
CO2 的孵箱中培养。
1. 2. 2 实验分组 实验分为 T-Cell 组、T-Cell+ConA
组、T-Cell+ConA+BMMSCs 组、T-Cell+ConA+Sino 组
和 T-Cell+ConA+BMMSCs+Sino 组。各组青藤碱分为
低、中、高剂量组 (浓度分别为 0. 01 mM、0. 1 mM
和 1 mM)。每组设复孔 3 个，实验重复 5 次。各组处
理如表 1。
表 1 实验各组的处理方案
组别 青藤碱 BMMSCs
脾淋巴
细胞
ConA
T-Cell组 × × √ ×
T-Cell+ConA组 × × √ √
T-Cell + ConA +
BMMSCs组
× √ √ √
T-Cell+ConA+ Sino组 √ (浓度梯度) × √ √
T-Cell + ConA +
BMMSCs+Sino组
√ (浓度梯度) √ √ √
注:浓度梯度:0. 01 mM、0. 1 mM、1mM
1. 2. 3 脾淋巴细胞的增殖能力的检测 采用 CCK-8
法，按照试剂说明书操作。各组细胞混合培养 72 小
时后，加入 CCK-8试剂 10μl /孔。37℃，继续孵育 2
小时，酶标仪 450nm处读取吸光度 A值。
1. 2. 4 各组培养上清 NO 浓度的检测 各组细胞混
合培养 72 小时后，收集上层培养基，4℃，离心力
1000g条件下，离心 10 分钟，取上清，分装后标记，
立即冻存于-80℃冰箱。NO浓度检测采用小鼠 NO 检
测试剂盒，按照说明书操作。酶标仪 450nm 处读吸
光度值，根据标准曲线计算 NO浓度。
1. 2. 5 BMMSCs胞内 iNOS mＲNA表达的半定量 PCＲ
检测 各组 BMMSCs 加入 TＲIzol 提取总 ＲNA。以
Ｒever Tra Ace试剂盒逆转录 1ug ＲNA为 cDNA。94°C
预变性，5 分钟，PCＲ循环:94°C 变性 30 秒，退火
30 秒 (iNOS:58°C;β-actin:57°C) ，72°C 延伸 45
秒。循环次数: iNOS 循环 26 次;β-actin 循环 22
次。扩增产物行 2%明胶电泳。光度仪比较各个电泳
条带相对于 β-actin的光密度。
引物:
iNOS F:5＇ GGGAATCTTGGAGCGAGTTG 3＇
Ｒ:5＇ GTGAGGGCTTGGCTGAGTGA 3＇
β-actin F:5＇ TCTACAAATGTGGCTGAGGAC 3＇
Ｒ:5＇ AAATGAAGTATTAAGGCGGAAG 3＇
1. 2. 6 BMMSCs 的 iNOS 表达的 Western blot 检测
以 ＲIPA裂解液裂解各组 BMMSCs细胞，按试剂盒说
明进行蛋白提取，BCA法测定蛋白浓度，加入 5xSDS
上样缓冲液，煮沸 5 min 使其变性。取等量蛋白做
SDS-PAGE电泳，然后电转移至 PVDF 膜上，50g·
L－1 脱脂奶粉室温封闭 1 小时，分别加入兔抗小鼠 iN-
OS (1:1000)和兔抗小鼠 GAPDH (1:1000) ，4℃
孵育过夜，用 TBST洗去一抗后加入辣根过氧化物酶
标记的二抗 (1:5000) ，室温孵育 1 小时，TBST 漂
洗，ECL化学发光剂曝光成像，Quantity One 软件测
定分析结果。
1. 3 统计学处理 应用 SPSS 13. 0 软件分析结果。
结果用均数±标准差 (x－ ±s)表示，组间比较采用 t检
验，P ＜ 0. 05 为有显著性差异。
2 结 果
2. 1 青藤碱和小鼠 BMMSCs 对 T 淋巴细胞增殖的影
响 各组混合淋巴细胞反应体系共孵育 72 小时后，
CCK-8 法检测结果显示:T-Cell + ConA 组 A 值
(0. 937±0. 169)比 T-Cell 组 (0. 139±0. 012)高 (t
=35. 455;P ＜ 0. 05) ，显示 ConA能明显刺激 T淋巴
细胞增殖。T-Cell + ConA + Sino (0. 01mM、0. 1mM、
1mM)组 A 值分别为 0. 85 ± 0. 03、0. 75 ± 0. 02 和
0. 64±0. 02，均低于 T-Cell+ConA 组，差异有显著性
(t= 3. 21、7. 56、11. 74;P ＜ 0. 05)。T-Cell+ConA+
BMMSCs 组 A 值为 0. 68 ± 0. 03，低于 T-Cell + ConA
组，差异有显著性 (t=9. 714;P = 0. 001)。T-Cell+
ConA+BMMSCs +Sino (0. 01mM、0. 1mM、1mM)组
A值 0. 44 ±0. 02、0. 33 ±0. 02、0. 25 ±0. 04，低于 T-
Cell + ConA + BMMSCs 组 (t = 14. 452、 17. 817、
15. 510;P ＜ 0. 05) ，显示青藤碱能增强 BMMSCs 对
ConA刺激淋巴细胞增殖的抑制作用。联用 BMMSCs
时，高剂量青藤碱 (1mM)较低剂量 (0. 01mM 和
0. 1mM)有更强的淋巴细胞增殖抑制作用 (t =
7. 115、3. 126;P = 0. 002、0. 035)。见图 1。
图 1 混合淋巴细胞反应体系各组 T淋巴细胞增殖率
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混合淋巴细胞培养后，以 CCK-8 法检测各组上
清液的 A值:T-Cell+ConA 组高于其余各组 (* P ＜
0. 05)。T-Cell+ConA+BMMSCs+Sino各组 A值低于 T-
Cell+ConA+Sino组和 T-Cell+ConA+BMMSCs组 (#P ＜
0. 05)。T-Cell+ConA+BMMSCs+Sino (1mM)组 A 值
低于 T-Cell + ConA + BMMSCs + Sino (0. 1mM 和
0. 01mM)组 (△P ＜ 0. 05)。
2. 2 混合淋巴细胞培养后上清液的 NO 浓度检测
混合淋巴细胞反应体系共孵育 3 天后，以 ELISA 法
检测培养上清液中 NO 浓度。T-Cell + ConA + Sino
(0. 01mM、0. 1mM 和 1mM)组 NO 浓度分别为
4. 956±1. 065 μmol·L －1L、5. 806±1. 090 μmol·L－1 和
5. 678±1. 091 μmol·L－1，与 T-Cell 组 (4. 38 ±0. 24
μmol·L－1)和 T-Cell+ConA (4. 66±0. 32 μmol·L－1)
组没有显著性差异 (t = 0. 910、2. 210、2. 009 和
0. 465、0. 255、1. 556;P ＞ 0. 05)。青藤碱本身并不
能明显改变混合淋巴细胞反应体系上清液中 NO 浓
度。T-Cell + ConA + BMMSCs 组 NO 浓度为 9. 851 ±
1. 037 μmol·L－1，高于 T-Cell+ConA组，差异有显著
性 (t = 8. 297;P = 0. 001)。T-Cell+ConA+BMMSCs+
Sino (0. 01mM、0. 1mM 和 1mM)组 NO 浓度为
12. 39 ± 0. 94μmol· L－1、17. 23 ± 0. 37μmol· L－1 和
29. 13±6. 08μmol·L－1，高于相应青藤碱浓度的 T-
Cell+ConA+Sino 组 (t = 9. 065、17. 216、6. 577;P ＜
0. 05) ，以及 T-Cell +ConA+BMMSCs 组 (t = 3. 140、
11. 627、5. 415;P ＜ 0. 05) ，显示青藤碱能促进
BMMSCs分泌 NO。高剂量青藤碱 (1mM)较低剂量
(0. 01mM、0. 1mM)更能促进 BMMSCs 分泌的 NO
(t = 4. 716、3. 386;P ＜ 0. 05)。见图 2。
图 2 混合淋巴细胞反应体系上清液
NO含量的 ELISA检测
T-Cell组、T-Cell+ConA 组和 T-Cell +ConA+Sino
各组 NO均低表达，没有显著性差异 (* P ＞ 0. 05)。
T-Cell+ConA+BMMSCs 组 NO 浓度高于 T-Cell +ConA
组、T-Cell组和 T-Cell+ConA+Sino (▲P ＜ 0. 05)。T-
Cell+ConA+BMMSCs +Sino各组 NO 浓度高于 T-Cell+
ConA + BMMSCs 组 (# P ＜ 0. 05)。T-Cell + ConA +
BMMSCs+Sino (1mM)组 NO 浓度较 T-Cell +ConA+
BMMSCs+ Sino (0. 01mM、0. 1mM)组更高 (△P ＜
0. 05)。
2. 3 混合淋巴细胞反应体系 BMMSCs的 iNOS mＲNA
表达检测 以半定量 PCＲ 法检测 BMMSCs 的 iNOS
mＲNA表达。相对 T-Cell+ConA+BMMSCs 组，T-Cell
+ConA+BMMSCs+Sino (0. 01mM) iNOS mＲNA 相对
表达量为 1. 09 ± 0. 17，两者没有显著性差异 (t =
0. 906;P = 0. 416)。相对 T-Cell+ConA+BMMSCs组，
T-Cell+ConA+BMMSCs+Sino (0. 1mM和 1mM)组 iN-
OS mＲNA相对表达量为 3. 38±0. 50 和 3. 74±0. 612，
有显著性差异 (t = 8. 295、7. 678;P = 0. 001、
0. 002)。青藤碱增强 BMMSCs 的 iNOS mＲNA 表达。
T-Cell+ConA+BMMSCs (1mM)组和 T-Cell +ConA +
BMMSCs (0. 1mM)组的 iNOS mＲNA 表达没有显著
性差异 (t = 0. 728;P = 0. 507)。T-Cell + ConA +
BMMSCs (1mM) 组 较 T-Cell + ConA + BMMSCs
(0. 01mM)组更能促进 BMMSCs的 iNOS mＲNA的表
达 (t = 7. 144;P = 0. 002)。见图 3。
图 3 混合淋巴细胞反应体系 BMMSCs
的 iNOS mＲNA表达
左图为各组 BMMSCs 的 iNOS mＲNA 表达电泳
图，β-actin为内参。右图为各组检测条带的灰度检
测。T-Cell+ConA +BMMSCs+Sino (0. 1 mM和 1 mM)
组 iNOS mＲNA 表达高于 T-Cell +ConA +BMMSCs 组
(* P ＜ 0. 05)。T-Cell +ConA+BMMSCs+Sino (1mM)
组 iNOS mＲNA 表达较 T-Cell +ConA +BMMSCs +Sino
(0. 01mM)组更高 (# P = 0. 002)。
2. 4 混合淋巴细胞反应体系 BMMSCs 的 iNOS 蛋白
浓度检测 混合淋巴细胞反应体系共孵育 3 天，以
Western blot检测 BMMSCs中 iNOS蛋白表达。相对 T-
Cell+ConA+BMMSCs 组，T-Cell+ConA+BMMSCs+Sino
(0. 01mM、0. 1mM 和 1mM)组 iNOS 蛋白表达量分
别为 1. 19±0. 18、2. 71±0. 46 和 3. 89±0. 65。T-Cell+
ConA+BMMSCs+Sino (0. 01mM)组和 T-Cell+ConA+
BMMSCs组 iNOS 蛋白浓度没有显著性差异 (t =
1. 903;P = 0. 130)。T-Cell + ConA + BMMSCs + Sino
(0. 1mM和 1mM)组 iNOS 蛋白表达高于 T-Cell+Co-
nA+ BMMSCs 组 (t = 6. 638、8. 096;P = 0. 003、
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0. 001)。T-Cell+ConA+BMMSCs+Sino (1mM)组 iN-
OS 蛋白表达高于 T-Cell + ConA + BMMSCs + Sino
(0. 01mM、0. 1mM)组 (t = 7. 274、2. 848;P =
0. 002、0. 046)见图 4。
图 4 混合淋巴细胞反应体系中 BMMSCs
的 iNOS蛋白表达检测
左图为各组 BMMSCs 细胞内 iNOS 表达的 West-
ern blot检测，GAPDH为内参。右图为各组检测条带
的灰度检测。T-Cell+ConA+BMMSCs+Sino (0. 01mM)
和 T-Cell+ConA+BMMSCs 组 iNOS 蛋白浓度没有显著
性差异 (* P ＜ 0. 05)。T-Cell +ConA+BMMSCs+Sino
(0. 1mM和 1mM)组 iNOS 蛋白表达高于 T-Cell+Co-
nA+BMMSCs组 (#P ＞ 0. 05)。T-Cell+ConA+BMMSCs
+Sino (1mM)组 iNOS 蛋白表达高于 T-Cell+ConA+
BMMSCs + Sino (0. 01mM、 0. 1mM) 组 (△P ＜
0. 05)。
3 讨 论
青藤碱是从传统药用植物青风藤中提取的具有
开发前景的免疫抑制药物。本研究表明，青藤碱有
抑制混合淋巴细胞反应中的淋巴细胞增殖的作用，
和多数研究的结果类似［9］。这种增殖抑制作用具有剂
量依赖性，高剂量的青藤碱 (1mM)比中低剂量
(0. 1mM和 0. 01mM)有更强的淋巴细胞增殖抑制作
用。和多数文献报道相似，BMMSCs有抑制淋巴细胞
增殖的作用。相比单独使用 BMMSCs，联合使用青藤
碱和 BMMSCs 则有更强的淋巴细胞增殖抑制作用。
联用 BMMSCs 时，高剂量青藤碱比中低剂量青藤碱
显示出更强的淋巴细胞增殖抑制作用。这种抑制能
力的增强可能是青藤碱和 BMMSCs 各自免疫调节能
力的叠加或者协同增强。青藤碱是否能够通过作用
于 BMMSCs，提高 BMMSCs淋巴细胞增殖抑制作用尚
无定论。
考虑到 NO 及 iNOS 是 BMMSCs 免疫调节作用的
重要中介，本项目检测了青藤碱对上清液中 NO浓度
和 BMMSCs胞内 iNOS 表达的影响。半定量 PCＲ 和
Western blot检测均提示青藤碱剂量依赖性的增加了
培养液中 NO 的含量和 BMMSCs 胞内 iNOS 的表达。
青藤碱可能通过改变 BMMSCs 胞内 iNOS 的表达及
NO的分泌，产生更强的淋巴细胞增殖抑制作用。
BMMSCs联用青藤碱比单用 BMMSCs有更强的淋巴细
胞增殖抑制作用，这种作用不仅因为青藤碱和
BMMSCs淋巴细胞增殖抑制作用的叠加，而且还可能
因为青藤碱能增强 BMMSCs 的淋巴细胞增殖抑制作
用。
青藤碱对 BMMSCs 免疫调节能力的影响有剂量
依赖性，本项目提示 0. 01mM浓度青藤碱对 BMMSCs
免疫调节能力影响小，而 0. 1mM 浓度青藤碱已经能
够明显增强 BMMSCs 的免疫调节能力。青藤碱提高
BMMSCs免疫调节能力的最佳浓度尚需要进一步研
究。本研究虽然初步证明，青藤碱能促进 BMMSCs
胞内 iNOS表达和 NO 分泌，但是具体机制不清。目
前尚不能确定，混合淋巴细胞反应体系中，青藤碱
对 BMMSCs胞内 iNOS 表达的促进是一种直接作用，
还是一种间接作用，这需要下一步研究来明确。
BMMSCs的免疫调节能力的多种机制，NO 及 iNOS
系统只是其中一种，要明确青藤碱对 BMMSCs 免疫
调节能力的影响机制，尚需要从多种角度分析两者
的相互作用。
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