全 文 ： 菌物学报
jwxt@im.ac.cn 15 March 2014, 33(2): 385‐393
Http://journals.im.ac.cn Mycosystema ISSN1672‐6472 CN11‐5180/Q © 2014 IMCAS, all rights reserved.
研究论文 Research paper DOI: 10.13346/j.mycosystema.130281
基金项目：广州市科技计划项目（No. 2012J4300129）
*Corresponding author. E‐mail: zhangs@scnu.edu.cn
收稿日期: 2013‐12‐21, 接受日期: 2014‐01‐20
尖顶羊肚菌胞外多糖提取物对皮肤成纤维细胞增殖和衰
老的影响
马利 李霞 张松*
华南师范大学生命科学学院 广州 广东 510631
摘 要：不同浓度尖顶羊肚菌胞外多糖提取物作用人皮肤成纤维细胞（human skin fibroblasts，HSF），检测对 HSF
细胞形态、细胞增殖、衰老相关 β‐半乳糖苷酶活性、羟脯氨酸含量的影响，探究尖顶羊肚菌胞外多糖提取物对 HSF
增殖和衰老的影响。结果显示，125µg/mL 尖顶羊肚菌胞外多糖提取物使 HSF 细胞活力增加了 25.2%，羟脯氨酸含
量增加了 12.1%，β‐半乳糖苷酶活性降低了 48.1%。说明适宜浓度尖顶羊肚菌胞外多糖提取物具有促进 HSF 细胞增
殖、胶原蛋白合成，延缓细胞衰老的作用。
关键词：尖顶羊肚菌，胞外多糖，人皮肤成纤维细胞，衰老，β‐半乳糖苷酶，羟脯氨酸
Effects of exopolysaccharide extract from Morchella conica on
proliferation and aging of human skin fibroblasts
MA Li LI Xia ZHANG Song*
College of Life Science, South China Normal University, Guangzhou, Gugndong 510631, China
Abstract: The effects of exopolysaccharide extract from Morchella conica (EEMC) on cell senescence were examined in
human skin fibroblasts (HSF). Cell morphology, proliferation, senescence‐associated β‐alactosidase (SA‐β‐Gal) activity,
and hydroxyproline content of cells treated by exopolysaccharide were measured. HSF cell viability and hydroxyproline
content increased by 25.2% and 12.1% respectively, and β‐galactosidase activity decreased by 48.1%, under the treat‐
ment of EEMC at the concentration of 125µg/mL. It was indicated that EEMC promoted the proliferation of HSF and the
production of collagen, and thus deferred the cell aging.
Key words: Morchella conica, exopolysaccharide, human skin fibroblasts, aging, β‐galactosidase, hydroxyproline
菌物学报
jwxt@im.ac.cn 15 March 2014, 33(2): 385‐393
Http://journals.im.ac.cn Mycosystema ISSN1672‐6472 CN11‐5180/Q © 2014 IMCAS, all rights reserved.
研究论文 Research paper DOI: 10.13346/j.mycosystema.130281
基金项目：广州市科技计划项目（No. 2012J4300129）
*Corresponding author. E‐mail: zhangs@scnu.edu.cn
收稿日期: 2013‐12‐21, 接受日期: 2014‐01‐20
尖顶羊肚菌 Morchella conica Pers.隶属于
子囊菌门 Ascomycota，盘菌纲 Pezizomycetes，
盘菌目 Pezizales，羊肚菌科 Morchellaceae，是
一种珍贵的食药用菌（戴玉成和杨祝良 2008；
戴玉成等 2010），其营养丰富，除含有多糖、
酶类、氨基酸以外，还含有维生素和钙、锌、
铁等多种矿物质（李烨和温鲁 2004）。已有研
究表明，羊肚菌有调节机体免疫力、抗疲劳、
抑制肿瘤、抗菌、抗病毒、降血脂、抗氧化等
多种功效（余群力 1997；孙晓明等 2001；李
娟等 2005；殷伟伟等 2009；潘志福等 2011）。
然而关于尖顶羊肚菌胞外多糖提取物对皮肤成
纤维细胞增殖及衰老影响的研究尚不多见。本
研究以尖顶羊肚菌为材料，探究尖顶羊肚菌胞
外多糖提取物（exopolysaccharide extract from
Morchella conica，EEMC）对人皮肤成纤维细胞
（human skin fibroblasts，HSF）增殖和衰老的
影响。为阐明尖顶羊肚菌胞外多糖促进真皮组
织再生、创伤修复以及延缓衰老的功效奠定理
论基础，为新型抗衰老药物、护肤品、保健食
品的开发提供实验依据。
1 材料与方法
1.1 材料和试剂
1.1.1 菌种：尖顶羊肚菌 Morchella conica，由
华南师范大学生命科学学院提供。
1.1.2 主要试剂：DMEM 高糖培养液购自 GIBCO
公司；优级胎牛血清购自天津 TBD 公司；胰酶
（含 0.25% EDTA）购自吉诺生物医药技术有限
公司；两性霉素 B 购自上海新先锋药业有限公
司；二甲亚砜 DMSO 和 MTT 购自 Sigma 公司。
β‐半乳糖苷酶细胞化学染色法检测试剂盒购自
碧云天生物技术研究所；羟脯氨酸检测试盒、
HE 常规染色试剂盒、考马斯亮兰蛋白质测定试
剂盒购自南京建成生物工程研究所；透析袋
（截留分子量 8 000–10 000）购自北京鼎国生
物技术有限责任公司。
1.1.3 仪器：BIOF‐2000机械搅拌式发酵罐，上
海高机实业总公司；真空冷冻干燥器，美国
Vir‐tisGenesis公司；Forma 3111 CO2培养箱，美
国Forma公司；Bio‐RAD 680型酶标仪，美国
Bio‐RAD公司。
1.2 EEMC的制备
液体发酵培养基配方及培养条件：葡萄糖
50g，硝酸铵 2g，KH2PO4 1.0g，MgSO4·7H2O 1.0g，
维生素 B1 0.1g，加蒸馏水定容 1 000mL，自然
pH 值。将液体菌种于无菌条件下接种于 5L 的
BIOF‐2000 机械搅拌式发酵罐，130r/min，26℃，
培养 5d。
分离菌丝体及发酵液，发酵液经浓缩，30%
H2O2脱色，酶法和Sevege法结合去蛋白，乙醇
沉淀多糖，离心分离沉淀，沉淀经真空冷冻干
燥得到胞外多糖提取物粗品；透析袋透析后再
次醇沉、无水乙醇、丙酮洗涤、二次真空冷冻
干燥，得到EEMC。经检测，EEMC主要成份为：
总糖含量48.91%，还原糖含量16.98%，蛋白质
含量0.58%，多糖含量31.93%。
临用前加含10%胎牛血清的DMEM高糖培
养液溶解EEMC，配制成含EEMC终浓度分别为
62.5µg/mL、125µg/mL、250µg/mL和500µg/mL
的培养液，并用0.22µm滤膜过滤除菌，20℃保
存备用。
1.3 HSF培养
1.3.1 原代培养：由广州市儿童医院提供包皮环
切后的包皮组织，用含青霉素100U/mL、链霉
素100µg/mL、两性霉素2.5µg/mL的D‐Hank’s液浸
洗30min，剔除皮下组织，剩余真皮部分剪成
1mm2小块置离心管，于0.25%胰酶，37℃条件
马利 等 /尖顶羊肚菌胞外多糖提取物对皮肤成纤维细胞增殖和衰老的影响
菌物学报
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下消化30min，用含10%胎牛血清的高糖DMEM
培养液终止消化，离心后将组织块接种于25cm2
培养瓶，加少量培养液，勿使组织块浮起，有
组织块的一面朝上，置37℃、5% CO2条件培养，
次日补加适量培养液。
1.3.2 传代培养：细胞呈 80%融合时，0.25%胰
酶和 0.02% EDTA 1:1 的消化液消化，以含 10%
的血清高糖 DMEM 液重悬，吸管打匀，按 1:2
传代，置于 37℃，5% CO2培养箱中培养。传代
培养后呈单层贴壁生长，绝大多数伸展成梭形
或多边形，密集排列呈束状或漩涡状。
1.3.3 绘制 HSF 生长曲线：收集第七代对数生长
期 HSF，用培养液调整细胞数为 2.5×104个/mL，
每孔 100µL 接种于 96 孔培养板，每隔 24h 取 6
孔细胞 MTT 法检测 OD490，连续测定 9d。培养
时间为横坐标，OD490为纵坐标，绘制细胞生长
曲线。
1.3.4 EEMC 处理 HSF：分别使用含 EEMC 终浓度
为 62.5µg/mL 、 125µg/mL 、 250µg/mL 和
500µg/mL的培养液将HSF从 14代培养至 18代，
以不含 EEMC 传代培养的 HSF 作对照，取最后
一次传代细胞用于检测细胞增殖活力、β‐半乳
糖苷酶活性、羟脯氨酸含量等相关实验。
1.4 细胞增殖活力的检测
收集对数生长期细胞，用培养液调整细胞数
为2.5×104个/mL，每孔100µL接种于96孔培养板。
待细胞贴壁后移去旧培养液，同时加入含各浓度
EEMC（ 62.5µg/mL、 125µg/mL、 250µg/mL、
500µg/mL）的培养液，以不含EEMC培养的HSF作
为对照。置37℃，5% CO2 培养箱培养，每天取各
处理组6孔细胞MTT法检测值OD490，连续测定5d。
1.5 β‐半乳糖苷酶染色及活性检测
细胞衰老β‐半乳糖苷酶染色试剂盒，以X‐Gal
为底物，在衰老特异性的β‐半乳糖苷酶催化下会
生成蓝绿色产物，从而在光学显微镜下很容易观
察到变色的表达β‐半乳糖苷酶的细胞。
细胞β‐半乳糖苷酶染色法：移去96孔板各处
理组细胞培养液并用PBS洗一次，每孔加入100µL
β‐半乳糖苷酶染色固定液，室温固定15min。吸除
细胞固定液并用PBS洗3次，每次3min。吸除PBS，
每孔加入100µL染色工作液，用石蜡膜封闭，防
止蒸发，37℃孵育过夜，于100倍倒置显微镜下
观察染色结果，衰老细胞呈蓝绿色。
按照试剂盒说明操作，检测540nm处96孔
板各处理组β‐半乳糖苷酶染色吸光值。β‐半乳糖
苷酶的表达与细胞衰老程度相关（Dimri et al.
1995），吸光值可以量化β‐半乳糖苷酶的活性，
用来评估HSF衰老程度。
β‐半乳糖苷酶染色后再经伊红复染，100倍
倒置显微镜下观察细胞形态。
1.6 羟脯氨酸含量的测定
羟脯氨酸在氧化剂的作用下产生的氧化产
物与二甲氨基苯甲醛作用呈现紫红色，根据其
呈色的深浅可推算出其含量。取1.0mL HSF培养
液，加等体积水解液水解后，调节pH至6.0–6.8，
加蒸馏水至10mL混匀；取3–4mL加适量活性炭
至上清液澄清无色，3 500r/min离心10min，取
1mL各管上清液检测OD550，根据标准管浓度及
吸光值计算羟脯氨酸含量。
1.7 统计方法
本实验数据用DPS V3.01专业版数据处理系
统进行数据统计（唐启义和冯明光 2002），采
用LSD法（最小显著性差异法）作方差分析。
2 结果与分析
2.1 HSF生长曲线
根据培养时间及吸光值绘制第8代HSF生长
曲线（图 1）。HSF 在第 1–2 天生长缓慢，3–5
天快速增殖，6–7天增殖速度下降，第 7 天时活
细胞数达高峰，随后逐渐衰退，活细胞数下降。
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图 1 第 8代 HSF 生长曲线
Fig. 1 The growth curve of 8th passage of human skin
fibroblasts.
2.2 EEMC对 HSF 增殖的影响
OD490值的大小直接反映被测样品中的活
细胞数，与细胞的增殖程度呈正比。分别用含
不同浓度EEMC的培养液培养HSF 5d，每天各个
处理组取6孔细胞测定OD490，分析EEMC对HSF
增殖的影响（图2）。
各处理组细胞数在第 1 天无显著差，在第
2–5 天表现出不同程度的促进或抑制增殖的作
用。125µg/mL和 250µg/mL EEMC培养HSF 2d后，
两组细胞数分别比对照组增加了 6.6%（Ρ<0.05），
5.5%（Ρ<0.05）；3d 后增加了 15.4%（Ρ<0.01），
7.5%（Ρ<0.05）；4d 后增加了 21.4%（Ρ<0.01），
11.3%（Ρ<0.01）；5d 后增加了 25.2%（Ρ<0.01），
12.0%（Ρ<0.01），均能显著促进 HSF 的增殖。
500µg/mL EEMC培养 HSF第 3 天和第 5 天，细胞
数分别比对照组减少了 6.58%（Ρ<0.01），5.60%
（Ρ<0.05），显著抑制 HSF 增殖。由此可知，一
定浓度的 EEMC能促进 HSF增殖，且以 125µg/mL
效果最佳，但当浓度增加到一定值时，又表现出
抑制增殖的作用。
图 2 不同浓度 EEMC 对 HSF 增殖的影响 与空白对照组比较，*P<0.05，**P<0.01.
Fig. 2 Effects of different concentrations of EEMC on proliferation activity of HSF. Compared with blank control group,
*P<0.05, **P<0.01. EEMC, exopolysaccharide extract from Morchella conica; HSF, human skin fibroblasts. The same below.
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2.3 EEMC对HSF β‐半乳糖苷酶染色吸光值的
影响
衰老细胞已不具有在常规刺激下再分裂的
能力，细胞周期分布特殊，而且有高酶活性的衰
老特异性β‐半乳糖苷酶表达，β‐半乳糖苷酶能催
化X‐Gal生成蓝绿色产物。分别用含不同浓度
EEMC的培养液培养HSF，将连续5次传代后的细胞
按β‐半乳糖苷酶染色试剂盒说明书操作进行染色
（图3），并且测定OD540值，分析不同浓度EEMC
对HSF β‐半乳糖苷酶染色吸光值的影响（图4）。
图 3 EEMC 处理组 HSF β‐半乳糖苷酶染色结果（100×） A：空白对照组；B–E: 不同浓度 EEMC 处理组，依次为
62.5µg/mL，125µg/mL，250µg/mL，500µg/mL.
Fig. 3 Results of β‐galactosidase‐stained HSF of each treatment (100×). A: Blank control; B–E: The concentrations of EEMC,
in order of 62.5µg/mL, 125µg/mL, 250µg/mL, 500µg/mL.
图 4 不同浓度 EEMC对HSF β‐半乳糖苷酶染色吸光值的
影响 与空白对照组比较，*P<0.05，**P<0.01.
Fig. 4 Effects of different concentrations of EEMC on the
absorbance of β‐galactosidase‐stained HSF. Compared
with blank control group, *Ρ<0.05, **Ρ<0.01.
对照组半乳糖苷酶阳性细胞多，着色深（图
3A），与之相比明显看到62.5µg/mL，125µg/mL，
250µg/mL各处理组的β‐半乳糖苷酶阳性细胞较
少，着色浅（图3B，3C，3D），β‐半乳糖苷酶
活性分别比对照组低42.9%（Ρ<0.01），48.1%
（Ρ<0.01），24.4%（Ρ<0.01）（图4），延缓了
细胞衰老。500µg/mL EEMC培养的HSF β‐半乳糖
苷酶活性与对照组无差异（图4），无延缓细胞
衰老的效果。说明一定浓度EEMC可显著延缓
HSF细胞衰老，且以125µg/mL效果最好。
2.4 EEMC对HSF细胞形态的影响
不同浓度 EEMC 对 HSF 细胞形态的影响见
图 5，β‐半乳糖苷酶染色‐伊红复染结果能更为
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图 5 EEMC 处理组 HSF β‐半乳糖苷酶染色‐伊红复染结果（100×） A：空白对照组；B–E：不同浓度 EEMC 处理组，
依次为 62.5µg/mL，125µg/mL，250µg/mL，500µg/mL.
Fig. 5 Results of β‐galactosidase‐ and eosin‐stained HSF of each treatment (100×). A: Blank control; B–E: The concentra‐
tions of EEMC, in order of 62.5µg/mL, 125µg/mL, 250µg/mL, 500µg/mL.
清晰地显示各处理组细胞形态上的差异。对照
组（图5A）和500µg/mL EEMC处理组（图5E）
的细胞已经开始变形，排列不整齐，细胞核变
大，胞质明显比62.5µg/mL（图5B）、 125µg/mL
（图5C）、250µg/mL（图5D）处理组的细胞大，
出现衰老特征。62.5µg/mL，125µg/mL，250µg/mL
处理组大多数细胞形态相对较好，胞体细长，
排列整齐，与空白组有较为明显的差异。其中
以125µg/mL（图5C）处理组细胞形态最为良好，
与空白组相比较差异最大。说明 125µg/mL
EEMC能维持细胞良好的形态，延缓细胞衰老。
2.5 EEMC对HSF羟脯氨酸含量的影响
不同浓度EEMC对细胞羟脯氨酸含量的影
响（图6）。125µg/mL和250µg/mL EEMC作用的
HSF，羟脯氨酸含量比空白对照组高 12.1%
（Ρ<0.01）和7.7%（Ρ<0.01）。说明EEMC能有
效预防HSF胶原蛋白含量的减少或者具有促进
胶原蛋白合成的功能，延缓细胞衰老。其中以
125µg/mL EEMC的作用效果最好。
图 6 不同浓度 EEMC对 HSF羟脯氨酸含量的影响 与
空白对照组比较，*P<0.05，**P<0.01.
Fig. 6 Effects of different concentrations of EEMC on the
hydroxyproline content of HSF. Compared with blank
control group, *P<0.05, **P<0.01.
马利 等 /尖顶羊肚菌胞外多糖提取物对皮肤成纤维细胞增殖和衰老的影响
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3 讨论
已有研究表明尖顶羊肚菌胞外多糖能延长
果蝇寿命（兰瑛等 2010），提高小鼠脑SOD的
活性、减少脂褐质的沉积等功效（潘志福等
2011）。本研究在此工作的基础，研究尖顶羊
肚菌胞外多糖提取物对人皮肤成纤维细胞的作
用效果。
皮肤自然衰老是机体免疫及内分泌功能随
着年龄的增长及外部刺激等多种因素共同作
用，导致胶原纤维及弹力纤维变性、含量减少，
皮肤逐渐失去原有功能，呈现衰老状态（苏明
瑛 2013）。皮肤成纤维细胞是真皮组织中最重
要的细胞，能产生大量的胶原蛋白、弹性纤维
蛋白及多种细胞修复因子，具有自我更新能力
（Lekic & McCulloch 1996），在抗皮肤衰老和
损伤修复中起重要作用（Han et al. 2006；Wu et
al. 2007），有无限增值能力但同样具有有限的
生命期。皮肤衰老是皮肤组织减少功能逐渐退
化的过程（Branchet et al. 1990），在自然老化
过程中，表皮细胞数量减少、代谢减缓，角质
层变薄，表皮萎缩（黄珊珊和李利 2011）。多
种衰老损美性疾病的发生，还与肾脏功能密切
相关，延缓皮肤衰老，还需要重视调理肾脏（彭
红华 2013）。
皮肤成纤维细胞大量增殖，使得真皮层逐
渐加厚，胶原分泌旺盛，随着胶原的释放与沉
积，以及胶原和纤维连接蛋白、蛋白多糖等其
他基质间的相互作用，可以加速创伤的修复
（Jun & Lau 2010）。本试验结果显示，125µg/mL
尖顶羊肚菌胞外多糖提取物能显著促进人皮肤
成纤维细胞的增殖。已有研究表明细菌脂多糖
能与细胞分裂相关基因作用，影响皮肤成纤维
细胞增殖（Harada et al. 1995）。由于尖顶羊肚
菌胞外多糖是大分子物质，较难直接穿透细胞
膜进入胞内直接参与代谢调节，所以尖顶羊肚
菌胞外多糖有可能是与皮肤成纤维细胞表面受
体结合，激活细胞增殖相关生长因子，促进DNA
合成及转录，从而促进细胞增殖。
细胞衰老程度相关β‐半乳糖苷酶的表达随
年龄增长而增加（Dimri et al. 1995），现已成
为衰老生物学研究领域一个标志性酶。本研究
结果表明，使用浓度低于250µg/mL的尖顶羊肚
菌胞外多糖提取物培养人皮肤成纤维细胞，β‐
半乳糖苷酶活性显著低于对照组，说明一定浓
度的尖顶羊肚菌胞外多糖提取物可以延缓细胞
的自然衰老。
羟脯氨酸是胶原蛋白特有的氨基酸之一，
约占胶原蛋白全部氨基酸残基的13.4%，皮肤衰
老反映在细胞水平即为细胞衰老，羟脯氨酸含
量可作为判断皮肤衰老程度的一个重要指标
（姚嫒媛和陈勤 2011）。皮肤成纤维细胞是合
成胶原蛋白及创伤修复的主要细胞（Lekic &
McCulloch 1996；Chung et al. 2001），随年龄增
加，机体抗氧化酶减少，自由基增加并且攻击
生物膜、蛋白质、核酸（Poljšak et al. 2012；
Treiber et al. 2012）使细胞受损，皮肤成纤维细
胞合成胶原蛋白的能力下降。自由基还使巨噬
细胞吞噬功能降低，引起调亡细胞堆积（Kagan
et al. 2002），最终都会促进细胞衰老。相关研
究表明尖顶羊肚菌胞外多糖提取物具有良好的
抗氧化效果（潘志福等 2011），本研究结果表
明125µg/mL尖顶羊肚菌胞外多糖提取物培养的
皮肤成纤维细胞其羟脯氨酸含量显著高于对照
组，胶原蛋白含量高，这与其抗氧化以及促进
细胞增殖的功能息息相关。
综上所述，适宜浓度的尖顶羊肚菌胞外多
糖能够显著提高人皮肤成纤维细胞的增殖活
力，促进胶原蛋白的合成，延缓细胞衰老。
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