全 文 ：·综述与专论· 2014年第11期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
杆状病毒是一类专一性感染节肢动物的病原微
生物，在感染周期中产生两种表型不同但遗传物质
完全一样的病毒形态，即出芽型病毒（Budded virus，
BV）和包涵体衍生型病毒（Occlusion-derived virus，
ODV）。BV 在病毒感染早期大量产生，负责组织间
的水平传播。而在病毒感染晚期，数以千计的 ODV
被装配包埋入由多角体蛋白组成的包涵体（Occlusion
body，OB）中，该类型病毒负责代与代间的垂直传播。
目前对 BV 的研究比较深入，而对 ODV 的研究相对
较少。ODV 病毒粒子借其表面的囊膜蛋白与中肠柱
状上皮细胞的微绒毛表面受体结合，通过膜融合使
病毒核衣壳进入中肠上皮细胞内而启动原发感染。
收稿日期 ：2014-03-27
基金项目 ：国家科技支撑项目（2012BAD29B06），浙江省自然科学基金项目（LQ14C170001）
作者简介 ：相兴伟，男，博士，研究方向 ：分子生物学及其基因工程利用 ；E-mail ：xxw11086@126.com
昆虫包涵体衍生型病毒经口感染相关蛋白的研究进展
相兴伟  周宇芳
（浙江省海洋开发研究院，舟山 316000）
摘 要 ： 了解昆虫杆状病毒包涵体衍生型病毒（Occlusion-derived virus，ODV）的经口感染相关蛋白对揭示杆状病毒建立原
发感染的机制、明确昆虫的先天免疫系统，以及研究控制昆虫新策略等方面具有重要意义。目前已鉴定的经口感染因子（Per os
infectivity factors，PIF）包括 P74、PIF1、PIF2、PIF3、PIF4、PIF5（ODV-E56）和 PIF6。此外，与 ODV 病毒粒子经口感染有关的
蛋白有 ODV-E66、VP91、Ac108、ORF 145 和 ORF 150。综述近年来关于上述经口感染相关蛋白的结构和功能等研究成果，分析了
这些蛋白的分子生物学特征。
关键词 ： 杆状病毒 包涵体衍生型病毒 经口感染 分子特征
Research Progress of Proteins Associated with Per os Infectivity of the
Occlusion-derived Virus
Xiang Xingwei Zhou Yufang
（Zhejiang Marine Development Research Institute，Zhoushan 316000）
Abstract: The study of baculovirus proteins associated with per os infectivity is of great importance not only for viral biology but also for
the fact that these proteins expose vulnerabilities in the insect immune system and this knowledge is also fundamental for the development of new
strategies for insect control. Recent researches show that the proteins associated with per os infectivity of the occlusion-derived virus（ODV）
include P74, PIF1, PIF2, PIF3, PIF4, PIF5（ODV-E56）, PIF6, ODV-E66, VP91, Ac108, ORF 145 and ORF 150. This paper reviewed recent
research achievements about the structure and function of the proteins and analyzed the molecular biology characteristics of these proteins.
Key words: Baculovirus Occlusion-derived virus Per os infectivity factors Molecular characteristics.
因此，ODV 病毒粒子囊膜上含有决定宿主范围和启
动原发感染的蛋白质因子，这些蛋白因子被称为经
口感染因子（Per os infectivity factors，PIF）。近年来，
随着多种杆状病毒基因组测序的完成，越来越多的
经口感染相关蛋白得到鉴定（图 1）。目前确定的
pif 基 因 有 p74、pif-1（orf119）、pif-2（orf22）、pif-3
（orf115）、pif-4（orf96）、pif-5（odv-e56）和 pif-6（orf68）、
而 ORF 145、ORF 150、VP91、ODV-E66 和 Ac108
与经口感染有关。下面以杆状病毒的模式代表种苜
蓿银纹夜蛾核型多角体病毒（Autographa californica
multiple nucleopolyhedrov-irus，AcMNPV） 为 例， 对
杆状病毒中与经口感染相关的蛋白进行综述。
2014年第11期 41相兴伟等：昆虫包涵体衍生型病毒经口感染相关蛋白的研究进展
1 经口感染因子
1.1 P74
p74 基 因（ORF 138，119 135-121 072 nt） 长
1 938 bp，编码的分子量 74 kD 由 645 个氨基酸残基
组成 P74。P74 是第一个被鉴定到的与经口感染相
关的 ODV 囊膜蛋白，按照发现时间可以把 P74 看
作是 PIF-0［1，2］。在所有已测序的杆状病毒中都存
在 P74 及其同源物，而且在 Nudiviruses 病毒［3］，唾
液 腺 肥 大 病 毒（Salivary gland hypertrophy viruses，
SGHVs）［4］和寄生蜂多分病毒（Polydnaviruses）［5］
中也存在其同源物。P74 蛋白的羧基端存在一个高
度疏水的跨膜序列，该序列使 P74 定位于 ODV 囊膜
上［6，7］。Haas-Stapleton 等［8］ 证实 P74 能介导 ODV
与中肠上皮细胞表面的特殊受体相结合 ；与野生型
病毒相比，缺失 P74 的突变病毒的经口感染力下降
了 105 倍，而结合到中肠上皮细胞的 ODV 数量仅
仅降低了 3 倍，表明 ODV 与中肠上皮细胞的结合
并不能确保原发感染。研究表明 P74 以饱和方式与
柱状上皮细胞的刷状缘基底膜囊泡（Brush border
membrane vesicles，BBMV）相互结合，从棉铃虫中
肠的 BBMV 中鉴定到一个 30 kD 的潜在受体蛋白，
而在甜菜夜蛾中肠的 BBMV 中筛选到一个 35 kD 的
蛋白［2，9］。Slack 等［10］研究发现在中肠强碱性环境下，
P74 经胰蛋白酶裂解才能发挥其经口感染作用。该
研究小组近期证实缺失 C 端高度疏水跨膜域的 P74
仍然具有经口感染的能力，而且能够功能性地修复
敲除 p74 的重组病毒［11］。最近研究人员发现，在
ODV 从包涵体释放过程中，P74 首先被包涵体内的
内源性碱性蛋白酶迅速酶解为两段，再被胰蛋白酶
裂解 N 端，表明 P74 在发挥作用的过程中经历了两
次酶解过程［12］。Wang 等［13］将 p74、p10 和 p26 一
起敲除，观察到形成的多角体未包涵病毒粒子，推
测 P74 可能与 ODV 的成熟以及随后的包埋有关。最
近研究证实，PIF-1、PIF-2 与 PIF-3 在 ODV 病毒粒
子表面形成一个稳定的复合体，而 P74 与复合体有
关，但敲除 p74 并不影响复合体的形成［14，15］。在
BV 表面展示 P74 并不能增强 BV 的经口感染能力［16］。
1.2 PIF-1
pif-1 基 因（ORF 119，100 699-102 291 nt） 长
1 593 bp，编码分子量 60 kD 的由 530 个氨基酸残
基组成的 PIF-1。首次在灰翅夜蛾核型多角体病毒
（Spodoptera littoralis Nucleopolyhedrovirus，SpliNPV）
中鉴定到 PIF-1 蛋白是 ODV 囊膜蛋白［17］。像 P74
蛋白一样，PIF-1 也是高度保守的，存在于所有已经
测序的杆状病毒中，而且在 Nudiviruses 病毒中也存
在 PIF-1 的同源物［3］。敲除该基因不影响病毒在培
养细胞中的毒力，却使重组病毒丧失了经口感染昆
虫幼虫的能力，而且 PIF-1 也参与介导了 ODV 与昆
虫中肠柱状上皮细胞表面的特异性受体的识别与结
合 的 过 程［18］。Peng 等［14，15］ 发 现 PIF-1、PIF-2 和
PIF-3 在 ODV 病毒粒子的表面形成一个稳定的复合
体，敲除 pif-1 后复合体将不再形成。
1.3 PIF-2
pif-2 基因（ORF 22，17 301-18 449 nt）长 1 149
bp，编码分子量 44 kD 的由 382 个氨基酸残基组成
的 PIF-2。PIF-2 在目前已测序的杆状病毒基因组中
高度保守，在 Nudiviruses 病毒中也存在其同源物［19］。
在 PIF-2 的 N 端存在一段高度疏水的跨膜域，PIF-2
特异性地分布在 ODV 囊膜的表面［6，15］。分别在甜
菜夜蛾核型多角体病毒（Spodoptera exigua multiple
nucleopolyhedrovirus，SeMNPV）和棉铃虫核型多角
体 病 毒（Helicoverpa armigera nucleopolyhedrovirus，
HearNPV）中敲除 pif-2，都观察到经口感染能力显
著降低［20，21］。与 P74 和 PIF-1 相似，缺失 PIF2 不
影响 BV 的感染能力，却影响经口感染能力，且
PIF2 也参与介导昆虫中肠上皮细胞与 ODV 结合的
vp91
Chitin binding
Ac145
Ac150
Cell binding
P74
PIF-1
PIF-2
PIF-3
PIF-4
PIF-5
PIF-6
ODV-E66
hyaluronan lyase
Ac108?
图 1 经口感染相关蛋白
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第11期42
过程［18］。如前所述，PIF-2 是经口感染因子复合体
的组分，敲除 pif-2 不会形成复合体［14，15］。
1.4 PIF-3
pif-3 基因（ORF 115，99 182-99 796 nt）长 615
bp，编码分子量 23 kD 的由 204 个氨基酸残基组成
的 PIF-3。与前面介绍的经口感染因子相似，PIF-3
在已测序的杆状病毒基因组中也是高度保守的，也
存 在 于 Nudiviruses 病 毒 中［22］。 在 PIF-3 的 N 端 也
存在一段高度疏水的跨膜域，而且研究人员已证实
PIF-3 特异性地定位于 ODV 囊膜［18］。Ohkawa 等［18］
研究发现 PIF-3 也是经口感染必需的，却不参与介
导 ODV 与中肠上皮细胞的结合和融合的过程，推测
PIF-3 可能在原发感染的过程起到一种未知但关键的
作用。最近报道 PIF-3 是经口感染因子复合体的必
备组分，很好地解释了 PIF-3 为何也是经口感染必
须的［14，15］。
1.5 PIF-4
pif-4 基因（ORF 96，84 346-84 867 nt）长 522
bp，编码分子量 28 kD 的由 173 个氨基酸残基组成
的 PIF-4。PIF-4 也是高度保守的，存在于目前已经
测序的所有杆状病毒和 Nudiviruses 病毒中［22］。研
究发现 PIF-4 在家蚕 BmNPV 中的同源物 ORF 79 分
布在 ODV 囊膜上［23］，而在 AcMNPV 中不仅存在于
ODV 囊膜上，也存在于 BV 的囊膜上［24］，最近发现
PIF-4 特异性的存在于 HearNPV 的 ODV 囊膜上［6］。
在 AcMNPV 中敲除该基因发现，不影响 BV 的感染
能力和多角体的形成，却使重组病毒丧失了经口感
染能力［24］。PIF-4 也是经口感染因子复合体的组分，
而且与 PIF-1、PIF-2 和 PIF-3 形成一个稳定的复合体，
敲除 pif-4 后影响了稳定复合体的形成［14］。棉铃虫
核型多角体病毒（HearNPV）的 ORF85 是 PIF-4 的
同源物，研究发现缺失 ha85 导致复合体不能正常
形成，而且酵母双杂交证实 HA85 与 P74、PIF-1、
PIF-2 和 PIF-3 存 在 相 互 作 用［25］。 我 们 在 BmNPV
中敲除 Bm79 使得重组病毒丧失感染对幼虫的经口
感染能力，双分子荧光蛋白互补和免疫共沉淀表明
Bm79 与 PIF1、PIF2、PIF3 和 ODV-E66 存在相互作用。
1.6 PIF-5（ODV-E56）
pif-5 基 因（ORF 148，129 008-130 138 nt） 长
1 131 bp，编码分子量 41 kD 的由 376 个氨基酸残
基组成的 PIF-5，也称为 ODV-E56。ODV-E56 是高
度保守的，其同源物存在于所有已公布的杆状病毒
和 Nudiviruses 病 毒 中［22］。 在 AcMNPV、HearNPV、
CuniNPV、ChchNPV 和 PrGV 的 ODV 的 蛋 白 质 组
中 都 发 现 了 ODV-E56 及 其 同 源 物［26-30］， 令 人 疑
惑的是在 AcMNPV 的 BV 的蛋白质组中也鉴定到
了 该 蛋 白［31］， 系 统 分 析 HearNPV 的 BV 和 ODV
发 现 ODV-E56 特 异 性 地 存 在 于 ODV 囊 膜 上［6］。
ODV-E56 是种属特异性因子，能决定宿主范围［32］。
先前的研究表明，将 LacZ 插入替换其中的 139 个氨
基酸不会影响病毒的毒力［33］。而最近的一些研究表
明缺失 ODV-E56 虽不影响 BV 的感染力，却与经口
感染相关［34］，本实验室在这方面也做了相关工作［35］，
而且茶刺蛾核型多角体病毒（Rachiplusia ou multiple
nucleopolyhedrovirus，RoMNPV）的 ODV-E56 可以功
能性地修复缺失 ODV-E56 的 AcMNPV［36］。与 PIF-3
类似，ODV-E56 也不参与介导 ODV 与中肠上皮细胞
的结合和融合的过程［34］。在研究经口感染因子复合
体的过程中，发现 ODV-E56 并不是复合体的组分［14］，
而酵母双杂交证明 ODV-E56 可与 38K 和 PIF-3 发生
相互作用［15］，推测 ODV-E56 可能在原发感染的过
程中通过与经口感染因子复合体的组分互作而发挥
作用。
1.7 PIF-6
pif-6 基 因（ORF68，129 008-130 138 nt） 长
579 bp，编码分子量 22.3 kD 的由 192 个氨基酸残基
组成的 PIF-6。PIF-6 也是高度保守的，存在于所有
的已测序的杆状病毒中。BmNPV ORF 56 是其同源
物，在研究 Bm56 的过程中，发现其定位于 ODV 的
核衣壳上，在 BV 和 ODV 的囊膜上都不存在，与
其他经口感染因子的定位明显不同［37］。而在研究
AcMNPV 的 Ac68 时 发 现 其 在 BV 和 ODV 上 都 有
分布［38］，蛋白质组学鉴定到 PIF-6 的同源物存在
于 HearNPV 的 ODV 囊 膜 上［6］。 在 BmNPV 中 敲 除
bm56，对 BV 的毒力无影响，却延长了幼虫的致死
时间，而且影响多角体的形态［37］。先前研究发现当
AcMNPV 缺失 ac68 时，对 BV 的感染力、核衣壳结
构和包涵体形态都无影响，却延长了致死时间［39］。
2014年第11期 43相兴伟等：昆虫包涵体衍生型病毒经口感染相关蛋白的研究进展
近期研究人员发现 Ac68 与经口感染相关，将其命名
为 PIF-6［38］。巧合的是，在分析经口感染因子复合
体的组分时，预测 Ac68 可能是其中的一种组分，目
前尚缺少试验数据证实［14］。
2 经口感染相关蛋白
2.1 ODV-E66
odv-e66 基 因（ORF 46，36 718-38 832 nt） 长
2 115 bp，编码分子量 66 kD 的由 704 个氨基酸残
基组成的 ODV-E66。在研究 ODV-E66 的过程中证
实 ODV 囊膜蛋白存在于病毒诱导的核内微泡中［40］。
ODV-E66 在鳞翅目杆状病毒中高度保守，其 N 端也
存在一个高度疏水域［41］。ODV-E66 特异性地定位于
ODV 囊膜上，在 BV 中不存在［6］。之前对 ODV-E66
的研究主要集中在 N 端的跨膜域上，将其与 EGFP
融 合 表 达 时 可 传 递 融 合 蛋 白 至 核 内 膜 和 ODV 囊
膜［41］。 研 究 人 员 发 现 在 缺 失 FP25K 的 条 件 下，
ODV-E66 转运到病毒诱导的核内囊泡的数量明显减
少［42］。共价交联试验进一步证实 FP25K 直接参与
ODV-E66 至核膜的传送过程［43］。本实验室成功构
建了敲除 odv-e66 的突变病毒，发现缺失 ODV-E66
不影响病毒的感染力和核衣壳的组装，却影响病毒
的经口感染能力［44］。分析鉴定经口感染因子复合体
的组分时，发现其并非复合体的组成成分［14］。酵母
双杂交试验表明 ODV-E66 与 PIF-2 和 PIF-3 相互作
用，表明 ODV-E66 虽不是经口感染因子复合体的组
分，却与复合体的组分相互作用，从而在经口感染
的过程中发挥作用［45］。ODV-E66 与肺炎链球菌的透
明质酸酶具有很高的相似度，可能是一种透明质酸
酶，在原发感染过程中有助于穿透细胞外基质［46］。
最近研究报道，在杆状病毒感染的昆虫细胞培养基
中发现一种新型的软骨素酶，经鉴定其是截短的
ODV-E66，其具体生物学机制有待进一步阐述［47］。
2.2 ORF 145和ORF 150
ORF 145 和 ORF 150 彼此相关，这两个蛋白的
氨基酸序列具有 23% 的同源性，而且与棉铃虫痘病
毒的 11 kD 蛋白相关。ac145 存在于大部分已测序的
杆状病毒中，除双翅目核型多角体病毒外 ；而 ac150
仅存在于与 AcMNPV 亲缘关系较近的鳞翅目核型多
角体病毒中。Ac145 和 Ac150 存在一个与几丁质结
合的功能域［48］，而且 Ac145 在 HearNPV 中同源物
被证实可与几丁质结合［49］。研究人员证实 Ac145 和
Ac150 在 BV 和 ODV 的囊膜中都能检测到，单独敲
除 ac145 使得对粉纹夜蛾的感染力下降 6 倍，对烟
蚜夜蛾却无影响，单独敲除 ac150 无影响，将 2 个
基因一起删除导致对烟蚜夜蛾的感染能力下降 39
倍［50］。通过血淋巴注射和经口感染的对比试验来研
究野生型和敲除 ac150 的突变病毒的毒力差别，结
果在烟蚜夜蛾、斜纹夜蛾和粉纹夜蛾的幼虫中重组
病毒的经口感染能力明显降低［51］。在 BmNPV 中敲
除 ac150 的同源物 bm126，发现经口感染能力无明
显差别，而致死时间有一定程度的延长［52］。因此，
Ac145 和 Ac150 也被分类为 PIF 因子，与其他 PIF
因子不同，它们起介导作用却不是经口感染必需的。
2.3 VP91
vp91 基因（ORF 83，67 884-70 427 nt）长 3 543
bp，编码分子量 91 kD 的由 1 180 个氨基酸残基组
成的 VP91。在 OpMNPV 中首次鉴定到了 VP91，其
并不是特异性地存在于 ODV 囊膜上，在 BV 中也存
在［53］。VP91 在核膜区域积累，分布于病毒感染的
细胞核中，免疫电镜观察到 VP91 存在于 ODV 的囊
膜和衣壳中［53］。VP91 高度保守，在所有杆状病毒
和 Nudiviruses 病毒中都有存在［22］。在许多杆状病毒
的 ODV 中都检测到了 VP91 及其同源物［6，26-30］，在
AcMNPV 和 HearNPV 的 BV 的蛋白质组学中却未鉴
定到 VP91 及其同源物［6，29］。在分析经口感染因子
复合体的组成成分时发现，其是经口感染因子复合
体的成分［14］。本实验室在 BmNPV 中敲除该基因的
同源物发现，其影响 BV 的产生，而且与核衣壳的
成熟以及随后病毒粒子包埋进入包涵体的过程相关。
这些结果表明 BmP95 对 BV 的产生、核衣壳的精确
组装，以及 ODV 的成熟是必需的［54］。目前没有相
关试验数据表明 P95 与经口感染相关，因为敲除该
基因影响了 BV 的形成，不能获得缺失 BmP95 的子
代病毒粒子，因而无法进行相关的生物学试验验证
其经口感染特性。最近，研究人员在 AcMNPV 中敲
除该基因的几丁质结合域，导致重组病毒的经口感
染能力显著降低，暗示了该蛋白的几丁质结合域可
能在 ODV 病毒粒子与围食膜或者其他含有几丁质的
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第11期44
组织相互结合的过程中起作用［55］。
2.4 Ac108
ac108 基 因（ORF 108，94 392-94 709 nt） 长
318 bp，编码分子量 11 kD 的由 105 个氨基酸残基组
成的 Ac108。Ac108 在鳞翅目杆状病毒中高度保守，
其同系物出现在所有 I 型 NPV、II 型 NPV 和 GV（除
PlxyGV）中。在 HearNPV 和柞蚕核型多角体病毒
（Antheraea pernyi nucleopolyhedrovirus，AnpeNPV）
的 ODV 中检测到 Ac108 的同系物，表明该蛋白为一
ODV 蛋白［6，56］。斜纹夜蛾核型多角体病毒（Spodoptera
frugiperda nucleopolyhedrovirus，SfMNPV）ORF 58 是
其同源物，利用 λ-red 同源重组系统构建敲除 sf58
的重组病毒，经口感染试验表明，敲除型病毒的多
角体不能感染斜纹夜蛾的幼虫，而修复型病毒与野
生型病毒的多角体可感染其幼虫，表明 Sf58 是仅存
在于鳞翅目杆状病毒中的一种新鉴定的经口感染因
子［57］。Ac108 在 BmNPV 中 的 同 源 物 是 Bm91， 在
BmNPV 中敲除 bm91 其不影响 BmNPV 的毒力，使
得幼虫的致死时间延长［58］。本实验室研究 Bm91 发
现，其特异性地定位于 ODV 囊膜，而生物学试验与
Tang 等［58］研究存在一定差异（未发表数据）。研究
人员通过蛋白质组学研究经口感染因子复合体的组
成成分时，预测 Ac108 可能是经口感染因子复合体
的组分［14］。
3 结语
目前，对杆状病毒与昆虫中肠之间的生物化学
和物理方面的相互作用探索较少，而这方面的知识
是发展新的基因方法控制农业害虫的理论基础。因
此，了解 ODV 经口感染相关蛋白能为控制有害昆虫
提供干预策略，而且阐明这些科学问题将有助于揭
示杆状病毒的入侵机制及规律，并为设计相对广谱
的抗病毒入侵药物提供新思路。同时，作为杆状病
毒原发感染的场所，幼虫中肠也能合成许多特异性
表达的抗病毒蛋白，但是目前尚不清楚其抗病毒机
理。因此，从宿主中肠组织中筛选与经口感染相关
蛋白互作的蛋白质，有可能找到抑制病毒感染的宿
主蛋白，拓展杆状病毒的生物防治和应用。
参 考 文 献
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（责任编辑 狄艳红）
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