全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2008, 25 (2): 248-253, w w w .chinbullbotany.com
收稿日期: 2007-03-22; 接受日期: 2007-06-13
基金项目: 国家自然科学基金(No.30270795)
* 通讯作者。E-mail: w angzhong@yzu.edu.cn
.专题介绍.
植物根内通气组织形成的研究进展
孔妤, 王忠 *, 顾蕴洁, 汪月霞
扬州大学生物科学与技术学院, 扬州 225009
摘要 植物能否在湿地或淹涝环境中生长, 很大程度上取决于植物是否具有健全发达的通气组织。在结合形态学和分子生物
学等方面研究的基础上, 概述了植物根内通气组织的形成过程, 主要涉及生理功能、诱导因子和相关酶等, 推测细胞程序性死
亡是溶生性通气组织形成的机理, 乙烯在整体信号转导网络中起关键性中介作用。
关键词 通气组织, 乙烯, 细胞程序性死亡, 根
孔妤 , 王忠 , 顾蕴洁 , 汪月霞 (2008). 植物根内通气组织形成的研究进展. 植物学通报 25, 248-253.
通气组织(aerenchyma)是植物薄壁组织内一些气腔
或空腔的集合。在缺氧条件下(如水淹), 植物根皮层细
胞会死亡解体, 致使崩溃细胞的径向胞壁聚集在一起, 形
成大的空腔。通气组织提供了一种扩散途径, 减少氧从
植物地上部向渍水或缺氧根系运输的阻力, 以保证根的
代谢需要, 对湿生及盐生植物的生长具有重要意义。
1 通气组织的种类
通气组织因植物种类与形成条件的不同可分为溶生性
(lys igenous)与裂生性(schizogenous)2种(Schuss ler
and Longstreth, 1996)。溶生性通气组织源于一些活
细胞的程序性死亡和溶解, 成熟组织内有残余细胞壁, 由
土壤水淹或缺氧逆境诱导形成, 如水稻(Oryza sativa)老
根、受淹玉米(Zea mays )和小麦(Triticum aest ivum),
甚至还存在于一些滨海盐生植物的根中。而裂生性通
气组织在植物发育分化过程中形成, 细胞经过有规律的
分离和分化形成空腔(樊明寿和张福锁, 2002), 无细胞壁
残留, 如叶片、叶鞘和胚芽鞘中的通气组织。
2 通气组织的功能
通气组织是植物耐渍、避缺氧的特征表达, 不仅为植物
提供体内的氧气运输通路, 而且还能减少耗氧细胞的数
目。利用微电极检测芦苇(Phragmites austral is )根各
部位的径向氧分压, 发现除中柱内氧水平较低, 皮层细胞
氧分压几乎稳定, 根尖以上部位径向氧损失(radial O2
loss, ROL)逐渐下降甚至为零(Armstrong et al. , 2000)。
这一方面由于氧扩散障碍(外皮层边缘厚壁细胞)的形成
和加强减少了氧向外逸失; 另一方面由于皮层内通气组
织的形成可增强氧在体内的扩散, 维持组织中适宜的氧
水平, 因而有利于向根尖长距离运输氧, 以保障正常的生
理功能。
在盐生植物根内也存在多个通气道, 畅通的通气结
构能将植物地上部分获得的氧气迅速输送到根中, 且通
气道大多位于保护组织内侧。根据通气组织发生的位
置, 推测其与氧气的可得性有关(辛华等, 2002 )。另
外, 植物可以利用通气组织向根际释放氧, 从而缓解根
际还原性物质对植物的毒害, 起到脱毒作用; 通气组织
还有助于排泄一些有害的代谢废气, 如 CH4、CO2、N2
和 N2 O 等。
3 根内通气组织的形成过程
根内通气组织是根皮层组织的一种特化形式。从通气
空腔所占根横切面的比例在根尖以后的较成熟区显著增
249孔妤等: 植物根内通气组织形成的研究进展
加的情况看, 通气组织是伴随根细胞衰亡而形成的。另
外, 从根皮层组织在径向上排列成行, 细胞之间连接紧密,
而在横向上相邻细胞连接并不紧密的情况看, 中皮层细
胞只要发生收缩, 细胞间隙便会连成一体, 呈现辐射状通
气道。因而, 我们推测通气组织形成的实质是根皮层细
胞衰亡和细胞间隙扩大相结合的结果。禾本科和莎草
科植物的根通过溶源机制产生通气组织(Schussler and
Longstreth, 1996; 利容千和王建波, 2002)。以水稻根
为例, 通过观察可知通气组织在伸长区开始分化, 在成熟
区形成, 形成过程大体如下(图1A-D): (1)皮层细胞生长
停止, 细胞间隙增大; (2)皮层细胞衰老并发生自溶, 内含
物解体; (3)解体物逐渐消失, 皮层细胞开始收缩、内陷,
当细胞内含物全部消失, 相邻细胞的残留细胞壁叠合, 形
成似车轮的辐条。
4 通气组织形成与调控因子
4.1 外界因子
通气组织的形成与根系生长所处的环境条件存在着密切
关系。Das 和 Jat(1977)报道了淹水条件有助于根皮层
图 1 水稻根形态结构及通气组织形成过程
A: 纵向结构, 皮层细胞在纵向排列上呈条状分布; B-D: 距离根尖不同长度横切面的显微照片 B: 根尖分生区横切面, 细胞较圆, 内含大
量细胞质; C: 距根尖10 mm处横切面, 皮层呈明显的辐射状排列, 细胞之间形成较大的方形间隙, 皮层细胞在一定程度上发生内陷; D: 距
根尖 30 mm处横切面, 相邻的皮层细胞(切向)分离, 细胞崩溃, 径向胞壁叠合在一起, 形成大量通气空腔 Bar=0.05 mm
Figur e 1 Morphological structure of rice roots and the formation of aerenchyma
A: Schematic diagram of longitudinal sections , the cortical cells are ar ranged in row s; B-D: Light microscope photography show ing
transverse sections of r ice roots at diff erent distance behind the root apex. B: Transverse section near the root apex, the cortical
cells are relatively round and occupied w ith dense cy toplasm; C: Transverse section at 10 mm behind the root apex . The cor tical
cells are observably ar ranged in radial f iles w ith quadrate lacunae betw een cells in adjacent f iles, and cells appear somew hat
concave in the cortex ; D: Transverse section at 30 mm behind the root apex . The cor tical cells lose contact w ith neighboring
(tangential) cells and collapse, and then the radial w alls from the collapsing cells aggregate together, leav ing a large gas -filled
space betw een them. Well-developed aerenchyma are examined in the root cortex of rice. Bar=0.05 mm
250 植物学通报 25(2) 2008
通气组织的形成。Eshel 等(1996)和樊明寿等(2005)已
证实, 根内溶生性通气组织的形成与植物适应低磷胁迫
有关。另外, 不同的氮形态和介质 pH值对水稻根皮层
通气组织形成的影响也明显不同, 并且存在基因型差异
(封克等, 2006; 司江英等, 2006)。除上述因素以外, 在
氧充足的高温条件下, 由于植物呼吸消耗氧气速率急剧
上升, 也会导致体内氧缺乏, 促进通气组织形成(Ober
and Sharp, 1996)。
4.2 内源乙烯
通气组织的形成受乙烯调节(Schwartz et al., 1994)。
大量实验证明, 乙烯是通气组织形成过程中的信号物质,
其浓度变化引起级联反应, 诱导细胞死亡(Drew et al. ,
1981)。厌氧胁迫 1-3小时即可引起乙烯合成的增加
(Lorbiecke and Sauter, 1999), 由于根皮层到中柱部
位构成低氧到厌氧的微环境, A C C 合酶( A C C
synthase, ACS)在中柱内表达水平提高, 促使S-腺苷
蛋氨酸(S-adenosgl methiomine, SAM)转化为氨基环丙
烷羧酸(1-aminocyclopropane-1-carboxglic acid, ACC)
(陈涛和张劲松, 2006), ACC扩散至皮层完成乙烯的生
物合成。
即使在根系氧浓度正常的条件下, 低浓度乙烯同样
可诱导感受氧缺乏细胞的死亡。乙烯抑制因子, 如银离
子、氨基乙氧基乙烯基甘氨酸(am inoet hoxy vi ny l
glyc ine, AVG)和氨基氧乙酸(aminooxyacetio acid,
AOA)等都能够明显抑制通气组织的形成(Drew et al. ,
2000)。就耐涝水稻而言, 有学者提出乙烯含量增加导
致体内Sub1A基因编码的蛋白转录因子的积累, 可以抑
制糖分解代谢和细胞伸展相关基因的表达(Fukao et al.,
2006; Xu et al . , 2006)。但乙烯如何与受体蛋白
(ethylene response factor, ERF)结合并在细胞间传递,
进而影响基因表达, 还有待进一步研究。当然乙烯与生
长素、赤霉素、茉莉酸和水杨酸等途径存在着广泛的
交叉反应, 很可能共同参与通气组织发生, 如生长素能促
进细胞伸长, 加速通气组织的发展(李玉昌等, 1998); 茉
莉酸能快速诱导 ERF1的表达(安丰英和郭红卫, 2006),
并参与通气组织裂缝的退化(Anders et al. , 2000)。
4.3 Ca2+及其它物质
通气组织形成过程需要 Ca2+的参与。He等(1996)证实
细胞内钙流(calc ium fluxes)或 Ca2+可激活厌氧基因表
达, 在调节乙烯生物合成与信号转导过程中发挥关键性
作用。张宗申等(2001)以辣椒(Capsicum annuum)叶片
为材料, 采用焦锑酸钾沉淀法揭示Ca2+分布的时空变化
与导管分子细胞程序性死亡(programmed cell death,
PCD)过程启动的关系, 从而为胞内Ca2+水平的提高可
加速细胞 PCD提供有力的证据。魏和平等(2006)采用
同样的方法发现淹涝胁迫条件下根皮层细胞也一直保持
着Ca2+分布较多的状态, 可以认为这是根皮层细胞死亡
的早期症状。除此之外, 一些干扰和阻碍信号转导的试
剂包括 CaM(calmodulin)拮抗剂、Ca2+络合物 EGTA
(ethy lene glycol-bis (2-aminoethylether)-N, N, N’, N’-
tetraacetic acid)和铷红可以抑制通气组织的形成, 相反
提高胞质内Ca2+水平的化学试剂(如咖啡因)对通气组织
的形成起到促进作用(Drew et al. , 2000)。
另外, 淹水初期在皮层细胞解体之前植物根皮层细
胞内 NO逐渐积累(Dordas et al., 2003), 因而推测 NO
很可能是通气组织形成的又一重要调节因子,但目前还无
法对 NO 作出精确定位。
5 相关酶参与通气组织的形成
5.1 纤维素酶
纤维素酶(β-1, 4-转葡聚糖酶)是一种与细胞死亡紧密联
系的酶, 细胞死亡的促进因子(如乙烯、Ca2+和GA) 增
加了纤维素酶的活性,而细胞死亡抑制剂则降低其活性。
魏和平等(2006)通过超微化学定位, 也证实在玉米根皮层
细胞衰亡过程中存在纤维素酶的特异合成及活性逐渐增
强, 且合成过程主要发生在皮层细胞出现明显解体迹象
之前。K a w a s e ( 1 9 8 1 )用外源乙烯喷施向日葵
(Helianthus annuus), 发现即使在氧充足条件下向日葵
茎秆内也有通气组织发生, 说明细胞的解体死亡不仅是
缺氧所诱导的乙烯生物合成的结果, 而且是外源乙烯刺
激纤维素酶活性提高的结果。如果皮层细胞一开始不
发生退化, 细胞死亡似乎是不会发生的。因而纤维素酶
251孔妤等: 植物根内通气组织形成的研究进展
活性的增加构成了细胞发生解体反应的一部分, 并在整
个过程中发挥了重要作用。
5.2 木葡聚糖转葡萄糖苷酶
另一个与通气组织形成相关的酶是木葡聚糖转葡萄糖苷
酶(xyloglucan endotransglycosylase, XET), 它是一种
细胞壁代谢关键酶, 与细胞壁疏松有关。现已克隆出由
洪涝条件诱导的XET基因, 该基因的表达能促进胞壁解
离和通气组织的形成(Saab and Sachs, 1996)。对于
湿生植物根中XET 基因表达与通气组织形成的关系亟
待证明, 目前已证实XET在芝麻(Sesamum indicum L.)
和小麦根中受厌氧诱导表达, 与根中内源乙烯增生以及
通气组织形成具有同步性(王文泉等, 2004)。
6 通气组织形成与PCD过程
PCD是生物体内一种主动的、为了自身发育及抵抗不
良环境而按照一定程序结束生命的过程。关于通气组
织形成过程与PCD的关系曾有一些报道, 但对这一过程
的发生机理尚不明确。
He等(1996)发现在缺氧条件下通气组织的形成过程
中有信号转导反应, 且该过程是一个主动过程, 推测与
P CD 有关。根皮层细胞在退化早期可被中性红染色,
并渗入伊文思蓝(Evans blue,与活细胞质膜相斥的一种
染料)(Kawai et al. , 1998), 说明细胞酸化是后来细胞解
体的较早标志, 这意味着液泡膜势必发生一定的损伤, 所
释放出的酸性内含物破坏了质膜的完整性。王高鸿等
(2000)利用特异的PCD检测试剂盒, 首次为乙烯诱导玉
米根皮层通气组织形成过程中有 PCD的发生提供了直
接证据。通过电镜观察, 发现淹水玉米根皮层细胞表现
出高度液泡化, 核内染色质凝聚并边缘化, 液泡膜破裂并
产生大型膜泡(Sc huss l er and Longstret h, 1996;
Arunika et al., 2001)。这与典型的PCD细胞学特征
相符, 由此推断PCD很可能是溶生性通气组织形成的真
正机理。
从分子水平上看, DNA-Ladder是凋亡细胞群典型的
DNA电泳图谱, 与正常细胞或坏死细胞的 DNA 电泳图
谱显著不同。关于根皮层薄壁细胞死亡时 DNA 降解的
信息至今未有确切的报道, 因为皮层细胞死亡并不是同
步发生的, 降解过程通常发生在大量的正常细胞中, 且干
扰因素太多, 无法去除根冠、侧根和中柱, 所以植物根
部的 DNA-Ladder电泳区带不能为PCD参与通气组织
形成提供充分的证据。现有采用脱氧核糖核苷酸末端
转移酶介导的缺口末端标记法(terminal-deoxynuc le-
otidyl t ransferase mediated nick and labeling, TUNEL)
反应标记出DNA的3-OH末端, 这种方法已用于证实根
冠(Wang et al., 1996; Xiong et al., 2006)和胚芽鞘细
胞(Kawai and Uchimiya, 2000)的衰老死亡过程, 但用
此法检测根皮层细胞死亡的尝试尚未见报道。
7 结语
植物能否在湿地或淹水环境中生长, 很大程度上取决于
植物是否具有健全发达的通气系统。通气组织的发生
是旱生植物根系在缺氧条件下的主动适应机制, 是湿生
植物适应水环境的基础。通气组织的发育受基因控制,
且与品种的抗涝性密切相关(顿新鹏和朱旭彤, 2000), 也
受环境条件的影响。因而“旺根壮苗”是耐涝栽培技
术的关键, 通气组织形成机制的研究对指导农作物生产,
尤其在耐渍性改良方面有特别重要的意义。
一些植株未遭受淹涝其根部也有大的空腔出现, 说
明缺氧并非是促发通气组织形成的主因, 其发育过程更
多是内在因素作用的结果。通气组织形成过程中的根
皮层细胞死亡机制包括: 促进因子(乙烯、Ca 2+、NO、
生长素和茉莉酸等)、相关的潜在酶(纤维素酶、XET、
蛋白激酶等)的诱导合成或活化以及乙烯在整体调节网络
中的关键性中介作用。通气组织形成中线粒体的降解
与淹水胁迫下氧化还原动态平衡存在一定的关联, 另外
在中性条件下才有活性的水解酶类必须在酸性液泡裂解
之前接受水解信号, 因此对于氧化还原信号的转导以及
水解信号的接受过程是研究的难点。
通气组织形成过程涉及根细胞对环境信号的感受和
转导、基因的转录和翻译调控 ( 樊明寿和张福锁 ,
20 02 )、“靶细胞”响应细胞分离和胞壁降解信号以
252 植物学通报 25(2) 2008
及亚细胞、细胞和组织的结构改变。根皮层薄壁组织
感受缺氧逆境后, 只有部分细胞选择性的发生解体死亡,
而周围的表皮、外皮层、内皮层以及中柱细胞还保
持完整, 并且由中柱部位分化生长出的侧根经皮层细胞
也不会发生崩溃解体, 说明皮层细胞的解体是一个受到
严格调控的代谢过程。目前关于这一调控机理还不清
楚, 只有寻求特有的诱导因子和特有的PCD途径才能有
所突破。
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Co lle ge of Bio sci ence a nd Bio techno log y, Ya ngzhou Un ive rsi ty, Ya ngzhou 22 500 9, Chi na
Abstr act Plants living in w etlands or w aterlogged environments usually have w ell-developed aerenchyma. This paper review s
the research in the f ield, especially morphology and molecular biology, to illus trate the formation of aerenchyma, its physiological
func tions, induc ing factors and enzymes involved in the process . In short, programmed cell death (PCD) is show n to be the
mechanism involved in ly sigenous aerenchyma f ormation by the phy tohormone ethylene. Ethylene has a crucial role by ac tivating
signal transduction in the w hole netw ork.
Ke y w ords ae ren chym a, eth yle ne, pro gra mme d cell dea th, ro ot
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