全 文 ：第 34 卷第 22 期
2014年 11月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.34,No.22
Nov.,2014
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金(30972396); 山西省自然科学基金项目资助(2009011041鄄1)
收稿日期:2013鄄02鄄24; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄03鄄14
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: wxz3288@ 163.com
DOI: 10.5846 / stxb201302240293
朱广龙,马茵,韩蕾,霍张丽,魏学智.植物晶体的形态结构、生物功能及形成机制研究进展.生态学报,2014,34(22):6429鄄6439.
Zhu G L, Ma Y, Han L, Huo Z L, Wei X Z.Current status of research on morphological structure, biological function and formation mechanism of plant
crystals.Acta Ecologica Sinica,2014,34(22):6429鄄6439.
植物晶体的形态结构、生物功能及形成机制研究进展
朱广龙1,2,马摇 茵1,韩摇 蕾1,霍张丽1,魏学智1,*
(1. 山西师范大学生命科学学院, 临汾摇 041000; 2. 华中农业大学植物科学技术学院, 武汉摇 430070)
摘要:晶体是植物体内产生的一种具有特殊形态结构与生理功能的代谢物,其分布广泛,已在 500多种植物中发现有晶体的存
在。 晶体形态多样,有针晶、柱晶、棱晶、砂晶、簇晶等;类型丰富,有草酸钙晶体、钟乳体、硅质体、硫酸钙晶体及其它类型的晶
体;功能特殊,具有钙调节、植物保护和防御、重金属解毒、离子平衡、缓解逆境胁迫及其它多种生物功能。 晶体的形成涉及钙离
子的体外吸收和体内转运,草酸的生物合成,以及钙离子和草酸的耦合过程;晶体的生长发育涉及液泡、晶异细胞的调控及与其
它细胞结构的相互协作。 对晶体的研究进行综述,以期为晶体的进一步研究提供基础资料。
关键词:晶体;形态结构;生物功能;形成机制
Current status of research on morphological structure, biological function and
formation mechanism of plant crystals
ZHU Guanglong1,2, MA Yin1, HAN Lei1, HUO Zhangli1, WEI Xuezhi1,*
1 College of Life Science, Shanxi Normal University, Linfen 041000, China
2 College of Plant Science and Technology, Huazhong Agriculture University, Wuhan 430070, China
Abstract: Plant crystals are one of the metabolin that have peculiar morphological structure and physiological function. They
are widespreading and have been found in more than 500 floristics. Crystals have multiple shapes, such as raphid, column
crystal, prism, sand crystal and cluster crystal and have multifarious types, including crystals of calcium oxalate, cystolith,
silicon plastid, calcium sulfate crystal etc. They also have significant functions, for instance, calcium regulating, plant
defense and protection, detoxifing heavy metal, ionic equilibrium, increasing stress tolerance and others biological
functions. The synthesis of crystal is associated with calcium ion absorbed in vitro and transported in vivo, the biosynthesis
of oxalate, and the coupling process of calcium ion and oxalate. The growth and development of crystal has close relationship
with interaction among vacuole, idioblast regulation, and others eucaryotic cell structures. Previous studies have been
summarized in this paper in order to identify the areas of further research.
Key Words: crystal; morphological structure; biological function; formation mechanism
摇 摇 显微镜的发明为微观世界的探索和科学的发展
起到非常重要的作用。 Frey 在 1929 年就发现植物
体内有晶体的存在[1]。 Foster 1956年将可以产生晶体
并专事于这种功能的细胞称作含晶异细胞
(crystalidioblast),简称含晶细胞[2]。 在不同植物和同
种植物的不同组织中都可观察到晶体,至今所观察
到的晶体大部分都聚积在特化的细胞———晶异细胞
的液泡中[3]。 植物的草酸钙晶体被认为是首先通过
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光学显微镜观察而被报道的晶体之一。 自此之后在
自然界陆续发现了各种草酸钙晶体[3],如岩石、土壤
以及所有五界生物(原核、原生、真菌、植物、动物界)
中,尤其是在从海洋藻类[4]到陆地被子植物[5]都有
草酸钙晶体的发生。 大部分的晶体都是由来自于环
境中的钙和生物体内合成的草酸形成的[3]。 到目前
为止, 已在 500多种植物体内发现了草酸钙的沉积,
其中 90%的目属于高等植物, 80%的目属于被子植
物, 50%的目属于双子叶植物[6鄄26], 其主要存在于
维管束植物中(图 1) [27]。 晶体在植物体内如此广泛
的存在,必定有重要的生物学功能,有研究表明晶体
的形成是植物体内正常的代谢过程[28],也有研究指
出晶体在植物适应逆境中具有重要的作用[29鄄35]。 本
文主要论述晶体的类型、生物学功能和产生的机制
等,以期对晶体的功能和形成机理有进一步的认识,
为晶体生物学的研究提供参考和基础资料。
图 1摇 草酸钙晶体在植物中的分布[27]
Fig.1摇 The distribution of Calium oxalate crystal in plant[27]
依据 APG芋分类法
1摇 植物体晶体的类型和形态结构
自 20世纪 80年代以来, 随着对生物大分子活
性结构的深入了解,晶体学也逐渐成为研究的热点,
这些研究促进了结构植物学的长足发展。 在植物的
根、茎、叶等器官中均研究发现有晶体的存在,植物
的含晶结构中可以产生多种晶体, 这些晶体一般被
认为是后含物。 后含物是指细胞在生活过程中产生
的各种代谢产物或无生命活性的物质。 其中, 不少
后含物在植物细胞中形成结晶, 在每种植物的生长
发育过程中, 组织细胞所含的结晶类型、形状及大
小是比较稳定的, 但结晶体在不同科、属的组织中,
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其形态、大小、分布等均有一定的差异[36]。
1.1摇 晶体的类型
1.1.1摇 草酸钙晶体
含晶细胞中晶体的主要成分大多数是草酸
钙[29]。 植物中的草酸钙沉积较普遍,植物中有超过
215个科的成员在组织中有草酸钙晶体聚积,其中约
54%为热带植物,3%为热带鄄亚热带植物,1%为亚热
带植物, 2%为亚热带鄄温带植物, 18% 为温带植
物[30]。 产生草酸的植物(包括很多农作物)可聚积
3%—80%干重的草酸,植物中大概有 90%的钙可以
在草酸盐中发现[31鄄32]。 草酸钙沉积的主要部位分布
在植物的叶片、茎、种子、苞片、花药、根等器官中的
晶异细胞中[9,23,33], 另外还可形成在特定的组织或
细胞类型中, 如通气组织和石细胞[34]。
根据研究中常见的草酸钙晶体的形态,可分为
以下 5类(图 2[26]和图 3[35] ):(1)针晶,为细小针状
结晶, 常排列不规则而充塞于细饱中。 少数聚集成
球状针晶丛或狭长延伸的针状晶体束(图 2:e,h;图
3:e);(2)柱晶,一个有锐利末端的延伸的晶体,可能
延伸成立方体、四方柱状或棱柱状,两端平截或呈三
角锥状, 少数呈斜尖或分叉状。 在有些植物中柱晶
的排列较有规律, 如白桐树及淫羊霍, 柱晶多沿茎
或叶的轴向分布,因而只有在纵切面才可见其全
形[37](图 3:c,d); (3)棱(方)晶,形状多样,有类方
形、角锥形、菱形、多面形或不规则块状, 多存在于
薄壁组织中(图 2:a,b,c;图 3:a,b);(4) 砂晶,单个
细胞中由很多微小的、单独的晶体组成的结晶块;
(5)簇晶,为许多棱形或角锥形结晶聚集而成的晶
簇, 小单晶的尖端突出在整个表面,簇晶的大小及
棱角角度的大小等具有鉴别意义, 如刺五加与无梗
五加粉末的区别[37](图 2:d;图 3:f)。 晶体的其它形
状似乎是这些形态的变异或中间体[38]。 草酸钙晶
体无器官、组织特异性,有时数种形态的晶体有可能
在同一植物的同一或不同组织或器官中并存。 植物
图 2摇 植物体内草酸钙晶体的形态[26]
Fig.2摇 The morphology of Calium oxalate in plant[26]
(a)香蕉叶柄中分离出的棱晶 The prism isolated from petiole of Musa cavendishit;(b)大豆种皮中分离到的棱晶 The prism isolated from coat of
Soybean;(c)番茄叶片中分离到的假四面体棱晶 The pseudotetrahedral fourlings crystals isolated from blade of Lycopersicon esculentum;(d)椒草叶
片栅栏组织中的晶簇 The vug distributed in palisade tissue of Peperomia.;(e)美洲葡萄叶片中分离出的针晶束 The raphid isolated from blade of
Vitis labrusca.;(f)光学显微镜下晶异细胞内的针晶束( R)和与针晶束相连的有机质(M) The raphid linked with organic matter in crystal
idioblast;(g)香蕉叶片中分离出的晶异细胞(细胞内包含针晶束)The crystal idioblast isolated from blade of Musa cavendishit;(h)晶异细胞内露
出的针晶束(h) The raphids were emited from crystal idioblast
1346摇 22期 摇 摇 摇 朱广龙摇 等:植物晶体的形态结构、生物功能及形成机制研究进展 摇
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图 3摇 不同地区酸枣叶片分泌的晶体的形态[35]
Fig.3摇 The morphology of crystal excreted from blades of Zizyphus jujube in different regions[35]
(a)不规则棱晶 Irregular edge prism crystal;(b)正六棱体晶体 Six鄄sided prism crystal;(c)正棱柱体晶体 Regular edge prism;(d)长棱柱体晶体
Long prismatic crystal;(e)针晶 Raphid;(f)簇晶 Vug
中的草酸钙主要以 2 种水合状态存在,即一水合物
CaC2O4·H2O (水草酸钙石)和多水合物 CaC2O4·
(2+x)H2O(草酸钙石) [39]。 两者具有不同的结构,
一水合物属于单斜晶系而多水合物属于四方
晶系[30,39]。
1.1.2摇 钟乳体
钟乳体呈棒锤形、长圆球形或圆球形, 表面具
有不规则层状波纹及小瘤状突起, 常具有纤维素柄
而与细胞壁相连结,其主要成分是 CaCO3。 在植物
体内,钟乳体多存在于叶或茎的表皮细胞或毛茸基
部的细胞腔内。 少数植物如球花马蓝等的皮层、韧
皮部及髓部也有沿茎轴向排列的钟乳体[37]。
1.1.3摇 硅质体
硅质体的主要成分是 SiO2。 硅质体多为圆簇状
小团块, 除氢氟酸外不溶于其它任何酸。 其多存在
于表皮细胞或薄壁组织中, 少数分布在纤维束周围
的细胞中而类似晶鞘纤维(如石解)或存在于种皮厚
壁细胞腔内(如姜科) [37]。
1.1.4摇 硫酸钙结晶
怪柳科植物无草酸钙结晶,而具簇晶状或棱晶
状石膏结晶, 这种晶体的主要成分为 CaSO4,有的形
成晶鞘纤维(如西河柳)。
1.1.5摇 其它类型的晶体
除上述常见的晶体外,还存在其它类型的晶体。
这些晶体从化学结构组成上属于有机物类晶体,主
要有以下几种:(1)菊糖,分子式(C6H10O5)n, 为吠
喃果糖聚合物,球形或半球形结晶, 表面观具放射
状线,主要分布在桔梗目(桔梗科、菊科)。 (2)橙皮
甙,分子式 C28H34O15,为二氢黄酮甙,聚集成球簇状、
树枝状或羽毛状淡黄色针状结晶, 主要分布于芸香
科, 此外在冬青科、唇形科及菊科的某些属中也有
分布。 (3)蛋白质拟晶体,为黄褐色或红色,存在于
复合糊粉粒中, 其外部有无定形蛋白质薄膜, 内含
一个球晶体和一至数个拟晶体或仅含拟晶体。 拟晶
体并不是真正的晶体, 而是蛋白质结合了结晶和胶
体的性质而形成的一种多角形或类方形的实体。
(4)植酸,马槟榔种子糊粉粒中的球晶体主要成分为
植酸。 另外在一些少数植物中还存在不常见的晶
体,如荻蓝叶肉细胞中含细小颗粒状或片状蓝色靛
蓝结晶,肉豆蔻中析出的针簇状或羽毛状结晶。
2摇 晶体的功能
随着科学技术的发展和研究的不断深入,人们
对植物体中晶体功能的认识不断提高。 最初人们认
为草酸钙晶体是植物体内新陈代谢的最终垃圾产物
对生物体内有毒害作用[28]。 然而后来的研究表明,
晶体并不是植物体内代谢的垃圾产物,其在植物体
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内具有多种重要的功能[29鄄35,39]。 晶体是植物体内产
生的一种具有特殊形态结构与生理功能的代谢物。
晶体形态和大小的多态性及其时间和空间的分布特
征,引发形成了许多有关植物内晶体功能的假说。
其可能的功能涉及到钙调节、离子平衡 (如 Na+、
K+)、植物防御、组织支撑和植物硬度、解毒(如重金
属或草酸)、光的聚集和反射及植物逆境的适应等。
2.1摇 Ca调节功能生
Ca是一种重要的基本植物营养元素,植物对其
需求形式是以离子形式表现出来的。 大多数植物通
过特殊的细胞器如内质网、液泡、叶绿体和线粒体的
吸收来调节胞质 Ca2+水平,或主动将 Ca2+泵入质外
体中[40]。 作为胞质第二信使,Ca2+连接一定范围内
的外界刺激与生理反应。 一般认为,含晶细胞的主
要功能是一个局部钙库,可减少毗邻细胞周围质外
体中 Ca 浓度[41鄄42]。 外源 Ca2+可诱导大量草酸钙晶
体的快速生成(在 1 h 之内),生成晶体的大小及数
量随着植物生长环境中 Ca 浓度的变化而变化[41鄄42]。
Volk等研究认为针晶体的形成可能有双重功效:一
是 Ca调节,二是植物防御;而晶簇(球形)的形成则
只与 Ca 调节有关。 晶簇的形成是种动态过程,与
Ca水平的波动相互响应:当 Ca 水平高时,晶簇的大
小和数量迅速增长;而当 Ca 受限制时,晶簇的大小
和数量则减少。 其分解出的 Ca 可便于植物利
用[43],以此推测,晶体可能是 Ca 的临时储存单位。
晶体随 Ca源这种结晶以及溶解的现象在很多植物
中都有存[42,44鄄45]。
2.2摇 植物保护和防御
晶体具有多种形态结构,这与其保护防御功能
有关[46]。 在瞪羚(Gazella dorcas)食草性的研究中观
察到,全能花属植物 Pancratium sickenbergeri 只有其
叶片的尖端受到啃食,而叶片的尖端是整个叶片中
唯一无针晶的部分[47]。 Ruiz 等 2002 年研究发现生
长在放牧最多的地方的植物含有的晶体最多,而生
长在放牧最少的地方的晶体积聚较少或没有晶体;
且剪下的或受损伤的植物叶片中草酸钙的积聚并没
有增加,这表明,在这种情况下,晶体的形成是非诱
导性的[46]。 这样看来,此研究中晶体的形成可能是
一个进化的程序化过程,晶体的形成也可能是植物
对取食压力的响应[46]。 某些植物的草酸钙晶体有
倒钩和凹槽[34],被取食后晶体突出物会刺激食草动
物的黏膜[47],凹槽释放化学刺激物(如一类有毒的
蛋白水解酶或葡糖苷)进入动物伤口[5],从而避免被
取食伤害。 由此看来,这些结构可能有防止被取食
的威慑作用。
2.3摇 重金属解毒
酸性土壤大约占全世界可耕地面积的 40%, 酸
性土壤中铝的毒性是限制农作物产量的一个主要问
题。 微摩尔浓度的铝就能抑制植物根的生长并影响
植株体内营养物质和水分的平衡[48]。 植物可合成
有机酸(如柠檬酸、苹果酸和 /或草酸)与游离的重金
属离子结合为非活性态以增强其对重金属的耐
受[49]。 有些植物用草酸(盐)解除环境中有害金属
的毒性,如铅、铝、锶和镉等。 此类作用于植物生长
环境的金属,通常将重金属结合成草酸盐晶体[50鄄52]。
2.4摇 离子平衡
某些植物的有机酸影响离子吸收和离子平衡。
草酸是许多植物的主要有机酸,可能在离子平衡中
起特殊作用[53]。 荞麦中 Ca 的聚集可引发草酸增
加;且高钾水平下形成的草酸盐较少[54]。 晶体能螯
合除去植物体内多余的草酸[38],因而,含晶细胞中
草酸盐晶体的形成可能有助于调控植物体内的离子
平衡[19]。
2.5摇 缓解逆境胁迫
含晶细胞的广泛存在暗示了含晶异细胞具有重
要的生理功能。 越来越多的实验证据表明草酸盐、
草酸盐氧化酶及其草酸被分解后的产物都参与植物
正常的生理生化代谢及其抗逆反应[55]。 含晶细胞
多集中在沙生、旱生植物的叶和轴器官中,荒漠植物
中的含晶细胞被认为是其抗旱结构特征之一, 推测
它们可能与荒漠植物适应干旱和盐碱环境有
关[56鄄58]。 这些沙生、旱生植物中的含晶细胞有较高
的渗透势,吸水能力强,在外界环境水分状况较好和
导管中水分输导良好时,它们可以吸收并贮存水分;
当外界环境干旱时,导管中水分输导受阻而不能正
常供给植物体内各部分对水分的需求时,此种结构
组织可为其周边细胞提供一个较为湿润的小环境,
从而提高植物的抗旱性[56鄄58]。 从几种荒漠植物的解
剖结构可以看出, 晶体主要在栅栏组织、贮水组织
和维管束中出现, 这符合形成晶体的相关离子
(Ca2+)从土壤到根、茎、叶的运输过程[19]。 徐静静
等对天津盐渍化生境 54种植物钙晶体的研究表明,
3346摇 22期 摇 摇 摇 朱广龙摇 等:植物晶体的形态结构、生物功能及形成机制研究进展 摇
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草酸钙晶体在落叶乔、灌木抵御盐分胁迫中发挥着
重要作用[59]。
2.6摇 其它功能
遮荫植物椒草属(Peperomia)的叶片具厚而清晰
的多层上皮层(即“窗口组织冶),叠加在栅栏组织细
胞上形成光合作用层。 每个栅栏细胞中都具有含晶
簇的液泡。 晶簇是一个由中心向外各个方向辐射的
小平面聚集而成的多面体球形(图 3:f)。 据推测这
种弱光适应性植物的晶体结构有助于将光平均分配
给沿着边缘壁排列和围绕在液泡周围的叶绿体中,
也可能将多余的光反射回“窗口组织冶,以驱散间歇
光照时的间歇光[59]。
水生植物中,通常含有与通气组织相关的草酸
钙晶体,有时晶体会伸入气腔(air space)中,如天南
星科(Aracea)和香蒲属(Typha)的针晶体等[19]这类
晶体可能与气腔的形成有关[5]。
在许多药用植物中,根据晶体的类型和结构特
征,可以作为药材鉴别的依据。 药材植物种类繁多,
所含晶体的形状、大小、数量、分布疏密、排列方式、
所处位置等因植物而异, 这对不同药材的原植物真
伪、代用品的鉴别有重要意义。 如人参中只有簇晶、
其伪品华山参有砂晶;亲缘关系极近的川黄柏和关
黄柏的横切面上, 维管束周围都有方晶, 但关黄柏
多于川黄柏, 便于区别;怀牛膝的薄壁细胞中含砂
晶, 而川牛膝中的砂晶多聚积在细胞的角隅处;药
用大黄、掌叶大黄、唐古特大黄的根茎中所含的簇晶
最大直径分别为 155、135、106 滋m, 有利于三者的鉴
定区别;茜草中的针晶长、轴多呈平行,甘草中的方
晶长轴多呈纵向排列,葛根中的方晶长轴多呈横向
排列, 何首乌中的簇晶与大晶方晶共生, 桑寄生中
的方晶存在于石细胞中[37]。
3摇 晶体的形成机制
植物体内草酸钙晶体是内源合成的草酸和外源
吸收的钙离子共同反应的产物, 这一过程并不是简单
的化学沉淀过程, 而是受严格的遗传调控[34]。 草酸
(C2H2O4)容易和钙结合成难溶的草酸钙, 当溶液处
于过饱和态时就会形成晶体。 由此可见,晶体的形成
包括体内草酸的合成和体外钙离子的转运两个过程。
3.1摇 草酸的合成
草酸是植物体内一种简单的二元酸,其合成的
部位主要是细胞质和液泡[60]。 早期的研究证明植
物有机酸(包括草酸)的产生与植物的光合作用和碳
水化合物代谢有关。 大量实验表明草酸不是植物体
光合作用的直接产物, 而是由光合作用的产物作为
前体合成的[34]。 草酸的生物合成主要包括以下途
径(图 4[55] ): 淤在光呼吸过程中, 1,5鄄二磷酸核酮
糖被氧化形成乙醇酸, 乙醇酸再转化为乙醛酸。 于
在乙醛酸途径中, 异柠檬酸裂解形成乙醛酸。 盂在
微生物体内主要通过草酰乙酸的裂解来合成草酸,
在非绿色植物中也可能利用此途径合成。 榆 L鄄抗坏
血酸可作为合成草酸的底物[61]。 通过放射自显影
证明只有 L鄄抗坏血酸可用于草酸钙含晶异细胞的形
成。 但是在含晶异细胞中没有发现乙醛酸氧化酶的
存在, 所以由抗坏血酸转变成草酸的途径当时还不
清楚(图 4) [55]。 后来进一步的研究表明合成草酸的
前体物质可能是抗坏血酸, 通过14C 标记证实 L鄄抗
坏血酸用于合成草酸并最终形成草酸钙晶体[62鄄64]。
抗坏血酸合成草酸在晶异细胞内完成, 合成反应受
钙水平的调控[65鄄66]。
图 4摇 植物体内草酸钙的合成途径[55]
Fig.4摇 Pathways for plant oxalate biosynthesis
3.2摇 钙的转运
植物根系与土壤中的离子吸附交换后通过质外
体途径和共质体途径转运。 吸收的钙离子通过钙离
子通 道 在 Ca2+ 鄄ATP ( 三 磷 酸 腺 苷, adenosine
triphosphate)酶和 Ca2+ / H+反向转运子的参与下,通
过跨越内皮层凯氏带和木质部薄壁细胞组织进行运
输[67]。 部分 Ca2+可由离子通道流进内皮层细胞, 这
部分钙离子有两种去向, 一种是通过共质体途径到
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达木质部薄壁细胞组织, 需要 Ca2+ 鄄ATP 酶驱动进入
中柱质外体;另一种是由内皮层细胞运出, 沿内皮
层内侧的质外体途径进入木质部导管, 并通过导管
沉积在植物器官中[69]再随质外体途径由木质部流
通到细胞间进行再次分配[68鄄69]。 胞内钙离子浓度的
增加为草酸钙晶体的形成提供了充足的钙源,而钙
浓度的变化对草酸钙晶体的形态及水化状态都具有
影响[43]。
3.3摇 晶体的形成
晶异细胞是形成草酸钙晶体的场所。 晶异细胞
的细胞质中含有大量的高尔基体、线粒体、内质网、
特化质体及与液泡内晶体相连的独特膜结构[34,69鄄70]
(图 3a)。 高尔基体和线粒体为细胞的快速增长提
供能量, 而内质网与细胞内合成草酸钙密切相
关[69]。 植物体内的钙离子主要是通过质外体即木
质部流进入叶肉细胞壁内, 然后通过细胞壁上的钙
通道或泵进入内质网[69], 最终由内质网输送到液泡
内。 与此同时草酸(盐)也向液泡内运输, 它主要是
在含晶异细胞的细胞质或者液泡合成[60], 但是合成
的亚细胞位点不清楚。 如果草酸盐在细胞质合成,
主要由液泡膜上的通道或者运输工具转入液泡内与
钙离子结合形成草酸钙沉淀。 如果草酸在液泡产
生,其中草酸盐的主要前体 L鄄抗坏血酸可以在叶绿
体内大量合成包括所有的细胞壁, 因此处于细胞壁
上的由 L鄄抗坏血酸合成的草酸盐可以与钙离子结合
形成草酸钙晶体。 位于叶绿体内的 L鄄抗坏血酸合成
草酸盐后可能通过细胞壁上的通道进入邻近异细胞
的细胞质, 参与草酸钙晶体的形成, 其运输的具体
机制尚不清楚[71]。
晶体的形成是多个过程协调的结果。 基质 Ca2+
增加后, 质外体 Ca2+浓度也增加, 从而启动异质细
胞的分化, 细胞从抑制钙积累模式转为钙吸收模
式。 钙通道阻遏物可以抑制晶体的形成,用荧光标
记的通道蛋白阻遏物使异质细胞带上标记, 这就证
明异质细胞利用钙通道蛋白从质外体吸收 Ca2+ [69]。
液泡积累 Ca2+的同时, 草酸被运输到液泡。 液泡中
的小室控制着晶体生长的速率、方向和形态, 非晶
体基质也有调控作用。 从晶体中分离出来的基质蛋
白质可以促进晶体沉淀, 基质可能充当最初的成核
物质, 决定晶体生长方向和形态[72]。
含晶细胞表现出的特征包括:一个增大的核、特
化的质体、增多的内质网、高水平的 rRNA 及独特的
液泡成分(图 5:a) [38]。 细胞核和核仁的扩大是含晶
细胞发育过程中观察到的最初变化之一,此时,胞质
密集,且富含细胞器和小泡;与周围细胞相比,质体
变小并且几乎无基粒(图 5:c) [38]。 在含晶细胞发育
过程中,发现一些与晶体腔相关的结构—微管,如在
九节属植物 Psychotria punctata 的中心液泡中,发现
有大量直径在 10—13nm的微管,通常平行于发育中
的晶体腔存在[37]。 作为细胞骨架元件的微管,可调
节生长细胞的形态[73]。 含晶细胞(如针晶体和柱状
晶)在晶体生长时会有所延长,因而研究者们推测微
管可能作用于调节晶体和细胞的生长[3]。 在晶体快
速生长时期,对晶体和细胞生长的细致的调节是极
为重要的。
晶异细胞中含有许多小囊泡 (图 5:d 箭头所
示), 这些小囊泡可能是通过融合方式调节腔膜形
成的(图 5:d 插图箭头所示) [70]。 膜腔和包裹膜腔
的基质分子能调控晶体的形成[28,43,70]:主要是通过
调节钙和草酸进入空腔的速率来控制晶体的生长速
度和形貌[43]。 从晶异细胞中分离出的基质蛋白含
有大量的酸性氨基酸,具有较强的结合钙的能
力[74], 这将影响晶体成核、成核后的生长及最终的
形貌。 液泡调控晶体的形貌, 同时协调晶体生长和
细胞增大。 通常当晶异细胞膨胀到最大尺寸时, 晶
体就会停止生长[34]。 但对于晶体不同形貌的分化
机制还有待进一步的研究。
综上所述,晶体的合成和调控机制如图 6 所示,
植物吸收的钙离子通过钙通道和离子泵,完成跨膜
转运到达内质网,由内质网输送到液泡中;与此同时
细胞质和液泡特定部位合成的草酸也转运到液泡
中。 钙离子和草酸进入液泡后被转运到晶异细胞的
特定部位,在各细胞器的共同协调作用下形成晶体。
晶异细胞的高尔基体和线粒体为晶细胞的快速增长
提供能量,晶异细胞的微管和基质蛋白及液泡中的
小室控制着晶体生长的速率、方向和形态;晶异细胞
中的内质网和小囊泡主要通过调节钙和草酸进入空
腔的速率来控制晶体的生长速度和形貌。 由此可见
晶体合成及生长主要通过晶异细胞内部微管、基质
蛋白和液泡的共同作用进行主调控,其次是通过小
囊泡调节钙离子和草酸的转运速率来进行副调控。
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图 5摇 草酸钙晶异细胞的透射电子显微镜图[38]
Fig.5摇 crystal idioblast of calcium oxalate was observed under transmission electron microscopy[38]
(a)晶体存在于晶异细胞的液泡中,晶异细胞的细胞质中含有大量的线粒体、质体、光面内质网、高尔基体(箭头所示)和其它膜结构,标尺
为 1um;(b)晶异细胞及相邻叶肉细胞的横切面,在晶异细胞中晶体存在于液泡中并在膜的作用下排成纵列(箭头所示),液泡中含有许多
絮状物质(空心箭头所示),细胞质中含有丰富的内质网,标尺为 2um;( c)一列正在形成的晶体,每个晶体的两侧都膜包裹(无尾箭头所
示),标尺为 0.25um;(d)晶异细胞中含有许多小囊泡(箭头所示),小囊泡与膜腔的一端融合,标尺为 1um;图(a)为大藻,其余为浮萍;M:叶
肉;C:晶体;I:晶异细胞;Mt:线粒体;P:质体;V:液泡;W:细胞壁;PER:粗面内质网;ER:内质网
(a)crystals exist invacuole of crystal idioblast which contains majority of Mt, P, ER, Golgi apparatus and others membrane structure, bar is 1 um;
(b)the transection of crystal idioblast and its adjacent mesophyll cell,with the help of membranous, crystals align tandem( arrows show), vacuole
contains numerous flocculent material(open arrows show),abundant ER distribute in cytoplasm, bar is 2 um; (c)the forming crystals and its two sides
were pack by membrane(anury arrows show), bar is 0.25 um; (d)crystal idioblast contains a large amount of Capsule bubble,which were fusing with
one side of membranous Cavity, bar is 1 um; the plant of(a) is Pistia stratiotes,and others is lesser duckweed; M: mesophyll; C: crystals; I: crystal
idioblast; Mt: mitochondria; P: plastid; V: vacuole; W: cell wall; PER: rough endoplasmic reticulum; ER: endoplasmic reticulum
图 6摇 晶体的合成与调控
Fig.6摇 The synthesis and regulation of crystal
图中蓝色路线为晶体合成途径,绿色路线为调控途径
4摇 展望
对晶体的研究日益完善现已逐步形成一门学
科,且与其它学科交叉发展,利用材料化学的方法可
以模拟合成一些简单的晶体用作纳米材料。 现有的
研究对晶体的形态结构和基本功能阐述较清楚,但
对晶体发育过程中一些精细的调控机制和合成的亚
细胞位点仍需进一步的研究。 掌握这些机制,就可
以体外模拟合成和体内诱导生成晶体,这对晶体材
料的开发利用具有重要的意义。
致谢:感谢华中农业大学植物科学技术学院彭少兵
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教授对本文写作的帮助。
Reference:
[ 1 ]摇 Frey A. Calciumoxalat鄄monohydrat und trihydrat / / Linsbauer K,
ed. Handbuch der Pflanzenanatomie (Vol. 3) . Berlin: Gebruder
Borntraeger, 1929: 82鄄127.
[ 2 ] 摇 Foster A S. Plant idioblasts: remarkable examples of cell particles
from photosynthetic tissue. 域. Oxidative decarboxylation of oxalic
acid. Physiologia Plantarum, 1956, 7: 614鄄624.
[ 3 ] 摇 Nakata P A. Advances in our understanding of calcium oxalate
crystal formation and function in plants. Plant Science, 2003, 164
(6): 901鄄909.
[ 4 ] 摇 Friedmann E I, Roth W C, Turner J B, McEwen R S. Calcium
oxalate crystals in the aragonite鄄producing green alga Penicillus
and related genera. Science, 1972, 177(4052): 891鄄893.
[ 5 ] 摇 Prychid C J, Rudall P J. Calcium oxalate crystals in
monocotyledons: a review of their structure and systematics.
Annals of Botany, 1999, 84(6): 725鄄739.
[ 6 ] 摇 Nakata P A, McConn M M. Isolation of Medicago truncatula
mutants defective in calcium oxalate crystal formation. Plant
Physiology, 2000, 124(3): 1097鄄1104.
[ 7 ] 摇 Lersten N R, Horner H T. Crystal macropatterns in leaves of
Fagaceae and Nothofagaceae: A comparative study. Plant
Systematics and Evolution, 2008, 271(3鄄4): 239鄄253.
[ 8 ] 摇 Hudgins J W, Krekling T, Franceschi V R. Distribution of
calcium oxalate crystals in the secondary phloem of conifers: A
constitutive defense mechanism? New Phytologist, 2003, 159
(3): 677鄄690.
[ 9 ] 摇 Cote G G. Diversity and distribution of idioblasts producing
calcium oxalate crystals in Dieffenbachia seguine ( Araceae ) .
American Journal of Botany, 2009, 96(7): 1245鄄1254.
[10] 摇 Bouropoulos N, Weiner S, Addadi L. Calcium oxalate crystals in
tomato and tobacco plants: Morphology and in vitro interactions of
crystal鄄associated macromolecules. Chemistry鄄A European Journal,
2001, 7(9): 1881鄄1888.
[11] 摇 Pueschel C M, West J A. Cytoplasmic streaming of calcium
oxalate crystals in Callipsygma wilsonis ( Bryopsidales,
Chlorophyta) . Phycological Research, 2007, 55(4): 278鄄285.
[12] 摇 Pueschel C M, West J A. Calcium oxalate crystals in the marine
red alga Spyridia filamentosa ( Ceramiales; Rhodophyta ) .
Phycologia, 2007, 46(5): 565鄄571.
[13] 摇 Korth K L, Doege S J, Park S H, Goggin F L, Wang Q, Gomez S
K, Liu G J, Jia L L, Nakata P A. Medicago truncatula mutants
demonstrate the role of plant calcium oxalate crystals as an
effective defense against chewing insects. Plant Physiology, 2006,
141(1): 188鄄195.
[14] 摇 Les忆niewska J, Och B, Charzy俳ska M. Tapetal raphides of
Tradescantia bracteata: The strategy of their transport from anther
to stigma. Acta Biologica Cracoviensia Series Botanica, 2005, 47
(S1): 70鄄70.
[15] 摇 Osuji J O, Ndukwu B C. Probable functions and remobilisation of
calcium oxalates in Musa L. African Journal of Biotechnology,
2005, 4(10): 1139鄄1141.
[16] 摇 Katayama H, Fujibayashi Y, Nagaoka S, Sugimura Y. Cell wall
sheath surrounding calcium oxalate crystals in mulberry idioblasts.
Protoplasma, 2007, 231(3鄄4): 245鄄248.
[17] 摇 Demiray H. Calcium oxalate crystals of some Crataegus
(Rosaceae) species growing in Aegean region. Biologia, 2007, 62
(1): 46鄄50.
[18] 摇 Coelhoa E G, Amaral A C F, Ferreirab J L P, Santos A G,
Pinheiro M L B, de Silva J R A. Calcium oxalate crystals and
methyl salicylate as toxic principles of the fresh leaves from
Palicourea longiflora, an endemic species in the Amazonas state.
Toxicon, 2007, 49(3): 407鄄409.
[19] 摇 Yan Q D, Su P X, Chen H B, Zhang L H. Comparative analysis
of the crystal cells located in photosynthesis organs among five
kinds of C4 desert plant. Journal of Plant Ecology, 2008, 32(4):
873鄄882.
[20] 摇 Park S H, Doege S J, Nakata P A, Korth K L. Medicago
truncatula鄄derived calcium oxalate crystals have a negative impact
on chewing insect performance via their physical properties.
Entomologia Experimentalis et Applicata, 2009, 131 ( 2 ):
208鄄215.
[21] 摇 Gonzalez J A Z, Costa M D, Silva I R, Neves J C L, de Barros N
F, Borges A C. Accumulation of oxalic acid and calcium crystals
in eucalypt ectomycorrhizas. I鄄Oxalic acid production and nutrient
concentration in fine lateral roots colonized with ectomicorrhizal
fungi. Revista Brasileira de Ci俸nc do Solo, 2009, 33 ( 3 ):
541鄄553.
[22] 摇 Lersten N R, Horner H T. Crystal diversity and macropatterns in
leaves of Oleaceae. Plant Systematics and Evolution, 2009, 282
(1鄄2): 87鄄102.
[23] 摇 Prywer J. Theoretical analysis of specific evolution of some faces of
plant COM crystals. CrystEngComm, 2009, 11(1): 196鄄202.
[24] 摇 覶觟lge觭en H, Kaplan A, B俟y俟kkartal H N. Calcium oxalate
crystals in leaves of Quercus cerris L and Q Ilex L. Bangladesh
Journal of Botany, 2009, 38(1): 103鄄105.
[25] 摇 Meric C. Calcium oxalate crystals in some species of the tribe
inuleae ( asteraceae ) . Acta Biologica Cracoviensia Series
Botanica, 2009, 51(1): 105鄄110.
[26] 摇 Li X L, Zhang W J, Lu J W, Wang L J. Biological mineralization
of calcium oxalate in the Plant. Chinese Science Bulletin, 2012,
57(26): 2443鄄2455.
[27] 摇 Bremer B, Bremer K, Chase M W, Fay M F, Reveal J L, Soltis
D E, Soltis P S, Stevens P F, The Angiosperm Phylogeny Group.
An update of the angiosperm phylogeny group classification for the
orders and families of flowering plants: APG III. Botanical Journal
7346摇 22期 摇 摇 摇 朱广龙摇 等:植物晶体的形态结构、生物功能及形成机制研究进展 摇
http: / / www.ecologica.cn
of the Linnean Society, 2009, 161(2): 105鄄121.
[28] 摇 Webb M A, Cavaletto J M, Carpita N C, Lopez L E, Arnott H J.
The intravacuolar organic matrix associated with calcium oxalate
crystals in leaves of Vitis. The Plant Journal, 1995, 7 ( 4 ):
633鄄648.
[29] 摇 Finley D S. Patterns of calcium oxalate crystals in young tropical
leaves: a possible role as an anti鄄herbivory defense. Revista de
Biolog侏a Tropical, 1999, 47(1鄄2): 27鄄31.
[30] 摇 McNair J B. The interrelation between substances in plants:
essential oils and resins, cyanogen and oxalate. American Journal
of Botany, 1932, 19(3): 255鄄271.
[31] 摇 Gallaher R N. The occurrence of calcium in plant tissue as crystals
of calcium oxalate. Communications in Soil Science and Plant
Analysis, 1975, 6(3): 315鄄330.
[32] 摇 Libert B, Franceschi V R. Oxalate in crop plants. Journal of
Agricultural and Food Chemistry, 1987, 35(6): 926鄄938.
[33] 摇 Da Costa L M, Tronto J, Constantino V R L, Fonseca M K A,
Oliveira A P, Da Costa M R. Extraction and concentration of
biogenic calcium oxalate from plant leaves. Revista Brasileira de
Ci俸nc do Solo, 2009, 33(3): 729鄄733.
[34] 摇 Franceschi V R, Nakata P A. Calcium oxalate in plants:
Formation and function. Annual Review of Plant Biology, 2005,
56(1): 41鄄71.
[35] 摇 Zhu G L. The characteristics of physio鄄biochemical and features of
morphological structure of Zizyphus jujuba Mill. response to grads
drought stress [D]. Linfen: Shanxi Normal University, 2012.
[36] 摇 Sun R, Meng Z N, Pang Y, Zhou G L.the current study status of
crystals in plant and utilization method.Shandong Forestry Science
and Technonogy, 2004, (2): 35鄄36.
[37] 摇 Xu Y M, Li J X, Wu Q N, Chen J L, Jiang X P. The types and
distribution of crystals in the medicinal plants. The Journal of
Chinese Medicine, 1989, 14(2): 69鄄72.
[38] 摇 Franceschi V R, Horner H T. Calcium oxalate crystals in plants.
The Botanical Review, 1980, 46(4): 361鄄427.
[39] 摇 Frey鄄Wyssling W. Crystallography of the two hydrates of crystalline
calcium oxalate in plants. American Journal of Botany, 1981, 68
(1): 130鄄141.
[40] 摇 Bush D S. Regulation of cytosolic calcium in plants. Plant
Physiology, 1993, 103(1): 7鄄13.
[41] 摇 Borchert R. Calcium acetate induces calcium uptake and formation
of calcium鄄oxalate crystals in isolated leaflets of Gleditsia
triacanthos L.. Planta, 1986, 168(4): 571鄄578.
[42] 摇 Franceschi V R. Calcium oxalate formation is a rapid and
reversible process in Lemna minor L. Protoplasma, 1989, 148(2鄄
3): 130鄄137.
[43] 摇 Volk G M, Lynch鄄Holm V J, Kostman T A, Goss L J, Franceschi
V R. The role of druse and raphide calcium oxalate crystals in
tissue calcium regulation in Pistia stratiotes leaves. Plant Biology,
2002, 4(1): 34鄄45.
[44] 摇 Tilton V R, Horner H T. Calcium oxalate raphide crystals and
crystalliferous idioblasts in the carpels of Ornithogalum caudatum.
Annals of Botany, 1980, 46(5): 533鄄539.
[45] 摇 Ilarslan H, Palmer R G, Imsande J, Horner H T. Quantitative
determination of calcium oxalate and oxalate in developing seeds of
soybean (Leguminosae) . American Journal of Botany, 1997, 84
(8): 1042鄄1046.
[46] 摇 Ruiz N, Ward D, Saltz S. Calcium oxalate crystals in leaves of
Pancratium sickenbergeri: constitutive or induced defence?
Functional Ecology, 2002, 16(1): 99鄄105.
[47] 摇 Ward D, Spiegel M, Saltz D. Gazelle herbivory and
interpopulation differences in calcium oxalate content of leaves of a
desert lily. Journal of Chemical Ecology, 1997, 23(2): 333鄄346.
[48] 摇 Foy C D, Chaney R L, White M C. The physiology of metal
toxicity in plants. Annual Review of Plant Physiology, 1978, 29
(1): 511鄄566.
[49] 摇 Ryan P R, Delhaize E, Jones D L. Function and mechanism of
organic anion exudation from plant roots. Annual Review of Plant
Physiology and Plant Molecular Biology, 2001, 52(1): 527鄄560.
[50] 摇 Ma J F, Ryan P R, Delhaize E. Aluminium tolerance in plants
and the complexing role of organic acids. Trends in Plant Science,
2001, 6(6): 273鄄278.
[51] 摇 Long X X, Yang X E, Ye Z Q. Metal ligand of super
accumulation plant and application in phytoremediation. The
Journal of Plant Physiology, 2003, 39(1): 71鄄77.
[52] 摇 Li D H, Huang S M, He L Y, L W D. Organic acid secretion in
plant roots and effect for reconciliation aluminum toxicity. The
Journal of Plant Physiology, 2004, 40(4): 505鄄510.
[53] 摇 Dijkshoorn W. Organic acids and their role in ion uptake / / Butler
G W, Bailey R W, eds. Chemistry and Biochemistry of Herbage.
Volume 2. New York: Academic Press, 1973: 63鄄187.
[54] 摇 Dunne T C. Plant buffer systems in relation to the absorption of
bases by plants. Hilgardia, 1932, 7(3): 207鄄234.
[55] 摇 Chen Z, Geng H C, Wang S S, Ding M L, Chen X J, Chen J Y.
The formation, degradation and funtion of oxalic acid ( salt) in
plant. Molecular Plant Breeding, 2007, 5(S): 105鄄110.
[56] 摇 Li Z L, Li R A.Anatomical observations of assimilating branches
of nine xerophytes in Gansu. Chinese Bulletin of Botany, 1981,
23(3): 181鄄185.
[57] 摇 Liu J Q. Xerophilous structures of desert plants in different
ecological types. Journal of Plant Ecology, 1982, 6(4): 314鄄319.
[58] 摇 Su P X, An Z L, Ma R J, Liu X M. H. Wreath structure and C4
photosynthetic characteristics of desert plants Ammodendron and
Calligonum mongolicum. Chinese Journal of Plant Ecology, 2005,
29(1): 1鄄7.
[59] 摇 Xu J J, Ci H C, He X D, Xue P P, Zhao X L, Guo J T, Gao Y
B. The calcium crystals and calcium component characteristics of
54 plants in salinization habitat in Tianjin. Chinese Journal of
Applied Ecology, 2012, 23(5): 1247鄄1253.
8346 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 34卷摇
http: / / www.ecologica.cn
[60]摇 Kostman T A, Tarlyn N M, Loewus F A, Franceschi V R.
Biosynthesis of L鄄ascorbic acid and conversion of carbons 1 and 2
of L鄄ascorbic acid to oxalic acid occurs within individual calcium
oxalate crystal idioblasts. Plant Physiology, 2001, 125 ( 2 ):
634鄄640.
[61] 摇 Yu L, Jiang J Z, Zhang C, Jiang L R, Ye N H, Lu Y S, Yang G
Z, Liu E, Peng C L, He Z G, Peng X X. Glyoxylate rather than
ascorbate is an efficient precursor for oxalate biosynthesis in rice.
Journal of Experimental Botany, 2010, 61(6): 1625鄄1634.
[62] 摇 Keates S E, Tarlyn N M, Loewus F A, Franceschi V R. L鄄
ascorbic acid and L鄄galactose are sources for oxalic acid and
calcium oxalate in Pistia stratiotes. Phytochemistry, 2000, 53
(4): 433鄄440.
[63] 摇 Horner H T, Kausch A P, Wagner B L. Ascorbic acid: A
precursor of oxalate in crystal idioblasts of Yucca torreyi in liquid
root culture. International Journal of Plant Sciences, 2000, 161
(6): 861鄄868.
[64] 摇 Kostman T A, Koscher J R. L鄄galactono鄄酌鄄lactone dehydrogenase
is present in calcium oxalate crystal idioblasts of two plant species.
Plant Physiology and Biochemistry, 2003, 41(3): 201鄄206.
[65] 摇 Sakai W S, Jones R C. Raphides with barbs and grooves in
Xanthosoma sagittifolium ( Araceae ) . Science, 1972, 178
(4058): 324鄄325.
[66] 摇 Nakata P A, McConn M M. Isolated Medicago truncatula mutants
with increased calcium oxalate crystal accumulation have
decreased ascorbic acid levels. Plant Physiology and Biochemistry,
2007, 45(3鄄4): 216鄄220.
[67] 摇 Yang H Q, Jie Y L. Uptake and transport of calcium in plants.
Journal of Plant Physiology and Molecular Biology, 2005, 31(3):
227鄄234.
[68] 摇 White P J, Broadley M R. Calcium in plants. Annals of Botany,
2003, 92(4): 487鄄511.
[69] 摇 Volk G M, Goss L J, Franceschi V R. Calcium channels are
involved in calcium oxalate crystal formation in specialized cells of
Pistia stratiotes L. Annals of Botany, 2004, 93(6): 741鄄753.
[70] 摇 Mazen A M A, Zhang D Z, Franceschi V R. Calcium oxalate
formation in Lemna minor: Physiological and ultrastructural
aspects of high capacity calcium sequestration. New Phytologist,
2003, 161(2): 435鄄448.
[71] 摇 Smironff N, Wheeler G L. Ascorbic acid in plant: biosynthesis
and function. Critical Reviews in Biochemistry and Molecular
Biology, 2000, 35(4): 291鄄314.
[72] 摇 Tan Y. The formation and function of plant calcium oxalate crystal.
Bulletin of Biology, 2007, 42(10): 20鄄21.
[73] 摇 Zhai Z H, Wang X Z, Ding M X. Cell biology. Beijing:High
Education Press, 2000: 280鄄299.
[74] 摇 Li X X, Zhang D Z, Lynch鄄Holm V J, Okita T W, Franceschi V
R. Isolation of a crystal matrix protein associated with calcium
oxalate precipitation in vacuoles of specialized cells. Plant
Physiology, 2003, 133(2): 549鄄559.
参考文献:
[19] 摇 严巧娣, 苏培玺, 陈宏彬, 张岭梅. 五种 C4 荒漠植物光合器
官中含晶细胞的比较分析. 植物生态学报, 2008, 32( 4):
873鄄882.
[26] 摇 李秀丽, 张文君, 鲁剑巍, 王荔军. 植物体内草酸钙的生物矿
化. 科学通报, 2012, 57(26): 2443鄄2455.
[35] 摇 朱广龙. 酸枣生理生化特性及结构特征对梯度干旱的响应
[D]. 临汾: 山西师范大学, 2012.
[36] 摇 孙锐, 孟振农, 房用, 周光鲁. 植物体内所含晶体的研究进展
及其应用的思路. 山东林业科技, 2004, (2): 35鄄36.
[37] 摇 许益民, 李建新, 吴启南, 陈建楼, 姜小平. 药用植物中结晶
物的类型及分布述要. 中国中药杂志, 1989, 14(2): 69鄄72.
[51] 摇 龙新宪,杨肖娥, 叶正钱. 超积累植物的金属配位体及其在植
物修复中的应用. 植物生理学通讯, 2003, 39(1): 71鄄77.
[52] 摇 李德华, 黄升谋, 贺立源, 刘武定. 植物根系有机酸的分泌和
解铝毒作用. 植物生理学通讯, 2004, 40(4): 505鄄510.
[55] 摇 陈峥, 耿华春, 王沙沙, 丁明丽, 陈新建, 陈军营. 植物体内
草酸(盐)的形成、降解及其作用. 分子植物育种, 2007, 5
(S): 105鄄110.
[56] 摇 李正理, 李荣敖. 我国甘肃九种旱生植物同化枝的解剖观察.
植物学报, 1981, 23(3): 181鄄185.
[57] 摇 刘家琼. 我国荒漠不同生态类型植物的旱生结构. 植物生态学
与地植物学丛刊, 1982, 6(4): 314鄄319.
[58] 摇 苏培玺, 安黎哲, 马瑞君, 刘新民. 荒漠植物梭梭和沙拐枣的
花环结构及 C4光合特征. 植物生态学报, 2005, 29(1): 1鄄7.
[59] 摇 徐静静, 慈华聪, 何兴东, 薛苹苹, 赵雪莱, 郭健潭, 高玉葆.
天津盐渍化生境 54种植物钙晶体与钙组分特征. 应用生态学
报, 2012, 23(5): 1247鄄1253.
[72] 摇 谭云. 植物草酸钙晶体的形成和功能. 生物学通报, 2007, 42
(10): 20鄄21.
[73] 摇 翟中和, 王喜忠, 丁明孝. 细胞生物学. 北京: 高等教育出版
社, 2000: 280鄄299.
9346摇 22期 摇 摇 摇 朱广龙摇 等:植物晶体的形态结构、生物功能及形成机制研究进展 摇